全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (4): 311–324 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00028
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2013-12-13 接受日期Accepted: 2014-02-08
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: caokf@xtbg.ac.cn)
热带季雨林不同小生境大戟科植物幼树的叶片结
构、耐旱性和光合能力之间的相关性
孙善文1,2 章永江3 曹坤芳4*
1中国科学院西双版纳热带植物园, 云南勐腊 666303; 2中国科学院大学, 北京 100049; 3Department of Organismic and Evolutionary Biology, Cambridge
02138, USA; 4广西大学林学院, 南宁 530004
摘 要 植物的叶片结构和功能性状受到自身、环境和系统发育的影响。该研究选取西双版纳20 hm2热带雨林动态监测大样
地内18种分布格局不同的大戟科植物, 测量了幼树叶片的解剖结构、水分关系特征、最大光合能力和暗呼吸, 主要探讨了叶
片结构对植物耐旱性和光合能力的影响, 耐旱性和光合能力之间的权衡关系, 以及环境水分条件对植物功能性状相关性的影
响。结果表明: 1)生境内植物表现出一定的结构和功能的趋同性, 分布在山脊和山坡的种比沟谷种具有更强的耐失水能力; 2)
去除了系统发育的影响后, 一些关键性状(特别是叶片密度和膨压丧失点时的水势、饱和渗透势等)之间存在跨生境尺度上的
相关关系, 植物叶片结构同时影响了植物的耐失水能力和光合能力, 植物叶片自身的结构限制导致了植物的耐旱性(高的叶
片密度、比叶质量)和光合能力(低的叶片密度、比叶质量)存在反向进化关系; 3)如果研究的植物类群亲缘关系较近, 传统的
Pearson相关分析不能很好地揭示其性状间的相关关系, 因而必须采用系统发育独立对照差作相关分析。大戟科植物的结构和
功能在水分梯度和光梯度上的生态位分化也从功能性状的角度为热带季雨林能维持高生物多样性, 保持植物物种长期共存
提供了一个可能的解释。
关键词 暗呼吸, 生境, 叶片解剖结构, 光合作用, 压力-容积曲线
Correlations among leaf structure, drought tolerance and photosynthetic capacity in saplings
of Euphorbiaceae from different micro-habitats in a seasonal tropical rainforest
SUN Shan-Wen1,2, ZHANG Yong-Jiang3, and CAO Kun-Fang4*
1Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla, Yunnan 666303, China; 2University of Chinese Academy of Sciences,
Beijing 100049, China; 3Department of Organismic and Evolutionary Biology, Cambridge 02138, USA; and 4College of Forestry, Guangxi University, Nanning
530004, China
Abstract
Aims Leaf structural and functional traits have been extensively studied to explain community assembly mecha-
nisms, species distributions, niche differentiations, and even ecosystem services functions. However, these traits
are influenced by both environment and phylogeny, showing correlations or trade-offs among them. In this study,
we assessed the impacts of leaf structure on drought tolerance and photosynthetic potential, and the trade-off be-
tween drought tolerance and photosynthetic capacity, to provide an explanation for species coexistence and the
maintenance of high biodiversity in tropical rainforests.
Methods We chose 18 species in the Euphobiaceae family differing in distribution patterns along topographic gra-
dients in a 20 hm2 forest dynamics monitoring plot (FDP) in Xishuangbanna. We measured leaf anatomy, leaf water
relations characteristics, maximum photosynthetic rate, and dark respiration, and used two different methods—the tradi-
tional Pearson correlation and phylogenetic independent contrasts—to analyze the relationships among those traits.
Important findings We found that: 1) species showed convergence in structures and functions within specific
habitat; species on ridge or slope had a stronger water loss-tolerance abilities than species in the valley. 2) Corre-
lations among some key traits (specifically, leaf density, water potential at turgor loss point, and water potential at
full turgor, etc.) were found among habitats; plants adjusted leaf structure to influence simultaneously plant water
loss-tolerance abilities and photosynthetic capability, which may result in a trade-off between drought tolerance
(high leaf density, leaf mass per area) and photosynthetic capability (low leaf density, leaf mass per area). 3) The
phylogenetic independent contrasts must be used when analyzing correlations among the traits of genetically
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related species due to the weakness of traditional Pearson analysis. The ecological niche differentiation to water
and light gradients as revealed by the present study provides a potential explanation for the high diversity of the
seasonal tropical rainforest.
Key words dark respiration, habitat, leaf structure, photosynthesis, pressure-volume curve

植物功能性状反映了植物对环境的适应性和
资源利用效率。目前, 植物功能性状被用于探讨群
落的组装机制、植物分布、生态位分化, 以及生态
系统服务功能的研究。植物功能性状发育受自身结
构、遗传和环境资源条件(如水分条件)的限制, 并且
不同结构特征或功能性状之间相互制约, 所以植物
在适应环境的过程中往往表现出一些功能性状之间
的相关性和权衡关系(Meinzer, 2003; Reich et al.,
2003; Bucci et al., 2004; Swenson & Enquist, 2007)。
比如比叶重较高的叶片, 叶片较致密且厚, 一般具
有 更 强 的 抗 干 旱 能 力 (Poorter et al., 2009;
Markesteijn et al., 2011; Fu et al., 2012), 但是这种叶
片不利于内部气体的扩散, 同时也会稀释单位质量
光合组织的浓度, 从而降低其光合作用能力。因此
叶片抗干旱能力和光合能力之间可能存在一定的权
衡关系, 并受到叶片密度和厚度的制约。
叶片解剖结构特征对植物的生理功能和在特
定环境中的适应性有重要影响(Tomas et al., 2013),
能够直接影响植物叶片的光合潜力(Niinemets et al.,
2009; Scafaro et al., 2011; Terashima et al., 2011)。叶
片的上表皮影响进入叶肉的光量子总量(Brodersen
& Vogelmann, 2007), 且多数上表皮细胞具有凸面,
能够聚集通过它们的光 (Poulson & Vogelmann,
1990; Vogelmann, 1993; Vogelmann et al., 1996)。有
些植物叶片中维管束向叶表皮方向的扩展可以将光
传递到叶片的深层(Nikolopoulos et al., 2002), 地中
海地区的硬叶植物叶片上表皮细胞中的石细胞也可
以将光传递到叶片的内部 , 起到光纤维的作用
(Karabourniotis et al., 1994; Karabourniotis, 1998)。而
柱状的栅栏组织细胞具有光线通道的作用, 将光线
传播到叶肉深层(Vogelmann & Martin, 1993)。球状
的海绵组织细胞排列不规则, 使得光线散射多次,
在叶肉中的传播路径延长, 使光量子得到充分吸收
(DeLucia et al., 1996; Evans et al., 2004)。
生长地点的水分条件可以导致植物的解剖结
构发生改变(Chartzoulakis et al., 2002)。旱生植物叶
片一般都具有较低的面积/体积比(Karabourniotis &
Bornman, 1999; Richardson & Berlyn, 2002), 较厚的
角质层 (Richardson & Berlyn, 2002)和上下表皮
(Bacelar et al., 2004)以及较小的叶肉细胞和细胞间
隙(Mediavilla et al., 2001)。干旱生境中, 植物叶片表
面的毛状体可以减少水分蒸腾(Bacelar et al., 2004),
增加边界层阻力(Savé et al., 2000), 从而提高水分
利用效率。同时还可以增加植物对小降水量和冷凝
水的利用(Savé et al., 2000)。植物叶片忍耐低水势的
能力决定了植物在旱季的存活能力以及植物的分布
模式(Kursar et al., 2009)。植物压力-容积曲线参数是
植物叶片耐失水能力的指标。膨压丧失点时的叶片
水势(πtlp)与植物生长地点的降水量有很强的相关
性, 是代表植物耐旱性的一个很有效的功能性状
(Bartlett et al., 2012b)。
热带雨林是生物多样性最丰富的陆地生态系
统, 其物种共存机制是研究的热点。近年来, 我国学
者对热带雨林的生物多样性维持机制开展了大量研
究, 主要集中在利用模型探讨中性理论、生态位分
化、密度依赖等解释物种分布和共存的机制(Lan et
al., 2012; Lin et al., 2012; Hu et al., 2013)。但是, 把
植物功能性状特别是植物抗逆性性状用于物种共存
机制的研究还很少, 一个原因是因为测定这些抗逆
性性状很费工费时。本研究选取了西双版纳热带季
雨林在水分条件不同的几个生境(山脊、山坡、沟谷)
中分布的18种大戟科植物。测量了其幼树叶片的叶
片解剖结构、水分关系特征、最大光合能力和暗呼
吸。大戟科是热带雨林很重要的一个科, 其重要值
在西双版纳热带雨林20 hm2样地排第三(兰国玉等,
2008)。此外, 同一个科内的物种进化历史相近, 在
探讨性状的关联进化时可以排除进化历史差异较大
带来的影响。本研究主要探讨: 1)热带季雨林不同生
境分布的植物功能性状之间的适应性差异; 2)植物
叶片解剖结构和植物光合以及水分关系特征之间的
关系。从而为解释植物分布和共存机制提供依据。
因为亲缘关系较近的物种之间存在进化上的自相似
性, 从而导致用传统的统计方法检验性状之间的相
关关系时会产生偏差(Felsenstein, 1985), 所以本研
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究利用系统发育独立对照差的方法, 考虑了系统发
育的影响, 分析亲缘关系相近的植物类群性状的关
联进化(Felsenstein, 1985; Garland et al., 1992)。
1 材料和方法
1.1 实验样地与材料
本研究在西双版纳热带季雨林20 hm2动态监测
样地内进行, 样地位于云南省西双版纳傣族自治州
勐腊县补蚌村南贡山东部斑马山脚, 地理位置为
101.57°–101.58° E, 21.61°–21.62° N (兰国玉等 ,
2008)。该地区属于热带季风气候, 5到10月为雨季,
11月到翌年4月为旱季(Cao et al., 2006)。平均年降水
量为1 493 mm, 其中雨季占84%, 旱季降水稀少
(Cao et al., 2006)。物种分布和物种的生境类型划分
参照对该样地地形特征和物种分布的基础调查(Lan
et al., 2012), 选取了样地内不同生境(山脊、山坡、
沟谷)的18种大戟科植物的幼树(1.0 cm <胸径(DBH)
< 5.0 cm), 树高介于1.0–2.5 m之间(种名、丰度(每
hm2样地内的个体数)及分布见表1), 其中广布种是
在3个生境内均匀分布的种。林下小树因为根系相对
较浅, 所以对生境水分条件变化更为敏感(Becker &
Wong, 1994)。实验选取的3个生境存在显著的水分
差异。沟谷常年有小溪存在, 而山脊和山坡无地表
水积存。这种水分差异在旱季尤为明显。3个生境的
光环境也有所不同, 沟谷两侧的林下郁闭度高, 而
山脊比较空旷, 有明显的林窗存在。山坡林下的光
环境介于二者之间。
1.2 压力-容积曲线的测定
压力-容积曲线的测定在旱季进行。每个种分别
随机抽取6个个体, 广布种在各个生境内各选取4个
个体。每个个体在傍晚时采集一根枝条, 用湿润的纸
巾包裹住切口, 装入黑色采样袋内, 带回室内, 复水
一夜。第二天, 用刀片将带叶柄的叶片从枝条上切
下, 放入Whirl-Pak (Nasco, Fort Atkinson, Wisconsin,
USA)袋中, 使用Model 1000压力势仪(PMS Instru-
ment Company, Oregon, USA)进行叶片水势的测定。
通过压力-容积曲线, 使用标准方法(Bartlett et al.,
2012a), 计算得到饱和含水量(SWC)、饱和渗透势
(πo)、膨压丧失点时的水势(πtlp)、膨压丧失点时的相
对含水量(RWCtlp)、弹性模数(ε)。在计算过程中, 表
示过饱和的共质体含水量的数据点被剔除(Kubiske
& Abrams, 1990; Sack & Pasquet-Kok, 2011)。
1.3 气体交换的测定
使用LI-6400便携式光合仪(LI-COR, Lincoln,
USA)配合红/蓝光源, 从每个种的幼树中随机抽取
的6个个体(广布种幼树的选取同1.2), 测定其相对
阳生且完全展开的叶片的气体交换状况。初始得到
的值为单位面积的值, 随后乘以比叶面积(SLA)转


表1 样地内18种大戟科植物物种名、分布及丰度
Table 1 A list of names, distributions, and abundance of the 18 plant species of the Euphobiaceae within study plot
种 Species 分布 Distribution 丰度 Abundance (Ind.·hm–2)
长梗三宝木 Trigonostemon thyrsoideus 沟谷 Valley 40.45
粉绿野桐 Mallotus garrettii 沟谷 Valley 34.15
勐腊核果木 Drypetes hoaensis 沟谷 Valley 28.35
棒柄花 Cleidion brevipetiolatum 沟谷 Valley 48.55
秋枫 Bischofia javanica 沟谷 Valley 1.65
缅桐 Sumbaviopsis albicans 山坡 Slope 23.00
轮叶戟 Lasiococca comberi 山坡 Slope 9.20
风轮桐 Epiprinus siletianus 山坡 Slope 6.20
网脉核果木 Drypetes perreticulata 山坡 Slope 1.50
土蜜树 Bridelia tomentosa 山坡 Slope 1.05
木奶果 Baccaurea ramilflora 遍及整个样地 Throughout the entire sample plot 160.60
山地五月茶 Antidesma montanum 遍及整个样地 Throughout the entire sample plot 22.75
日本五月茶 Antidesma japonicum 遍及整个样地 Throughout the entire sample plot 13.75
尾叶血桐 Macaranga kurzii 山脊 Ridge 0.40
越南巴豆 Croton kongensis 山脊 Ridge 7.35
银背巴豆 Croton argyratus 山脊 Ridge 3.00
椴叶山麻杆 Alchornea tiliifolia 山脊 Ridge 18.75
云南银柴 Aporusa yunnanensis 山脊 Ridge 26.40
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化为单位质量的值。每天9:30–11:30进行最大光合
速率的测定, 光强设定为1 200 μmol·m–2·s–1。使用外
接CO2小钢瓶来减少林下环境波动对测定的影响,
CO2浓度设定为500 μmol·mol–1。暗呼吸的测定在
20:30–22:30进行。最大光合速率和暗呼吸速率(R)
的测定均采用原地活体测量。由于暗呼吸速率的值
为负值, 为表述方便取其绝对值将其转化为正值。
1.4 叶片解剖结构和功能性状的测定
每个个体选取3片健康、相对阳生且无明显缺
损的叶片, 使用显微镜(MD 2500; Leica Microsys-
tems Ltd., Wetzlar, Germany)对叶片顶端、中部和底
部的横切切片进行叶片各结构成分(上表皮厚度
(UET)、栅栏组织厚度(PT)、海绵组织厚度(ST)、下
表皮厚度(LET)和叶片厚度(LT))的测定。使用便携式
叶面积仪(LI-3000A; Lincoln, USA)测量叶片面积,
随后将叶片装入信封中, 放入烘箱中80 ℃烘干48
h。用分析天平(AL204; Mettler Toledo Group, 上海)
测定叶片干质量。SLA =叶片面积/叶片干质量。比
叶质量(LMA) =叶片干质量/叶片面积。叶片密度
(LD) = LMA/LT。栅栏组织厚度/海绵组织厚度(P/S)
= PT/ST。
1.5 系统发育树的构建
我们在属水平上利用rbcL和matK DNA序列构
建系统发育树。山地五月茶(Antidesma montanum)、
越南巴豆(Croton kongensis)、银背巴豆(Croton ar-
gyratus)、网脉核果木(Drypetes perreticulata)、风轮
桐 (Epiprinus siletianus) 和 轮 叶 戟 (Lasiococca
comberi)的rbcL和matK DNA序列来自西双版纳热
带植物园DNA Barcoding项目。棒柄花 (Cleidion
brevipetiolatum)的matK序列和勐腊核果木(Drypetes
hoaensis)、酸味子(Antidesma japonicum)的rbcL序列
也来自这个项目。白叶桐(Sumbaviopsis albicans)、
秋枫(Bischofia javanica)、土蜜树(Bridelia tomen-
tosa)、木奶果 (Baccaurea ramiflora)、云南银柴
(Aporosa yunnanensis)、长梗三宝木(Trigonostemon
thyrsoideus)、粉绿野桐(Mallotus garrettii)、尾叶血
桐(Macaranga Kurzii)和椴叶山麻杆(Alchornea tili-
ifolia)的rbcL和matK DNA序列从GenBank获得。由
于木奶果、云南银柴、长梗三宝木、粉绿野桐、尾
叶血桐和椴叶山麻杆其序列无法获得, 我们使用同
属种的基因序列代替。利用Mega 5.2 (Tamura et al.,
2011)进行系统发育树的构建, 算法采用最大似然
法(maximum likelihood method)。
1.6 统计方法
分别采用Pearson相关分析和系统发育独立对
照差相关分析, 对各性状间的相关关系进行了研
究。各类群之间的差异采用单因素方差分析(one-
way ANOVA)进行检验, 对差异显著的性状用Tukey
HSD法进行多重比较。使用R 3.0.2进行上述统计
分析。
2 实验结果
2.1 各类群植物间的性状差异
从表2可见, 广布种具有最大的SWC。山脊和山
坡分布种的πo和πtlp显著低于沟谷分布种和广布种。
山脊分布种的RWCtlp最小, 沟谷分布种的RWCtlp最
大。广布种具有最大的UET。山坡分布种的LD显著
高于沟谷分布种。山脊分布种的R最大, 山坡分布种
的R最小。其余的性状各类群间无显著性差异。其
中, 广布种具有最大的LT、PT、ST和最小的ε和单位
叶片干质量的最大净光合速率(Am), 而山坡分布种
具有最小的LT、PT、ST和最大的ε、LMA。山脊分
布种具有最大的P/S和单位叶面积的最大光合速率
(Aa)、Am。沟谷分布种则具有最小的LMA、P/S和Aa。
山脊分布种和山坡分布种的LET比沟谷分布种和广
布种小。山脊分布种和沟谷分布种的Rm比广布种和
山坡分布种大。
2.2 LT、LD和LMA之间的相关关系
两种相关分析结果显示LT与LMA不存在相关
关系(表3)。控制了系统发育的影响后, LD与LMA存
在正相关关系(表3)。
2.3 叶片解剖和水分关系特征之间的相关关系
传统Pearson相关分析结果显示, LT、UET、ST、
LET与SWC、πo和πtlp存在正相关关系(表3; 图1)。LD
与SWC、πo和πtlp存在负相关关系, 与ε存在正相关关
系(表3; 图2)。尽管PT与SWC存在正相关关系, 但是
与πo和πtlp不存在相关关系(表3)。
用系统发育独立对照差相关分析排除系统发
育的影响后, 得到如下结果: (1) LT、UET、ST、P/S
与SWC、πo和πtlp存在正相关关系; (2) LD与SWC、πo
和πtlp存在负相关关系(表3; 图1–3), 与ε的相关关系
消失(表3); (3) PT和SWC的相关关系消失; (4) LET与
SWC存在正相关关系, 而与πo和πtlp的相关关系消失
(表3); (5) LMA与SWC不存在相关关系, 但是与πo和
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表2 大戟科植物不同小生境分布类群的叶片性状及方差分析结果(平均值±标准误差)
Table 2 Traits values of the Euphobiaceae plants in different habitats and summary of ANOVA analysis (mean ± SD)
性状
Trait
山脊
Ridge
山坡
Slope
沟谷
Valley
广布种
Cosmopolitan species
SWC (%) 2.660 ± 0.840ab 1.860 ± 0.330a 3.280 ± 1.110ab 4.260 ± 0.770b
πo (MPa) –1.670 ± 0.180a –1.740 ± 0.250a –1.190 ± 0.220b –1.190 ± 0.040b
πtlp (MPa) –1.950 ± 0.180a –1.990 ± 0.220a –1.400 ± 0.270b –1.400 ± 0.020b
ε (MPa) 15.21 ± 6.540a 22.32 ± 7.480a 18.70 ± 6.300a 11.88 ± 2.190a
RWCtlp (%) 84.62 ± 5.280a 90.70 ± 4.600ab 92.61 ± 3.560b 86.99 ± 0.810ab
LT (mm) 0.670 ± 0.380a 0.540 ± 0.140a 0.900 ± 0.300a 1.100 ± 0.460a
UET (mm) 0.069 ± 0.036a 0.061 ± 0.010a 0.083 ± 0.017a 0.164 ± 0.053b
PT (mm) 0.240 ± 0.130a 0.150 ± 0.060a 0.190 ± 0.090a 0.280 ± 0.060a
ST (mm) 0.300 ± 0.230a 0.260 ± 0.100a 0.540 ± 0.220a 0.550 ± 0.340a
LET (mm) 0.063 ± 0.022a 0.063 ± 0.015a 0.080 ± 0.018a 0.101 ± 0.023a
P/S (%) 1.214 ± 0.611a 0.670 ± 0.345a 0.432 ± 0.270a 0.618 ± 0.208a
LD (g·cm–3) 940.4 ± 391.2ab 1 175.0 ± 385.5a 514.2 ± 94.2b 529.5 ± 171.1ab
LMA (g·cm–2) 51.36 ± 12.810a 59.56 ± 14.080a 44.91 ± 14.750a 53.49 ± 6.640a
Aa (μmol·m–2·s–1) 10.380 ± 2.310a 8.400 ± 3.410a 7.690 ± 1.520a 7.710 ± 0.750a
Am (nmol·g–1·s–1) 0.210 ± 0.150a 0.160 ± 0.110a 0.190 ± 0.110a 0.150 ± 0.030a
R (μmol·m–2·s–1) 0.600 ± 0.074a 0.470 ± 0.074b 0.500 ± 0.064ab 0.480 ± 0.046ab
Rm (nmol·g–1·s–1) 0.012 ± 0.003a 0.008 ± 0.003a 0.012 ± 0.006a 0.009 ± 0.001a
ε, 弹性模数; πo, 饱和渗透势; πtlp, 膨压丧失点时的水势; Aa, 单位叶面积最大光合速率; Am, 单位叶片干质量最大光合速率; LD, 叶片密度;
LET, 下表皮厚度; LMA, 比叶质量; LT, 叶片厚度; P/S, 栅栏组织厚度/海绵组织厚度; PT, 栅栏组织厚度; R, 单位叶面积暗呼吸速率; Rm, 单
位叶干质量暗呼吸速率; RWCtlp, 膨压丧失点时的相对含水量; ST, 海绵组织厚度; SWC, 饱和含水量; UET, 上表皮厚度。不同小写字母表示差
异显著(p < 0.05)。
ε, modulus of elasticity at full turgor; πo, osmotic potential at full turgor; πtlp, water potential at turgor loss point; Aa, maximum photosynthesis rate per
leaf area; Am, maximum photosynthesis rate per leaf dry mass; LD, leaf density; LET, lower epidermis thickness; LMA, leaf mass per area; LT, leaf
thickness; P/S, palisade thickness/spongy thickness; PT, palisade tissue thickness; R, dark respiration rate per leaf area; Rm, dark respiration rate per
leaf dry mass; RWCtlp, relative water content at turgor loss point; ST, spongy tissue thickness; SWC, saturated water content; UET, upper epidermis
thickness. Different lowercase letters indicate significant differences (p < 0.05).



图1 上表皮厚度(UET)与膨压丧失点时的水势(πtlp)的相关关系。A, 传统Pearson相关。B, 系统发育独立性比较。*, 0.01 < p
< 0.05。
Fig. 1 Correlations between upper epidermis thickness (UET) and water potential at turgor loss point (πtlp). A, Traditional Pear-
son correlation. B, Correlation given by the phylogenetic independent contrasts analysis. *, 0.01 < p < 0.05.

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图2 栅栏组织厚度/海绵组织厚度(P/S)与膨压丧失点时的水势(πtlp)的相关关系。A, 传统Pearson相关。B, 系统发育独立性
比较。***, p < 0.001; NS, p > 0.05。
Fig. 2 Correlations between the palisade thickness/spongy thickness (P/S) and water potential at turgor loss point (πtlp). A, Tra-
ditional Pearson correlation. B, Correlation given by the phylogenetic independent contrasts analysis. ***, p < 0.001; NS, p >
0.05.

图3 叶片密度(LD)与膨压丧失点时的水势(πtlp)的相关关系。A, 传统Pearson相关。B, 系统发育独立性比较。**, 0.001 < p <
0.01; ***, p < 0.001。
Fig. 3 Correlations between leaf density (LD) and water potential at turgor loss point (πtlp). A, Traditional Pearson correlation. B,
Correlation given by the phylogenetic independent contrasts analysis. **, 0.001 < p < 0.01; ***, p < 0.001.


πtlp存在负相关关系(图4); (6) ε与LT和ST存在负相关
关系, 与LMA存在正相关关系(表3)。
2.4 叶片解剖结构和气体交换特征之间的相关
关系
在传统Pearson相关分析中, Aa与LT、PT、ST和
LET存在正相关关系(表3); Am与LT、ST存在正相关
关系, 但与LMA存在负相关关系(表3; 图5)。R与LT、
PT、LET和P/S存在正相关关系(表3); Rm与LT、ST和
P/S存在正相关关系, 与LMA存在负相关关系(表3;
图5)。排除系统发育的影响后, Aa、Am和Rm与LD存
在负相关关系(表3; 图6); Am和Rm与LMA存在负相
关关系(表3; 图5)。
2.5 叶片水分关系特征与气体交换之间的相关关系
RWCtlp与R在传统Pearson相关分析中存在负相
318 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (4): 311–324

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图4 比叶质量(LMA)与膨压丧失点时的水势(πtlp)的相关关系。A, 传统Pearson相关。B, 系统发育独立性比较。***, p <
0.001; NS, p > 0.05。
Fig. 4 Correlations between leaf mass per area (LMA) and water potential at turgor loss point (πtlp). A, Traditional Pearson cor-
relation. B, Correlation given by the phylogenetic independent contrasts analysis. ***, p < 0.001; NS, p > 0.05.


关关系(表3)。但是排除系统发育的影响, 这两个参
数就不存在相关关系(表3)。通过系统发育独立对照
差相关分析, 我们发现SWC、πo和πtlp与Am和Rm存在
正相关关系(表3; 图7), 但是与Aa和R不存在相关关
系。ε和RWCtlp与Aa、Am和Rm存在负相关关系(表3)。
3 讨论
本研究发现, 生境内大戟科植物幼树表现出了
一定的结构和功能的趋同性, 分布在山脊和山坡的
种与分布在沟谷的种和广布种相比具有更低的膨压
丧失点和饱和渗透势, 以及更高的光合能力和P/S
(表2); 植物的耐失水能力与植物的光合能力之间存
在权衡关系(图7)。因此, 植物在耐失水能力和光合
能力方向上的分化和二者之间的权衡关系可能为大
戟科植物的共存机制和分布格局提供了解释。有研
究表明, 植物叶片耐失水能力是植物耐旱性的一个
重要指标(Bartlett et al., 2012b; Fu et al., 2012)。分布
在山脊和山坡的种具有较低的膨压丧失点和饱和渗
透势, 表明它们具有更强的耐失水能力, 能够避免
日间和干旱季节膨压丧失造成的气孔关闭所引起的
光合气体交换受限, 从而有利于它们占据相对干旱
的生境。与山脊和山坡相比, 沟谷生境常年有地表
水流, 水分条件较好, 很少受旱季缺水的影响。但是
沟谷林下光环境较差, 植物叶片的P/S较小(表2),
即海绵组织比例较大, 使得光线多次反射, 光路径
延长(Vogelman et al., 1996; Smith et al., 1997), 增加
了林下光谱的主要成分—绿光的吸收(Terashima et
al., 2011)。同时, 较低的R (表2)减少了植物维持的
消耗, 增加了光合产物的积累, 提高了植物的耐阴
性, 从而能够将耐旱的植物从郁闭生境排挤出去。
相关研究表明, 植物的抗逆性和光合、生长之间总
是存在权衡关系。例如, 叶片N向防御方面的投资与
光合方面的投资存在权衡关系(Feng et al., 2009);
木质部抗冰冻-解冻引起的栓塞化的能力和光合能
力之间存在权衡关系(Choat et al., 2011); 植物的耐
阴性和光合能力之间存在权衡关系 (Walters &
Reich, 2000)。本研究结果支持了植物耐旱性和光合
能力之间的权衡关系(Aranda et al., 2005)。尽管Lan
等(2012)、Lin等(2012)发现中性过程自身或者与生
态位分化相结合影响了西双版纳地区热带雨林物种
的分布和共存, 但是我们的结果显示植物的叶片结
构和功能表现出对不同小生境光和水分条件的适
应, 植物的耐失水能力与光合能力之间存在权衡关
系, 表明物种在环境水分梯度和光梯度上产生了生
态位的分化。因此更加支持生态位分化对该热带雨
林高的生物多样性维持和大量物种的长期共存所起
的重要作用(Brown et al., 2013)。
我们发现植物的耐失水能力和光合能力之间
孙善文等: 热带季雨林不同小生境大戟科植物幼树的叶片结构、耐旱性和光合能力之间的相关性 319

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00028

图5 比叶质量(LMA)与单位叶干质量最大光合速率(Am)和单位叶干质量暗呼吸速率(Rm)的相关关系。A, B, 传统Pearson相
关。C, D, 系统发育独立性比较。**, 0.001 < p < 0.01; ***, p < 0.001。
Fig. 5 Correlations of leaf mass per area (LMA) with maximum photosynthesis per leaf dry mass (Am) and dark respiration per leaf
dry mass (Rm). A, B, Traditional Pearson correlation. C, D, Correlation given by the phylogenetic independent contrasts analysis.
**, 0.001 < p < 0.01; ***, p < 0.001.


的权衡关系是由叶片自身结构的限制所决定的。一
方面叶片结构影响植物的耐失水能力。SWC随LT、
UET、PT、ST以及LET的增加而增加(表3)。而由于
表皮细胞体积的99%由液泡所占据(Winter et al.,
1993), 同时液泡中的氨基酸浓度比细胞基质和叶
绿体中的低一个数量级(Winter et al., 1993)。因此表
皮细胞越小, 植物叶片的πo越低(表3), 植物的πtlp也
就越低(图1)。这一结果与之前的研究一致(Cutler et
al., 1977; Moore et al., 2008), 表明植物细胞的减小
是植物耐旱的一个重要机制(Cutler et al., 1977), 植
物通过对叶片细胞大小的调整来影响植物的πo, 从
而适应不同的水分环境。P/S是植物耐旱性的一个特
征(Cao, 2000)。它与SWC、πo和πtlp有很强的负相关
关系(图2; 表3)。我们推测P/S对植物叶片水分关系
的影响, 可能是由P/S与叶脉密度的正相关关系所
决定的(Sack & Frole, 2006)。较小的LMA意味着植物
叶片的蒸腾表面积小, 减少了植物在干旱条件下对
水分的需求(Poorter et al., 2009)。LMA与SWC、πo
和πtlp存在负相关关系(图4; 表3)。这可能是由LD引
起的(图3; 表3), 因为具有较高LD的叶片, 细胞较
小, 排列紧密, 细胞壁厚(Niinemets, 2001), 能够有
效地积累渗透物质(Morgan, 1984)。因此, 在跨生境
的尺度上, 叶片结构特征差异特别是致密程度很好
地解释了水分特征的差异, 也就是说, LD是植物耐
旱性的一个重要指标。尽管在传统的Pearson相关分
析中我们并没有发现LMA与ε有相关关系, 但是在
320 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (4): 311–324

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图6 叶片密度(LD)与单位叶干质量最大光合速率(Am)和单位叶干质量暗呼吸速率(Rm)的相关关系。A, B, 传统Pearson相
关。C, D, 系统发育独立性比较。***, p < 0.001; NS, p > 0.05。
Fig. 6 Correlations of leaf density (LD) with maximum photosynthesis per leaf dry mass (Am) and dark respiration per leaf dry
mass (Rm). A, B, Traditional Pearson correlation. C, D, Correlation given by the phylogenetic independent contrasts analysis. ***,
p < 0.001; NS, p > 0.05.


排除了系统发育亲缘关系的影响后, LMA与ε存在正
相关关系(表3)。说明二者之间的关系受系统发育影
响, 存在关联进化。具有较高的ε的叶片在组织含水
量变化一定的情况下水势改变较大。因此, 虽然叶
片损失的水分较少, 但是叶片和土壤之间的水势梯
度却较大(Niinemets, 2001; Bartlett et al., 2012b), 从
而使植物能够从干旱的土壤中吸收水分。
另一方面, 叶片结构能够影响植物的光合能
力, 不同的叶片结构对光合能力的影响不同。表皮
细胞可以聚焦光线(Vogelman et al., 1996a; Smith et
al., 1997; Brodersen & Vogelmann, 2007), 栅栏组织
将光线传递到叶片深层(Vogelman et al., 1996b;
Smith et al., 1997)、吸收红蓝光(Terashima et al.,
2011), 海绵组织则多次反射光线(Vogelman et al.,
1996b; Smith et al., 1997), 使得光线特别是绿光得
到充分吸收(Terashima et al., 2011)。叶片厚度与Aa
存在正相关关系, 与R存在负相关关系(表3)。叶片
厚度的增加使得CO2的扩散阻力变大(Hanba et al.,
1999), 因此需要较大的单位叶面积暴露在细胞间
隙的叶肉面积(Smes)来增加CO2的溶解面积和扩散途
径(Terashima et al., 2011)。而这主要是通过栅栏组
织的增加来实现的(Parkhurst, 1994)。此外, 叶片栅
栏组织厚度增加, 植物的捕光能力和光合酶的单位
面积浓度也增加。因此, 植物很可能是通过调节栅
栏组织结构来影响Aa。有研究表明, LD越大, CO2气
相阶段的扩散阻力也越大(Niinemets, 1999; Fu et
孙善文等: 热带季雨林不同小生境大戟科植物幼树的叶片结构、耐旱性和光合能力之间的相关性 321

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00028

图7 单位叶干质量最大光合速率(Am)与膨压丧失点时的水势(πtlp)和叶片弹性模数(ε)的相关关系。A、B, 传统Pearson相关。
C、D, 系统发育独立性比较。*, 0.01 < p < 0.05; ***, p < 0.001; NS, p > 0.05。
Fig. 7 Correlations of maximum photosynthesis per leaf dry mass (Am) with water potential at turgor loss point (πtlp) and modulus
of elasticity at full turgor (ε). A, B, Traditional Pearson correlation. C, D, Correlation given by the phylogenetic independent con-
trasts analysis. *, 0.01 < p < 0.05; ***, p < 0.001; NS, p > 0.05.


al., 2012)。LD的增加是由细胞壁和其他木质化的结
构成分的增加引起的, 因此LD与单位质量的氮含
量(Nm)负相关(Niinemets, 1999), LD越大, 植物叶片
的光合组织越少。这些都导致了LD与Am的负相关关
系, 与Rm正相关关系的存在(图6)。同时与Wright等
(2004)和Hassiotou等(2010)结果类似, LMA与Am存在
负相关关系, 与Rm存在正相关关系(图5), 这些关系
受系统发育的影响, 存在关联进化。高LMA的植物
叶片, CO2从气孔到叶绿体的扩散路径长, 低层的叶
绿体受到内部的遮阴严重, 使得叶片在相同蛋白质
含量的情况下Am值较低(Parkhurst, 1994)。而且, 高
LMA的植物可能会将N更多地投向非光合的叶片组
织(Poorter & Evans, 1998; Green & Kruger, 2001)。
本研究表明植物在耐失水能力上的投入可能
同时在结构和养分投入上限制了植物的光合能力。
尽管Aa和R与πo和πtlp不存在相关关系, 但是在去除
了系统发育的影响后, Am与πo和πtlp存在正相关关系,
Rm与πo和πtlp存在正相关关系(表3; 图7)而ε与Am存
在负相关关系(图7), 这表明植物的耐失水能力与植
物的光合能力在进化上存在权衡关系。πtlp主要是由
πo所决定的(表3) (Bartlett et al., 2012b), 低的πo需要
高浓度的渗透物质, 这些物质在细胞质内一方面促
进水分的吸收和保留, 另一方面保护大分子和膜系
统免受干旱引起的损伤(Hessini et al., 2009)。然而这
322 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (4): 311–324

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些兼容性的渗透物质的生产成本很高(Patakas et al.,
2002)。与此同时, 高的ε需要厚的细胞壁, 导致N向
光合组织的投资减少(Onoda et al., 2004; Feng et al.,
2009)。这使得LD和LMA值增加(图3, 图4), CO2扩散
阻力增加(Tomas et al., 2013)从而导致了植物光合
能力的下降(表3; 图7)和维持成本的增加。因此, 我
们推断由于叶片自身结构的限制使得植物在提高耐
失水能力(高的P/S、LMA、LD)的同时限制了植物光
合能力的增加(低的LD、LMA), 植物的这种沿水分
梯度和光梯度的结构和功能的分化可能是大戟科植
物在热带雨林中分布格局的形成和物种共存的重要
机制(Smith & Huston, 1989)。
研究中我们还发现, 有些性状之间的相关关系
无论是用传统的Pearson相关分析还是用系统发育
独立对照差相关分析, 都存在一致的相关关系, 如
UET与πtlp之间的正相关关系(图1), LD与πtlp之间的
负相关关系(图2)。对于这类性状, 这两种相关分析
方法都能够很好地揭示它们之间的关系。有些性状,
Pearson相关分析并不显示它们之间有相关关系存
在, 而用系统发育独立对照差相关分析则显示了相
关关系的存在, 如P/S与πtlp (图2)、LD与Rm (图6A、
6C)、LD与Am (图6B、6D)等。对于这类性状如果用
Pearson相关分析则犯了I类错误(type I error)。还有
些性状用Pearson相关分析发现它们之间存在相关
关系, 用系统发育独立对照差相关分析发现这种相
关关系消失, 如PT与R和Aa等(表3)。对于这类性状
用Pearson相关分析则犯了II类错误(type II error)。因
此, 这些结果表明对于亲缘关系较近的植物类群,
必须要使用系统发育独立对照差相关分析(Felsen-
stein, 1985)。否则, 其结果可信度会受到质疑。
综上所述, 小生境内大戟科植物幼树表现出了
一定结构和功能的趋同性, 且植物的耐失水能力与
植物的光合能力之间存在权衡关系。由于植物叶片
结构的限制, 植物在水分梯度和光梯度上发生生态
位分化, 从而使物种能够共存、热带雨林能够维持
较高的生物多样性。此外, 本研究还表明, 在研究亲
缘关系较近的植物类群的性状相关关系时, 使用系
统发育独立对照差相关分析是十分必要的。
基金项目 国家自然科学基金(31170399)。
致谢 感谢中国科学院西双版纳热带雨林生态系统
研究站提供的帮助和数据支持。
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责任编委: 任 海 责任编辑: 李 敏