全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (10): 1117–1123 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00106
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-05-16 接受日期Accepted: 2014-07-16
* E-mail: fenghanq@nwnu.edu.cn
不同光强下细胞外三磷酸腺苷对菜豆叶片光化学
反应特性的影响
冯汉青* 焦青松 田武英 孙 坤 贾凌云
西北师范大学生命科学学院, 兰州 730070
摘 要 三磷酸腺苷(ATP)不但分布在细胞内部, 而且广泛存在于动物和植物细胞的细胞外基质中。细胞外ATP (eATP)可与
细胞膜表面相应的受体结合并激发细胞内的第二信使, 从而调节细胞的多种生理学功能。但目前对于eATP是否也能对植物
的光合作用产生影响则研究较少。该文以菜豆(Phaseolus vulgaris)叶片为实验材料, 研究了在不同光强下eATP对菜豆叶片叶
绿素荧光特性和光合放氧速率的影响。结果显示, 随着光强的增加, 叶片的光适应下最大光化学效率(Fv′/Fm′)、光系统II (PSII)
实际光化学效率(Y(II))、光化学猝灭系数(qP)均呈现下降趋势, 而电子传递速率(ETR)、非光化学猝灭系数(qN)以及调节性能量
耗散的量子产量(Y(NPQ))随着光强的增加呈上升趋势。与对照相比, eATP的处理可以显著提高菜豆叶片PSII的潜在最大光化
学效率(Fv/Fm)、Y(II)、qP、ETR和光合放氧速率; 但eATP的处理对Fv′/Fm′、qN以及Y(NPQ)没有显著影响。AMP-PCP (β,γ-亚
甲基三磷酸腺苷, eATP细胞外受体的抑制剂)的处理显著降低了Fv/Fm、Fv′/Fm′、Y(II)、ETR和光合放氧速率, 同时也显著增加
了qN以及Y(NPQ)的水平。以上结果显示, 植物eATP水平的变化对植物光合作用的光化学反应有着重要的影响。
关键词 菜豆, 细胞外ATP, 光强, 叶绿素荧光参数
Effects of extracellular ATP on the characteristics of photochemical reaction in bean
(Phaseolus vulgaris) leaves under different light intensities
FENG Han-Qing*, JIAO Qing-Song, TIAN Wu-Ying, SUN Kun, and JIA Ling-Yun
College of Life Sciences, Northwest Normal University, Lanzhou 730070, China
Abstract
Aims Although adenosine 5′-triphosphate (ATP) is usually considered to be localized in intracellular spaces,
plant and animal cells can secrete ATP from the cytosol into the extracellular matrix. This extracellular ATP
(eATP) is an important signal molecule for many physiological responses in plants. However, whether eATP could
also have effects on photosynthesis in plants has not been extensively studied.
Methods With bean (Phaseolus vulgaris) leaves as experiment material, the effects of eATP on the chlorophyll
fluorescence characteristics and photosynthetic O2 evolution rate were studied under different light intensities.
Important findings The maximal photosystem II (PSII) quantum yield in light adaptation (Fv′/Fm′), effective
photochemical quantum yield of PSII (Y(II)), and photochemical quenching coefficient (qP) gradually decreased,
and the electron transport rate (ETR), non-photochemical quenching coefficient (qN), and the quantum yield of
regulated energy dissipation (Y(NPQ)) increased, with increases in light intensity. Treatment of leaves with eATP
significantly increased the values of the potential maximal photochemical efficiency of PSII (Fv/Fm), Fv′/Fm′,
Y(II), qP, ETR, and photosynthetic O2 evolution rate, but did not affect the values of qN and Y(NPQ). In contrast,
treatment of leaves with β,γ-methyleneadenosine triphosphate (AMP-PCP, an inhibitor of eATP receptors) signif-
icantly reduced the values of Fv/Fm, Fv′/Fm′, Y(II), ETR, and photosynthetic O2 evolution rate, but increased the
values of qN and Y(NPQ). These results show that the levels of eATP exert important influences on the photo-
chemical reaction in photosynthesis.
Key words bean, chlorophyll fluorescence parameters, extracellular ATP, light intensity
三磷酸腺苷(adenosine 5′-triphosphate, ATP)通
常被认为是存在于细胞内的“能量货币”分子, 而近
年来的研究发现, 动、植物细胞可以将胞内的部分
ATP释放到细胞外基质中, 从而使得细胞外也存在
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ATP, 即胞外ATP (extracellular ATP, eATP) (Khakh &
Burnstock, 2009)。
进一步的研究表明, 尽管eATP不能自由穿过细
胞膜(Chivasa et al., 2010), 但是细胞膜上存在着
eATP的受体蛋白(Chivasa et al., 2005; Song et al.,
2006; Choi et al., 2014)。在植物细胞中发现, eATP可
作为一种信号分子通过跨膜受体蛋白的介导作用使
得细胞内部产生第二信使(如细胞自由Ca2+、NO和
活性氧(Demidchik et al., 2003, 2009, 2010; Foresi et
al., 2007))从而诱导特定基因和蛋白质的表达
(Chivasa et al., 2010; Sun et al., 2012)并调节细胞的
多种生理学反应, 如细胞活力(Chivasa et al., 2005)、
细胞生长发育(Wolf et al., 2007; Wu et al., 2007)、抗
病反应(Riewe et al., 2008; Chivasa et al., 2009; Clark
et al., 2010)和程序性死亡(Sun et al., 2012)。
综上可见, eATP可作为一种细胞外信号分子参
与植物诸多生理反应的调节。光合作用是植物生长
发育的基础, 是最为重要的植物生理功能。然而目
前关于eATP是否也会对植物光合作用具有调节作
用的研究较少。有研究表明, eATP可以促进蚕豆
(Vicia faba)和拟南芥(Arabidopsis thaliana)气孔的开
放(王芳, 2010; Hao et al., 2012)。而Chivasa等(2010)
利用蛋白质二维电泳及质谱鉴定技术发现, Psbp蛋
白及放氧增强蛋白等植物光反应阶段的相关蛋白的
表达水平受到了eATP水平的调控, 提示了eATP水
平的变化对植物光合作用的影响可能主要在于光反
应阶段。而光合作用的光反应阶段包括了光能的吸
收和传递及其所耦联的放氧等生理学活动(Farquhar
et al., 1980)。但eATP水平的变化是否会影响光反应
阶段这些生理学的活动尚未被研究。且在自然环境
中, 光强的变化直接影响着植物光反应阶段上述生
理学反应的水平(Sorokin & Krauss, 1958)。而在不同
的光强下, eATP是否对光反应阶段的生理学反应有
着不同的影响更是未见报道。基于以上原因, 我们
利用了叶绿素荧光技术(其可直接在不损伤和破坏
叶片的情况下快速精确地反映植物光系统对光能的
吸收和传递水平)和氧电极技术探索了在不同光强
下, eATP和胞外受体的抑制剂β,γ-亚甲基三磷酸腺
苷(AMP-PCP)(Chivasa et al., 2009)对植物叶片光能
吸收和传递及光合放氧速率的影响, 该研究有助于
进一步了解eATP对植物光合作用的调节功能, 也为
自然环境中植物光合作用变化机理的研究工作提供
有益的借鉴。
1 材料和方法
1.1 材料的培养
供试菜豆(Phaseolus vulgaris)为‘农普12号’, 由
广州市农业科学院提供。菜豆种子先用2%的NaClO
溶液表面消毒20 min并用蒸馏水充分冲洗, 然后置
于铺有蒸馏水浸湿的多层纱布中。待种子萌发后移
栽到塑料盆钵中, 每盆一株。培养基质为营养土、
蛭石、珍珠岩的混合物(比例3:1:1)。培养室的昼夜
温度变化为25 /20 , ℃ ℃ 光照强度为 (200 ± 5)
μmol·m–2·s–1, 光周期为12 h光照/12 h黑暗。空气湿
度为50%, 每天浇水一次保持表层培养介质湿润。
直至第一对真叶完全展开(约12天)。
1.2 材料处理
选取长势一致的菜豆幼苗作供试材料。用去离
子水分别配制浓度为 5.0 mmol·L–1的 ATP和
AMP-PCP (ATP受体的竞争性抑制剂, 其外源施加
可降低eATP与其受体的结合(Chivasa et al., 2009,
2010))溶液, 用NaOH调节pH值至6.7; 对照组所用
试剂为去离子水, 同样用NaOH调节pH值至6.7。选
用1 mL注射器吸取以上各组溶液和去离子水, 以无
针头注射法(Chivasa et al., 2005)处理各组整株菜豆
的第一对真叶, 每组重复测量4株。以光周期(12 h
光照/12 h黑暗)培养120 h后进行叶绿素荧光参数的
测定。
1.3 参数测定
1.3.1 叶绿素荧光参数的测量
叶绿素荧光参数测定使用叶绿素荧光成像仪
IMAGING-PAM (Heinz Walz GmbH, Eichenring,
Germany)。参照Demmig-Adams和Adams III (1996)
的方法, 测定地点在培养室, 并根据自然光强日变
化规律设置测量光强梯度范围为50、150、300、750、
1 050、1 400、1 800 μmol·m–2·s–1。测定前对每组供
试材料均暗适应30 min, 测定时以黑布遮挡防止外
部光干扰。首先用弱测量光测定暗适应下初始荧光
(Fo), 然后给一个饱和脉冲光(6 000 μmol·m–2·s–1,
脉冲时间为0.8 s), 测得暗适应下最大荧光(Fm); 打
开光化光待荧光稳定后测得稳定荧光(Fs), 再打开
饱和脉冲测得光适应下最大荧光(Fm)。关闭光化学
光, 同时打开远红光, 测量光适应下最小荧光(Fo)。
据此可通过计算得出以下参数: 暗适应下可变荧光
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(Fv) = Fm – Fo, 光适应下可变荧光(Fv) = Fm – Fo,
暗适应下光系统 II (PSII)潜在最大光化学效率=
Fv/Fm, 光适应下PSII最大光化学效率= Fv/Fm, 光
适应下PSII实际光化学效率(Y(II)) = (Fm – Fs)/Fm,
光合电子传递速率(ETR) = (Fm – Fs)/Fm × PAR ×
0.84 × 0.5, 光化学荧光猝灭系数(qP) = ( Fm – Fs) /
( Fm – F0), 非光化学猝灭系数(qN) = (Fm – Fm) /
(Fm – F0)。测量程序结束后导出记录数据。
1.3.2 光合放氧速率的测量
光合放氧速率的测量参照Pastenes和Horton
(1996)所描述的Clark氧电极法进行。将叶片从植物
上小心摘下后切成小块并放置于含有测量缓冲液的
测量杯中 , 测量缓冲液中含有 50 mmol·L–1
HEPES-KOH (pH 7.2), 0.5 mmol·L–1 CaSO4及20
mmol·L–1的NaHCO3。并用50、300、750、1 050、
1 400、1 800 μmol·m–2·s–1光强照射叶片组织并用
Clark氧电极(中国科学院上海植物生理生态研究所
制)测量组织的放氧速率。实验为3–4次的个体重复
独立实验。
1.4 数据分析
将导出的数据用Excel分列整理, 并计算出平
均值和标准偏差(n – 1), 然后使用Origin 9.0统计软
件对同一光强下的不同处理组之间进行显著性检验
(p < 0.05), 并绘图。
2 结果和分析
2.1 细胞外ATP及AMP-PCP对叶片PSII潜在最大
光化学效率的影响
Fv/Fm反映了暗适应下植物叶绿体PSII潜在的
最大光化学效率。观察发现, 外加ATP处理使菜豆
叶片的Fv/Fm (图1)提高, 但仅提高了3.5%; 而AMP-
PCP的处理使Fv/Fm显著下降了28.9% (图1)。表明
eATP水平的变化能够影响叶片的Fv/Fm, 且较之
eATP水平的增加, AMP-PCP处理所引起的eATP水
平的降低对Fv/Fm的影响更大。
2.2 细胞外ATP及AMP-PCP对菜豆叶片光照下
PSII光化学效率和电子传递的影响
由图2可见, 随着光强的增加, 叶片的光化学猝
灭系数(qP)(图2A)、PSII光适应下实际光化学效率
(Y(II))(图2B)和光适应下PSII的最大光化学效率
(Fv/Fm)(图2C)均有所下降, 而电子传递速率(ETR)
随着光强的增大而增加(图2D)。 这样的变化反映了


图1 细胞外ATP及AMP-PCP对菜豆叶片PSII潜在最大光化
学效率(Fv/Fm)的影响(平均值±标准偏差, n = 4)。*, p < 0.05。
Fig. 1 Effects of extracellular ATP and AMP-PCP on potential
maximal photochemical efficiency (Fv/Fm) in bean leaves
(mean ± SD, n = 4). *, p < 0.05.


植物PSII在光强增加下的通常的反应, 即随着光强
的增加, 电子在PSII中的传递速度加快, 而植物所
吸收的光能中用于光化学的比例在降低。在同一光
强下, 与对照组相比, 外加ATP处理能够引起叶片
的Y(II)、qP和ETR显著上升, 但对Fv/Fm无显著影
响。而AMP-PCP的处理却使Fv/Fm、Y(II)、ETR总
体呈显著下降趋势, 但对qP无显著性影响。这些观
察表明, eATP水平的变化能够影响叶片在不同光照
下的实际的光化学效率和光合电子传递能力。
2.3 细胞外ATP及AMP-PCP对菜豆叶片光照下光
合放氧速率的影响
由图3可见, 随着光强的增强, 光合放氧速率不
断增加, 在750至1 050 μmol·m–2·s–1光强下达到峰
值, 此后有所下降。在光照下, ATP处理的叶片的光
合放氧速率显著性高于对照。在50和300 μmol·m–2·
s–1光强下, AMP-PCP处理的叶片的光合放氧速率略
低于对照, 但未呈现出显著性差异; 而在其他光强
下, AMP-PCP处理的叶片的光合放氧速率均显著性
低于对照。
2.4 细胞外ATP及AMP-PCP对菜豆叶片光照下能
量耗散的影响
除了将吸收的光能用于光化学反应, 植物也会
将多余的光能以热耗散的形式释放 (B i lg e r &
Björkman 1994)。非光化学猝灭(qN)以及调节性能量
耗散的量子产量(Y(NPQ))反映的即是PSII天线色素
所吸收的光能中未用于光合电子传递而以热的形式
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图2 细胞外ATP及AMP-PCP对菜豆叶片光照下PSII光化学效率和电子传递的影响(平均值±标准偏差, n = 4)。*, p < 0.05。
Fig. 2 Effects of extracellular ATP and AMP-PCP on photochemical efficiency and electron transport rate in bean leaves under light
(mean ± SD, n = 4). *, p < 0.05. ETR, electron transport rate; Fv/Fm, maximal photosystem II quantum yield in light adaptation; qp,
photochemical quenching coefficient; Y(II), effective photochemical quenching yield.



图3 细胞外ATP及AMP-PCP对菜豆叶片光照下光合放氧速
率的影响(平均值±标准偏差, n = 4)。*, p < 0.05。
Fig. 3 Effects of extracellular ATP and AMP-PCP on photo-
synthetic O2 evolution rate in bean leaves under light (mean ±
SD, n = 4).*, p < 0.05.


耗散掉的光能部分。结果显示, qN以及Y(NPQ)均随
着光强的增加呈上升趋势(图4A、4B), 表明了随着
光强的增加, 以热的形式耗散掉的光能部分的比例
有所增加。与对照组相比, ATP处理后qN以及Y(NPQ)
没有显著变化。而AMP-PCP的处理却使qN以及
Y(NPQ)显著增加(图4A、4B)。
3 讨论
近年来, eATP作为一种信号分子调节植物细胞
生理学活动的作用逐渐被人们所关注 (Roux &
Steinebrunner, 2007)。在自然环境下, 机械损伤、病
原菌侵染和渗透压力均会造成植物eATP水平的变
化(Song et al., 2006; Roux & Steinebrunner, 2007;
Chivasa et al., 2009)。同时, 机械损伤、病原菌侵染
和渗透压力等外界因素也被报道能改变植物的光合
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图4 ATP及AMP-PCP对菜豆叶片光照下能量耗散的影响(平均值±标准偏差, n = 4)。*, p < 0.05。
Fig. 4 Effects of ATP and AMP-PCP on energy dissipation in bean leaves under light (mean ± SD, n = 4). *, p < 0.05. qN,
non-photochemical quenching coefficient; Y(NPQ), quantum yield of regulated energy dissipation.


作用(Berger et al., 2004; Quilliam et al., 2006)。因此,
eATP对植物光合作用调节现象的发现有可能是进
一步深入研究在自然生态环境中植物光合作用变化
内在原因的新的切入点。
植物将吸收的光能的部分用于光化学反应, 同
时将多余的光能(即无法用于光化学反应的光能)以
热耗散的形式释放(Bilger & Björkman, 1994)。本实
验结果显示, 和对照相比, eATP的处理导致了叶片
Y(II)、ETR和光合放氧速率的显著上升(图2B、2D,
图3, 尽管上升程度在不同的光强下有所不同); 同
时, eATP的处理并未导致叶片qN以及Y(NPQ)发生显
著性的变化(图4A、4B)。这些观察表明, eATP水平
的上升可提高光照下PSII对光能的吸收, 并将其主
要用于光化学反应, 而不是以热的形式耗散掉。我
们也注意到, 相对于ATP对Y(II)、ETR和光合放氧的
影响, ATP的处理对菜豆叶片Fv/Fm和Fv/Fm影响较
小(其中ATP对Fv/Fm的影响不显著)(图1, 图2C),
表明了eATP水平的增加所引起PSII光能的吸收和光
合光化学反应水平的提高并不是主要通过增加PSII
自身潜在的最大光化学效率来实现的。我们进一步
检测了在不同光强下ATP对qP的影响。qP是PSII氧化
态质体醌的比例, 由于只有氧化态的质体醌才能获
得并传递电子, 故而PSII氧化态质体醌的比例越高
则PSII接受并传递电子的能力越强 (Maxwell &
Johnson, 2000)。观察表明, ATP的处理导致了qP的显
著性增加(图2A)。提示了eATP水平增加所引起的
PSII光能的吸收和光化学反应的提高主要是通过增
加氧化态质体醌的比例而增加了光下PSII接受和传
递电子的能力。
由于具有较高的极性, ATP无法自由穿过细胞
膜而进入细胞(Tanaka et al., 2010)。但现有的研究发
现, eATP可以通过激活质膜上的受体蛋白引起胞内
Ca2+水平的上升, 从而引起了一系列胞内生理学的
变化(Dichmann et al., 2000; Demidchik et al., 2009;
Choi et al., 2014)。而Zhang等(2014)的工作显示, 细
胞Ca2+水平的上升能够增加氧化态质体醌的比例、
qP的水平以及光合速率。因而, 在eATP水平上升所
引起的Y(II)、ETR、qP和光合放氧速率的上升过程
中, Ca2+可能扮演着重要的角色。
AMP-PCP是eATP受体的竞争性抑制剂, 其外
源施加可降低eATP与其受体的结合, 故已经在诸多
工作中被用于研究eATP的功能(Chivasa et al., 2009,
2010)。本研究发现, 和ATP对Y(II)、ETR和光合放
氧速率的影响相反, AMP-PCP的处理导致了Y(II)、
ETR和光合放氧速率的降低(图2B、2D, 图3, 尽管降
低程度在不同的光强下有所不同)。这也再次表明了
eATP水平影响着PSII的光化学反应的水平。但和
ATP的影响不同的是: AMP-PCP的处理导致了Fv/Fm
和Fv/Fm的显著下降(图1, 图2C), 而对qP无显著性
影响(图2A)。提示了eATP水平的上升和降低对光化
学反应影响的机理有所不同。最近的研究表明, 增
加植物eATP的水平对PSII反应中心Psbp蛋白及放氧
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增强蛋白等光反应阶段重要蛋白的表达水平无明显
影响, 但通过AMP-PCP的处理降低eATP的水平则
会对上述蛋白的表达造成显著性的抑制(Chivasa et
al., 2010)。而Ifuku等(2005)的观察表明, Psbp蛋白表
达水平的下降能干扰PSII复合物的组装及稳定性,
从而导致了PSII的最大光化学效率的下降。因此,
eATP水平的降低对光化学反应的影响可能并不是
影响了质体醌的氧化还原状态, 而主要与其抑制了
光合光反应阶段相关蛋白的表达有关。此外, 本实
验观察到, 与对照相比, AMP-PCP的处理使得qN以
及Y(NPQ)均有显著的增加(图4A、4B), 表明了eATP
水平的下降使得PSII将更多所吸收的光能以热的形
式耗散掉。通常来讲, 当植物的光化学效率下降时
会引起光能热耗散的增加(苏秀荣等, 2007)。因此,
这也进一步表明了AMP-PCP的处理导致了植物所
吸收的光能用于光化学反应部分光能的比例减少。
综上可见, 植物eATP水平的变化(上升或下降)
对植物的光化学反应有重要的影响。但eATP水平的
上升和下降对光化学反应影响的机制有所不同, 但
具体机理仍有待于进一步研究。
基金项目 国家自然科学基金 (31260059和
30900105)、教育部科学技术研究重点项目(211190)
和甘肃省财政厅高校基本科研业务费项目
(31260059、30900105和211190)。
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