全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (9): 978–989 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00092
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-04-01 接受日期Accepted: 2014-06-24
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: zhangym@ms.xjb.ac.cn)
荒漠区不同微生境下齿肋赤藓对一次降雪的生理
生化响应
尹本丰1,2 张元明1*
1中国科学院新疆生态与地理研究所, 中国科学院干旱区生物地理与生物资源重点实验室, 乌鲁木齐 830011; 2中国科学院大学, 北京 100049
摘 要 耐旱苔藓广泛分布于干旱半干旱荒漠地区, 对荒漠生态系统稳定性与功能多样性具有重要作用。齿肋赤藓
(Syntrichia caninervis)是古尔班通古特沙漠苔藓结皮层的优势物种, 生于不同的微环境中。古尔班通古特沙漠冬、春季降雪频
繁, 并能形成稳定的积雪层。目前关于降雪与微生境对齿肋赤藓生理生化特征影响的研究极为缺乏。该研究探讨了初冬一次
降雪前后活灌丛、死灌丛和裸露地3种微生境下齿肋赤藓相关生理生化特征。结果表明, 与降雪前相比, 降雪后各微生境下齿
肋赤藓植株的含水量、荧光活性、可溶性糖含量、超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶(POD)活性均有明显提高, 但脯氨酸、
可溶性蛋白和丙二醛(MDA)含量有不同程度的降低。微生境对齿肋赤藓的生理指标有不同程度的影响, 而且与降雪具有显著
的交互作用(脯氨酸除外)。降雪前后, 活灌丛下的齿肋赤藓具有较高的含水量和光合活性, 以及较低的保护酶(POD和SOD)
活性, 裸露地则表现出完全相反的特点。表明前者面临的胁迫最小, 生理活性最大, 但抗性较弱; 而后者具有更大的抗胁迫能
力, 但生理活性低。降雪后, 脯氨酸、MDA、POD及SOD均与植株含水量呈显著负相关, 而荧光活性、可溶性糖及可溶性蛋
白含量与植株含水量为显著正相关, 表明降雪降低了齿肋赤藓的水分胁迫程度, 改善并促进了生理活性与光合作用, 而且初
冬的低温也起到了促进作用。
关键词 古尔班通古特沙漠, 微生境, 生理生化特征, 降雪, 齿肋赤藓
Physiological and biochemical responses of Syntrichia caninervis at a snowfall event in
different desert habitats
YIN Ben-Feng1,2 and ZHANG Yuan-Ming1*
1Key Laboratory of Biogeography and Bioresource in Arid Land, Xinjiang Institute of Ecology and Geography, Chinese Academy of Sciences, Ürümqi 830011,
China; and 2University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract
Aims Water is the most constraining factor to the growth of plants in arid and semiarid regions of China.
Biological soil crusts (BSCs) develop well in Gurbantünggüt Desert and Syntrichia caninervis is a dominant spe-
cies in the moss crusts of this cold desert. Compared to other desert ecosystems, the Gurbantünggüt desert is home
to stable and abundant snow cover in winter. The moisturizing and warming effects of snow cover provide the
desert mosses with optimal growth conditions. Our objective in this study was to determine how S. caninervis
shoots utilize the special snow resources under different microhabitats in early winter.
Methods The experiments were conducted from prior to the snowfall and until following the snow thawing at a
long-term study site of the Gurbantünggüt Desert. We measured the physiological and biochemical characteristics
in S. caninervis in three habitats: the live shrub, the dead shrub, an exposed area. The shoot water content,
chlorophyll fluorescence, proline content, soluble sugar content, soluble protein content, malonyldialdehyde
(MDA) content, peroxidase (POD) and superoxide dismutase (SOD) activity were compared.
Important findings The results showed that snowfall increased moss water content, the maximal photochemical
efficiency of PSII (Fv/Fm), soluble sugar content, SOD and POD activity. The content of proline and MDA were
reduced with snow melting. Microhabitats influenced the physiological characteristics in S. caninervis, with the
effects varying with snowfall event. The water content and chlorophyll fluorescence activity were significantly
higher in samples under the living shrub, while in the exposed area S. caninervis had lower water content and
chlorophyll fluorescence activity regardless of the snowfall cover. These findings suggested that the S. caninervis
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plants under the loving shrub experienced the least stress and had the best physiological performance but weak
resistance, and that those in exposed area were more stress tolerant and had poorer physiological performance.
Following the snowfall, proline content, MDA content, POD and SOD activity all had significantly negative cor-
relations with plant water content; whereas the soluble sugar and protein content displayed significantly positive
correlations with plant water content. The results indicated that snowfall reduced the water stress in S. caninervis,
and enhanced their physiological performance and photosynthesis, with the effects being facilitated by the low
temperature of the early winter.
Key words Gurbantünggüt Desert, microhabitats, physiological and biochemical characteristics, snowfall,
Syntrichia caninervis

在热带、温带和寒带的干旱半干旱地区, 生物
结皮是重要的地表覆盖类型, 其盖度最高可达70%
(Belnap et al., 1994), 是沙漠植被演替的先锋种和干
旱半干旱沙漠最具特色的一种生物景观。生物结皮
是由土壤微生物、藻类、地衣和苔藓植物等通过菌
丝和分泌物与土壤表层颗粒黏结而形成的复合物
(李新荣等, 2000, 2009; 张元明, 2005)。苔藓植物既
代表了生物结皮演替的最高阶段, 又是生物结皮的
重要组成部分和生物结皮生物量的最主要贡献者
(Brotherson & Rushforth, 1983; 徐杰等 , 2003;
Cornelissen et al., 2007), 其存在能够在地表构筑一
个粗糙的平面, 对结皮层的维持和稳定(Kidron et
al., 2009)、沙漠的固定(王雪芹等, 2004)、土壤抗风
蚀水蚀等作用以及沙漠植被的演替过程都具有显著
影响(秦宁强和赵允格, 2011; 高丽倩等, 2013)。
作为干旱半干旱区重要的地表覆盖类型, 藓类
植物进化出多样的耐旱特性。诸多学者针对苔藓植
物在抗胁迫过程中发生的形态变异(陶冶和张元明,
2012; Wu, 2014)、生理生化机制(Martin & Churchill,
1982;曹同和李倩影, 2009; Khandelwal et al., 2010)、
繁殖方式(Herrnstadt & Kidron, 2005; Benassi et al.,
2011)等进行了系统研究。研究表明: 随着干旱胁迫
的增加, 荒漠苔藓能够在不影响植物光合作用的情
况下, 通过增加细胞壁厚度、改变叶片形态及疣密
度、芒尖长度等来减少强光辐射和水分的蒸发(孙守
琴等, 2009; 郑云普等, 2009; Nasrulhaq-Boyce et al.,
2011), 并在一定程度上降低周围微环境的温度(田
桂泉等, 2005)。
在生理上, 与其他高等植物不同, 荒漠苔藓植
物具有很强的变水特性, 能够随着环境水分的变化
而变化(Proctor, 2000; Oliver et al., 2005)。当环境干
燥时, 荒漠藓类能通过降低代谢活性进行休眠; 当
外界重新供给水分时, 荒漠藓类能够在短时间内恢
复生理特性, 修复受损的细胞蛋白成分和细胞结构
(Proctor & Smirnoff, 2000; Stark et al., 2004, 2005)。
在失水过程中, 荒漠苔藓通过积累脯氨酸、可溶性
糖等物质来提高细胞渗透压, 稳定细胞内大分子物
质功能和干燥环境下膜和蛋白质结构等, 以维持蛋
白质的结构和胞内大分子的正常功能(Oliver et al.,
1997; Crowe et al., 1998; 徐杰等, 2005; 吴楠等,
2009); 通过超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化物酶
(POD)等保护酶的大量合成, 防御过多的活性氧和
其他过氧化物自由基对细胞膜系统的伤害, 从而保
护植物细胞的活性(Maria et al., 1994; Hamerlynck et
al., 2002; 玄雪梅, 2004; Pintado et al., 2005; 沈蕾
等, 2011)。
有研究发现, 虽然生活于遮阴环境下的苔藓的
色素含量高于裸露环境 , 但其更易受到光抑制
(Martin & Churchill, 1982)。然而, 在美国Majove沙
漠的研究却发现 , 裸露环境下的苔藓光系统 II
(PSII)效率降低, 有明显的光抑制现象(Schlensog et
al., 2003)。不少野外调查和研究也发现, 遮阴下(灌
丛或阴坡)的苔藓植物盖度和生长状况好于不遮阴
环境下的苔藓(Pintado et al., 2005; Zhang et al.,
2007)。夏季强烈的光照伴随着高温, 可使苔藓植物
很快失水变干, 进入休眠状态而无法生长。因此, 苔
藓植物更可能在初冬或初春积雪融化时表现出良好
的生长特性。Herrnstadt和Kidron (2005)在以色列
Negev沙漠对不同微生境下苔藓的研究发现, 苔藓
能够在冬季的第一次降水前完成繁殖器官的发生,
且遮阴环境下苔藓的有性繁殖更为明显。同时, 初
冬和早春的积雪融化和低温能延长生物结皮光合活
性时间, 增加结皮土壤的碳截获量(Su et al., 2013)。
综上可以看出, 苔藓植物在荒漠区具有重要的
生态功能。苔藓植物本身的一些结构和生理特性保
证了其在极端环境下生长和繁殖, 但是不同微生境
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下的苔藓植物生理生化特性还存在一定的差异。灌
木和生物结皮镶嵌分布是荒漠区的主要地表景观。
生物结皮中的苔藓在不同的灌木存在条件下必然产
生与之相适应的结构和生理特征变化。另外, 初冬
时积雪的覆盖与融化也可能对苔藓的光合生理产生
显著影响。与国内其他荒漠生态系统相比, 古尔班
通古特沙漠拥有丰富的冬季降雪, 可在荒漠地表形
成天然的覆膜, 厚度达20–30 cm, 维持100–150天之
久(周宏飞等, 2009)。稳定的积雪覆盖不仅具有润湿
和保温效应, 而且对土壤透气性的影响较塑料覆膜
小, 可为雪盖下荒漠苔藓的生长发育创造适宜的环
境条件。为此, 本研究选取古尔班通古特沙漠生物
结皮优势藓类齿肋赤藓(Syntrichia caninervis)为实
验对象, 以降雪和微生境为实验因素, 试图回答以
下科学问题: (1)冬季的降雪是否可通过缓解干旱胁
迫强度改善齿肋赤藓的生理状况, 促进其光合作
用？(2)微生境差异是否进一步影响降雪对齿肋赤
藓作用的程度？(3)不同微生境下齿肋赤藓在生理
上如何适应初冬期温度和含水量的变化？
1 材料和方法
1.1 研究区概况
实验地点位于准噶尔盆地中部的古尔班通古特
沙漠(44.11°–46.20° N, 80.52°–90.00° E, 海拔300–
600 m)。该沙漠面积4.88 × 104 km2, 是中国最大的
固定和半固定沙漠。该沙漠属于典型的温带大陆性
气候 , 年降水量仅70–150 mm, 年蒸发量达2 000
mm左右。沙漠在冬季有积雪长期覆盖, 稳定积雪日
数一般在100–150天, 平均积雪厚度达20–30 cm, 占
全年降水的25%以上。该地区有梭梭 (Haloxylon
ammodendron)、白梭梭 (H. persicum)、双穗麻黄
(Ephedra distachya)、淡枝沙拐枣(Calligonum leu-
cocladum)等小半乔木和灌木的广泛分布, 并伴随一
定的短命和类短命植物的发育。同时, 其地表还分
布有发育良好的生物结皮(张元明, 2005)。
1.2 研究对象的选择
该沙漠生物结皮主要为藻结皮、地衣结皮和苔
藓结皮3种类型(张元明, 2005)。其中, 藻结皮多分布
在沙垄上部和顶部, 地衣和苔藓结皮多分布在丘间
低地和下坡, 尤其在双穗麻黄、沙拐枣等活灌丛下
通常丛聚着发育良好的苔藓结皮。齿肋赤藓属于丛
藓科赤藓属, 具有良好的耐旱性和变水特性, 是古
尔班通古特沙漠苔藓结皮的优势种群。在干燥条件
下, 其通常呈现为黑色或淡棕色, 复水后能快速地
变为绿色, 并在短时间内恢复光合和生理活性(张
静和张元明, 2014)。齿肋赤藓的大量存在对沙漠的
固定和微环境改善具有重要作用(张元明等, 2004;
吴楠等, 2009)。
1.3 样方设置和样品采集
实验样地设在古尔班通古特沙漠腹地(45.40°
N, 88.00° E), 2013年11月10日, 在研究区选择苔藓
结皮发育良好的丘间低地, 设置30 m × 30 m大样
方。在大样方内分别选择活灌丛(双穗麻黄)、死灌
丛(双穗麻黄)和裸露地3种微生境各5块, 大小为1 m
× 1 m, 作为5个重复, 各小样方之间相距2–5 m。并
在样方附近各生境中距地表5 cm土层埋设EcH2O
(5TM, LI-COR, Lincoln, USA)监测系统, 对地表土
壤水分、温度进行连续监测, 每15 min记录一次。
实验分别于2013年11月18日(降雪前)和23日(降
雪融化后)进行。11月22日晚开始下雪, 持续到23日
早晨, 雪量为11 mm, 约1.0 mm的降水量。由于初冬
季节气温相对较高(降雪前后日变化分别为–3.8–
18.1 ℃, –10.5–13.6 ℃), 至11月23日15:00积雪基本
融化殆尽。于18日和23日下午分别采集不同微生境
下的齿肋赤藓样品, 迅速置于装有冰袋的保温箱
内。由于随环境变化齿肋赤藓生理生化特性变化较
快(Wu et al., 2014), 为尽可能保持样品原状, 在日
落后的低温状态下, 借助辅助光源, 在室外用刀片
快速切取苔藓(随用随取)茎叶鲜样。样品过筛3次后
(去除夹杂的沙粒), 为每一指标称取0.15 g鲜质量
(0.01 g精度天平), 用锡箔纸包裹并系上棉线, 置于
液氮罐快速冷冻保存, 随后带回实验室进行后续测
定和分析。
1.4 原位光化学效率的测定
实验开始前1周, 在每个小样方的苔藓结皮中
插入1个直径为10.2 cm、高2 cm的PVC管, 用于苔藓
植物光合荧光的原位测定(PAM 2500, Walz, Heinz,
Germany)。为保证测定时整个PVC管始终保持良好
的遮阴状态, 在测定前用自制带孔遮阴盒将整个
PVC管扣住遮阴(测量孔也用卡片遮住)。经过30 min
充分暗适应后, 于波峰为650 nm, 强度为0.1 μmol·
m–2·s–1的红光下测得初始荧光(F0), 于强度为10 000
μmol·m–2·s–1的饱和脉冲光下测得最大荧光(Fm), 脉
冲时间为0.8 s。在光照强度为250 μmol·m–2·s–1的光
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化光下测定稳态荧光(Ft), 待Ft稳定后, 打开一次饱
和脉冲光测得光适应后的最大荧光(Fm′)。根据以上
参数可以计算PSII的最大光化学效率Fv/Fm = (Fm –
F0)/Fm和光适应下PSII的实际光化学效率ΦPSII = Fm′
– Ft/Fm′ (张静和张元明, 2011)。
1.5 生理生化指标的测定
可溶性糖、可溶性蛋白和脯氨酸含量分别用蒽
酮法、考马斯亮蓝法和酸性茚三酮法进行测定; 丙
二醛(MDA)含量、SOD和POD活性分别采用TBA
法、羟胺法和愈创木酚法进行测定(张以顺等, 2009;
张智猛等, 2013)。吸光度值由紫外分光光度计Lam-
da35 (PE, Waltham, USA)测定。此外, 每次采集的齿
肋赤藓样本均带回实验室进行植株(茎和叶)含水量
测定。
1.6 土壤理化性质的测定
在每个样方内, 用高度为5 cm的环刀取0–5 cm
土层土壤带回实验室, 风干磨碎, 过2 mm筛。用重
铬酸钾容量法-外加热法测量土壤有机碳, 高氯酸-
硫酸消化法测定全氮、酸溶-钼锑抗比色法测定全
磷、酸溶-火焰光度法测定全钾。pH和电导率用
pHS-3C精密pH计和DDS-307电导率仪(上海雷磁仪
器厂)测定(水土稀释比例为5:1)。采用残渣烘干-质
量法测定土壤总盐含量。
1.7 数据处理
使用SPSS 19.0软件, 对降雪前后不同微生境下
下齿肋赤藓的各项指标进行数据正态性检验(K-S检
验)并做统计分析。用一般线性模型(GLM)对降雪和
微生境是否对苔藓各项指标存在交互作用进行分
析。同时对不同处理间的数据进行单因素方差分析
(one-way ANOVA)和多重比较(LSD), 降雪前后进行
repeated measure ANOVA分析。用Pearson相关系数
检验不同生境下齿肋赤藓的含水量、温度、游离脯
氨酸、可溶性糖、可溶性蛋白、MDA、POD、SOD
和荧光活性之间的相关性, 并用Origin 8.0软件对数
据进行作图。
2 结果和分析
2.1 降雪前后不同微生境环境因子比较
实验期间, 活灌丛微环境温度在白天(北京时
间9:00–20:00)较死灌丛和裸露地低1.5–2.5 ℃, 有效
地降低了白天的高温辐射(图1)。不同微生境下土壤
的养分存在显著差异, 活灌丛与死灌丛的土壤有机
碳、全氮、全钾显著高于裸露地土壤, 死灌丛土壤
的全磷含量显著高于裸露地(表1)。降雪前后活灌丛
0–5 cm土壤含水量显著高于死灌丛和裸露地, 且降
雪后3个微生境下的土壤含水量均显著高于降雪前。
2.2 降雪前后不同微生境下齿肋赤藓植株含水量
的差异
结果表明, 降雪后活灌丛、死灌丛和裸露地三
种不同生境下齿肋赤藓植株的含水量较降雪前, 分



图1 实验期间不同微生境下土壤温度的变化。
Fig. 1 Variations in soil temperature in different microhabitats during the experiment.
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表1 不同微生境下土壤理化性质的比较
Table 1 Comparison of soil physical and chemical properties among different microhabitats
变量
Variables
活灌丛
Live shrub
死灌丛
Dead shrub
裸露地
Exposed area
有机碳 Organic carbon (g·kg–1) 3.721 ± 0.318a 3.898 ± 0.737a 2.300 ± 0.574b
全氮 Total nitrogen (g·kg–1) 0.475 ± 0.073a 0.495 ± 0.048a 0.301 ± 0.047b
全磷 Total phosphorus (g·kg–1) 0.400 ± 0.014ab 0.445 ± 0.013a 0.394 ± 0.059b
全钾 Total potassium (g·kg–1) 13.119 ± 0.249a 12.977 ± 0.127a 12.194 ± 0.136b
总盐 Total salt (g·kg–1) 0.576 ± 0.018a 0.567 ± 0.079a 0.514 ± 0.045a
pH值 pH value 7.936 ± 0.031a 7.672 ± 0.036b 7.652 ± 0.262b
电导率 Electrical conductivity (μS·cm–1) 0.131 ± 0.009a 0.129 ± 0.008a 0.125 ± 0.016a
雪前土壤含水量 Soil water content before snowfall (%) 2.844 ± 0.407a 1.995 ± 0.608b 1.731 ± 0.326b
雪后土壤含水量 Soil water content after snow thaw (%) 4.236 ± 0.885a 2.691 ± 0.779b 2.605 ± 0.245b
不同字母表示3种微生境间差异显著(p < 0.05)。
Different letters indicate significant difference (p < 0.05) among three microhabitats.


别增加了288.7%、177.7%和304.2%。在降雪前, 活
灌丛和死灌丛齿肋赤藓植株的含水量明显高于裸露
地(图2)。降雪后, 随着积雪的融化, 不同微生境下
苔藓植株含水量均呈现增加趋势, 活灌丛苔藓植株
的含水量显著高于死灌丛和裸露地。
2.3 光化学效率
Fv/Fm = (Fm – F0)/Fm, 代表了PSII的最大光合
量子产量, 能够反映植物的最大光合潜能。野外原
位测定结果表明, 降雪前, 除活灌丛齿肋赤藓有微
弱活性外, 其他微生境下齿肋赤藓均无活性(图3)。
然而, 降雪融化后, 其最大光合效率会迅速增加,



图2 初冬降雪前后不同微生境下齿肋赤藓含水量的比较。
不同字母表示在降雪前或降雪后不同微生境下齿肋赤藓含
水量差异显著(p < 0.05), *表示同一微生境降雪前后差异显
著(p < 0.01)。
Fig. 2 Changes of water content in Syntrichia caninervis
shoots during snowing event in different habitats. Different
letters denote significant difference (p < 0.05) among micro-
habitats before or after snowfall, * denotes significant differ-
ence (p < 0.01) between shoot water contents before and after
snowfall.
活性快速恢复。活灌丛下齿肋赤藓最大光合效率显
著高于裸露地, 而死灌丛区齿肋赤藓最大光合效率



图3 初冬降雪前后不同微生境下齿肋赤藓PSII最大光化学
效率(Fv/Fm)和实际光化学效率(Y(II))的比较。不同字母表示
在降雪前或降雪后不同微生境下齿肋赤藓生理指标差异显
著(p < 0.05), **表示同一微生境降雪前后差异极显著(p <
0.01)。
Fig. 3 Changes of maximum potential quantum efficiency of
PSII (Fv/Fm) and actual photochemical efficiency (Y(II)) in
Syntrichia caninervis shoots before and after snowfall event in
different microhabitats. Different letters denote significant dif-
ference (p < 0.05) among microhabitats before or after snow-
fall, ** denotes significant difference (p < 0.01) between meas-
urements before and after snowfall.
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表2 降雪前后不同微生境下齿肋赤藓生化特征重复测量结果的方差分析
Table 2 Repeated measures ANOVA on the effects of microhabitats and snowfall on physiological and biochemical characteristics
in Syntrichia caninervis
因子 Factor 脯氨酸含量
Proline
content
可溶性糖含量
Soluble sugar
content
可溶性蛋白含量
Soluble proteins
content
丙二醛含量
MDA content
超氧化物歧化酶活性
SOD activity
过氧化物酶活性
POD activity
降雪 Snowfall 15.278** 30.899** 7.060* 23.549** 39.461** 95.016**
微生境 Microhabitats 5.875* 32.455** 4.643* 1.240 2.009 12.811**
降雪×微生境 Snowfall × microhabitats 2.050 83.368** 9.784** 5.668* 12.807** 31.718**
MDA, malonyldialdehyde; POD, peroxidase; SOD, superoxide dismutase. *, p < 0.05; **, p < 0.01.



与活灌丛和裸露地齿肋赤藓相比, 均未达到显著水
平。活灌丛齿肋赤藓的实际光化学效率高于死灌丛
和裸露地, 但3种微生境下差异不显著。降雪后, 裸
露地齿肋赤藓的实际光化学效率最接近其最大光化
学效率(达到96.2%), 尽可能地将光合效率发挥到最
大, 其次是死灌丛(93.7%), 活灌丛最小(90.7%)。
2.4 生理生化指标变化特征
微生境对齿肋赤藓植物体脯氨酸含量、可溶性
糖含量、POD活性有显著影响, 但对可溶性蛋白含
量、MDA含量和SOD活性没有显著影响(表2)。降雪
前后, 仅可溶性蛋白含量差异不显著。降雪和微生境
二者之间的交互作用能够显著影响可溶性糖含量、
可溶性蛋白含量、MDA含量、SOD和POD的活性。
2.4.1 脯氨酸
降雪和微生境对齿肋赤藓脯氨酸含量均有显著
影响, 但二者之间无显著的交互作用(表2)。降雪前
后, 裸露地的齿肋赤藓脯氨酸含量均显著高于活灌
丛的(图4A)。在降雪前, 死灌丛下齿肋赤藓的脯氨
酸含量与另外2个微生境间差异均不显著, 但降雪
使其差异性增加, 表现为死灌丛下齿肋赤藓脯氨酸
含量显著高于活灌丛。降雪前后对比可以看出, 降
雪后所有微生境下的齿肋赤藓的脯氨酸含量均有所
降低, 但仅裸露地达到了显著水平。
2.4.2 可溶性糖
降雪和生境对可溶性糖含量均具有显著影响,
且二者存在交互作用。降雪前, 齿肋赤藓可溶性糖
含量在裸露地显著高于活灌丛(图4B); 降雪后, 活
灌丛下齿肋赤藓可溶性糖含量显著高于其他两种生
境下的含量。
2.4.3 可溶性蛋白
由图4C可以看出, 降雪前不同微生境下的可溶
性蛋白含量没有显著差异。而积雪融化后不同微生
境下的可溶性蛋白含量虽然均有较小幅度的降低,
但仅裸露地达到显著性水平。
2.4.4 丙二醛
由图5A可以看出, 降雪对齿肋赤藓植株MDA
的含量有显著性影响, 而不同微生境对其影响并不
显著。降雪仅显著降低了裸露地齿肋赤藓MDA
含量。
2.4.5 保护酶
不同微生境与降雪前后各处理下SOD和POD活
性的变化趋势基本一致(图5B)。降雪后均较降雪前
活性有所增加, 但增加的程度与生境有关。对于活
灌丛下的齿肋赤藓, 降雪对其SOD活性的影响显著,
而对POD活性的影响不显著。对于裸露地, 降雪后
齿肋赤藓的POD和SOD活性显著增加, 这与降雪后
其MDA含量的降低变化所对应。
2.5 齿肋赤藓生理活性与植物含水量及地表温度
的关系
降雪前(表3), 脯氨酸含量和可溶性糖含量与植
株含水量均呈显著负相关, 脯氨酸含量与温度之间
存在正相关。降雪融化后, 脯氨酸含量、MDA含量、
POD及SOD活性与植株含水量表现为显著负相关,
Fv/Fm、可溶性糖含量、可溶性蛋白含量与植株含水
量表现为显著正相关, 可溶性糖含量、可溶性蛋白
含量与温度表现为极显著的负相关, POD活性与温
度表现为显著正相关。
3 讨论
3.1 冬季降雪对齿肋赤藓生理特征的影响
研究表明含水量和温度的变化会直接或间接地
影响荒漠藓类的许多生理代谢过程(张静和张元明,
2014)。本实验的研究结果发现初冬降雪的融化使齿
肋赤藓植株含水量迅速增加, 荧光活性在短时间
内快速恢复, 这与苔藓植物能够在30–90 s内完
成复水过程, 并在数分钟内恢复光合和呼吸作用
984 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (9): 978–989

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图4 初冬降雪前后不同微生境下齿肋赤藓脯氨酸、可溶性
糖和可溶性蛋白含量的比较。不同字母表示在降雪前或降雪
后不同微生境下齿肋赤藓生理指标差异显著(p < 0.05), *和
**表示同一微生境降雪前后差异显著(p < 0.05, p < 0.01), ns
表示无差异(p > 0.05)。
Fig. 4 Effect of snowfall and microhabitats on proline, soluble
sugar and soluble protein content in Syntrichia caninervis
shoots. Different letters denote significant difference (p < 0.05)
among microhabitats before or after snowfall; * and ** denote
significant difference (p < 0.05 and p < 0.01) between meas-
urements before and after snowfall; and ns denotes no signifi-
cance.


(Stark et al., 2005; Proctor et al., 2007; 王红玲和张元
明, 2008)的研究结果相一致。
脯氨酸和可溶性糖含量是研究植物抗逆能力的
重要指标, 在干旱条件下其含量的增加对细胞渗透
压、胞内大分子物质功能和蛋白质结构等的维持和


图5 初冬降雪前后不同微生境下齿肋赤藓丙二醛(MDA)含
量、超氧化物歧化酶(SOD)及过氧化物酶(POD)活性的比较。
不同字母表示在降雪前或降雪后不同微生境下齿肋赤生理
指标差异显著(p < 0.05), *和**表示同一微生境降雪前后差
异显著(p < 0.05, p < 0.01), ns表示无差异(p > 0.05)。
Fig. 5 Effects of snowfall and microhabitats on malonyldial-
dehyde (MDA) content, superoxide dismutase (SOD) activity,
peroxidase (POD) activity in Syntrichia caninervis shoots. Dif-
ferent letters denote significant difference (p < 0.05) among
microhabitats before or after snowfall; * and ** denote signifi-
cant difference (p < 0.05 and p < 0.01) between measurements
before and after snowfall; and ns denotes no significance.


稳定具有重要作用(Crowe et al., 1998; 吴楠等,
2009)。降雪前, 脯氨酸和可溶性糖含量均表现为裸
露地大于死灌丛与活灌丛, 并与植物含水量存在明
显的负相关关系。这与随着含水量的减少、胁迫的
增强, 植物体脯氨酸和可溶性糖含量增加的普遍认
同相一致(陈文佳等, 2013)。在降雪融化后, 齿肋赤
藓开始复水过程, 其细胞内脯氨酸含量随之降低;
相关性分析结果也证实, 脯氨酸含量与植株含水量
之间存在显著的负相关(表3)。然而, 降雪后活灌丛
下齿肋赤藓的可溶性糖含量却明显增加, 这可能是
尹本丰等: 荒漠区不同微生境下齿肋赤藓对一次降雪的生理生化响应 985

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00092
表3 降雪前后不同微生境下齿肋赤藓生化特征与环境因子间的相关系数
Table 3 Correlation coefficients among physiological traits in Syntrichia caninervis shoots and environmental factors in different
microhabitats before and after snowfall
变量 Variables Fv/Fm Pro SSu SPr MDA POD SOD T
降雪前 Before snowfall
Wc 0.347 –0.802** –0.788* –0.336 –0.045 0.403 0.390 –0.590*
Fv/Fm –0.816** –0.782** –0.091 –0.433 –0.178 –0.472 –0.925**
Pro 0.747* –0.033 0.593* 0.042 0.289 0.623*
SSu 0.023 0.577 0.181 0.341 0.190
SPr –0.493 –0.945** –0.852** 0.022
MDA 0.471 0.673* 0.362
POD 0.405 0.022
SOD 0.332
降雪后 After snowfall
Wc 0.907** –0.725** 0.809** 0.960** –0.580* –0.829** –0.619* –0.952**
Fv/Fm –0.667** –0.786** 0.857** 0.291 –0.952** –0.713** –0.903**
Pro –0.446 –0.763** 0.246 0.583* 0.578* 0.513
SSu 0.801** 0.404 –0.681* –0.250 –0.947**
SPr 0.117 –0.885** –0.701** –0.892**
MDA –0.342 0.200 –0.454
POD 0.771** 0.849**
SOD 0.442
*和**分别表示在0.05和0.01水平差异显著。Fv/Fm, PSII最大光化学效率; MDA, 丙二醛含量; POD, 过氧化物酶活性; Pro, 脯氨酸含量; SOD,
超氧化物歧化酶活性; SPr, 可溶性蛋白含量; Ssu, 可溶性糖含量; T, 取样时的地表平均温度; Wc, 植株含水量。
* and ** indicate significant correlation at 0.01 and 0.05 levels. Fv/Fm, maximum potential quantum efficiency of PSII; MDA, malonaldehyde content;
POD, peroxidase activity; Pro, proline contents; SOD, superoxide dismutase activity; SPr, soluble protein contents; SSu, soluble sugar contents; T,
mean top soil temperature of microhabitats; Wc, water contents in shoots.


由于降雪带来的温度降低造成的。相关性分析证实,
可溶性糖含量与温度之间存在极显著的负相关关
系, 这也与其他研究得到的低温胁迫可以促进糖类
合成的结果相符(朱政等, 2011)。此外, 可溶性蛋白
含量与温度间也表现为极显著的负相关, 而POD活
性与温度则表现为显著正相关, 表明一定的低温能
促进初冬齿肋赤藓植物的生长。
除渗透调节物质方面的响应, 在面临水分、温
度等胁迫下, 植物细胞会产生大量的活性氧, 造成
细胞内活性氧和自由基的大量积累, 从而损伤膜系
统, 主要表现为MDA含量的增加。为防止细胞免受
损伤, 植物细胞能够通过产生POD和SOD等保护酶
来清除多余的活性氧和超氧物阴离子自由基(Zhang
& Kirkham, 1994; Meloni et al., 2003)。本研究表明,
在降雪前, 面临干旱胁迫的齿肋赤藓处于休眠状态,
体内积累了大量的MDA, 融雪使得干旱胁迫得到
很大的缓解 , 齿肋赤藓处于复水 (再水化 )状态 ,
MDA含量表现出下降趋势, 但下降程度与微生境
有关。而POD和SOD等保护酶活性较降雪前有增加
趋势, 这与陈文佳等(2013)对细叶小羽藓进行干旱
胁迫后进行复水所得结果相似。
3.2 微生境对齿肋赤藓生理特征的影响
不同微生境下齿肋赤藓植株含水量和最大光合
潜能存在明显差异, 但各生境下的实际光化学效率
的差异并没有达到显著性水平。同时, 本研究发现
在裸露环境下, 齿肋赤藓的实际光化学效率发挥到
其最大光合潜能的96.2%, 明显高于活灌丛下的
90.7%。这与其他学者得到的裸露和强光环境下生
长的苔藓较遮阴下苔藓的光合效率更强的结论
(Pintado et al., 2005; Nasrulhaq-Boyce et al., 2011)相
似。植物在遭受胁迫的条件下, 代表其最大光合潜
能的Fv/Fm值会下降, 且胁迫强度愈大, 下降愈明显
(张静和张元明, 2011)。本研究在测定降雪前不同微
生境下齿肋赤藓的光化学效率时也发现, 只有含水
量相对较高的活灌丛下齿肋赤藓具有微弱的光合作
用, 而相对干燥的死灌丛和裸露地没有光合电子的
传递。
由于温度的降低和凝结水的大量形成(Zhang et
986 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (9): 978–989

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al., 2009), 初冬沙漠的空气湿度较夏秋季节有所增
加。初冬低温、高湿和低风速的气象条件会在维管
植物冠下形成大量的雾凇, 雾凇的散落和融化在一
定程度上增加了活灌丛下的表层土壤含水量(周宏
飞等, 2010; 郑新军等, 2012)。齿肋赤藓能够随环境
湿度的变化而快速调整体内水分含量和植物细胞活
性。对于在0.1 mm降水条件下便能够将失活的光合
电子传递链激活的苔藓结皮(Kidron et al., 2009)来
说, 初冬雾凇的存在对其生长具有重要作用, 这也
可能是降雪前活灌丛齿肋赤藓表现出较高的光合潜
能和实际光化学效率的一个重要原因。而初次降雪
融化后, 活灌丛下齿肋赤藓植株含水量高于死灌丛
和裸露地, 则更可能归因于灌丛对风吹积雪的阻挡
和堆积作用(范连连等, 2012)。
通常情况下, 植物在复水过程中其脯氨酸和可
溶性糖含量会呈现先增加后减少的趋势(陈文佳等,
2013)。本研究中, 活灌丛下齿肋赤藓的可溶性糖含
量在降雪融化后明显增加, 显著高于其他生境的可
溶性糖含量。一方面可能是由于灌丛形成的“冷岛效
应”使活灌丛温度明显低于裸露地和死灌丛, “低温
胁迫”造成可溶性糖含量增加(张亚峰等, 2013)。另
一方面可能也与活灌丛下齿肋赤藓抗旱性稍差有关
(Stark et al., 2010), 因为一些研究发现, 抗性稍差的
植物其可溶性糖含量在复水48 h后仍持续上升(邵
艳军等, 2006)。
虽然裸露地的齿肋赤藓较其他生境更容易受到
环境的胁迫, 但在降雪前其MDA含量并没有明显
高于其他生境; 且在降雪融化后, 其POD和SOD反
应更为迅速, 并伴随着MDA含量的下降而快速上
升; 而其他生境下齿肋赤藓的保护酶虽有相似趋
势, 但变化并不显著。这表明, 由于对长期暴露环境
的适应, 裸露地的齿肋赤藓可能比活灌丛下的齿肋
赤藓拥有更强的抗旱能力和较快的损伤修复能力。
值得注意的是, 死灌丛的齿肋赤藓的POD和SOD两
个保护酶活性在降雪前均高于其他两个处理, 但
MDA含量一直维持在较高水平, 直到降雪后才有
所降低, 这可能是由于灌丛死亡后, 齿肋赤藓失去
部分遮阴庇护, 还未来得及适应高温强光的缘故。
在Mojave沙漠的研究也发现, 将活灌丛下的苔藓移
栽到裸露地, 苔藓的盖度和发芽密度均会减少(Cole
et al., 2010)。
可见, 初冬季节的降雪融化和较低的水分蒸发
速率, 为苔藓植物的生长和发育创造了低温和高湿
的有利条件。不同微生境下的齿肋赤藓在初冬的干
旱胁迫和复水过程中表现出较明显的差异。活灌丛、
死灌丛、裸露地3种生境中, 活灌丛下的齿肋赤藓面
临最小的胁迫, 拥有最大的光合活性, 但其抗性较
弱; 裸露环境下的齿肋赤藓表现出更大的抗胁迫能
力和最高的光合效率。除本研究涉及的生理层面的
对比分析外, 相关的分子机制还需深入研究。
基金项目 国家重点基础研究发展计划(2014CB-
954202)和国家自然科学基金 (U1203301和4120-
1056)。
致谢 感谢中国科学院新疆生态与地理研究所周晓
兵博士、陶冶博士在数据分析和论文写作过程中的
指导。感谢中国科学院新疆生态与地理研究所硕士
生刘进辉、丁新原, 新疆师范大学硕士生梁玉青、
许红梅在实验过程中给予的帮助。
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责任编委: 石培礼 责任编辑: 李 敏