全 文 ：腾格里沙漠东南缘生物土壤结皮的固氮潜力*
张摇 鹏**摇 李新荣摇 张志山摇 潘艳霞摇 刘艳梅摇 苏洁琼
(中国科学院寒区旱区环境与工程研究所沙坡头沙漠试验研究站, 兰州 730000)
摘摇 要摇 以腾格里沙漠东南缘广泛分布的 3 类典型生物土壤结皮(藻类结皮、地衣结皮和藓
类结皮)为研究对象,在野外环境下连续一年(2010 年 6 月至 2011 年 5 月)测定了不同类型
结皮的固氮潜力、季节变化,及其对环境因子的响应特征.结果表明:整个试验期间,藻类、地
衣和藓类结皮的固氮活性分别为 14 ~ 133、20 ~ 101 和 4 ~ 28 滋mol·m-2·h-1,差异显著,这种
差异主要是由结皮种类组成的差异所致. 3 类结皮固氮活性对环境因子的响应特征基本一致.
3 类结皮固氮活性与降水量关系不显著,但与试验前 3 天小于 3 mm 的降水量均呈显著的正
相关关系,说明该地区 3 类结皮在 3 mm降水条件下即可达到最大固氮速率. 3 类结皮固氮活
性与试验期温度均呈显著的二次函数关系,随气温升高均呈先上升后下降的趋势,藻类和地
衣结皮的固氮活性在超过 30 益后即迅速下降,而藓类结皮的固氮活性在超过 25 益后即开始
下降,说明不同类型结皮具有不同的固氮适宜温度区间. 3 类结皮固氮活性的季节变化均表现
为秋季>春季>夏季>冬季,夏季高温和冬季低温抑制了结皮固氮酶活性,而春末秋初适宜的水
热条件促进了其固氮活性的提高,结皮固氮活性的季节变化主要受水热因子的共同调控.温
带荒漠区生物土壤结皮在湿润条件下全年均具有固氮能力,环境因子对其氮固定的控制作用
层次分明,水分是影响其固氮速率和持续时间的关键因子,在水分和碳源充足的条件下,温度
则是制约其固氮能力的主要因子.
关键词摇 干旱荒漠摇 生物土壤结皮摇 固氮活性摇 氮固定摇 环境因子
*中国科学院知识创新工程重要方向项目 ( KZCX2鄄EW鄄301鄄1 )、国家杰出青年科学基金项目 ( 40825001 ) 和博士后科学基金项目
(20100470890)资助.
**通讯作者. E鄄mail: zhangp1419@ 163. com
2011鄄10鄄17 收稿,2012鄄05鄄25 接受.
文章编号摇 1001-9332(2012)08-2157-08摇 中图分类号摇 Q945. 13摇 文献标识码摇 A
Nitrogen fixation potential of biological soil crusts in southeast edge of Tengger Desert,
Northwest China. ZHANG Peng, LI Xin鄄rong, ZHANG Zhi鄄shan, PAN Yan鄄xia, LIU Yan鄄mei,
SU Jie鄄qiong (Shapotou Desert Experimental Research Station, Cold and Arid Regions Environmen鄄
tal and Engineering Research Institute, Chinese Academy of Sciences, Lanzhou 730000, China) .
鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2012,23(8): 2157-2164.
Abstract: Taking three typical types of biological soil crusts (BSCs), i. e. , cyanobacterial鄄algal
crust, lichen crust, and moss crust, in the southeast fringe of Tengger Desert as test objects, this
paper studied their nitrogen fixation potential, seasonal fluctuation, and responses to the environ鄄
mental factors from June 2010 to May 2011. During the whole study period, the nitrogenase activity
(NA) of the cyanobacterial鄄algal, lichen, and moss crusts had significant difference, being 14-
133, 20-101, and 4-28 滋mol·m-2·h-1, respectively, which indicated the critical role of the
species composition of BSCs in nitrogen fixation. The NA of the three crust types had similar re鄄
sponse characteristics to environmental factors. The NA had less correlation with the precipitation
during the study period, but was positively correlated to the <3 mm precipitation in the former 3
days of the experiment, indicating that the three types of BSCs could reach the maximum rate of ni鄄
trogen fixation under 3 mm precipitation. The NA of the three crust types had a significant quadratic
functional relationship with air temperature, i. e. , decreased after an initial increase. The NA of
cyanobacterial鄄algal and lichen crusts declined rapidly when the temperature exceeded 30 益, while
the NA of moss crust began to decline when the temperature exceeded 25 益, suggesting that differ鄄
ent types of BSCs had different optimal temperature range of nitrogen fixation. The seasonal change
应 用 生 态 学 报摇 2012 年 8 月摇 第 23 卷摇 第 8 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Aug. 2012,23(8): 2157-2164
of the NA of the three crust types was in the order of autumn > spring > summer > winter. The high
air temperature in summer and the low air temperature ( <0 益) in winter inhibited the NA of the
crusts, while the suitable water and heat conditions in late spring and early autumn promoted the
NA, which implied that the seasonal fluctuation of the NA was mainly controlled by the joint effect
of the water and heat conditions. Under humid condition, the BSCs in the temperate desert zone
had nitrogen fixation capacity throughout the year, and the controlling effects of environmental fac鄄
tors on the nitrogen fixation were hierarchical. Water condition was the key factor affecting the nitro鄄
gen fixation rate and duration of the crusts, while under the conditions of sufficient water supply and
carbon storage, heat condition dominated the crusts nitrogen fixation rate.
Key words: arid desert; biological soil crusts; nitrogenase activity; nitrogen fixation; environmen鄄
tal factor.
摇 摇 生物土壤结皮(biological soil crusts, BSCs)是
由隐花植物如蓝细菌、藻类、地衣、藓类和土壤微生
物,以及相关的其他生物体通过菌丝体、假根和分泌
物等与土壤表层颗粒胶结形成的十分复杂的复合
体,是干旱半干旱荒漠地表景观的重要组成部
分[1-2],在改善土壤结构、防止土壤侵蚀、调节降水
入渗和蒸散平衡、影响维管束植物种子萌发和幼苗
存活等方面具有重要作用,同时也是干旱半干旱区
生态系统至关重要的碳源和氮源[3-4] . 氮素限制在
陆地生态系统中普遍存在,在干旱环境中表现得尤
为明显[5] .干旱、半干旱区面积占地球陆地表面积
的 35%以上[6],氮素可利用性是除水分之外影响该
区域生态系统生物活性和生产力的关键限制因
子[7] .大多数荒漠生态系统受非生物因子的调控和
胁迫,特别是水分匮乏情况下,地表不可能支持大面
积、相对均一和连续分布的维管束植物群落的覆盖,
而植物稀疏和斑块状的分布为生物土壤结皮的拓殖
发育提供了空间和适宜的生态位,生物土壤结皮的
分布面积占干旱区地表活体覆盖的 40% [4] . 藻类、
地衣、苔藓和蓝藻、蓝细菌形成的生物土壤结皮具有
固氮作用[2],它们所固定的氮是土壤氮素提高的一
个重要生物来源,对土壤的物理和生态过程具有重
要影响[8],在诸如沙漠、荒漠、稀树草地等极端环境
中的作用尤为突出[9] .
来自全球范围内生物土壤结皮固氮的研究结果
显示,结皮的固氮活性与结皮发育的生物气候区和
结皮种类组成关系密切[2] .由于各研究区域的生态
系统、气候、生物土壤结皮的种类组成及试验中背景
条件、测试方法、试验时间尺度等存在差异,导致研
究结果在数量级间变化[1-2,8],很难比较和评价生物
土壤结皮对区域生态系统的氮贡献.此外,来自实验
室的研究多集中于组成生物结皮的某个属或种,且
多在控制条件下进行(如给予适宜的水分、温度和
光照处理等),与少量的野外试验结果相差较大,甚
至相反[2],很难反映野外的真实情况. 关于生物土
壤结皮在干旱环境中的形成、分布及其生态功能已
经引起研究者的广泛关注[1-4,10],但与豆科固氮类
植物的研究相比,对广泛分布于干旱环境中的生物
土壤结皮固氮作用的生态学认识有限,在我国对自
然系统中生物土壤结皮固氮能力的长期生态学研究
也不多见[11-12] .因此,本文以腾格里沙漠东南缘广
泛分布的 3 类典型生物土壤结皮(藻类结皮、地衣
结皮和藓类结皮)为研究对象,野外采集原状结皮
土壤样品,采用乙炔还原法(ARA)在自然环境下连
续一年(2010 年 6 月至 2011 年 5 月)测定研究了 3
类结皮固氮活性的变化,及其对水热因子的响应特
征,分析并阐述了我国温带荒漠区生物土壤结皮在
年内季节尺度上的固氮潜力及其对系统演替的指示
意义,以期为正确评价生物土壤结皮对荒漠生态系
统的氮贡献提供基础数据,并为荒漠生态系统的可
持续发展和科学管理提供理论依据.
1摇 研究地区与研究方法
1郾 1摇 研究区概况
研究区位于中国科学院沙坡头沙漠实验研究站
包兰铁路以北人工固沙植被区和相邻红卫天然植被
区(37毅32忆—37毅26忆 N, 105毅02忆—104毅30忆 E). 该区
海拔 1300 ~ 1350 m,年均气温 10 益,1 月和 7 月平
均气温分别为 - 6郾 9 和 24郾 3 益; 年均降水量
186 mm,80%的降水集中在 5—9 月;年均潜在蒸发
量 2900 mm,平均风速 2郾 6 m·s-1 [13] . 土壤基质为
松散贫瘠的流沙,主要土壤类型为灰钙土和风沙土,
土壤稳定含水量在 2% ~ 3% .人工植被区的主要固
沙灌木、半灌木为柠条(Caragana korshinskii)、花棒
(Hedysarum scoparium)和油蒿(Artemisia ordosica),
草本植物主要有小画眉草(Eragrostis poaeoides)、雾
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冰藜(Bassia dasyphylla)等. 天然植被区灌木、半灌
木有柠条、红砂 (Reaumuria soongorica)、白刺 (Ni鄄
traria tangutorum)、珍珠猪毛菜( Salsola passerina)、
油蒿等,优势草本植物有茵陈蒿 ( Artemisia capil鄄
laris)、冷蒿(Artemisia frigida)、无芒隐子草(Cleisto鄄
genes songorica)、寸苔草(Carex duriuscula)等[14] .
研究区人工固沙植被建立后经过 40 多年(1964
年建植)的发展,藻类结皮主要由蓝藻门、绿藻门、
硅藻门和裸藻门组成. 藻类共有 22 种,盖度达
30% ,苔藓只有 3 种,但其盖度却高达 75% [15] .相邻
天然植被区在中小尺度上(如固定沙丘、沙堆)的
蓝、绿藻共 20 ~ 22 种,盖度为 65% ,地衣和苔藓约
有 10 种,盖度达 83% ,其中,具有固氮能力的坚韧
胶衣(Collema tenax)为常见种[13] .
1郾 2摇 样品采集
2010 年 5 月,采用样线法在沙坡头人工固沙植
被区(1964 年建植)和相邻红卫天然植被区选择生
物土壤结皮发育良好的区域采集典型生物土壤结皮
样品(藻类、地衣和藓类结皮),为避免地貌和灌木
及草本植物根际固氮菌对样品固氮活性的影响,采
样时选择各类结皮均有发育的迎风坡和垄间低地,
且距离灌丛 2 m外的区域采集结皮样品.为保证样
品的完整性,采样前先湿润地表,之后用 PVC 管(直
径 10 cm,高 10 cm)采集原状结皮土壤样品.将野外
采集的原状样品带回沙坡头沙漠实验研究站气候观
测场摆放在自然环境下,3 种结皮类型(藻类结皮、
地衣结皮和藓类结皮)各 6 个重复. 为消除采样及
环境因子对试验结果的影响,样品布置培养一个月
后开始测定.
1郾 3摇 生物土壤结皮固氮活性的测定
2010年 6月至 2011 年 5 月,自然降水事件发生
6 ~12 h后(如夜间或前一天降雨),将有机玻璃罩
(直径 12 cm,高 15 cm,下端开口,上端密封,中间留
一圆孔用橡皮塞密封)罩在样品上,下端插入沙子中,
创造一个密闭环境.之后向培养器中注入乙炔气体,
使容器乙炔体积百分比(V / V)为 10% .在自然状态
下培养 6 h,同时每隔 1 h 记录空气、地表以及地下 5
和10 cm深处的温度.培养结束后用注射器收集培养
器顶部气体 5 mL.收气结束后即刻去除收气罩.将收
集的气体带回实验室后即刻用气相色谱仪(Agilent
GC6820, USA)测定乙烯生成量.结皮固氮活性结果
以乙烯生成速率(滋mol C2H4·m-2·h-1)表示[1,16] .
1郾 4摇 数据处理
采用单因素方差分析(one鄄way ANOVA)中的最
小显著差异法(LSD)分析不同类型、不同季节结皮
固氮活性的差异显著性;用线性相关(Pearson)和线
性回归(QUADRATUIC)分析结皮固氮活性与降水、
温度的相关性;用广义线性模型(GLM鄄Univariate)分
析降水、温度及二者交互效应对生物土壤结皮固氮
活性的影响.所有统计分析在 SPSS 11郾 5 下完成.
2摇 结果与分析
2郾 1摇 降水量、温度以及藻类、地衣和藓类结皮固氮
活性的变化
2010 年 6 月至 2011 年 5 月,培养期空气温度在
- 2郾 6 ~ 38郾 2 益;试验前 3 天的降水量在 0郾 3 ~
17 mm,降水量超过 10 mm 的降水仅有 2 次,介于
2 ~ 5 mm的降水有 2 次,<2 mm 的降水有 10 次,试
验期以小降水事件为主. 试验期,藻类、地衣和藓类
结皮固氮活性分别为 14 ~ 133、20 ~ 101 和 4 ~ 28
滋mol·m-2·h-1,其中,藻类结皮的固氮活性最高,
地衣结皮次之,藓类结皮最低,差异显著 ( P <
0郾 001).此外,整个试验期 3 类结皮固氮活性对水
热因子变化的响应规律基本一致(图 1).
2郾 2摇 生物土壤结皮固氮活性与水热因子的关系及
其对二者交互效应的响应
试验期间,藻类结皮固氮活性与试验前 3 天的
降水呈显著的二次函数关系(P = 0郾 004),随降水量
增加,固氮活性呈先上升后下降的趋势,但地衣结皮
和藓类结皮的固氮活性与降水量不相关(P>0郾 05).
选择整个试验期每次观测前 3 天小于 3 mm 降水量
的所有数据进行分析的结果表明,藻类( r = 0郾 45,
P<0郾 001)、地衣 ( r = 0郾 24,P = 0郾 05)和藓类 ( r =
0郾 29,P=0郾 01)结皮固氮活性与降水量均呈显著的
正相关关系,随降水量增加,3 类结皮的固氮活性均
呈显著上升趋势(图 2).
试验期间,藻类 (R2 = 0郾 55,P < 0郾 001)、地衣
(R2 =0郾 60,P<0郾 001)和藓类(R2 = 0郾 37,P<0郾 001)
结皮固氮活性与培养期气温均呈显著的二次函数关
系,随温度升高均呈先上升后降低的趋势 (图 2).
藻类和地衣结皮固氮活性在-5 ~ 30 益温度范围内
随温度升高而显著上升,超过 30 益后其固氮活性迅
速降低;而藓类结皮的固氮活性则在超过 25 益后迅
速降低,说明不同类型结皮的固氮酶活性具有不同
的适宜温度区间.试验前 3 天降水和培养期气温对
3 类生物土壤结皮固氮活性的影响均显著,但二者
的交互效应对其固氮活性的影响却不显著(表1),
95128 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 张摇 鹏等: 腾格里沙漠东南缘生物土壤结皮的固氮潜力摇 摇 摇 摇
图 1摇 2010 年 6 月至 2011 年 5 月培养期空气温度(Ta)、试验前 3 天降水量(P)以及藻类结皮、地衣结皮和藓类结皮固氮活性
的变化
Fig. 1摇 Variation of temperature of incubational period (Ta) and precipitation of 3 days before experiment (P) and nitrogenase activity
(NA) of algae, lichen, moss crusts in experimental period (2010鄄06-2011鄄05, mean依SD)郾
玉:藻类结皮 Algae crusts;域:地衣结皮 Lichen crusts;芋:藓类结皮 Moss crusts郾 下同 The same below郾
表 1摇 生物土壤结皮固氮活性对水热因子及二者交互效应
的响应
Table 1 摇 Response of NA of different BSCs to rainfall,
temperature and the interaction of rainfall and temperature
结皮类型
Type of
BSCs
P值 P value
降水
Rainfall
温度
Temperature
降水伊温度
Rainfall伊temperature
R2
藻类结皮
Algae crusts
0郾 0015 0郾 0017 0郾 2918 0郾 972
地衣结皮
Lichen crusts
0郾 0385 0郾 0080 0郾 1395 0郾 993
藓类结皮
Moss crusts
0郾 0003 <0郾 0001 0郾 0979 0郾 974
说明某一因子首先主导着结皮固氮酶活性的变化,
之后另外的一个因子才对其产生影响.
2郾 3摇 生物土壤结皮固氮活性的季节变化
整个试验期,3 类结皮固氮活性的季节变化都
表现为秋季>春季>夏季>冬季,冬季 3 类结皮的固
氮活性均显著低于其他季节,而秋季 3 类结皮的固
氮活性均显著高于夏季和冬季(P<0郾 05),但与春季
固氮活性的差异不显著(P>0郾 05). 春、夏、秋季,藻
类结皮的固氮活性均显著高于地衣结皮和藓类结
皮,差异显著(P<0郾 05);冬季,藻类与地衣结皮的固
氮活性差异不显著,但都显著高于藓类结皮(P <
0郾 05,图 3).
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图 2摇 3 类生物土壤结皮固氮活性与试验前 3 天降水(小于 3 mm)和温度的关系
Fig. 2摇 Relationships between NA of different biological soil crusts (BSCs) with <3 mm rainfall of 3 days before experiment and air
temperature in incubation period郾
图 3摇 3 类生物土壤结皮固氮活性的季节变化
Fig. 3 摇 Seasonal variations of NA of different BSCs ( mean 依
SD).
不同大写字母表示同一季节不同类型结皮固氮活性差异显著,不同
小写字母表示同一类型结皮固氮活性在不同季节差异显著 ( P <
0郾 05) Different capital letters indicated significant difference in NA of
different BSCs in the same season, and different small letters denoted sig鄄
nificant difference in NA of different seasons in the same BSCs at 0郾 05
level郾
3摇 讨摇 摇 论
3郾 1摇 物种组成对生物土壤结皮固氮活性的影响
来自全球范围内有关生物土壤结皮氮固定的研
究结果显示,结皮的固氮活性与结皮发育的生物气
候区及结皮种类组成关系密切[2] . 腾格里沙漠东南
缘沙坡头地区属于典型的温带荒漠区,藻类、地衣和
藓类结皮在该地区人工固沙植被区和相邻天然植被
区均有发育,是该生态系统地表景观的重要组成部
分.在为期一年的试验期,藻类结皮具有最高的固氮
能力,其次为地衣结皮,藓类结皮最低,其平均值分
别为 79、60 和 15 滋mol·m-2·h-1,差异显著(P<
0郾 001)(图 1).有关不同结皮类型固氮潜力的众多
研究表明,蓝细菌及蓝藻形成的藻类结皮具有最强
的固氮能力,其次为蓝藻和真菌共生形成的地衣结
皮,组成藓类结皮的主要生物体苔藓并不具备固氮
作用,其微弱的固氮量是由藓类结皮中混生的蓝细
菌或地衣所致,固氮能力最低[1-2,8-9,16],与本研究结
16128 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 张摇 鹏等: 腾格里沙漠东南缘生物土壤结皮的固氮潜力摇 摇 摇 摇
果一致.但在北极地区,与藓类结皮联系在一起的藻
青菌却具有较高的固氮能力,固氮量占该生态系统
年固氮量的 80% [17],这或许是极端环境下,藓类结
皮为混生在其中的藻青菌及相关固氮微生物的发育
提供了一个适宜的微环境(如抗风蚀、水分捕获、保
温等)所致.
Li等[13,15]详细调查研究了沙坡头人工固沙植
被区不同演替阶段及相邻天然植被区隐花植物的种
类组成及相关特征,发现人工固沙植被建立后经过
近 40 年(1964 年建植)的发展,藻类共 22 种,盖度
达 30% ,苔藓只有 3 种,但其盖度却高达 75% [15];
相邻天然植被区在中小尺度上(如固定沙丘和沙
堆)的蓝、绿藻共有 20 ~ 22 种,盖度为 65% ,地衣和
苔藓有 10 ~ 16 种,盖度达 83% ,其中,具有固氮能
力的坚韧胶衣为常见种;藻结皮主要由大量的蓝藻
和一些绿藻组成,在所有 22 种藻类中,45郾 5%为蓝
细菌,丝状蓝细菌占蓝细菌总数的 70% [13] . 蓝细菌
是一类具有原核结构而能进行光合作用的生物类
群,它们既能进行光合作用固定碳,又能固定大气中
的氮气并合成能被生物利用的氮化物,导致主要由
蓝细菌组成的藻类结皮的固氮能力远远高于地衣和
藓类结皮.蓝藻结皮的固氮活性在不同生物气候区
表现为热漠 >温漠 >冷漠[18] . 在冷漠中微鞘藻属
(Microcoleus)是蓝藻结皮的优势种,它们的相对盖
度在有些区域达到 83%以上,而在温漠和热漠中,
念珠藻属(Nostoc)和伪枝藻属(Scytonema)等固氮活
性较高的微生物大量出现在蓝藻结皮中[2],这说明
生物气候区可通过控制结皮优势种的组成而显著影
响生物土壤结皮的固氮活性. 包括胶衣属的地衣结
皮在全球干旱半干旱区均有分布,固氮能力较强.
Wu等[18]在古尔班通古特沙漠中测得地衣结皮固氮
速率为 0郾 7 ~ 9郾 1 滋mol·m-2·h-1,Belnap[1]在美国
犹他州荒漠生境中测得胶衣属固氮活性为 0郾 1 ~
130 滋mol·m-2·h-1 . 本研究中地衣结皮的固氮活
性为 20 ~ 101 滋mol·m-2·h-1,与犹他州荒漠区地
衣结皮的固氮活性[1]接近,但显著高于古尔班通古
特沙漠地衣结皮的固氮活性[18] .原因可能在于不同
生物气候区地衣结皮的种类组成、盖度和气候因子
不同,如古尔班通古特沙漠属于冷沙漠,相对较低的
气温抑制了其固氮酶的活性.
3郾 2摇 水热因子对生物土壤结皮固氮活性的影响
由于生物土壤结皮的固氮能力高度依赖于光合
产物、ATP 水平和能量储备[1-2],因此,几乎所有影
响其光合作用的环境因子都会对其固氮活性产生影
响.生物土壤结皮仅在湿润条件下才具有生理活
性[19],其光合速率也与结皮生物体的含水量密切相
关[20],所以水分条件被认为是影响生物土壤结皮固
氮活性的先决条件[21-22] .这在本文进行的预试验中
也得到了证实,预试验将采集的原状结皮样品培育
15 d后,在无降水发生的情况下并未检测到固氮活
性,也进一步证明了水分匮乏限制了生物土壤结皮
的生理活性和固氮作用.在为期一年的试验期,选择
在降水发生后的自然环境下再进行培养测定,3 类
结皮在所有观测期都表现出固氮活性(图 1). 藻类
结皮与试验前 3 天降水量呈显著的二次函数关系
(P=0郾 004),地衣和藓类结皮的固氮活性与降水量
不相关. 但当选择试验期小于 3 mm 降水事件时的
所有数据进行分析时发现,3 类结皮的固氮活性与
降水量均呈显著正相关(图 2),说明在此降水量范
围内,水分的增加能显著促进其固氮活性的提高.有
研究指出,土壤中地木耳(Nostoc commune)保持持
续的水合时,其固氮酶活性较低[23] . 地衣结皮持续
较高的水分含量能导致非结晶葡萄糖的大量排出,
该过程会消耗用以氮固定的能量贮存[24],因此长时
间的高土壤水分含量一般会降低生物结皮的固氮能
力.本文在野外进行为期 5 个月的模拟降水试验也
证实藻类、地衣和藓类结皮固氮活性在模拟 3 mm
降水时即可达到最大值,降水超过 3 mm ( 5、
10 mm)时其固氮活性并无显著增加[25] . 由于沙坡
头地区全年以小降水事件占主导,这意味着相对于
热漠和冷漠,生物土壤结皮对该区域生态系统具有
更大的氮贡献.有关结皮生物体水分含量对其固氮
活性影响的实验室研究结果差异较大,水分含量在
6% ~500%时具有固氮活性或达到最大固氮速
率[20,26-27] .结皮生物体在遭受长期干燥过程中会降
低其光合速率和能量储存,进而导致复水后固氮速
率的降低和到达最大固氮速率所需时间的延
长[17,28-29] .相反,长期的潮湿环境和水合条件(如亚
热带和极地)也会导致结皮固氮活性的降低,而在
干湿交替的环境中(如沙漠和荒漠地区),结皮在
“单位湿润时间冶相对于潮湿环境或许具有更高的
氮贡献.
在适宜的水分条件和充足的能量储备下,生物
土壤结皮的氮固定主要受控于温度[1-2,21] . 生物土
壤结皮启动固氮作用所需的最低温度 ( - 7郾 6 ~
0 益)差异较大,不仅与结皮的种类组成及气候区关
系密切,还受试验或采样前样品经历的环境条件的
影响[2,30-31] .试验期冬季培养期气温在-5 ~ 5 益,湿
润条件下 3 类结皮均具有固氮活性,但显著低于
2612 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 23 卷
20 ~ 30 益时的固氮活性. 研究证实,低温冷冻能造
成念珠藻属的固氮酶体系受损[32-33] . 此外,低温冷
冻环境中,结皮的光合速率降低,使固氮酶所需的
ATP和还原剂缺乏,进而造成冷冻解除后启动氮固
定所需时间的延长[20] .来自全球范围内高温对结皮
固氮活性影响的报道比较一致,绝大部分研究结果
显示,结皮固氮活性在气温超过 30 益时候迅速下
降[2],也有研究显示,土壤念珠藻在湿润几小时内
的最佳固氮温度是 35 益,但其长期的最佳固氮温度
是28 益 [23] .在结皮固氮所需的最低和最高温度范
围内,其固氮活性与温度呈显著正相关[1,17,34] .试验
期培养期气温在-5 ~ 40 益,3 类生物土壤结皮固氮
活性与气温均呈显著的二次函数关系,随气温升高,
结皮固氮活性迅速上升,藻类和地衣结皮在超过
30 益后,其固氮活性迅速下降,而藓类结皮则在超
过25 益即开始下降,说明不同类型生物土壤结皮的
固氮酶活性具有不同的适宜温度区间,但总体而言,
3 类结皮均在 20 ~ 30 益具有最高的固氮活性. Bel鄄
nap[1]基于野外长期研究的结果指出,在温带地区对
结皮固氮活性与空气温度关系的解释必须谨慎. 这
是因为,结皮生物体的湿度和酶活性很少呈线性关
系[20],而在晴天,结皮表面温度远高于空气温度,因
此,应同时考虑结皮表面温度和湿度变化.
环境因子对生物土结皮氮固定的控制作用是层
次分明的.如同对光合作用的影响一样,水分是影响
生物土壤结皮固氮速率和持续时间的关键因子,在
充分水合的条件下,光合产物的储备和可用性决定
着固氮酶的活性和固氮量. 而在光合贮存的碳和能
量被消耗完之前,温度则是制约其固氮能力的主要
因子.本文对生物土壤结皮固氮活性对水热因子及
二者交互效应响应的分析表明,尽管水分和温度各
自对 3 类生物土壤结皮固氮活性均具有显著影响,
但二者交互效应对其的影响却不显著(表 1),说明
水分主导着结皮的氮固定,而温度只有在降水发生
之后的湿润条件下才对其产生影响.
3郾 3摇 生物土壤结皮固氮活性的季节变化
关于生物土壤结皮固氮活性季节变化的研究结
果比较一致,在炎热的夏季和寒冷的冬季固氮酶活
性较低,而在温暖湿润的春末秋初季节,固氮酶活性
较高[1,20,23,28] . 本研究中 3 类结皮固氮活性的季节
变化均表现为秋季>春季>夏季>冬季. 试验期总降
水量 112郾 4 mm,5—10 月降水(109郾 1 mm)占全年降
水量的 97郾 1% ; 年均气温 10郾 9 益, 7 月气温
(26郾 1 益)最高,1月( -11郾 2 益 )最低(图4) .尽管
图 4摇 试验期间月降水量(P)与月均气温(Ta)的变化
Fig. 4摇 Variation of monthly total precipitation (P) and monthly
mean temperature (Ta) in experimental period (2010鄄06-2011鄄
05, mean依SD)郾
夏季降水相对较多,但夏季较高的气温抑制了结皮
的固氮酶活性(如气温超过 30 益后,3 类结皮固氮
活性均显著降低);此外,较高的气温意味着结皮水
分散失的加快,使固氮持续时间缩短,导致夏季固氮
总量降低.冬季长期的低温和低水分条件会造成结
皮固氮酶体系受损和能量冗余或降低[20,23],进而造
成固氮能力降低.在春末秋初,湿度和适宜的温度总
能同时发生,结皮生物量显著提高,同时具有最高的
碳氮固定速率[19-20] . 有研究证实,在春末夏初或晚
秋暖湿期 (而非热湿期),蓝藻具有最高的生物
量[35] .以上结果说明生物土壤结皮固氮速率的季节
变化主要受水热因子的共同调控.
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作者简介摇 张摇 鹏,男,1979 年生,博士.主要从事干旱区生
态学研究. E鄄mail: zhangp1419@ 163. com
责任编辑摇 杨摇 弘
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