全 文 ：植 物 学 报 29 9 1, 3 2 ( 7 ) : 5 1 4一 , 2 0
诵 e t a B o t a n 子e o 5 1几 i e a
满江红大抱子果萌发与成苗期间蔽一
藻共生关系的电镜观察 ’
郑伟文 袜永辉 林亦瀚 陆培基 刘中往
(福建省农科院红萍研究 中心 ,福州 3 5。 。0 1 )
共 琳 化只 卫七 丫
(福建省农科院中心实验室 ,福州 3 50 0 0 1 )
摘 要
用电镜揭示了小叶满江红 ( A 二 。 1 。 。 i ` ; oP 为y l 。 ) 的大袍 子果葫发与成苗期间满江红 鱼
腥藻 ( A ” 。 b a 亡 , 。 。 二 。 lI a , ) 抱子与宿主建立共生关系的过程 。 发现大部分藻抱子首先与 幼抱予
苗发生的多细胞腺毛结合 ,之后进人第一片真叶叶腔 ,并继续按照同样的方式被转移到相继形
成的真叶叶腔或分支茎尖 。 萌发的鱼猩藻抱予只在抱子苗的茎 尖区域或叶控中观察到 , 其萌
发模式与自生鱼腥藻相似。 92 % 萌发的满江红鱼腥藻抱子附着或靠近腺毛 。 这些腺毛呈现公
分泌型传递细胞的结构特征 。 由此推测藻抱子从腺毛获得某种刺激萌发的化学信息或促进纽
胞增殖的营养物质 。 藻抱子萌发形成的营养细胞在叶腔中分化出固氮的异形胞 , 从而开始了
新的共生世代 。
关键词 满江红 ;大抱子果萌发 ;满江红鱼腥藻 ;共生关系
E L E C T R O N M IC R O S C O P I C O B S E R V A T IO N O F S Y M B I O T I C
R E L A T I O N S H I P B E T W E E N A Z O L L A A N D A N A B A E N A
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本文于 t 9 8 9 年 1 月收到 , l , 9 0 年 l 月收到修改稿 。
* 福建省自然科学基金资助课题 。
7期 郑伟文等 :满江红大抱子果萌发与成苗期间蔽一藻共生关系的电镜观察
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满江红鱼腥藻 ( A o b。 。 , 。 。幼 1 。 。 ) 在满江红 ( A oz U 。 ) 的整个生命周期中 总 是 与二
宿主在一起 〔l2, 4[, , 61 , 这种共生体在植物一固氮微生物共生体系中具有独特意义。 我们曾观
察和描述了满江红鱼腥藻进人宿主叶腔和抱子果的过程以 6] 。 至于满江红大抱子 果 萌发 、
和成苗期间满江红鱼腥藻如何与宿主建立新世代共生关系的问题 , 也受到一些学者的注
意 〔7 , ` , “ , `’ ,` , ,。 其中 , C a l v e r t 等 ( 19 8 5 ) ` , ,在一篇简短的摘要中提及到一种表皮毛参与了藻
与藏建立共生关系的过程 , 但未见详细的报道 。 19 8 9年 P et er s l5t 1在一篇综述中重复了
aC l
v er t 的观点 , 但未提供任何证据 。 我们在前人工作的基础上 , 运用显微解剖和电镜技
术 ,对这一过程进行进一步的观察 , 以期从形态解剖角度揭示这一发育阶段蔽一藻共生关
系的细节 , 尤其是一种特化的表皮毛— 腺毛在这一过程中的作用。
材 料 与 方 法
(一 ) 材料
本研究以小叶满江红 ( A z o l l a o i c r o户人, l l a K a u l f u s s ) 大抱子果为试验材料。 取若
干成熟的大抱子果 (果壁上附有泡胶块 ) , 置于铺有白色滤纸的培养皿内 , 加人少量清水 : .
成一薄水层 ,让其自然萌发。
(二 ) 扫描电镜样品的制备与观察
选取不 同萌发期的大抱子果和抱子苗 , 用 2 . 5书戊二醛 ( 0 . l m ol / L 磷酸缓冲液 , p H
.7 2)
,在室温下固定 4 小时以上 ,用同样的磷酸缓冲液冲洗三次后 , 用 0 . 1多的饿酸在 4℃
下固定 2 小时 , 又经磷酸缓冲液充分洗涤后 , 用 50 一 10 多 乙醇逐级脱水 , 并经环氧丙烷一「
替换两次 , 在 H c P 一 2 型临界点干燥器内干燥 。 取 出后 , 将部分样品固定于铜台 , 置显微
解剖镜下 ,去除大抱子果的囊群盖 , 幼胚或抱子苗的幼叶 , 使共生藻和腺毛等暴露 。 后将
经解剖的样品置于 IB一 5 型离子溅射仪内喷镀铂把 (约 20 0入) ,用 sJ M 一 3 5 C F 型扫描电徽
观察并拍照。
(三 ) 透射电镜样品制备与观察
植 物 学 报 卷
将上述经环氧丙烷置换的部分样品包埋于 E p。 。 一 82 1环氧树脂 , 后用 L K B 一 lV 型切
片机切成 。 . 05 拜m 的薄片 , 醋骏铀和泞檬酸铅双重染色 , sJ M 一 l o o cx n 型透射电镜观察
并拍照 。
观 察 结 果
(一 ) 藻抱子与腺毛的结合
以往的报道 〔7 , “ 一 ` , , `6] 与本研究均表明 , 鱼腥藻抱子位于成熟的大抱子果之囊群盖内侧
顶部 ,并有一薄膜称顶膜 ( a p ic a l m e m b r a cn e ) 将之与浮膘和浮膘下方的大抱子等主体结
构 分开 。 由于藻抱子与藤大抱子均处于休眠期 , 加上顶膜 、 浮膘等物理屏障 , 以及运输通
道的缺乏 , 两者之间不大可能发生物质交换或能量代谢关系 [我们将这种互利的生化联系
视为共生 ( S y m ib o s is ) 的重要标志 〕。 因此 , 在成熟的而未萌发的大抱子果内 , 藻抱子 与
旅大抱子处于一种缺乏生化联系的共存 ( C o e x ist ) 状态。
当大抱子受精形成合子 , 随后萌发形成颈卵器时 ,撑开 了浮膘之间的通 道 , 玫使浮膘
张开 ,囊群盖上举 ,而顶膜中央下陷成漏斗状 , 故又称漏斗状膜 。 此时可观察到位于囊群
盖内侧顶部的藻抱子有些掉落于漏斗状膜上 (图版 I , 1 ) 。 这一结果与林沧 〔` 习和施定基 〔sJ
等的报道相同。 在我们检查的 50 个处于这一萌发期的大抱子果样品中 , 有 34 个样品的
漏斗状膜上有散落的藻抱子 , 机率为 “ 务。 在合子萌发形成的胚突破漏斗状膜后 , 位于
膜上的藻抱子即可陷人或附着于幼抱子苗 (指突破顶膜后进一步发育的胚 ) 。 此时的幼抱
子苗已有展开成杯状的第一片初生叶和被该叶环绕的生长点。
值得注意的是 , 在生长点的稍下方已有成簇的表皮毛 (我们称之为腺毛 ) 发生 (图版
l
,
2 )
。 透射电镜观察表明 , 这种腺毛的超微结构与满江红抱子体茎尖附近发生的分支腺
毛相似即 ,] 。 略有不同的是前者细胞内的前质体多含有淀粉粒 , 且粗面内质网更发达 , 往
往通达内陷的质膜 , 表明在满江红胚胎发育和成苗期发生的腺毛是一种分泌型的传递细
胞 (图 1 ) o
陷人幼抱子苗顶端的藻抱子大多可与上述腺毛结合 , 进一步发育使得幼抱子苗顶邹
与囊群盖内侧的藻抱子直接接触 ,其中部分藻抱子陷人初生叶与生长点之间的间隙 ,并随
即与腺毛结合。 此后 ,杯状的初生叶逐渐围合 ,而把生长点 , 真叶原基 , 连同腺毛和藻抱
子包裹起来。 囊群盖有可能在这一时期被继续生长的抱子苗推开 。 在第一片真叶发育长
大 ,并把生长点包被起来时 , 初生叶又复展开 。 这与 D u n h a m 和 F o w l e r ( 19 8 7 ) )川 的观
察结果相似 。
(二 ) 藻抱子被接种进叶腔
鱼腥藻抱子呈卵形或长椭圆形 ,长 8一 1 2拜m , 宽 ,一 .7 5林m (图版 I, 1 ) 。 其膜系统由
内到外依次是质膜 、 肤糖层 、外壁 、胶质层和外壳 (图 2 ) , 与自生鱼腥藻厚垣抱子的膜结构
相似 〔13, ` 91 。 其胞质中无明显的光合片层 ,但有藻蓝素颗粒 。
如图版 I 图 2 所示 ,在第一 、 二片真叶 (或叶原基 )相继发生时 , 可见到成簇的腺毛出
现于生长点稍下方 , 彼此紧密接触 。 随着抱子苗的生长 , 这些腺毛将分别被定位于第一 、
二片真叶的近轴处 。 以后连同其上附着的藻抱子一起陷人真叶凹陷处 。 进一步的发育则
使第一 、 二片真叶逐渐远离茎尖 ,导致原先紧密接触的腺毛彼此分开 , 附着于腺毛上的藻
7 期 郑伟文等 : 满江红大抱子果萌发与成苗期间蔽一藻共生关系的电镜观察
图 1 幼抱子苗腺毛纵切为透射电镜照片
t 注意其内突生长的细胞壁 (空心箭头 ) , 粗面内质网 通达内陷为质模 (实心箭
头 ) , 质体内有淀粉粒 。 丫 6 4 0。 ]
图 2 未萌发的鱼腥藻抱子纵切为透射电镜照片 (上 火 1 12 0 0 )
〔注意其外膜系统 (下 丫 8 0 Q0 0 ) 1
F 19
.
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a b o v e 火 1 1 2 0 0 , b e l o w 只 8 0 0 0 0 .
5
. 淀粉校 C G . 藻蓝素颊位 P M . 质膜 , P . 肤塘层 C M . 外膜 , M L . 胶质层 E N . 外壳
5
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s t a r c h g r a n u l e C G
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e 丫a n o p h y e i n g r a n u l e P M . e y t o P l a s m i c m e m b r a n e P . p e P t i d o ·
9 1y e a n l a 了e r O M . o u t e r m e m b r a n e M L . m u c i l a g i n o u s l a了e r E N . e n v o l o p e
抱子则因腺毛陷人叶腔 (由凹陷处发育而成 )而被导人叶腔 。 尽管藻抱子和腺毛不会作自
由运动 , 但腺毛本身会发育长大 , 并随着叶片的发育而发生位移 , 附着其上的藻抱子则随
着腺毛的位移而逐渐离开茎尖区域 , 陷入发育中的叶腔 。 这一过程我们称为 “ 接种” 。 这
种接 种方式与我们早先描述的抱子体生长期间鱼腥藻藻丝由茎尖通过腺毛桥而进人叶腔
的浸染模式有相似之处 「飞
图版 1图 4 是一株茎尖区域被剖开的六叶期抱子苗局部 , 表明成团的藻抱子正随着
它们所附着的腺毛分别被接种进各自的叶腔— 正在发育中的第五 、 第六叶腔 。 看来 , 附着于幼抱子苗茎尖附近腺毛上的藻抱子如果数量较大 , 除了按上述方式进人第一 、二片真
叶叶腔外 , 还可能被随后形成的幼叶上的腺毛接种进该叶叶腔 。
C a m p b e l l ( 1 9 3 0 )
t ` , , 认为 ,进人叶腔的鱼腥藻是短的藻丝 。 而叶绣珍 ( 19 8 3 ) 〔习推测 ,
进人共生腔的是藻的休眠抱子。 我们的观察则表明 , 这两种可能性都是存在的。 而且不
仅单个分散的藻抱子 , 就是数个藻抱子枯结成的藻团也可能被腺毛接种进叶腔 。
(三 ) 藻抱子在抱子苗中的转移
植 物 学 报3 2卷
本研究所观察的抱子苗的主茎一般在第六叶形成后发生分支 。 藻抱子怎样由主茎尖
转移到分支茎尖上呢 ?据我们观察 , 其转移方式与抱子体无性繁殖期间主茎尖上的藻丝
通过腺毛桥转移到分支茎尖的转移方式基本相似仁61 。 图版 I 图 , 是一株八叶期抱子苗的
第一分支茎尖 , 从图中可以看到藻抱子附着于该茎尖的分支腺毛上 , 有的已转移到靠近该
分支的幼叶上的初生腺毛 ,并将被接种进该叶叶腔 。
在叶腔发育初期 , 陷人该叶腔的初生腺毛与叶腔内壁发生的次生腺毛彼此靠近 , 如图
版 I 图 6所示原先附着于初生腺毛上的藻抱子即可能被传递到 次生腺毛上 。 随着叶腔的
进一步发育和次生腺毛相继形成 ,藻抱子借助腺毛间的接触传递 ,可能到达叶腔的纵深部
位 。 这种接触传递方式颇似抱子体无性繁殖期间藻丝在叶腔 中的转移方式 〔飞
(四 ) 满江红鱼腥藻抱子的萌发
据我们观察 , 只有在一叶龄 (指第一片真叶将生长点包被起来 )或更大叶龄的抱子苗
中才能见到萌发的藻抱子 。 这表明藻抱子的萌发一般在一叶龄以后的抱子苗内发生 。 在
我们观察的样品中 , 未能进人抱子苗内或散落于抱子苗外表的藻抱子均未见萌发 。 随机
检查 50 个萌发的藻抱子 , 发现有 46 个附着或靠近茎尖腺毛或叶腔腺毛 , 机率为 92 多 , 显
示藻抱子的萌发在进入叶腔前后均可发生 ,并与腺毛可能有某种联系 。
本研究首次取得了满江红鱼腥藻抱子萌发的扫描电镜照片 (图版 I , 7 ) , 表明其萌发模
式与自生鱼腥藻厚垣抱子相同 .`15 1, , 即藻抱子在突破外壳前已分裂为 2一 4 个营养 细胞 ,
然后突破外壳 , 继续分裂 , 完全脱离外壳已形成 4一 8 个营养细胞相连的藻丝。 这时营养
细胞宽度 ( 3 . ,一 4 . 5拼 m )大于长度 ( 2一 2 . 5产m )。 它们将继续活跃分裂 。 在抱子苗的叶腔中
常可见到 巧 个以上的营养细胞长链。 在这期间 , 营养细胞体积增大 , 长度增加至 3一 4 ,
挤 m , 等于或略大于宽度。 之后 ,部分营养细胞开始分化为异形胞 (只在叶腔中观察到 ) 。 这
意味着共生藻已具有固氮功能 , 并可向宿主提供结合态氮 。 关于鱼腥藻细胞与叶腔腺毛
之间的物质交换已为 eP t e r s 「1,I 和孙敬三等即 ,的研究所证实 。 至此 , 蔽与藻之间的共生关
系已完全确立 。
讨 论
(一 ) 鱼腥藻抱子及其萌发
文献中 ,关于满江红鱼腥藻抱子的提法尚未一致。 D u o ha m 和 oF w l e r ( 1 9 8 7 ) ’川 认
为定居于大抱子果内的鱼腥藻细胞缺乏厚垣所具有的厚壁 , 故称之为 休 眠 细胞 ( r e s t ign
ce l )
。
eB ck in g ( 1 9 8 7 )闭 则认为 , 虽然这一时期的藻细胞缺乏厚壁 , 但其细胞内光合色
素减少 , 而贮存较多的藻蓝素颗粒 ,这一特点颇似厚垣抱子 , 故仍可称为厚垣抱子 ( ; ik n -
e t e )
。 由于上述研究者均未展示藻抱子的超微结构照片 , 难以进行比较与鉴别 。 根据我们
的观察结果 ,我们认为把这一时期的共生藻抱子称为 a ik ne et 也未尝不可 ,理由是 : 1 . 细
胞的大小 、 形态与自生鱼腥藻厚垣抱子相似 ; 2 . 细胞的外膜系统 与内含物等结构特征与自
生藻亦无明显差别 ; 3 . 两者的萌发模式相同 。
关于藻抱子的萌发问题 , 我们曾把抱子果萌发试验中残留于囊群盖 (即未进人幼抱子
苗 )的藻抱子置于同样条件下培育 ,一直未见萌发 。 这似乎表明 , 满江红的抱子苗内具有
其共生藻抱子苗萌发所需的微环境 , 或共生藻抱子从宿主体内获得了某种刺激萌发的 化
, 期 郑伟文等 : 满江红大抱子果萌发与成苗期间蔽一藻共生关系的电镜观察 5 1 ,
. , . . , , . 目口 . ~ . . . . . . . . . . . . . 一一一 门学信息。 抱子苗的培养条件 , 如光谱组成 、 培养液成分等也可能在一定程度上影响抱子苗内藻抱子的萌发 , 关于这方面的试验结果将另文报道 。
(二 ) 腺毛的作用
在 B e e k i n g ( 1 9 8 7 ) ` , , 的论文图版中曾出现腺毛 , 但他未提及这种腺毛 。 D u n h a m 和
F o w le r ( 1 9 8 7 )
〔川在他们的报道中提到满江红大抱子果萌发 、 成苗过程有腺毛发生 , 但 长
说明这种腺毛的结构与功能 。
本研究揭示了满江红大抱子果萌发 、 成苗过程中发生的腺毛介入了鱼腥藻与宿 毛澳
立新世代共生关系的过程 。 腺毛表面覆盖的分泌物可能有利于藻抱子的附着 , 也有 刊于
藻抱子在腺毛间的接触 、 传递 。 根据萌发的藻抱子与腺毛的密切关系 ,以及腺毛本身的姐
微结构特征 ,我们推测 ,藻抱子可能从腺毛细胞获得某种刺激萌发的化学信号 。 关于处戈
茎尖区域的鱼腥藻营养细胞与腺毛之间的生化联系 , 孙敬三 3t] 和 eP t e r s 等 t , ” 已有专门的
报道 。
根据我们对满江红抱子体营养生长期 、抱子果形成期和大抱子果萌发成苗期旅 一藻共
生关系的观察【, , ` , , 以及国内外其它研究者的资料 , 我们以为腺毛这种特化的表皮毛在旅 -
藻共生中扮演了不容忽视的重要角色 。 深人研究腺毛细胞及其与共生藻的相互作用 , 对
于揭开蔽 一藻共生的深层奥秘似乎是必不可少的 。
参 奢 文 献
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气2 〕 植 物 学 报 3 2 卷
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, 19 8 0
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图
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版 说 明
a
. 鱼腥藻抱子 a m . 顶摸 , L . 真叶 P h . 初生腺毛 : a . 茎尖 b o . 分支茎尖 .c
叶腔 s b . 次生腺毛 vc .鱼腥藻营养细 胞 1 . 正在萌发的大抱子果 (已用人工方法移去囊群盖 ) ,
示藻抱子掉 落于顶膜上 , 幼胚正突破顶膜 。 义 24 0 2 .正在萌发的大抱子果 ( 已用人工方法移 去囊
群盖 ) , 示一簇初生腺毛发生于茎尖附近 。 又 8 0 3 . 示藻抱 子与腺毛紧密结合 , 注意腺毛表面覆盖
分 泌物 。 火 72 0 4 . 6 叶期抱子苗局部 ,示咐着 于第 瓦 n一卜( L ; )和第六叶 ( L 。 ) 的初生腺毛上的藻抱子
正在离开茎尖 , 并波腺毛接种进各自的叶腔。 又 80 0 5 . 8 叶期抱子苗的分支茎尖 , 示藻抱子附着于
该茎尖的初生腺毛上 , 有的已被转移至该分支幼叶的初生腺毛上 。 X 70 0 6一抱子苗的第四叶叶腔 ,示藻抱 子正在从初生腺毛转移到次生腺毛。 又 60 0 .7 一抱子苗内正在萌发的藻抱子 。 火 3 , 。。
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