全 文 ：植物生态学报 2015, 39 (1): 92–103 doi: 10.17521/cjpe.2015.0010
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-07-21 接受日期Accepted: 2014-12-09
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: zcfnju@nju.edu.cn)
三种盐胁迫对互花米草和芦苇光合作用的影响
胡楚琦 刘金珂 王天弘 王文琳 卢 山 周长芳*
南京大学生命科学学院医药生物技术国家重点实验室, 南京 210093
摘 要 互花米草(Spartina alterniflora)的入侵给海岸带盐沼生态系统的结构和功能带来了显著影响。互花米草盐沼中的硫含
量高于附近的土著芦苇(Phragmites australis)盐沼。为探讨硫元素对互花米草和芦苇竞争过程的可能影响及其作用机制, 以50
mmol·L–1的Na2SO4和Na2S对互花米草和芦苇进行处理, 分析处理前后5天内两种植物光合气体交换和叶绿素荧光指标变化的
差异, 实验另设等Na+浓度的NaCl处理作为比较。研究发现: Na2S对互花米草和芦苇光合作用影响的差异最大, NaCl次之,
Na2SO4最小。Na2S处理后, 互花米草净光合速率(Pn)出现显著上升, 芦苇Pn值大幅度下降。互花米草的光饱和点(Isat)上升而芦
苇的Isat值无变化。表明Na2S处理对互花米草的光合能力有促进作用, 但对芦苇的光合能力有抑制作用。NaCl处理后互花米草
Pn值也出现小幅上升, 而芦苇Pn值略有下降。Na2SO4处理对互花米草和芦苇的Pn值均无显著影响。除Na2SO4处理的互花米草
外, 不同盐处理后的互花米草和芦苇非光化学淬灭(NPQ)均出现上升趋势。研究结果表明互花米草对环境硫胁迫的适应能力
显著高于芦苇, 暗示盐沼高硫环境尤其是硫化物有助于互花米草相对于芦苇的竞争, 也很可能是其形成单一植被的重要原因
之一。
关键词 生物入侵, 盐沼生态系统, 互花米草, 芦苇, 硫环境, 盐胁迫, 光合作用
引用格式: 胡楚琦, 刘金珂, 王天弘, 王文琳, 卢山, 周长芳 (2015). 三种盐胁迫对互花米草和芦苇光合作用的影响. 植物生态学报, 39, 92–103. doi:
10.17521/cjpe.2015.0010
Influence of three types of salt stress on photosynthesis in Spartina alterniflora and Phragmites
australis
HU Chu-Qi, LIU Jin-Ke, WANG Tian-Hong, WANG Wen-Lin, LU Shan, and ZHOU Chang-Fang*
State Key Laboratory of Pharmaceutical Biotechnology, School of Life Sciences, Nanjing University, Nanjing 210093, China
Abstract
Aims The invasion of Spartina alterniflora has imposed significant influences on structure and functioning of
coastal saltmarshes. The Spartina marsh has been found to contain relatively higher sulfur content than the
adjacent native Phragmites marsh. This research is aimed to investigate if sulfur helps with S. alterniflora in
competition over Phragmites australis.
Methods Seedlings of S. alterniflora and P. australis were grown in an imitated mesocosm on the campus of
Nanjing University. Three common salts of the sea water, Na2SO4, Na2S and NaCl were respectively added to the
cultural medium. Light response curves of the plants before and during the four days of treatments were obtained
by measuring gas exchange with varying light levels. Maximum quantum yield of photosynthesis II (PSII) and
light induction curves were also measured by chlorophyll fluorescence analysis.
Important findings Among the three salts, Na2S caused the greatest difference in the response of photosynthesis
between S. alterniflora and P. australis, and Na2SO4 had the least effect. The Na2S treatment significantly in-
creased net photosynthetic rate (Pn) and light saturation point (Isat) in S. alterniflora, but decreased Pn in P. aus-
tralis. The NaCl treatment also increased Pn in S. alterniflora to a less degree and decreased Pn in P. australis. The
Na2SO4 treatment had little effect on Pn in both S. alterniflora and P. australis. The non-photochemical quenching
(NPQ) in P. australis were promoted by all three salts, whereas it was only affected by Na2S and NaCl in S. al-
terniflora. Our results suggest that S. alterniflora has significantly greater tolerance to sulfate and sulfide than P.
australis. Therefore, sulfuric compounds and especially sulfide in saltmarsh environments might benefit the com-
petition of S. alterniflora over P. australis, which could contribute to the formation of the mono-specific vegeta-
tion of the invasive S. alterniflora.
胡楚琦等: 三种盐胁迫对互花米草和芦苇光合作用的影响 93

doi: 10.17521/cjpe.2015.0010
Key words biological invasion, saltmarsh ecosystem, Spartina alterniflora, Phragmites australis, sulfur envi-
roment, salt stress, photosynthesis
Citation: Hu CQ, Liu JK, Wang TH, Wang WL, Lu S, Zhou CF (2015). Influence of three types of salt stress on photosynthesis in
Spartina alterniflora and Phragmites australis. Chinese Journal of Plant Ecology, 39, 92–103. doi: 10.17521/cjpe.2015.0010
生物入侵作为近年来全球生态环境变化的一个
重要组成部分, 对生态系统的结构与功能以及人类
健康和经济的发展都产生了显著影响(Arim et al.,
2006)。外来物种通过种间竞争直接或间接地改变了
被入侵地的生物多样性特征, 使本地物种失去生存
空间, 影响区域元素的生物地球化学循环, 并最终
导致生态系统的退化与生态系统功能和服务的丧
失 , 严重威胁区域生态安全(Belnap et al., 2005;
Hulme et al., 2009)。
互花米草(Spartina alterniflora)是禾本科一种多
年生草本植物, 分布于海岸带平均海平面至平均高
潮位之间的广阔滩面以及河口湾。该物种原产于南、
北美洲的大西洋沿岸。在北美, 从加拿大的魁北克
到美国佛罗里达州及墨西哥湾均有分布; 此外, 也
零星分布于南美洲的法属圭亚那至巴西沿岸。近年
来, 该物种在美国西海岸、澳大利亚、英国等多个
国家和地区的入侵问题也时有报道 (Daehler &
Strong, 1996; Anttila et al., 1998; An et al., 2007;
Renny-Byfield et al., 2010)。鉴于互花米草在保滩护
岸、促淤造陆和改良土壤等方面的突出价值, 我国
于1979年从美国引进了该物种。但由于其极强的适
应性和扩散能力, 此后的30多年中, 该物种在发挥
显著生态工程作用的同时, 也带来了不少负面效应,
如侵占了大量滩涂裸地, 同中国土著滩涂植物芦苇
(Phragmites australis) 、海三棱藨草 (Scirpus ×
mariqueter)等形成竞争等(Chung, 2006; Zhou et al.,
2009)。目前, 互花米草已被列入我国首批外来入侵
物种名单, 从天津海河口到广西北海的沿海滩涂上
都有互花米草的分布(陈中义等, 2004; 邓自发等,
2006; 王卿等, 2006)。
互花米草在全球大量盐沼生态系统中的成功入
侵, 除了与近年来人类活动干扰(包括有意引种和
无意携带)的加剧有关外, 也与该物种本身对盐沼
特定环境的适应能力有关, 如互花米草对于淹水胁
迫的结构和生理学响应(古志钦和张利权, 2009; 袁
琳等, 2010), 互花米草对高盐环境的耐受性等(康浩
等, 2009; 肖燕等, 2011)。近年来, 越来越多的研究
还显示, 互花米草对盐沼环境的响应优势除总盐度
(常以NaCl模拟)外, 似乎更体现于其对硫胁迫的适
应。Seliskar等(2004)发现在所研究的5种盐生植物幼
苗中, 互花米草对硫化物的耐受性最强, 而0.4–0.9
mmol·L–1的硫化物有助于互花米草对芦苇的竞争。
Stribling (1997)的研究则显示互花米草对硫酸盐具
有特殊的需求, 其在低盐环境中对硫酸盐浓度的上
升显示出正向反馈。我们前期的研究也显示互花米
草滩涂中的硫储量高于附近的裸滩、芦苇滩和碱蓬
(Suaeda salsa)滩(Zhou et al., 2009), 而且互花米草
抗氧化系统在抵御硫胁迫过程中的响应能力强于芦
苇(沈文燕等, 2011)。鉴于硫是除氯之外滩涂环境中
另一主要阴离子成分, 研究互花米草对高硫环境的
适应机制对揭示其在该系统中的扩张过程具有重要
意义。
光合作用是高等植物最基本的生理代谢之一。
近年来以LI-COR、CIRAS为代表的光合气体交换
检测手段以及以PAM为代表的叶绿素荧光分析手
段日益成熟, 已成为当前植物光合研究中的主流
技术(蒋高明和朱桂杰, 2001; 梁霞等, 2006; 袁琳
等, 2010)。作为C4植物, 互花米草的光合效率理论
上优于C3植物芦苇。我们的前期工作也证明, 高盐
环境下互花米草的净光合速率(Pn)显著高于芦苇
(Zhou et al., 2014)。但我们尚不清楚硫对两种植物
光合作用的影响效果。国外仅有的文献也只报道
了硫对互花米草的生长有促进现象, 而均未涉及
其内在的途径及机制(Stribling, 1997; Seliskar et
al., 2004)。本实验选取两种常见含硫化合物
Na2SO4和Na2S进行模拟研究。有关NaCl模拟研究
的报道已经很多(朱新广和张其德, 1999; Zhou et
al., 2014), 本实验也将设置等Na+摩尔浓度的NaCl
进行比较。通过对有关光合气体交换参数和叶绿
素荧光分析指标的解析, 明确硫在互花米草和芦
苇光合过程中是否存在不同效果, 以期从光合生
理学角度揭示盐沼环境对互花米草和芦苇竞争的
影响途径, 为全面理解互花米草的入侵机制提供
科学依据。
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1 材料和方法
1.1 实验材料
互花米草和芦苇幼苗于4月初采自江苏盐城丹
顶鹤国家自然保护区。前期研究得知, 该地互花米
草滩和芦苇滩中土壤总硫含量分别为(1 145.9 ±
109.2) µg·g–1和(815.3 ± 14.9) µg·g–1, 海水盐度为
2.95%–3.22% (Zhou et al., 2009)。挖回的幼苗(株高
10–15 cm, 带5 cm左右根, 不带原土)栽种于高18
cm、直径21 cm的营养钵中, 每盆4–5株。以加拿大
Fafard泥炭为基质, 为模拟滩涂盐沼环境, 栽种前
先用1%盐度的人工海水淋透。实验材料安置于南京
大学校园开放式模拟试验池中, 采用自然光照及大
气环境温度、湿度。每月定期浇灌Hoagland营养液,
并补充人工海水以维持1%左右的盐度。
1.2 实验处理
于当年生长季7–8月, 选取生长情况基本一致
的互花米草和芦苇植株进行处理实验。前期工作已
证明互花米草和芦苇均可耐受50 mmol·L–1的Na2S,
更高剂量下芦苇将先行死亡, 而两种植物对Na2SO4
和NaCl的耐受性均优于Na2S (沈文燕等, 2011)。因
此本实验分别以50 mmol·L–1的Na2SO4、Na2S或100
mmol·L–1的NaCl溶液浇灌, 每盆150 mL, 每种处理
各设3个重复。由于光响应曲线测定耗时较长, 实验
分批进行, 每次只用同一试剂处理同种植物, 各重
复样本处理间隔1 h以上, 以保证每一样本处理前后
能间隔24 h准点测定。实验选取从顶端向下第3片充
分伸展的叶片进行标记, 在尚未加盐处理时先测定
基础对照数值并记为day 0, 盐处理后的4天内对相
同叶片再次分析并依次记录为day 1– 4。
1.3 测定方法
1.3.1 气体交换参数测定
利用CIRAS-II便携式光合作用测定系统(PP Sys-
tem, Hertfordshire, UK)测定植物的光响应曲线。由全
自动红蓝光源(LED)控制0–2 000 μmol·m–2·s–1测定光
强, 维持400 μmol·mol–1 CO2浓度, 测定温度28 ℃。待
各项参数稳定后记录Pn值, 绘制光响应曲线。利用双
曲线修正模型和叶子飘的光合计算软件(4.1.1), 获得
最大净光合速率(Pmax)、初始量子效率(α)、光饱和点
(Isat)和光补偿点(Ic)(叶子飘和于强, 2007, 2008)。
1.3.2 叶绿素荧光参数测定
利用超便携式调制叶绿素荧光仪MINI-PAM
(WALZ, Effeltrich, Germany), 在上述测定CO2气体
交换参数叶片的相同位置进行测定。用叶夹暗适应
30 min后, 测定光系统II (PSII)最大量子产额Fv/Fm
= (Fm – Fo)/Fm。利用内置自动光源测定荧光诱导曲
线, 计算PSII实际量子产量ΦPSII = (Fm′ – Ft)/Fm′, 光
化学淬灭qP = (Fm′ – Ft)/(Fm′ – Fo′), 非光化学淬灭
NPQ = (Fm – Fm′)/Fm′。式中, Fm′、Ft分别为光适应过
程中的饱和荧光值和实时荧光值, Fo′为光适应过程
中最小荧光值, Fm、Fo分别为暗适应后最大荧光值
和最小荧光值(Maxwell & Johnson, 2000)。
1.4 实验数据统计
利用SPSS 18.0数据分析软件对上述参数进行
统计检验。采用单因素方差分析和Duncan检验比较
样本间光响应曲线相关参数和叶绿素荧光参数差异
的显著性, 当p < 0.05时认为差异显著。论文中所列
数据均为平均值±标准误差, n = 3。采用OriginPro 8.5
软件完成作图, 为使图表清晰, 图中省略误差线。
2 数据结果和分析
2.1 Na2SO4处理对互花米草和芦苇光合作用的影响
2.1.1 Na2SO4处理对互花米草和芦苇光响应曲线
的影响
50 mmol·L–1的Na2SO4处理后, 互花米草光合
气体交换呈先抑制后促进趋势。互花米草光响应曲
线在Na2SO4处理后的第1–2天略有下降, 但第3天即
出现回升, 至第4天超出处理前水平(图1A)。模型分
析也显示, Na2SO4处理后的第1–2天互花米草Pmax较
处理前下降了6%–7%, 但第4天较处理前上升了
11% (表1)。Na2SO4处理后互花米草α和Isat的变化不
存在统计显著性(表2, 表3)。但其Ic的下降显著, 处
理后第1天互花米草Ic较处理前下降了32% (p <
0.05), 之后随着时间的延长有所回升, 但至第4天
仍低于处理前(表4)。
相同浓度的Na2SO4处理对芦苇光合气体交换
略有抑制作用。处理后4天内芦苇光响应曲线较处理
前变化不明显(图1B)。但模型分析仍可见处理后芦
苇Pmax下降了2%–9% (表1)。同互花米草相似 ,
Na2SO4处理后芦苇α和Isat也无显著变化(表2, 表3),
但Ic较处理前下降了17%–39% (p < 0.05, 表4)。
2.1.2 Na2SO4处理对互花米草和芦苇荧光动力学
参数的影响
实验浓度的Na2SO4处理后第2天互花米草Fv/Fm
出现小幅下降 ( p < 0 . 0 5 , 表5 ) , 之后F v / F m
胡楚琦等: 三种盐胁迫对互花米草和芦苇光合作用的影响 95

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图1 Na2SO4处理对互花米草和芦苇净光合效率(A、B)、实际光化学量子产量(C、D)、光化学淬灭(E、F)及非光化学淬灭
(G、H)的影响。
Fig. 1 Influence of Na2SO4 on net photosynthetic rate (A, B), quantum yield of PSII (C, D), photochemical quenching (E, F) and
non-photochemical quenching (G, H) in Spartina alterniflora and Phragmites australis.

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表1 不同盐处理对互花米草和芦苇最大净光合速率的影响(μmol·m–2·s–1) (平均值±标准误差, n = 3)
Table 1 Influence of different salt treatments on maximum net photosynthetic rate in Spartina alterniflora and Phragmites australis (μmol·m–2·s–1) (mean ±
SE, n = 3)
处理后天数
Day after treatment
互花米草 S. alterniflora 芦苇 P. australis
Na2SO4 Na2S NaCl Na2SO4 Na2S NaCl
0 19.92 ± 1.44a 21.25 ± 0.58a 16.53 ± 1.33a 17.89 ± 1.90a 17.98 ± 2.50a 15.65 ± 0.24a
1 18.43 ± 1.30a 23.61 ± 1.67ab 16.16 ± 0.91a 16.36 ± 2.75a 14.03 ± 3.19a 15.76 ± 2.20a
2 18.67 ± 1.80a 25.39 ± 1.16b 18.11 ± 1.48a 16.81 ± 2.21a 15.08 ± 2.52a 14.54 ± 0.12a
3 20.36 ± 1.12a 24.41 ± 0.58ab 19.33 ± 1.42a 17.47 ± 2.27a 13.54 ± 2.43a 13.07 ± 1.44a
4 22.07 ± 2.05a 26.11 ± 0.43b 17.60 ± 1.31a 16.93 ± 2.42a 11.64 ± 3.81a 12.42 ± 1.07a
同列数据间采用单因素方差分析和Duncan检验, 不同字母代表差异显著(p < 0.05)。
One-way ANOVAs and Duncan tests were used within the same column of data; different letters indicate significant differences (p < 0.05).


表2 不同盐处理对互花米草和芦苇初始量子效率的影响(平均值±标准误差, n = 3)
Table 2 Influence of different salt treatments on initial quantum yield in Spartina alterniflora and Phragmites australis (mean ± SE, n = 3)
处理后天数
Day after treatment
互花米草 S. alterniflora 芦苇 P. australis
Na2SO4 Na2S NaCl Na2SO4 Na2S NaCl
0 0.048 ± 0.004a 0.050 ± 0.001a 0.041 ± 0.000a 0.038 ± 0.003a 0.037 ± 0.001a 0.036 ± 0.002ab
1 0.047 ± 0.002a 0.045 ± 0.002ab 0.045 ± 0.000ab 0.039 ± 0.001a 0.026 ± 0.005a 0.038 ± 0.002ab
2 0.048 ± 0.004a 0.040 ± 0.002b 0.043 ± 0.003ab 0.039 ± 0.004a 0.028 ± 0.005a 0.034 ± 0.003a
3 0.054 ± 0.002a 0.042 ± 0.003ab 0.045 ± 0.003ab 0.038 ± 0.003a 0.030 ± 0.006a 0.041 ± 0.001b
4 0.050 ± 0.001a 0.046 ± 0.003ab 0.050 ± 0.003b 0.037 ± 0.001a 0.027 ± 0.006a 0.038 ± 0.001ab
同列数据间采用单因素方差分析和Duncan检验, 不同字母代表差异显著(p < 0.05)。
One-way ANOVAs and Duncan tests were used within the same column of data; different letters indicate significant differences (p < 0.05).


表3 不同盐处理下互花米草和芦苇的光饱和点(μmol·m–2·s–1) (平均值±标准误差, n = 3)
Table 3 Influence of different salt treatments on light saturation point in Spartina alterniflora and Phragmites australis (mean ± SE, n = 3)
处理后天数
Day after treatment
互花米草 S. alterniflora 芦苇 P. australis
NaCl Na2SO4 Na2S NaCl Na2SO4 Na2S
0 2 440.0 ± 136.2a 2 067.1 ± 75.6a 2 258.1 ± 198.7a 1 815.1 ± 166.1a 2 081.2 ± 169.7a 1 911.2 ± 77.0a
1 2 517.8 ± 180.3a 2 366.9 ± 413.6a 2 246.4 ± 124.7a 1 958.9 ± 66.4a 1 943.5 ± 239.8a 2 141.6 ± 113.0a
2 2 520.5 ± 0.8a 2 221.7 ± 315.2a 2 313.3 ± 182.0a 1 973.9 ± 132.6a 1 970.5 ± 130.5a 1 924.3 ± 124.7a
3 2 475.9 ± 149.5a 1 951.2 ± 224.0a 2 438.8 ± 170.1a 1 747.9 ± 161.2a 1 942.0 ± 98.4a 2 054.1 ± 98.6a
4 2 371.4 ± 191.0a 2 230.3 ± 114.1a 2 613.2 ± 191.2a 1 905.5 ± 118.9a 1 917.9 ± 177.4a 1 788.5 ± 114.7a
同列数据间采用单因素方差分析和Duncan检验, 不同字母代表差异显著(p < 0.05)。
One-way ANOVAs and Duncan tests were used within the same column of data; different letters indicate significant differences (p < 0.05).

值与处理前差异不显著。Na2SO4处理对互花米草光
适应条件下的荧光诱导曲线无显著影响, 处理后4
天内, 互花米草ΦPSII、qP、NPQ较处理前均无明显
变化(图1C、1E、1G)。
Na2SO4处理后第1天芦苇Fv/Fm较处理前有所下
降, 但差异不显著(表5), 其后第2天即恢复至处理
前水平。光适应条件下的荧光诱导曲线显示 ,
Na2SO4处理后芦苇ΦPSII、qP均出现一定程度的下降
(图1D、1F), 而NPQ上升明显(图1H)。
2.2 Na2S处理对互花米草和芦苇光合作用的影响
2.2.1 Na2S处理对互花米草和芦苇光响应曲线的
影响
实验中Na2S处理较上述NaCl和Na2SO4处理对
互花米草和芦苇光合气体交换的影响更大。50
mmol·L–1的Na2S处理对互花米草光合气体交换具有
正向促进作用, 处理后光响应曲线较处理前出现明
显上升(图2A)。模型分析显示, Na2S处理后4天内,
互花米草Pmax值较处理前上升了11%–23% (p <
0.05, 表1)。期间互花米草α有所下降, 其中处理后
第2天下降幅度较大 , 较处理前下降了20% (p <
0.05, 表2)。处理后第2–4天互花米草Isat有上升趋势,
其中第4天较处理前上升了16%, 但未达到统计显
著性(表3)。Ic在处理后第1天有所下降, 但第2天即
显著上升(p < 0.05), 第3–4天有所回落(表4)。
与互花米草相反, Na2S处理对芦苇的光合气体
交换具有明显的抑制作用。Na2S处理后芦苇光响应
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图2 Na2S处理对互花米草和芦苇净光合效率(A、B)、实际光化学量子产量(C、D)、光化学淬灭(E、F)及非光化学淬灭(G、
H)的影响。
Fig. 2 Influence of Na2S on net photosynthetic rate (A, B), quantum yield of PSII (C, D), photochemical quenching (E, F) and
non-photochemical quenching (G, H) in Spartina alterniflora and Phragmites australis.

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表4 不同盐处理下互花米草和芦苇的光补偿点(μmol·m–2·s–1) (平均值±标准误差, n = 3)
Table 4 Influence of different salt treatments on light compensation point in Spartina alterniflora and Phragmites australis (mean ± SE, n = 3)
处理后天数
Day after treatment
互花米草 S. alterniflora 芦苇 P. australis
NaCl Na2SO4 Na2S NaCl Na2SO4 Na2S
0 57.2 ± 14.6a 52.7 ± 2.4a 45.4 ± 1.7ab 37.6 ± 6.9a 52.4 ± 3.1a 33.0 ± 14.8a
1 33.7 ± 3.1b 35.9 ± 4.4b 39.0 ± 1.9a 25.1 ± 7.8a 34.5 ± 2.9b 29.5 ± 11.1a
2 30.8 ± 2.4b 42.3 ± 1.5ab 67.0 ± 7.1c 27.6 ± 7.3a 43.3 ± 4.7ab 27.7 ± 13.9a
3 26.1 ± 0.9b 43.2 ± 6.8ab 58.2 ± 3.1bc 46.7 ± 5.5a 42.3 ± 6.8ab 46.9 ± 5.5a
4 30.6 ± 4.6b 46.0 ± 0.5ab 53.6 ± 4.3bc 32.4 ± 8.7a 31.9 ± 1.0b 57.8 ± 16.8a
同列数据间采用单因素方差分析和Duncan检验, 不同字母代表差异显著(p < 0.05)。
One-way ANOVAs and Duncan tests were used within the same column of data; different letters indicate significant differences (p < 0.05).


表5 不同盐处理对互花米草和芦苇暗适应下最大光化学效率的影响(平均值±标准误差, n = 3)
Table 5 Influence of different salt treatments on maximum quantum yield of PSII in Spartina alterniflora and Phragmites australis (mean ± SE, n = 3)
处理后天数
Day after treatment
互花米草 S. alterniflora 芦苇 P. australis
Na2SO4 Na2S NaCl Na2SO4 Na2S NaCl
0 0.810 ± 0.000a 0.791 ± 0.011a 0.786 ± 0.017a 0.825 ± 0.009a 0.797 ± 0.009a 0.794 ± 0.006a
1 0.796 ± 0.006ab 0.806 ± 0.007a 0.810 ± 0.001a 0.809 ± 0.003a 0.788 ± 0.034a 0.811 ± 0.010a
2 0.784 ± 0.008b 0.783 ± 0.016a 0.813 ± 0.005a 0.823 ± 0.007a 0.781 ± 0.043a 0.808 ± 0.014a
3 0.800 ± 0.005ab 0.773 ± 0.012a 0.809 ± 0.004a 0.821 ± 0.006a 0.816 ± 0.008a 0.794 ± 0.027a
4 0.795 ± 0.003ab 0.798 ± 0.006a 0.809 ± 0.003a 0.814 ± 0.011a 0.804 ± 0.020a 0.812 ± 0.009a
同列数据间采用单因素方差分析和Duncan检验, 不同字母代表差异显著(p < 0.05)。
One-way ANOVAs and Duncan tests were used within the same column of data; different letters indicate significant differences (p < 0.05).


曲线出现明显下降(图2B)。模型分析也显示, 随着
处理时间的延长, 芦苇Pmax值较处理前下降的幅度
逐渐增大, 其中第4天Pmax值仅为处理前的65% (表
1)。Na2S处理后, 芦苇α也有所下降(表2), Isat变化不
明显(表3)。Ic在处理后的第1–2天略有下降, 但至第
3–4天即明显上升, 其中处理后第4天Ic较处理前上
升了75% (表4)。但由于同一浓度处理误差较大, 上
述Na2S所致芦苇Pmax、α、Isat、Ic在不同浓度处理组
间变化不显著。
2.2.2 Na2S处理对互花米草和芦苇荧光动力学参
数的影响
Na2S处理后第2–3天, 互花米草Fv/Fm较处理前
有所下降, 但至第4天即恢复至处理前水平(表5)。光
适应条件下的荧光诱导曲线显示, Na2S处理后互花
米草ΦPSII无明显变化(图2C)。处理后第2–3天qP出现
较大幅度上升, 至第4天明显回落, 但仍高于处理前
(图2E)。处理后NPQ也明显上升(图2G)。
同互花米草相似, Na2S处理后第1–2天, 芦苇
Fv/Fm值即有所下降, 至第3–4天回升(表5)。光适应
条件下的荧光诱导曲线显示, Na2S处理后芦苇ΦPSII、
qP均未发生变化(图2D、2F)。Na2S处理后第1天芦苇
非光化学淬灭NPQ即出现明显上升, 之后至第4天
仍维持较高状态(图2H)。
2.3 NaCl处理对互花米草和芦苇光合作用的影响
2.3.1 NaCl处理对互花米草和芦苇光响应曲线的
影响
研究显示, 100 mmol·L–1的NaCl处理在短期内
对互花米草光合气体交换有正向促进作用。互花米
草光响应曲线在处理后的第2–4天有明显上升趋势
(图3A)。经双曲线修正模型分析可知, 其Pmax在处理
后的第3天较处理前上升了17% (表1)。在处理后第4
天α也有所提高(p < 0.05, 表2)。NaCl处理后, 互花
米草Isat未发生变化(表3), 但Ic出现显著下降, 处理
后4天内互花米草Ic仅为处理前的46%–59% (p <
0.05, 表4)。
100 mmol·L–1的NaCl处理在短期内对芦苇光合
气体交换有抑制作用。芦苇光响应曲线在处理后的
第3–4天出现明显下降趋势(图3B)。由模型分析可
知, 处理后的第2–4天, 芦苇Pmax下降幅度随时间逐
渐增大, 至第4天下降了21% (表1)。其α也出现一定
波动(p < 0.05), 但变化幅度不大(表2)。NaCl处理后,
芦苇的Isat未见显著变化(表3)。Ic在处理后的第1–2
内有所下降, 但在第3天又明显上升(表4)。由于样本
内误差较大, 上述NaCl处理后芦苇Pmax、Isat、Ic在组
胡楚琦等: 三种盐胁迫对互花米草和芦苇光合作用的影响 99

doi: 10.3724/SP.J.1258.2015.00010

图3 NaCl处理对互花米草和芦苇净光合效率(A、B)、实际光化学量子产量(C、D)、光化学淬灭(E、F)及非光化学淬灭(G、
H)的影响。
Fig. 3 Influence of NaCl on net photosynthetic rate (A, B), quantum yield of PSII (C, D), photochemical quenching (E, F) and
non-photochemical quenching (G, H) in Spartina alterniflora and Phragmites australis.
100 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (1): 92–103

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间无显著差异。
2.3.2 NaCl处理对互花米草和芦苇荧光动力学参
数的影响
经充分暗适应后测定互花米草Fv/Fm, 发现100
mmol·L–1的NaCl处理后4天内, 该值较处理前有所
上升(表5)。光适应条件下的荧光诱导曲线显示, 实
验浓度的NaCl处理对互花米草ΦPSII无显著影响(图
3C), 但对互花米草qP和NPQ影响较大。处理后的第
2天互花米草qP值出现较大幅度下降, 之后有所恢
复(图3E)。NPQ值在处理后第1天即出现明显上升,
至第4天变化幅度最大(图3G)。
NaCl处理后, 芦苇Fv/Fm值也出现小幅上升现
象(表5)。光适应条件下的荧光诱导曲线显示, NaCl
处理后的4天内, 芦苇ΦPSII均略高于处理前(图3D)。
其qP在处理后的第2天出现大幅度上升, 之后逐渐
回落, 但至第4天仍高于处理前(图3F)。NaCl处理后
的第2–4天芦苇NPQ也呈现明显上升(图3H)。
3 讨论
互花米草作为海岸带盐沼湿地的一种入侵植
物, 之所以能在大量滨海湿地迅速繁殖并形成单一
植被, 与它对滩涂潮间带的高盐环境及持续水淹环
境极强的适应性有关(Naidoo et al., 1992; 古志钦和
张利权, 2009; Kathilankal et al., 2011)。本研究证明,
实验所涉及的3种盐中, Na2S对互花米草和芦苇光
合作用影响的差异最大。实验中50 mmol·L–1的Na2S
可以显著提高互花米草的Pn, 而明显降低芦苇的
Pn。相同浓度的Na2SO4对两种植物整体的光合效率
无显著影响。100 mmol·L–1的NaCl也可以小幅度促
进互花米草Pn, 而对芦苇呈现抑制作用。该研究结
果与本课题组前期关于两种植物抗氧化系统在硫胁
迫过程中的响应差异及植物的整体生长情况相吻合
(沈文燕等 , 2011), 与Stribling (1997)和Seliskar等
(2004)的研究结果也一致。鉴于有关NaCl对互花米
草和芦苇生长影响的比较已经有很多研究(朱新广
和张其德, 1999; Zhou et al., 2014), 本文将Na2SO4
和Na2S对两种植物的影响效果与NaCl的影响效果
进行比较, 也证实了Na2S的影响程度大于NaCl。实
验结果显示, Na2S处理后, 互花米草的光合能力相
对芦苇表现出了明显的耐硫优势: 互花米草Pn值出
现显著上升, 同时芦苇Pn值大幅度下降; 互花米草
的Isat上升而芦苇的Isat无变化, 这表明高S环境提高
了互花米草的光合能力, 同时抑制了芦苇的光合作
用。而S是海水与盐沼生态系统中继Cl以外又一重要
阴离子成分, 因而推测其在互花米草和芦苇的竞争
过程中起了重要作用。
S是所有生物体的必需元素, S在生理、生化作
用上与N相似, 在植物光合作用中的作用则主要表
现为: 硫脂是叶绿体基粒片层的基本组分之一, 硫
氧还蛋白半胱氨酸-SH在光合作用中传递电子, S也
是铁硫蛋白(FeS)和铁氧还蛋白(Fd)的组分, 并参与
光合电子传递。现有有关硫盐对植物影响的研究多
集中于其损伤作用(Gao et al., 2004; Armstrong &
Armstrong, 2005; 朱英华等, 2008)。以往研究结果表
明互花米草对环境中S较高的耐受能力可能与该植
物本身具有特殊的硫代谢途径有关。互花米草是极
少数可自主合成二甲基硫基丙酸盐(DMSP)而大量
释放二甲基硫(DMS)气体的陆生植物之一(Kocsis et
al., 1998; Otte et al., 2004; 周长芳等, 2009), 且能够
通过根部对硫化物的氧化作用以及根际硫酸盐还原
细菌的还原作用解除环境中硫化物的毒性(Carlson
& Forrest, 1982; Klepac-Ceraj et al., 2004; 方超等,
2007)。
光响应曲线和荧光动力学参数的分析结果表
明: 两种不同硫元素形态对互花米草和芦苇的光合
作用有非常大的影响差异。Na2SO4处理对互花米草
和芦苇的Pn值均无显著影响。Na2SO4处理后, 互花
米草的叶绿素荧光参数无明显变化, 而芦苇ΦPSII和
qP值下降, NPQ值上升。Na2S处理后, 互花米草Pn值
显著上升, 芦苇Pn值大幅度下降; 互花米草的Isat和
qP上升而芦苇的Isat值和qP无变化, 同时芦苇的NPQ
值上升趋势较互花米草更为明显(图2)。qP与PSII的
光化学反应有关, 反映了PSII原初电子受体QA的氧
化还原状态。qP值升高, 说明PSII电子传递活性增
强。而NPQ值反映了PSII天线色素吸收过剩光能,
即不能用于光合电子传递而由热能耗散掉的光能部
分。NPQ值升高表明逆境环境下, 植物采取了增加
热耗散能力的非光化学淬灭机制进行自我保护。综
上所述, 实验浓度的Na2SO4处理对互花米草没有明
显影响, Na2S处理则对其光合作用有明显的促进作
用; Na2SO4处理对芦苇的光合能力略有损伤, 而
Na2S处理对芦苇则有非常明显的伤害。结果显示出
的Na2SO4和Na2S处理对互花米草和芦苇光合影响
的巨大差异值得探讨。
胡楚琦等: 三种盐胁迫对互花米草和芦苇光合作用的影响 101

doi: 10.3724/SP.J.1258.2015.00010
除互花米草可以合成 DMSP 释放 DMS 外 ,
Na2SO4和Na2S两种硫盐对互花米草和芦苇光合能
力产生的不同影响也可能是由于其他多方面的原
因: 细胞排出阴离子速率的差异, 两种植物硫代谢
能力的不同及H2S气体影响的差异。SO42–和S2–对同
种植物的不同影响可能源于细胞中阴离子排出速率
的不同。根据Pagter等(2009)的研究结果, SO42–比较
容易从芦苇细胞中分泌出来 , 因而相对S2–来说 ,
SO42–对芦苇的伤害较小。另一方面, 我们认为S2–
对两种植物光合作用影响的差异与硫代谢的具体过
程有关。S2–的毒害作用部分表现在可以与细胞色素
aa3结合, 阻断电子传递, 进而抑制细胞呼吸作用。
植物硫代谢过程中, 胞液和质体内的半胱氨酸合成
酶 - 丝氨酸乙酰转移酶 / 乙酰丝氨酸裂解酶
(SAT/OASTL)复合体可以清除游离的S2–, 催化其与
乙酰丝氨酸反应合成重要中间产物半胱氨酸, 防止
S2–与细胞色素aa3结合(吴宇等, 2007)。而半胱氨酸
合成酶复合体的活性与硫素供应及半胱氨酸衍生物
相关, 因而我们认为相比于芦苇, 互花米草对S2–的
高耐受性很可能是由于其有着效率更高、活性更强
的硫代谢过程, 因此可以更快速地解除游离S2–的毒
性, 这一点仍然需要进一步研究证实。此外, 实验过
程中Na2S处理后逐渐产生的H2S气体对C3和C4植物
光合反应的不同作用, 也可能是Na2S对互花米草和
芦苇光合作用有着不同效果的原因之一。H2S作为
植物体内的信号分子参与诱导气孔关闭过程, 施加
一定浓度的外源H2S则导致了植物气孔关闭(叶青
等, 2011)。因而我们猜想: Na2S产生的H2S诱导叶片
气孔关闭后, 作为C3植物的芦苇不能进行光合作用,
呼吸作用增强, 而作为C4植物的互花米草仍然能利
用叶片细胞间隙中含量较低的CO2进行光合作用,
这可能是Na2S处理下互花米草光合能力提高, 芦苇
光合能力则明显降低的原因之一。
课题组在前期研究中发现C4植物互花米草相对
C3植物芦苇在光合效率上的明显优势(Zhou et al.,
2014), 本实验中也显示互花米草的Isat高于芦苇。加
盐处理前互花米草Pn较芦苇相对较高, 但优势并不
显著。事实上, 同一植物在3种盐处理的起始点(day
0)光合效率也存在较大差异。这可能与我们实验周
期较长(2个月), 其间植物生长状况可能发生较大变
化有关。另外植物光合参数尤其是叶绿素荧光参数,
在同一批材料的不同重复样本之间可能也存在较大
差异。这正是我们实验设计时每次只用同一试剂处
理一种植物, 并精确控制每隔24 h在同一片叶子进
行多次测定的原因。课题组前期研究表明: 在连续
几天内, 未加特殊处理的互花米草和芦苇样本生长
指标不会出现显著变化, 因而可以推断本实验中处
理前后5天内同一植物样本发生的变化基本源于盐
处理的结果。
综上所述, 光合作用是植物一切生理代谢和生
长的基础, 在海岸带滩涂盐沼生态系统3种常见钠
盐Na2S、Na2SO4和NaCl中, Na2S对互花米草和芦苇
光合的影响差异最大, 该硫化物可能对互花米草在
潮间带的竞争优势具有重要作用。
基金项目 国家自然科学基金(30970458)。
致谢 感谢井冈山大学叶子飘教授提供光合分析模
型及计算软件, 感谢盐城丹顶鹤国家自然保护区在
野外采样过程中给予的支持与帮助。
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