全 文 ：植物生态学报 2008, 32 (5) 1007~1014
Journal of Plant Ecology (Chinese Version)

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收稿日期: 2007-12-07 接受日期: 2008-03-30
基金项目: 国家自然科学基金(30540056)和浙江省自然科学基金(Y304185 和 Y504135)
E-mail: sky120@zjnu.cn
大豆根尖边缘细胞和粘液分泌对铝胁迫
解除的响应
蔡妙珍1, 3 邢承华2 刘 鹏1 徐根娣1 吴韶辉1 何 璠 1
(1 浙江师范大学化学与生命科学学院,浙江金华 321004)
(2 金华职业技术学院生物工程学院,浙江金华 321017) (3 浙江师范大学生态学重点实验室,浙江金华 321004)
摘 要 以耐铝性明显差异的两个大豆(Glycine max)基因型‘浙秋2号’(耐性)和‘浙春3号’(敏感)为材料, 研究
根尖边缘细胞比活度、粘液分泌和根长对铝胁迫和解除胁迫的反应, 明确边缘细胞的粘液分泌对策在铝毒环境中
的生态学意义。结果表明, ‘浙秋2号’在100~400 µmol·L–1 Al3+处理的3~12 h, 边缘细胞比活率呈递减趋势, 12 h
后比活率又略有上升。‘浙春3号’在300和400 µmol·L–1 Al3+处理的变化与前者一致。两个大豆基因型的粘液层
随着Al3+浓度增加和时间延长而增厚, 并于400 µmol·L–1 Al3+处理24 h时达到最大(>17 µm)。‘浙秋2号’在低浓度
Al3+ (100和200 µmol·L–1)处理3~6 h后就会分泌大量粘液, ‘浙春3号’则在300 µmol·L–1 Al3+处理12 h后才有类似的
变化。‘浙秋2号’在400 µmol·L–1 Al3+处理下的根相对伸长率均高于100~300 µmol·L–1 Al3+处理, ‘浙春3号’则
表现为Al3+浓度越高, 根伸长受抑越明显。Al3+胁迫解除后, ‘浙秋2号’的粘液分泌速度和分泌量急剧下降, ‘浙
春3号’在胁迫解除后的24 h, 仍会持续、大量地分泌粘液(>19 µm)。可见, 耐性大豆通过在铝胁迫初期快速、大
量地分泌粘液以维持较高的边缘细胞活性和解除胁迫后迅速降低粘液的分泌速度及分泌量来适应铝毒害环境。
关键词 大豆 铝毒 边缘细胞 粘液
DYNAMIC RESPONSE OF ROOT BORDER CELLS AND THEIR ASSOCIATED
MUCILAGE EXUDATION IN SOYBEAN TO Al STRESS AND RECOVERY
CAI Miao-Zhen1,3, XING Cheng-Hua2, LIU Peng1, XU Gen-Di1, WU Shao-Hui1, and HE Fan1
1College of Chemistry and Life Sciences, Zhejiang Normal University, Jinhua, Zhejiang 321004, China, 2Bioengineering Institute, Jinhua College
of Profession and Technology, Jinhua, Zhejiang 321007, China, and 3Institute of Ecology, Zhejiang Normal University, Jinhua, Zhejiang 321004,
China
Abstract Aims Border cells and their secretory mucilage can form a layer over the surface of
younger parts of roots to help form a “rhizosheath” protecting the root tip from biotic and abiotic
stresses. Our objective was to investigate the ecological role of mucilage secretion strategies in response
to Al exposure and absence.
Methods Soybean (Glycine max) ‘Zheqiu No. 2’ and ‘Zhechun No. 3’ were used in this study. Seed-
lings were aeroponically cultured in 0.2 mmol·L–1 CaCl2 solution, pH 4.5, containing 0, 100, 200, 300
or 400 µmol·L–1 AlCl3. Half of the seedlings were harvested after 24 h Al exposure and the other half
continued to culture in the absence of Al3+. We measured percent viability of border cells, mucilage
thickness and relative root elongation.
Important findings Percent viability of root border cells decreased with increasing external Al3+ con-
centrations in both cultivars. Percent viability of ‘Zheqiu No. 2’ border cells decreased slightly after a
3–12 h treatment with 100, 200, or 400 µmol·L–1 Al3+ and then slightly increased with treatment time,
whereas the same change in ‘Zhechun No. 3’ seedlings was noted at Al3+ concentrations of 300 and 400
µmol·L–1. Al3+ induced a thicker mucilage layer around border cells of both cultivars, with a maximum
of 17 µm after 24 h at 400 µmol·L–1 Al3+. ‘Zheqiu No. 2’ border cells developed a thicker mucilage
layer within 3-6 h in response to 100 and 200 µmol·L–1 Al3+, while ‘Zhechun No. 3’ cells exhibited the
same change after 12 h to 300 µmol·L–1 Al3+. Relative root elongation of ‘Zheqiu No. 2’ exposed to 400

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µmol·L–1 Al3+ was significantly higher than to 100–300 µmol·L–1 Al3+ treatment, while ‘Zhechun No. 3’
exhibited reduced relative root elongation after exposure to 100–400 µmol·L–1 Al3+. With Al3+ recovery
treatment, ‘Zheqiu No. 2’ border cells developed a thinner layer of mucilage in the absence of Al3+ com-
pared with Al3+ exposure, while ‘Zhechun No. 3’ border cells continued to secrete a conspicuous layer
of mucilage. Rapid induction of mucilage production exposure to Al3+ stress and abrupt halt by border
cells is a specific response to Al3+ stress and recovery for Al-resistant soybean cultivar.
Key words soybean, aluminum toxicity, root borer cells, mucilage
DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2008.05.005
大部分植物根尖周围包裹着一层粘性物质 ,
称之为粘液或粘胶。由根边缘细胞、根冠外层细
胞、根尖表皮细胞分泌(Hawes & Brigham, 1992)。
根边缘细胞曾被称为“根冠脱落细胞”, 是从根冠
表皮游离出来并聚集在根尖周围的一群特殊细胞
群 , 具有生物学活性并能调节根际生态环境
(Driouich et al., 2007; Hawes et al., 2000)。边缘细
胞从根冠分离后 , 向外分泌粘液并包被在外侧 ,
使其形成一个独立的区域(李荣峰等, 2007a)。以
上由根冠细胞、根边缘细胞分泌的粘液与脱落的
边缘细胞一起覆盖在根分生组织和根冠表面形成
一层套膜结构, 在减少生长中根尖与土壤的摩擦
力(Bengough et al., 2006; Bengough & McKenzie,
1997; Iijima et al., 2003a, 2003b)、提高土壤团聚
体的稳定性(Morel et al., 1987, 1991)、从根冠向根
尖传递重力信号(Moore et al., 1990)、特异性识别
土壤微生物(Knee et al., 2001)以及减轻Al3+(Horst
et al., 1982; Li et al., 2000; Miyasaka & Hawes,
2001)和Pb2+、Cd2+等离子(Mench et al., 1987 )对植
物的毒害效应等方面起重要的作用。
植物根尖周围的粘液层被认为是外部排斥铝
的机制之一, 其在植物抗铝毒中可能起到的作用
正逐渐被证实(Li et al., 2000; Miyasaka & Hawes,
2001; 冯英明等, 2005; 刘强等, 2004)。早在1982
年Horst就发现, 若除去包裹在根尖的边缘细胞和
粘液 , 白羽扇豆(Lupinus albus)根尖对铝毒的敏
感性就提高。随后Miyasaka研究小组有力地证实
了铝不仅能刺激边缘细胞粘液的产生和分泌, 并
且通过粘液层对铝的结合阻止铝进入根分生组
织, 保护根尖细胞免受铝毒害(Pan et al., 2004; Yu
et al., 2006)。27Al-核磁共振分析进一步表明草酸
和Al3+的摩尔比高达20:1或用HClO4消化才能完
全解吸粘液结合态铝(Archambault et al., 1996; Li
et al., 2000)。可见根尖粘液在对铝毒的响应中起
重要作用。考虑到外源铝刺激强度会引起粘液的
分泌量和分泌速度变化, 并因此而改变植物的铝
毒耐性。本实验设计了铝胁迫和胁迫解除两种条
件, 以铝耐性不同的两个大豆(Glycine max)基因
型为材料, 比较研究铝毒诱导下根尖边缘细胞的
粘液分泌量、分泌速度和大豆根长的变化, 以明
确边缘细胞的粘液分泌对策在铝毒环境中的生态
学意义。
1 材料与方法
1.1 试验材料
供试材料为浙江省农业科学院大豆组提供的
优质高产大豆‘浙秋2号’(耐铝基因型)和‘浙春
3号’(铝敏感基因型)(应小芳等, 2005)。
1.2 试验方法
大豆种子先用10% NaClO消毒20 min, 多次
清洗后用去离水浸泡4 h, 经浸泡后的种子在25
℃培养箱中避光催芽12 h。选取刚露白的大豆种
子, 进行悬空气培(蔡妙珍等, 2007)。培养期间,
每隔2 h喷1次Al3+处理液。Al3+浓度设0、100、200、
300和400 µmol·L–1, 均含0.2 mmol·L–1 CaCl2, Al3+
以AlCl3形式供应, pH值为4.5。在Al3+处理过程中,
将大豆材料分成两部分, 一半材料在Al3+处理的
3、6、12和24 h, 时间从第一次喷Al3+后开始计算,
分别测定大豆的根长、边缘细胞比活率和粘液层
厚度。另一半材料进行铝胁迫和胁迫解除的恢复
培养, 大豆在Al3+处理24 h后, 洗去根表的Al3+溶
液、根尖的边缘细胞和粘液, 并以去离子水代替
Al3＋溶液喷洒根尖继续悬空培养, 在改喷去离子
水后的3、6、12和24 h分别测定大豆的根长和粘
液层厚度。
1.3 测定方法
根相对伸长率测定: 分别测量Al3+处理前后
的大豆根长, 每处理均测量20株。处理前后的根
系长度差为根系伸长量, 根相对伸长率为Al3+处
理与对照无Al3+处理的根系伸长量百分比。

5 期 蔡妙珍等: 大豆根尖边缘细胞和粘液分泌对铝胁迫解除的响应 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2008.05.005 1009
边缘细胞的比活率测定: 随机剪取悬空培养
的10个大豆的3 mm根尖, 放入预先装有1 000 µl
去离子水的离心管中, 用微量注射器反复吸取溶
液使边缘细胞和粘液在水中充分散开, 形成边缘
细胞悬浮液。取FDA-PI (Fluorescein diacetate-pro
pidium iodide) 染 液 (FDA 25 µg·ml–1 、 PI 10
µg·ml–1)和边缘细胞悬浮液以体积比1:1混合(Zhu
et al., 2003), 充分混合后置于黑暗中染色10 min,
在荧光显微镜下统计整个计数室中的活细胞和死
细胞数目, 显示绿色荧光的为活细胞, 显示红色
荧光的为死细胞。边缘细胞的比活率=活细胞数
/(活细胞数+死细胞数)×100%。
边缘细胞粘液层厚度测量: 取不同时间不同
Al3+浓度处理后的边缘细胞制成悬浮液 , 按照
20:7加入墨汁进行染色, 从中吸取10 μl悬浮液均
匀平铺在载玻片上 , 在 400×显微镜下拍照 , 并
用LEICA QWIN 软件分别测量每个边缘细胞粘
液层厚度10处(李荣峰等, 2007b), 每处理每时间
测量10个反应边缘细胞, 取平均值。
数据统计分析: 试验数据用SPSS软件进行方
差(ANOVA)和LSD检验。
2 结果与分析
2.1 铝胁迫下根边缘细胞和粘液分泌的动态变化
2.1.1 铝胁迫下大豆原位根边缘细胞比活率变化
Al3+处理明显降低2个大豆基因型原位边缘
细胞的比活率 (图1)。在各浓度Al3+处理下, 两者
的边缘细胞比活率均表现为随Al3+处理浓度升高
而下降, 各浓度Al3+处理对‘浙秋2号’边缘细胞
的致死作用相同, 对‘浙春3号’则表现为Al3+处
理浓度越高致死作用越明显。‘浙秋2号’在
100~400 µmol·L–1 Al3+处理下, 3~12 h边缘细胞比
活率呈递减趋势, 尤其是6~12 h内比活率下降最
大, 此后随着培养时间的延长, 比活率又略有上
升。而‘浙春3号’在300和400 µmol·L–1 Al3+处理
时边缘细胞比活率随培养时间的变化趋势与‘浙
秋2号’一致 , 但在低浓度 (100和200 µmol·L–1)
Al3+处理下, 比活率随时间推移呈一直下降的趋
势, 24 h后降幅达15%以上。这些动态变化预示
‘浙秋2号’在受到100 µmol·L–1Al3+处理时就会
做出响应, 如合成或分泌粘液, ‘浙春3号’则在
300 µmol·L–1 Al3+处理时才启动类似的响应。



图1 Al3+对根边缘细胞比活率的影响
Fig. 1 Effect of Al3+ on percent viability of root cap border cells of soybean


2.1.2 铝胁迫下边缘细胞粘液分泌的动态变化
边缘细胞外围的粘液层经测量计算, 厚度变
化如图2所示。‘浙秋2号’和‘浙春3号’边缘细
胞分泌的粘液随着Al3+浓度升高和处理时间延长
呈一个连续增厚的趋势, 并在400 µmol·L–1Al3+处
理24 h时达到最大, 分别为23.4和17.5 µm。‘浙秋
2号’的边缘细胞在高于200 µmol·L–1 Al3+处理3 h
和100 µmol·L–1 Al3+处理 6 h时, 粘液分泌与无
Al3+ 处理相比就达到显著差异 , 增幅分别达
289.2%和121.6%。‘浙春3号’边缘细胞分泌的粘

1010 植 物 生 态 学 报 www. plant-ecology.com 32 卷
液在各浓度Al3+处理的3~6 h, 变化不是很明显 ,
12 h后高于200 µmol·L–1 Al3+处理的粘液增幅较
大。表明‘浙秋2号’在受到低浓度Al3+胁迫时(100
和200 µmol·L–1), 短时间内(3~6 h)就会作出反应,
快速分泌大量的粘液 , 而‘浙春 3号’在 200
µmol·L–1 Al3+处理12 h后才出现类似的现象。并
且, 在所有浓度Al3+处理中,‘浙秋2号’边缘细胞
的粘液层厚度远远高于‘浙春3号’。预示在受到
Al3+毒害时 , 边缘细胞粘液分泌对Al3+浓度和处
理时间的响应存在基因型差异。
2.1.3 Al3+胁迫下根相对伸长率的动态变化
由图3可见, ‘浙秋2号’在400 µmol·L–1 Al3+
处理下的根相对伸长率高于100~300 µmol·L–1
Al3+处理, 这与其在400 µmol·L–1 Al3+处理时粘液
层厚度远高于其它的Al3+处理吻合。而‘浙春3号’
则表现为Al3+浓度越高, 根生长受抑越明显。说明
‘浙秋2号’边缘细胞粘液的大量分泌有助于缓解
Al3+对大豆根尖的毒害。在Al3+处理的不同时间
段, 3 h时Al3+对根伸长的抑制作用最明显, 这在
两个品种中均表现出相同的结果。Al3+处理6 h后
Al3+对根伸长的抑制作用有所缓和, 这可能与6 h
的Al3+刺激下边缘细胞分泌的粘液大量积累在根
尖, 阻隔了Al3+与根尖的接触有关。‘浙秋2号’在
高浓度Al3+处理时根相对伸长率(≥76%)明显高
于‘浙春3号’(≤78%), 前者的铝毒耐性高于后
者。




图2 不同浓度Al3+胁迫下大豆根尖边缘细胞粘液层厚度的动态变化
Fig. 2 Dynamic change of mucilage thickness around detached root cap border cells of soybean exposed to five Al3+ levels
不同字母表示差异达显著水平(p<0.05) Means associated with different letters are significantly different at p<0.05



图3 不同浓度Al3+胁迫对大豆根相对伸长率的影响
Fig. 3 Effect of five Al3+ levels on relative root length of two soybean cultivars


5 期 蔡妙珍等: 大豆根尖边缘细胞和粘液分泌对铝胁迫解除的响应 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2008.05.005 1011

2.2 铝胁迫解除后粘液分泌和根相对伸长率的
动态变化
2.2.1 铝胁迫解除后粘液分泌的动态变化
Al3+处理24 h后, 用蒸馏水代替Al3+溶液继续
悬空培养, 胁迫解除后边缘细胞粘液分泌的动态
变化如图4所示。两个大豆基因型的边缘细胞粘液
层厚度随时间推移和Al3+处理浓度的增加呈上升
趋势。‘浙秋2号’在胁迫解除后的3~6 h内, 原先
加Al3+的处理粘液分泌量仍显著高于无Al3+处理,
但在解除胁迫的12~24 h, 100和200 µmol·L–1Al3＋
处理的粘液分泌与无Al3+处理无显著差异, 而300
和400 µmol·L–1 Al3＋处理过的边缘细胞粘液分泌
量仍比较高。‘浙春3号’在铝胁迫解除后的3~6 h,
粘液分泌的趋势与‘浙秋2号’类似, 但在12~24 h
粘液厚度却成倍增长, 粘液的增幅与恢复后3 h相
比都在240%以上, 远远高于Al3+处理时的粘液分
泌量。表明两品种边缘细胞的粘液分泌量和分泌
速度在恢复过程也存在差异。
2.2.2 铝胁迫解除后大豆根相对伸长率的动态变
化
Al3+胁迫解除后, 大豆根相对伸长率的动态
变化如图5所示。两个大豆基因型均表现为铝处理
浓度越高, 根伸长率受抑越明显。从时间的动态
变化来看 , ‘浙秋2号’的根相对伸长率除400
µmol·L-1 Al3+处理外, 其它3个浓度的Al3+处理解
除3~12 h, 根相对伸长率变化非常接近, 都高于
85%。但24 h后差异很大, Al3+处理浓度越高, 根相
对伸长率就越低。‘浙春3号’在Al3+解除后的3 h
根相对伸长率较低外, 6~24 h根相对伸长率变化
不大。在整个恢复过程, ‘浙秋2号’的根相对伸


图4 Al3+胁迫解除后大豆根尖边缘细胞粘液层厚度的动态变化
Fig. 4 Dynamic change of mucilage thickness around detached root cap border cells of soybean at Al3+ recovery treatment
图注同图2 Note see Fig. 2



图5 Al3+胁迫解除后大豆根相对伸长率的动态变化
Fig. 5 Effect of Al3+ recovery on relative root length of two soybean cultivars

1012 植 物 生 态 学 报 www. plant-ecology.com 32 卷

长率保持在75%以上, 而‘浙春3号’在300和400
µmol·L–1 Al3+处理时, 根相对伸长率小于75%, 可
见虽然Al3+胁迫已解除 , 但Al3+对大豆根系造成
的毒害是不可逆转的, Al3+对‘浙春3号’的毒害
程度要高于‘浙秋2号’。
3 讨 论
植物根系会向根际释放多种有机物(Zhu et
al., 2004), 既包括小分子的可溶性有机物, 通常
称为根系分泌物, 也包括从根尖释放进入根际的
高分子量不溶性有机物, 通常称为粘液(Hawes et
al., 1998; Knee et al., 2001)。其中前者的小分子有
机酸已被公认为是植物外部斥铝的重要机制(Ma,
2007), 而后者在植物耐铝中的作用也逐渐受到
研究者的关注(Archambault et al., 1996; Li et al.,
2000; Pan et al., 2004; 黎晓峰等, 2002; 冯英明
等, 2005)。本实验中, 大豆在不同浓度Al3+处理
下 , 粘液层厚度随着Al3+浓度增加而增厚 , 说明
铝毒能够刺激边缘细胞粘液的产生和分泌, 这与
Miyasaka和Hawes(2001)的研究结果一致。同时也
发现, 边缘细胞的比活度、根相对伸长率与粘液
的分泌速度、分泌量呈正相关。‘浙秋2号’由于
在短时间的低浓度Al3+(100和200 µmol·L-1)处理
后, 就会大量合成并分泌粘液, 因此边缘细胞比
活度在不同浓度Al3+处理间降幅基本一致。而‘浙
春3号’在300 µmol·L–1 Al3+处理12 h也有类似的
变化。高浓度Al3+(400 µmol·L–1)处理24 h后, 两个
大豆基因的粘液层厚度均达到最大(>17 µm), 与
此同时两者的边缘细胞死亡率反而下降, 根相对
伸长率也有所上升。表明铝胁迫刺激粘液大量分
泌, 有利于维持较高的边缘细胞活性并进一步分
泌更多粘液, 而包被在根尖外部的粘液, 可以充
当 Al3+ 向根尖转移的 “ 过滤器 ” (Miyasaka &
Hawes, 2001), 从而阻碍Al3+对根尖的伤害。Horst
等(1982)也提出铝敏感豇豆(Vigna unguiculata)分
泌的粘液少 , 粘液与铝的结合位点易达到饱和 ,
根尖容易与铝接触受伤害。
Li等(2000)认为玉米(Zea mays)粘液可以强
结合Al3+使其钝化成无毒形式, 但对根伸长并无
显著影响。Horst 等(1982)则认为抗性豇豆持续分
泌的粘液有利于保持对铝的较高结合能力, 根尖
含铝量少, 粘液有无对根伸长有显著作用。本实
验与Horst等(1982)的结果一致, 粘液分泌对根伸
长有显著作用。该作用可能与粘液中酸性多糖(如
糖醛酸)成分和含量不一样有关。粘液中的酸性多
糖具有类似于果胶的性质, 其上的羧基能与根质
外体的多种金属离子结合而固定在根质外体中 ,
难以进入到细胞内部(Morel et al., 1986)。已报道
豇豆粘液中糖醛酸含量高达11.5%, 与粘液结合
的铝占根尖总铝的50% (Horst et al., 1982), 而玉
米的糖醛酸含量只占粘液的3% (Li et al., 2000),
因此玉米粘液对Al3+的结合量比豇豆低很多, 只
有9%~22% (Bacic et al., 1986)。本实验中, 从两个
大豆品种的根长指标来看, 铝胁迫下根相对伸长
率变化极不一致, 推测粘液中的酸性多糖含量存
在差异, 但在这方面缺乏直接的证据支持, 尚待
进一步研究。
边缘细胞的粘液分泌对策在铝毒环境中具有
重要的生态学意义。从铝胁迫和解除过程粘液的
分泌动态来看, ‘浙秋2号’铝胁迫初期能迅速、
大量地分泌粘液, 胁迫解除后分泌速度和分泌量
在短时间就能恢复到原有的水平, 对外界铝胁迫
——解除的刺激反应较快, 而‘浙春3号’在应对
铝胁迫时有一个滞后期, 在铝毒害解除后的24 h,
粘液仍会持续、大量地分泌。由于粘液中
95%~97%为糖类、 3%~5%为氨基酸 (Chaboud,
1983; Chaboud & Rougier, 1984; Knee et al.,
2001), 玉米在生长 季节分泌 可达总固 定碳
2%~3%的有机物 , 这其中大约有20%~25%的碳
是以高分子量的粘液形式分泌(Chaboud, 1983)。
因此, 从植物能量的角度考虑, ‘浙春3号’的粘
液分泌对策在适应铝毒害环境中是不利的。
参 考 文 献
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