全 文 ：0 引言
生态学研究的物种间共生模式多种多样，主要有
中性共处 (neutralism)、偏害共生（amensalism）、寄生
(parasitism)、偏利共生 (commensalism)、互利共生
(mutualism)，其 中 互 利 共 生 也 常 简 称 共 生
（symbiosis）。互利共生是最普遍的生物间相互关系
之一，是自然界得以延续的最基本保证。植物-内生真
菌互利共生关系的研究历经近百年，不同角度不同层
基金项目：上海市绿化管理局2006年科学技术攻关项目（G069901）。
作者简介：魏宇昆，男，1976年出生，北京人，工程师，博士后，研究方向：植物生理生态学，在《SCI》发表论文2篇，核心期刊发表论文9篇。通信地址：
201602上海市松江区佘山镇辰山村辰花路3888号上海辰山植物园科研中心，Tel：021-37786499，E-mail：weiyukun@yahoo.cn。
收稿日期：2010-01-27，修回日期：2010-02-04。
内生真菌与禾本科植物的共生机制研究进展
魏宇昆
（中科院上海辰山植物科学研究中心，上海辰山植物园，上海 201602）
摘 要：从物种的起源进化、生理学、化学生态学等角度阐述了内生真菌与禾本科植物的共生机制。此类
共生体起源于植物致病真菌的一个分支，即生活史具有高度可塑性的有性型Epichloё属真菌经过种间
杂交、失去有性生殖能力后的Neotyphodium属真菌与禾本科植物形成了专一性、互利共生程度很高的
共生形式。Neotyphodium真菌获得了宿主植物更有效的保护和传播，同时产生更多的生物碱，使得植
物抗性增加，竞争能力更强；内生真菌可作为一种生物异源物质在植物内诱导某种胁迫预警机制，使得
植物在环境胁迫来临时更快、更有效的进行气孔开闭和渗透调节，同时真菌释放产生的激素和生物碱可
使植物保持较高的水分利用效率、维持根系生长从而保证植物生长不受影响。长期来看，内生真菌-禾
草共生体能够改变土壤的营养元素水平，降低植物群落的生物多样性，改变食草动物的取食行为，进而
影响食物链的能量流动和食物网结构，进而对生态系统产生不可低估的作用。
关键词：共生机制；内生真菌；起源进化；生理学；化学生态学
中图分类号：Q948.12+2.3 文献标志码：A 论文编号：2010-0280
A Study on Mechanism of Grass-Endophytes Symbiosis
Wei Yukun
（Shanghai Chenshan Plant Research Center of CAS, Shanghai Chenshan Botanical Garden, Shanghai 201602)
Abstract: The purpose of this article is to discuss the mutualistic mechanism of grass/endophyte. Studies on
Epichloë species and the asexual anamorphic Neotyphodium species indicates that life histories of Epichloë
species have higher plasticity and Neotyphodium species derived from interspecific hybridization of Epichloë
species and consequently evolving higher specifity symbiosis. The symbionts have a series of physiological
adaptive characters such as enhanced drought tolerance (osmotic adjustment.), induction of plant hormone and
endophyt-deriving alkaloids. Benefits of the endophytes are efficient protection by plant and vertical
transmission via host seeds. Endophyte enhance water use efficiency, growth and productivity of plant.
Endophyte, meanwhile, as a xenobiotic component of a grass, may induce a permanent internal stress in the
host grass. This may precondition or sensitize the plant to drought and other stresses. Alkaloids protect host
plants against herbivores, insects, nematodes and other pathogenic fungi. The symbionts may change soil
nutriment level in a long time and can alter competitive interactions with other plants, reducing biodiversity in
ecosystems.
Key words: mutualistic mechanism; endophyte; origin; physiology; chemical ecology
中国农学通报 2010,26(12):295-300
Chinese Agricultural Science Bulletin ·· 295
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次的共生机制研究取得了不少进展。该文指的内生真
菌是系统地共生于植物体地上部组织、不表现病症或
只在生活史的某一阶段表现轻微的病症，宿主往往是
温带禾本科牧草。真菌多数属于子囊菌纲
（Ascomycetes）麦角菌科（Clavicipitaceae）瘤座菌族
（Balansieae）的瘤座菌属（Balansia）和香柱菌属
（Epichloё）。其中Epichloё属的无性型Neotyphodium
有十余种，终年以菌丝形式存在，不形成子实体，繁殖
体借助宿主的种子传播。该类共生体的普遍特征是：
一种植物通常只共生一种占绝对优势的真菌；植物与
真菌是系统的高度共生；共生体产生的生物碱对生态
系统影响显著；分布范围广，遍布世界各地；宿主植物
大多是经济价值较高的牧草或草坪草，研究较为深入，
如人工栽培的高羊茅（Festuca arundinacea）和黑麦草
(Lolium perenne)。
1 共生体的系统发育与进化
高度特化的禾草内生真菌共生体是植物病原菌进
化枝中的一个分枝，共生双方是由病原体（菌）演化而
来[1]，这种演化缘自病原体的某些基因发生突变导致
毒力消失或减小，使得共生体由不平衡拮抗关系转变
为平衡的拮抗。Freeman和Rodriguez[2]发现一种致病
菌株的突变株也能够生活在宿主体内，不引起任何病
症，该内生突变株与野生型致病菌株的基因组仅有一
个基因位点的差异。研究发现黑麦草与内生真菌共生
的专一程度相当高，在将一个黑麦草品种的分离菌株
转接到黑麦草的另一品种过程中，菌丝始终无法稳定
共生于其中，并且其菌丝周围组织坏死，植株表现明显
的免疫抗性，这可能与植物-内生真菌共生经历了长期
进化、双方建立了特殊的平衡的拮抗关系有关，而外源
真菌与宿主植物组织的相容性则很低。
Epichloё属及其无性型Neotyphodium真菌在与冷
季禾草协同进化过程中形成有性生殖（依靠孢子水平
传播）、无性生殖（菌丝借助宿主种子垂直传播）和兼性
生殖（两种传播方式均有）三种生活史，这可能反映了
共生体复杂的进化策略，是共生体适应环境和自然选
择的结果。有性生殖真菌Epichloё通过子囊孢子水平
传播，异宗配合而使宿主败育；无性繁殖的
Neotyphodium属真菌不产生孢子，通过菌丝侵入宿主
种子而传播，这种垂直传播效率接近 100%，但缺少遗
传物质交流。Kover等[3-5]研究表明大多数宿主只被单
一基因型真菌侵染，偶然的多重侵染所带来的真菌杂
交就显得相当重要。Schardl[5]研究了多年生黑麦草
（Lolium perenne）两个内生真菌分类组 LpTG-1（N.
lolii）、LpTG-2和致病真菌 Epichloё typhina的进化关
系。通过分析β-微管蛋白基因内含子 tub2基因与
rRNA序列的系统发育关系，同工酶和 pyr4基因多态
性，证明 LpTG-2 是异倍体，起源于 LpTG-1 和 E.
typhina的种间杂交，杂交后代有两个 tub2基因拷贝
tub2-1，tub2-2，并且分别与 LpTG-1和 E. typhina的
tub2同源性很高，而 tub2-1与 tub2-2之间的同源性则
相对较低，同时等位酶基因也有多拷贝出现，LpTG-2
可能的进化模式是带有LpTG-1的黑麦草被E. typhina
侵染后杂交所产生的后代。高羊茅内生真菌也有相似
的起源[6]，Neotyphodium虽丧失了有性生殖能力，但获
得与有性生殖真菌基因重组的机会，遗传多样性得以
提高。它们在自然选择作用下，在与植物的协同进化
过程中逐渐由寄生转变为互利共生[7-8]，其专一性更高、
生态适应性更广。进一步借助分子系统发育方法构建
的系统发育树，明确地显示禾草与内生真菌有着协同
分枝进化关系。一种真菌都与独立的某一族植物宿主
对应共生，每一对姊妹关系的Epichloё真菌其共生的
植物宿主也是一对姊妹关系 [9-11]。上述研究表明，禾
草-内生真菌是一种经过自然选择，长期进化而来的具
有高度专一性的共生形式。
2 共生的生理生态机制
大量的试验证据表明，内生真菌能够提高宿主抵
御环境胁迫能力，促进植物生长。就短期适应机制而
言，水分亏缺可看作外源信号诱导了细胞间隙的真菌
作出某种响应而传递给植物，来自真菌的或植物内源
的信号物质诱导植物激素水平升高，使得植物在水分
亏缺的早期迅速作出响应，以维持体内有效的水分内
环境，避免伤害，内生真菌侵染可提高高羊茅和黑麦草
的耐旱性[12-15]。水分亏缺下感染的高羊茅叶片和叶鞘
会积累更多的葡萄糖、果糖和真菌代谢产物甘露糖、阿
拉伯糖醇等[16]，且脯氨酸浓度较低[17]。另外，感染的黑
麦草可溶性糖含量升高，膜透性及脯氨酸含量均较
低[18]。黑麦草碱是一些侵染高羊茅产生的水溶性生物
碱，浓度可高达8 g/kg DW，足以影响植物组织渗透势，
并具有渗透调节作用[19-20]，在叶鞘、根系、分生组织中都
有发现[21]。根系是感受水分亏缺的首要器官，对内生
真菌感染植株根系活力的研究将有助于阐明共生体在
水分亏缺下的信号传递机制[22]。
侵染植株的气孔导度在水分亏缺时比未染菌的下
降早而迅速 [23-24]。梁宇等 [25]实验表明重度胁迫下（0~
25%土壤有效水容量），侵染黑麦草净同化速率、群体
水分利用效率均高于非侵染植株。Malinowski[26]认为
内生真菌可能作为生物异源物质在植物内部形成了长
期的胁迫，植物因此提前适应或者对环境胁迫变得更
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敏感。研究还发现互利性防御响应产生的次生代谢物
质量远远大于致病性共生体[27]。
长期适应机制是指真菌促进植物保水、吸水器官
生长以减少水分散失或增加根系吸水，如增加根系长
度[28]，密度[29]和生物量[30-32]，提高植物分蘖能力和促进
有机物向根系分配来促进宿主植物的营养生长并提高
其抗旱性 [33]。Morse[34]发现亚利桑那羊茅（Festuca
arizonica）在水分亏缺下侵染植株的净同化率、地上部
生物量和相对生长率更高。White[35]认为内生真菌产
生的生长素和有相似功能的生物碱分泌到植物分生组
织，影响光合产物在植物地上部和根系的分配，或者内
生真菌通过改变植物内源激素水平，促进植物生长。
Porter[36]等从含色氨酸培养基上的瘤座菌族真菌
（Balansia epichloe）中分离出吲哚乙酸（IAA）及其衍生
物，同时体外培养的 N. coenophialum中也分离出
IAA。内生真菌感染的黑麦草生物量增加还可能与赤
霉素(GA)的作用有关[37]。内生真菌还对感染植株的氮
代谢有影响，研究发现叶片、叶鞘中的可溶性氨基酸总
量、氨浓度均增加，而硝酸盐浓度降低。感染植株的谷
氨酰胺合成酶活性显著提高，因此提高了植物对土壤
氮的利用[38]。内生真菌有可能改变了植物体内碳水化
合物源库关系，作为同化物的储库，能够迅速将蔗糖转
变成植物不能代谢的糖醇，从而减少或阻止对光合作
用的反馈抑制，促进光合作用[39-40]。
蔗糖是植物质外体主要的溶质，生长于细胞间隙
的真菌很容易将蔗糖作为碳源加以利用[41]。内生真菌
E. festucae细胞壁具有蔗糖酶活性，可将蔗糖转化为
多种己糖，种真菌可能是借助载体吸收糖的[42]。上世
纪九十年代相继在早熟禾植物 Poa ampla 与 N.
typhinum共生体内发现了一种包含巯基丝氨酸的碱性
内生蛋白酶AT1，位于真菌膜泡囊、植物或真菌细胞壁
内，营养缺乏会诱导表达而在真菌单独培养时不表
达。进一步研究发现它构成了叶鞘总蛋白量的 1%~
2%，cDNA序列分析和基因组克隆表明AT1是类似于
真核枯草蛋白酶家族的一员，它与真菌致使昆虫、线虫
和其他真菌致病的相关蛋白酶同源，在有内生真菌E.
festucae和N. lolii共生的紫羊茅F. rubra和黑麦草中也
产生类似的蛋白酶，类似AT1的蛋白酶表达可能是内
生真菌植物共生的普遍现象，对植物与真菌共生关系
的建立起了作用[43-45]。Reddy[45]认为AT1可能是由致病
性蛋白酶特化成基质利用型蛋白酶的产物，提高了真
菌获取宿主营养的能力，是一个进化现象；AT1还可能
具有降解植物细胞壁蛋白的功能[41]，进而影响宿主细
胞膜功能导致营养物质泄露到质外体。
有关植物组织限制真菌菌丝无限制生长的机制还
不清楚，良好的共生关系要求通过某种方式阻止菌丝
进入维管原始细胞，推测可能是有某种信号导致菌丝
停止生长从而阻止菌丝对维管组织的入侵[46]，菌丝在
成熟组织中的停止生长并不影响它的代谢活性，这保
证了真菌能够持续地提供利益给植物 [47]。Scott[48]
认为内生真菌与植物的互利共生关系区别于致病真
菌的一个显著特点是，宿主对于菌丝的入侵明显缺
少防御性反应。当一种真菌从其天然宿主转入另一
个非天然宿主时，观察到几种具有在基因型水平上
的特异性不相容反应。首先，细胞间隙基质的电子
密度增加，菌丝死亡，这表明了基质的生理或化学特
性已经改变；其次，植物分蘖停止，顶端分生组织出
现高度敏感性反应；第三，在一些分蘖中没有发现菌
丝。菌丝紧贴宿主细胞壁生长似乎对二者相容性的
建立非常重要 [49]。最近在组织培养时发现玉米的核
糖体失活蛋白（RIP1）抑制了 Aspergillus flavus菌丝
生长并增加分枝，这对单子叶植物抗真菌机制有所
启示[50]。
3 共生的化学生态学机制
禾本科植物大多数内生真菌都产生生物碱，主要
分成四大类[20]：双吡咯烷类（黑麦草碱 loline）、并吡咯
吡嗪类（过胺 peramine）、麦角碱类(ergot)和吲哚二萜
类（致颤神经毒素 lolitrems）。单独培养真菌条件下这
四类生物碱都可产生，而未受真菌侵染的植物却没有，
说明这些物质有可能来源于真菌[21]。共生体生物碱种
类和浓度受到真菌基因型[51]、植物基因型、植物组织器
官和外界生长环境的影响和限制[1]。实验表明，宿主
植物的基因型是内生真菌生物碱产量的决定因素，这
说明尽管生物碱来源于真菌，但其产生水平却决定于
植物的遗传背景[52-53]。无性的Neotyphodium真菌与禾
草共生体的生物碱含量更高[54]，可以更有效地保护宿
主免于取食[53]。
生物碱增强了宿主植物对生物胁迫的抗性，如食
草动物和昆虫的取食，线虫[55]和病原菌[56]危害，增强与
其他植物的竞争能力等。与其他植物-微生物共生关
系大多是建立在获取矿质营养不同，禾草-内生真菌共
生是建立在生物碱对宿主的保护基础上。内生真菌通
常会提高C3禾草的生态适合度，使之免受生物及非生
物胁迫，其抗生物胁迫能力的提高主要归功于四大类
生物碱[1,20]。最近也有发现，E. sylvatica与一种短柄草
Brachypodium sylvaticm共生体内存在一种未知的非
生物碱类毒性物质抑制了夜蛾幼虫的取食[51]。
研究表明内生真菌还能够降低植物群落的物种多
魏宇昆：内生真菌与禾本科植物的共生机制研究进展 ·· 297
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样性。Clay[57]报道了内生真菌对连续栽植四年田块的
植物群落物种丰富度的影响。实验前的群落组成包括
多年生禾草以及非禾本科植物，分别在不同地块栽种
内生真菌侵染和非侵染羊茅品种KY-31。期间每年于
春秋季节在每块样地上收获20个样方，统计植物种类
的组成变化及其生物量。结果显示，内生真菌共生体
降低了植物的物种多样性，提高了侵染羊茅的优势度，
但样地总生物量却没有差异。原因可能是内生真菌与
宿主植物高度特化的共生，其竞争能力的增强导致群
落植物多样性的降低。而其他真菌（如菌根真菌）与多
种宿主都可共生，养分在宿主之间的传递平衡了不同
植物的竞争能力，因而多样性没有降低。竞争力的提
高可能基于以下几种原因：毒性生物碱使得侵染禾草
有较小的取食压力；真菌促进植物的生长；共生体根系
中生物碱可作为化感物质提高侵染植物的竞争能力[58]；
内生真菌借助植物种子传播更加有效，影响植物群落
的演替，改变食物网结构，进而影响其他植物群落的稳
定。内生真菌的侵染可能在生态功能上扮演重要的作
用，土壤可以积累更多的有机碳和氮，原因可能是土壤
微生物在分解包含内生真菌的植物碎屑时的活性下降
了[59]。
共生微生物与陆地植物的紧密关系能够影响了资
源的数量和质量[60]，进而在食物链的较高水平上影响
到消费者的能量供应[61]。内生真菌产生的生物碱使得
植物不受昆虫取食，然而这种共生体对多个营养级关
系的影响如何还不甚清晰。Omacini[61]的研究首次证
明了内生真菌通过干扰能量从植物向更高级营养水平
的传递而影响食物网结构。对意大利黑麦草（L.
multiflorum）上 一 种 寄 生 蚜 虫 对 内 生 真 菌
Neotyphodium的反应研究发现，未侵染植物上的蚜虫
密度是侵染植物的 3倍还多，去除真菌后的植物上蚜
虫活力提高，密度增加 8倍。由于内生真菌降低了可
采食植物质量而不是产量，因而调节了食物网动力及
其方向。Clement[62]对野生大麦内生真菌和蚜虫
（Diuraphis noxia）关系的实验也证明侵染植物显著降
低了蚜虫密度。Tibbets[63]和Saikkonen[64]认为，自然群
落中的内生真菌-禾草-食草动物关系远比想象的复
杂，食草动物并不一定是共生体生态与进化的选择压
力，因为它们相互作用的性质随着宿主、真菌基因型、
食草动物种类和环境因素的变化而改变。大多数情况
下内生真菌改变了动物的取食模式、行为和存活，但不
一定增加宿主的适合度，因此还需要其他的假设来解
释自然群落中内生真菌广泛分布以及侵染率变化的原
因。
4 结语
内生真菌与禾本科植物尤其是早熟禾亚科冷季禾
草广泛而系统地共生，它们的无性类群借助植物种子
传播，产生的生物碱使得宿主免受植食动物的取食，这
种高度特化的以生物活性物质为基础的共生关系是区
别于其他植物-微生物相互关系的特征。内生真菌可
能在植物和真菌进化过程中起到了重要作用[1]，生物
活性物质在进化和真菌类群分化中起到了关键作用。
内生真菌生活史的形成原因是复杂的，可能涉及了多
个物种、多个层次以及不同方向和许多进化事件的影
响，例如生物的或非生物的因素，这种综合的作用驱动
着真菌与植物的协同进化。可以预见未来这种共生机
制的阐明将很大程度上依赖研究手段和技术的进步，
显微技术与免疫技术的结合将更准确地跟踪真菌在植
物体内的生长和定居[65]；分子生物学方法在真菌起源
进化、检测、定量以及生态学领域的作用将越来越突
出[66-68]；报告基因、基因工程技术[69-70]以及共生体内特殊
蛋白的发现将逐步阐明真菌与植物之间信号转导、物
质交流的过程。
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