全 文 ：植物生态学报 2015, 39 (5): 477–485 doi: 10.17521/cjpe.2015.0046
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-11-27 接受日期Accepted: 2015-04-14
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: ybgao@nankai.edu.cn)
内生真菌和丛枝菌根真菌对羊草生长的影响
刘 慧 陈 薇 周 勇 李 夏 任安芝 高玉葆*
南开大学生命科学学院, 天津 300071
摘 要 该研究比较了摩西球囊霉(Glmous mosseae)和幼套球囊霉(Glmous etunicatum)两种丛枝菌根真菌和内生真菌单独及
混合接种对羊草(Leymus chinensis)生长的影响。结果表明, 内生真菌对2种菌根真菌的侵染均无显著影响, 内生真菌可极显著
增加羊草的分蘖数、地上生物量、总生物量。内生真菌与菌根真菌之间的相互作用因菌根真菌种类而不同, 幼套球囊霉对宿
主植物生长无明显影响且和内生真菌之间也无明显的相互作用; 单独接种摩西球囊霉显著增加羊草的地上、地下和总生物量,
当其与内生真菌共同存在时, 二者之间存在一定的拮抗作用。冗余分析结果表明, 在内生真菌-AM真菌-羊草共生体中, 内生
真菌对宿主植物生长的影响最大, 摩西球囊霉对宿主植物生长也有一定的贡献, 幼套球囊霉对宿主植物生长无明显影响。
关键词 内生真菌, 幼套球囊霉, 摩西球囊霉, 互作, 羊草
引用格式: 刘慧, 陈薇, 周勇, 李夏, 任安芝, 高玉葆 (2015). 内生真菌和丛枝菌根真菌对羊草生长的影响. 植物生态学报, 39, 477–485. doi:
10.17521/cjpe.2015.0046
Effects of endophyte and arbuscular mycorrhizal fungi on growth of Leymus chinensis
LIU Hui, CHEN Wei, ZHOU Yong, LI Xia, REN An-Zhi, and GAO Yu-Bao*
College of Life Sciences, Nankai University, Tianjin 300071, China
Abstract
Aims Endophyte not only enhance plant resistance to biotic and abiotic stress but also have the positive effect on
the growth of the host plants. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) can improve plant mineral nutrition uptake
and storage. Endophyte and AMF coexist in Leymus chinensis. Our objective was to investigate the effects of en-
dophyte and / or AMF on the growth of Leymus chinensis.
Methods We conducted a pot experiment combining two endophyte infection status (endophyte-infected, EI;
endophyte-free, EF) and three mycorrhizal inoculation treatments (Glmous etunicatum, Ge; G. mosseae, Gm and
non-inoculation, M–), using L. chinensis plants as a model. There were five replicates per treatment. The experi-
ment was carried out at the campus experimental field at Nankai University.
Important findings Endophyte presence had no impact on the hyphal colonization of the two AMF species, but
significantly increased tillers, shoot biomass and total biomass of L. chinensis. Interspecific symbiotic interactions
varied with partner identity. Glmous etunicatum had no impacts on plant growth and no interaction with endo-
phyte; G. mosseae alone significantly increased plant shoot, root and total biomass but had antagonistic impact on
endophyte when coexisting with endophyte. Redundancy analysis showed that endophyte had the largest impact
on the host growth, G. mosseae contributed to plant growth to some extent and G. etunicatum had no significant
effect on the endophyte and negligible impacts on plant biomass.
Key words fungal endophyte, Glmous etunicatum, Glmous mosseae, interaction, Leymus chinensis
Citation: Liu H, Chen W, Zhou Y, Li X, Ren AZ, Gao YB (2015). Effects of endophyte and arbuscular mycorrhizal fungi on growth
of Leymus chinensis. Chinese Journal of Plant Ecology, 39, 477–485. doi: 10.17521/cjpe. 2015.0046
内生真菌(fungal endophyte)是指存在于健康的
活植物体内, 并不使宿主形成明显病害症状的一类
真菌(Arnold et al., 2000)。对高羊茅(Festuca elata)
和黑麦草(Lolium perenne)等栽培禾草的大量研究表
明, 内生真菌与人工禾草是互利共生的。植物为内
生真菌提供光合产物和矿物质并通过种子帮助其传
播, 而内生真菌能阻遏昆虫等草食动物对宿主植物
的采食(Ball et al., 1997; Brem & Leuchtmann, 2002;
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张兴旭等, 2008), 同时也可通过提高植物抗逆性、
增加分蘖数和生物量来促进植物生长且提高其竞争
力(Malinowski & Belesky, 2000; Clay & Schardl,
2002; 任安芝和高玉葆, 2003)。丛枝菌根(AM)真菌
在宿主植物根部形成共生结构 (Smith & Read,
1997), 其主要作用是增加宿主植物对土壤中营养
元素特别是氮、磷的吸收, 亦可促进水分吸收和利
用(Marulanda et al., 2003)、碳水化合物代谢(Smith &
Read, 1997)和提高光合速率(Black et al., 2000)等。
在自然条件下内生真菌和AM真菌都能够和宿
主植物形成共生体, 从宿主植物中获得生长繁殖所
需的营养, 但是, 目前的研究多集中在单一共生真
菌与宿主植物的相互关系上。当内生真菌和AM真
菌双重感染时, 研究者较多关注内生真菌感染对菌
根侵染率的影响 , 并且得到的结论也并不一致
(Larimer et al., 2010), 如以人工栽培禾草为材料的
研究中, Chu-Chou等(1992)发现感染内生真菌的高
羊茅抑制了宿主植物AM真菌的侵染率 ; Müller
(2003)和Omacini等(2004)以黑麦草为材料的研究也
表明, 内生真菌感染降低了AM真菌的侵染率; 然
而, Novas等(2005)在对天然禾草Bromus setifolius的
研究中发现, 内生真菌感染提高了AM真菌的侵染
率。Larimer等(2012)通过接种两种AM真菌近明球囊
霉(Glomus claroideum)和摩西球囊霉(Glmous mos-
seae), 研究内生真菌感染对天然禾草Elymus hystrix
的影响, 结果表明当接种近明球囊霉时, 内生真菌
感染植株的菌根侵染率显著低于未感染植株; 相
反, 接种摩西球囊霉时内生真菌感染植株的菌根侵
染率显著高于未感染植株。如前所述, 内生真菌和
菌根真菌单独侵染对宿主植物均有不同程度的益
处, 那么, 内生真菌和AM真菌双重感染对宿主植
物的影响如何呢?
本文以内蒙古中东部草原优势种羊草(Leymus
chinensis)为研究对象, 比较了摩西球囊霉、幼套球
囊霉(G. etunicatum) 2种AM真菌和内生真菌单独及
共同接种对羊草生长的作用, 旨在了解内生真菌和
AM真菌对其生长的影响, 以及这两种共生体系在
羊草中的相互作用。
1 材料和方法
1.1 供试植物
实验所用的羊草最初采自锡林浩特与阿巴嘎旗
之间的草原区, 该样地地理位置43.90° N, 115.34°
E, 土壤为栗钙土, 样地周围5 km处有小山环绕, 以
克氏针茅(Stipa krylovii)和羊草为优势种, 糙隐子草
(Cleistogenes squarrosa)为常见种, 偶见狭叶锦鸡儿
(Caragana stenophylla)、冷蒿(Artemisia frigida)、皱
果薹草(Carex dispalata)、冰草(Agropyron cristatum)
和葱(Allium fistulosum)。该地区羊草的内生真菌感
染率呈斑块状分布, 最高可达到80%。使用显微镜
检测叶鞘是否存在菌丝以区分染菌和不染菌植株,
具体方法参考Latch等(1984)的苯胺兰染色法: 撕取
植物的叶鞘内侧上表皮, 将撕裂面朝下放在载玻片
上, 然后在叶表皮上滴1–2滴苯胺兰染液, 将盖玻片
盖上轻压, 染色5 min后于光学显微镜下进行检测。
若发现沿植物细胞间隙有纵向生长的、成波浪状或
线状, 且分枝极少的菌丝出现, 则认为该植物中感
染内生真菌。将野外监测染菌与不染菌的羊草植株
带回实验室, 分别种植在盆中, 盆里填充蛭石, 其
间进行正常的浇水和施肥管理, 以保证植物的正常
生长。待幼苗长到足够多的分蘖后, 选取长势基本
一致、大小相近的染菌与不染菌羊草分别移栽。
1.2 菌根真菌
实验选用2个AM真菌——分离自内蒙古草原的
摩西球囊霉(Gm)和幼套球囊霉(Ge), 菌种由北京市
农林科学院植物营养与资源研究所提供。原种以高
粱(Sorghum bicolor)为宿主植物, 盆栽扩繁3个月后,
用含有宿主植物根段、菌根真菌孢子及含有根外菌
丝体的根际土壤作为接种剂。实验将100 g AM真菌
接种物/盆加入灭菌的蛭石中, 混合均匀, 对照则加
等量灭菌接种物和接种物滤液, 以保证微生物区系
一致。
1.3 实验设计
选取长势基本一致, 大小相近的染菌(EI)和不
染菌(EF)羊草植株分别移栽至直径18 cm、高19 cm
的花盆中, 供试基质为灭菌的蛭石, 蛭石预先经过
0.11 MPa、121 ℃高压蒸汽灭菌2 h, 以消除基质中
其他微生物的干扰。采用两因素完全随机区组设计,
因素一是AM菌根真菌的接种情况, 设置接种Ge、
Gm以及不接种菌根真菌(M–) 3个水平; 因素二为内
生真菌感染状况, 分为染菌和不染菌2个水平, 即共
3 × 2个处理, 各设5个重复, 共30盆。实验在南开大
学生命科学学院网室(允许透过80%以上的自然光,
不透水)进行, 光照每天8 h左右, 温度10–30 ℃, 从
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2014年4月19日至6月19日共持续60天。
1.4 AM真菌菌根侵染率
AM真菌菌根侵染率的测定参照Phillips和
Hayman (1970)的方法, 第8周收获的植株, 将AM真
菌处理的羊草的根用清水洗净后浸入10% KOH溶
液中, 然后用90 ℃水浴锅内处理1 h, 待处理过的
根样冷却后, 用1%的HCl处理3–5 min, 用蒸馏水洗
3次, 去除色素, 再用0.05%的苯胺蓝染色, 90 ℃水
浴锅内处理30 min, 用清水洗净根样, 然后制成悬
浮液, 倒入带有网格的培养皿中镜检。计算AM真菌
侵染率:
菌根侵染率(%) = (侵染根段长/观察根段长) ×
100%
1.5 不同处理羊草生长指标
收获时, 采用常规方法测定植株的株高、分蘖
数、叶片数, 将植株地上部分和地下部分分开, 取一
定量的样品保藏在–80 ℃条件下备用, 将剩余植株
样品在80 ℃下烘干24 h, 称量得到生物量。取鲜质
量为1 g的根系, 用EPSON 1680扫描仪(Epson, Long
Beach, USA)以400 dpi分辨率扫描获取根系图像,
并以WinRHIZO软件分析得到根系平均根直径和单
位质量根长。
1.6 不同处理羊草全碳、氮含量
取烘干后的植物样品进行C、N含量测定, 测量
前将样品用研磨仪磨碎。植物C、N含量用元素分析
仪(Vario EL/micro cube, Elementar, Hanau, Germany)
进行测定。
1.7 菌根生长响应和内生真菌生长响应
菌根生长响应 (MGR)用以下公式计算得到 :
MGR (%) = 100 × (M − NMmean) / NMmean, 其中M表
示AM真菌侵染的植物总干质量, NMmean表示未接
种AM真菌的植物平均总干质量。MGR > 0表示AM
真菌促进植物生长; MGR < 0表示AM真菌抑制植物
生长(Zhen et al., 2014)。相同的方法计算得到内生真
菌生长响应, EGR (%) = 100 × (EI − EFmean) / EFmean,
其中, EI表示感染内生真菌的植物总干质量, EFmean
表示不感染内生真菌的植物平均总干质量。EGR >
0表示内生真菌促进植物生长; EGR < 0表示真菌抑
制植物生长。
1.8 统计分析
采用Microsoft Excel进行数据处理和作图, 数
据采用SPSS 20.0进行方差分析, 使用CANOCO 4.5
进行冗余分析(RDA)。
2 结果和分析
2.1 内生真菌感染对AM真菌侵染率的影响
内生真菌感染和AM真菌种类对菌根侵染率无
显著影响(表1; 图1)。当接种Ge时, EI植株的菌根侵
染率有高于EF的趋势; 而接种Gm时, EF植株的菌
根侵染率有高于EI的趋势; 无论是EF植株还是EI,
菌根侵染率都是Gm > Ge。



图1 内生真菌感染对羊草菌根侵染率的影响(平均值±标准
误差, n = 5)。Ge, 接种幼套球囊霉; Gm, 接种摩西球囊霉;
EF, 不染内生真菌; EI, 染内生真菌。
Fig. 1 Effects of endophyte infection on mycorrhizal coloni-
zation rate of Leymus chinensis (mean ± SE, n = 5). Ge, Glomus
etunicatum inoculation; Gm, G. mosseae inoculation; EF, en-
dophyte-free; EI, endophyte-infected.


2.2 内生真菌和AM真菌对羊草株高、叶片数和分
蘖数的影响
AM真菌侵染和内生真菌感染对羊草株高存在
交互作用(表1; 图2)。对照组和接种Ge的处理, EI与
EF植株的株高差异均不显著; 对于接种Gm的处理,
EF植株的株高显著高于EI植株。羊草叶片数受内生
真菌和菌根真菌极显著影响, 但二者之间不存在显
著交互作用(表1; 图2)。Ge和Gm的接种均使EI植株
的叶片数显著高于EF植株; 对于EF植株, 接种AM
真菌和对照之间无显著差异; 对于EI植株, 无论接
种Ge还是Gm的株高均显著高于对照, 但接种Ge和
Gm这两个处理间差异不显著。说明内生真菌和AM
真菌在提高宿主植物叶片数上具有协同作用。内生
真菌极显著增加了羊草分蘖数(图2), 且内生真菌对
分蘖数的影响没有受到菌根真菌交互作用的影响
(表1), 即内生真菌对羊草分蘖数的影响并不依赖
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图2 内生真菌和丛枝菌根真菌对羊草株高、叶片数和分蘖
数的影响 (平均值±标准误差, n = 5)。CK, 对照; Ge, 接种幼
套球囊霉; Gm, 接种摩西球囊霉; EF, 不染内生真菌; EI, 染
内生真菌。不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。
Fig. 2 Effects of endophyte and arbuscular mycorrhizal fun-
gi on height, leaf numbers and tillers of Leymus chinensis
(mean ± SE, n = 5). CK, control; Ge, Glomus etunicatum in-
oculation; Gm, G. mosseae inoculation; EF, endophyte-free; EI,
endophyte-infected. Different small letters indicate significant
difference among treatments (p < 0.05).


AM真菌。
2.3 内生真菌和AM真菌对生物量的影响
内生真菌感染极显著地增加了羊草地上生物量
和总生物量, 内生真菌和AM真菌之间存在极显著
交互作用(表1, 表2)。接种Ge的处理, EI植株的地上
生物量和总生物量均显著高于EF植株; 接种Gm的
处理, EI植株和EF植株的地上生物量和总生物量均
无显著差异。对于EF植株, 接种Gm处理的地上生物
量和总生物量均显著高于对照, 接种Ge和对照两个
处理间无显著差异, 说明在不感染内生真菌的条件
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图3 内生真菌和丛枝菌根真菌对羊草根系形态的影响(平均值±标准误差, n = 5)。 CK, 对照; Ge, 接种幼套球囊霉; Gm, 接种
摩西球囊霉; EF, 不染内生真菌; EI, 染内生真菌。不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。
Fig. 3 Effects of endophte and arbuscular mycorrhizal fungi on root morphology of Leymus chinensis (mean ± SE, n = 5). CK,
control; Ge, Glomus etunicatum inoculation; Gm, G. mosseae inoculation; EF, endophyte-free; EI, endophyte-infected. Different small
letters indicate significant difference among treatments (p < 0.05).


表2 内生真菌感染和丛枝菌根真菌侵染对羊草生物量的影响(平均值±
标准误差, n = 5)
Table 2 Effects of endophyte infection and arbuscular mycorrhizal fungi
inoculation on biomass of Leymus chinensis (mean ± SE, n = 5)
处理
Treatment
地上生物量
Shoot biomass (g)
根生物量
Root biomass (g)
总生物量
Total biomass (g)
CK EF 0.99 ± 0.09c 0.72 ± 0.09b 1.71 ± 0.09b
EI 1.46 ± 0.06a 0.84 ± 0.12ab 2.30 ± 0.17a
Ge EF 0.92 ± 0.03c 0.77 ± 0.03ab 1.69 ± 0.05b
EI 1.35 ± 0.12ab 0.92 ± 0.04ab 2.28 ± 0.11a
Gm EF 1.28 ± 0.06ab 0.98 ± 0.05a 2.26 ± 0.06a
EI 1.08 ± 0.14bc 0.97 ± 0.04a 2.05 ± 0.11a

CK, 对照; Ge, 接种幼套球囊霉; Gm, 接种摩西球囊霉; EF, 不染内生真
菌; EI, 染内生真菌。不同的小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。
CK, control; Ge, Glomus etunicatum inoculation; Gm, G. mosseae inocula-
tion; EF, endophyte-free; EI, endophyte-infected. Different small letters in
the same column indicate significant difference among treatments (p <
0.05).


下, Gm对羊草地上生物量和总生物量有促进作用;
对于EI植株, 接种Gm处理的地上生物量显著低于
对照, 而接种Ge处理的地上生物量与对照间无显著
差异。
内生真菌对羊草地下生物量没有显著影响, 内
生真菌和菌根真菌之间没有显著交互作用(表1), 即
AM真菌对羊草地下生物量的影响不受内生真菌的
影响。和对照相比, 接种Ge的处理没有显著增加羊
草地下生物量, 而Gm显著增加了羊草地下生物量
(表2)。对羊草根系的分析结果表明, 内生真菌感染
和AM真菌侵染的交互作用显著影响羊草单位质量
根长(表1; 图3)。接种Ge的处理和对照组, EF植株和
EI植株的单位质量根长无显著差异; 接种Gm, EI植
株的单位质量根长显著高于EF植株。对于EF植株,
接种AM真菌和对照间差异不显著, 但接种Ge处理
的单位质量根长显著高于接种Gm的处理; 对于EI
植株, 3种处理间均无显著差异。感染内生真菌显著
增高了羊草平均根直径, AM真菌对羊草平均根直
径影响不显著, 但二者有显著的交互作用(表1; 图
3)。在不接种AM真菌时, EF植株和EI植株差异不显
著, 接种Ge、Gm均使得EI植株的平均根直径高于
EF植株。在不感染内生真菌的条件下, 接种AM真
菌和对照差异不显著, 在感染内生真菌的条件下,
接种Ge、Gm处理的平均根直径均显著高于对照, 说
明两种AM真菌均和内生真菌具有协同促进作用。
2.4 羊草的菌根真菌和内生真菌的生长响应
羊草生长的菌根响应受内生真菌感染、AM真
菌种类及二者交互作用的显著影响(图4)。接种Ge
的处理, EF和EI植株菌根响应均接近于0, 说明无论
内生真菌存在与否, Ge均未对羊草产生作用; 接种
Gm的处理, EF植株的菌根响应显著高于EI, 且EI植
株的菌根响应为负值, 说明内生真菌降低了羊草对
Gm的依赖性。
羊草生长对内生真菌的响应受AM真菌种类的
极显著影响(图4)。在接种Gm的条件下, 内生真菌响
应为负值, 说明在接种Gm的条件下, 内生真菌对宿
主羊草的生长无促进作用。在接种Ge的条件下, 其
内生真菌响应和对照无显著差异, 说明Ge并没有降
低羊草对内生真菌的依赖性。
2.5 内生真菌和AM真菌对羊草C、N含量的影响
内生真菌感染极显著降低羊草总N浓度, 显著
增加总的C/N, AM真菌侵染显著降低了EF植株的氮
含量, 但对EI植株的氮含量无显著影响(表3), 说明
在对含氮量的影响上AM真菌和内生真菌具有相似
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图4 羊草的菌根真菌和内生真菌生长响应(平均值±标准误差, n = 5)。 CK, 对照; Ge, 接种幼套球囊霉; Gm, 接种摩西球囊
霉; EF, 不染内生真菌; EI, 染内生真菌。不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。
Fig. 4 Mycorrizal growth responses and endophytic growth responses of Leymus chinensis (mean ± SE, n = 5). CK, control; Ge,
Glomus etunicatum inoculation; Gm, G. mosseae inoculation; EF, endophyte-free; EI, endophyte-infected. Different small letters in-
dicate significant difference among the treatments (p < 0.05).


图5 植物生长和生理指标与2个影响因子的冗余分析。E, 内生真菌感染; Ge, 接种幼套球囊霉; Gm, 接种摩西球囊霉; ARD,
平均根直径; LN, 叶片数; RDW, 地下生物量; SDW, 地上生物量; SRL, 单位质量根长; T, 分蘖数; TC, 总碳; TDW, 总生物量;
TN, 总氮。
Fig. 5 Redundancy analysis of growth and physiological indicators of Leymus chinensis and two explanatory variables. E, endo-
phyte infected; Ge, Glomus etunicatum inoculation; Gm, Glomus mosseae inoculation; ARD, averaged root diameter; LN, leaf num-
bers; RDW, root biomass; SDW, shoot biomass; SRL, specific root length; T, tillers; TC, total C; TDW, total biomass; TN, total N.


的作用。
2.6 RDA
本研究中所测定的羊草生长和生理指标受到内
生真菌感染、AM真菌侵染两因素的影响, 为了研究
两个因素对共生体影响的大小以及影响每个指标的
最重要因素, 使用软件CANOCO 4.5对实验数据进
行了RDA约束排序分析, 将两种AM真菌分别讨论,
得到2个影响因子与9个指标之间的关系(图5)。结果
表明在接种Ge的条件下, 2种影响因子能够解释
88.7%的植物生长和生理特征的变异, 其中, 第一
排序轴解释了79.6%的变异信息, 主要与内生真菌
感染(E)相关, 第二排序轴解释了9.0%的变异信息,
主要与G e相关。2个因子的影响大小排序为E
(79.0%) > Ge (9.0%)。不同影响因子与不同指标的相
关性表现不同, 植物总生物量、地上生物量、分蘖
数与内生真菌的相关性大, 植物总N含量和E呈负
相关, Ge和各种指标的相关性都不大; 在接种Gm的
条件下, 2种影响因子能够解释88.9%的植物生长和
生理特征的变异, 其中, 第一排序轴解释了80.2%
的变异信息 , 主要与E相关 , 第二排序轴解释了
刘慧等: 内生真菌和丛枝菌根真菌对羊草生长的影响 483

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表3 内生真菌感染和AM真菌侵染对羊草C、N浓度的影响(平均值±标
准误差, n = 5)
Table 3 Effects of endophyte infection and arbuscular mycorrhizal fungi
inoculation on total C and N concentration of Leymus chinensis (mean ± SE,
n = 5)
处理
Treatment
总N浓度
Total N concentration
(%)
总C浓度
Total C concentration
(%)
总C:N
Total C:N
CK EF 3.68 ± 0.17a 87.78 ± 0.94a 24.43 ± 1.10b
EI 2.87 ± 0.19b 87.19 ± 0.94ab 30.87 ± 1.89a
Ge EF 3.19 ± 0.21b 86.74 ± 0.55ab 27.79 ± 2.10ab
EI 2.88 ± 0.11b 86.88 ± 0.86ab 30.37 ± 1.13a
Gm EF 3.10 ± 0.12b 86.19 ± 0.74ab 27.97 ± 1.11ab
EI 2.94 ± 0.18b 84.52 ± 1.27b 29.15 ± 1.52ab

CK, 对照; Ge, 接种幼套球囊霉; Gm, 接种摩西球囊霉; EF, 不染内生真
菌; EI, 染内生真菌。不同的小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。
CK, control; Ge, Glomus etunicatum inoculation; Gm, G. mosseae inocula-
tion; EF, endophyte-free; EI, endophyte-infected. Different small letters in
the same column indicate significant difference among treatments (p < 0.05).


8.7%的变异信息, 主要与Gm相关。2个因子的影响
大小排序为E (70.0%) > Gm (19.0%)。植物地上生物
量、分蘖数与E相关性大, 总N含量、总C含量和E
成负相关, 地下生物量与Gm相关性大, 平均根直
径、叶片数由E和Gm共同影响。
3 讨论
虽然很多禾草都能同时感染内生真菌和AM真
菌, 但对两种真菌与宿主植物之间相互作用的研究
还很少(Larimer et al., 2012)。已有的实验结果表明,
禾草内生真菌和AM真菌存在相互竞争的关系, 且
当存在内生真菌感染时AM真菌菌根侵染率降低
(Chu-Chou et al., 1992; Omacini et al., 2006)。Müller
(2003)通过研究2种内生真菌Neotyphodium lolii和
Epichloë typhina与硬质内囊霉(Sclerocystis sp.)在黑
麦草上的互作, 发现内生真菌感染的黑麦草对菌根
侵染率有明显的抑制作用; Omacini等(2006)发现带
内生真菌Neotyphodium occultans的黑麦草降低了3
种球囊霉的侵染, 但却可以增加附近未感染内生真
菌植株AM真菌的侵染率; Mack和Rudgers (2008)同
样证明了内生真菌降低了菌根侵染率, 并认为内生
真菌和AM真菌的互作存在不对称性, 即禾草内生
真菌对菌根真菌的作用相对较大。然而, Novas等
(2005)研究发现内生真菌可以增加AM真菌的侵染
率, 而且在一定浓度内生真菌浸提液作用下可以增
加AM真菌菌丝长度。Larimer等(2012)的研究进一步
表明: 内生真菌和不同种类的AM真菌互作关系不
同。具体表现为, 内生真菌Epichloë elymi促进摩西
球囊霉侵染但抑制近明球囊霉的侵染。本研究结果
表明: 内生真菌对宿主植物羊草的菌根侵染率没有
显著影响, 不论是接种Gm还是Ge, 内生真菌对其
都没有显著影响, 两者均有50%左右的侵染率。但
是对于Ge, 感染内生真菌的羊草的侵染率有高于不
感染内生真菌植株的趋势; 而对于Gm, 不感染内
生真菌的羊草有高于感染内生真菌的趋势。虽然两
种AM真菌的侵染率没有显著差异, 但二者对宿主
植物生物量的影响却不同。对于不感染内生真菌的
植株, Gm显著增加羊草地上、地下和总生物量, 促
进了宿主植物的生长; Ge对三者均无显著影响。
Larimer等(2012)的研究也表明, 对于未感染内生真
菌的天然禾草, 接种近明球囊霉的侵染率虽然高于
接种摩西球囊霉的侵染率, 然而接种近明球囊霉的
宿主植物总生物量和分蘖数均显著低于接种摩西
球囊霉的处理。这表明菌根侵染率的高低和其对植
物生长的影响没有必然关系。目前, 对于内生真菌
影响AM真菌侵染的作用机制还不明确。有关内生
真菌抑制AM真菌侵染的机制, 目前认为有以下几
种可能: 1)内生真菌能够产生化感物质来抑制AM真
菌的侵染(Chu-Chou et al., 1992); 2)内生真菌通过增
加植物对P的吸收和贮存(Rahman & Saiga, 2005)而
改变宿主植物对营养元素的需求, 降低AM真菌对
植物的有益作用(Blanke et al., 2005), 从而间接影响
AM真菌对植物的侵染。3)宿主植物在资源分配上存
在一种权衡 (Mack & Rudgers, 2008), 内生真菌
(Thrower & Lewis, 1973)和菌根真菌 (Brundrett,
2002)均需要从宿主植物获得光合产物, 但内生真
菌存在于宿主植物的地上部分, 可能存在空间优势,
优先获得光合产物, 因而留给菌根真菌的光合产物
就会减少 , 从而抑制菌根真菌的侵染 (Mack &
Rudgers, 2008 )。关于内生真菌促进AM真菌侵染的
机制尚不明确。
内生真菌和菌根真菌经常会感染同一宿主植物
(Omacini et al., 2006), 但关于AM真菌侵染对内生
真菌的影响的研究很少, Müller (2003)在以黑麦草
为研究材料的研究中发现: 当感染N. lolii时, AM真
菌可以提高宿主的冠根比; 相反, 当感染Epichloë
typhina时, AM真菌却使冠根比降低。通过对已报道
研究结果的荟萃分析, Larimer等提出AM真菌和内
生真菌同时存在时可能会有协同作用(Larimer et
al., 2010), 然而这种协同作用的发生取决于宿主植
484 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (5): 477–485

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物和内生真菌之间的关系(Larimer et al., 2012)。当
内生真菌感染对宿主植物不利时, AM真菌可能缓
解内生真菌对宿主植物的不利影响, 协同作用就会
发生(Larimer et al., 2012); 当内生真菌对宿主植物
有利时可能会抑制AM真菌的作用(Larimer et al.,
2010)。本研究中, 内生真菌对宿主植物是有利的,
表现在内生真菌感染对宿主植物的营养生长有显著
的促进作用。就内生真菌与AM真菌的相互作用而
言, 其随AM真菌种类的不同而不同。在接种Ge的
条件下, 无论内生真菌感染与否, 接种AM真菌与
对照植株地上生物量、总生物量之间均无显著差异,
这一方面说明Ge对宿主植物无明显影响, 另一方面
也说明Ge和内生真菌之间也无明显的相互作用; 在
接种Gm的条件下, 不感染内生真菌植株的地上、地
下和总生物量均显著高于不接种菌根的对照, 而感
染内生真菌植株的地上生物量显著低于不接种菌根
的对照, 这一方面说明Gm对宿主植物有明显的促
进作用, 另一方面也说明Gm和内生真菌之间存在
一定的拮抗作用, 即Gm对内生真菌产生了一定的
抑制作用, 从内生真菌的响应也可以看出, Gm降低
了宿主植物对内生真菌的依赖性。Johnson等(1997)
和Klironomos (2003)发现, 不是所有的AM真菌都
能为宿主植物提供好处, 也有很多AM真菌对宿主
植物来说是寄生的或者和宿主植物保持中立关系。
RDA分析的结果也表明, 内生真菌对内生真菌-AM
真菌-羊草共生体的影响最大, Ge对宿主植物无明显
影响, Gm对宿主植物有一定的促进作用。
本研究表明, 内生真菌能够显著促进羊草生长,
内生真菌与菌根真菌之间的相互作用因菌根真菌种
类不同而不同, Gm对羊草生长有一定促进作用但和
内生真菌之间存在拮抗作用, Ge对羊草生长无明显
影响且和内生真菌之间也无明显相互作用, 但其具
体互作机制仍待进一步研究。
基金项目 国家自然科学基金(31270463)和教育部
博士点基金项目(20130031110023)。
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