全 文 ：药理学
木蹄层孔菌多糖对免疫抑制小鼠免疫功能及
细胞因子产生的影响
周桂保1，高慧灵2，丁佩娥1，张群1，余传林1，雷林生1
(1．南方医科大学 药学院，广东 广州 510515;2． 包头市第四医院 药剂科，内蒙古 包头
014030)
摘要:目的 探讨木蹄层孔菌多糖(Fomes fomentarius polysaccharides，FFP，木蹄多糖)对免疫抑制小鼠单
核 /巨噬细胞吞噬功能、体液免疫功能及 T淋巴细胞分泌白介素 2(IL-2)、干扰素 γ(IFN-γ)的影响。方
法 环磷酰胺(15 mg /kg)皮下注射，连续 7 d，建立免疫抑制小鼠模型，碳粒廓清法检测单核 /巨噬细胞的
吞噬功能，兔红细胞免疫法检测小鼠体液免疫功能，显微镜计数法检测外周血白细胞总数，刀豆素 A
(Con A)刺激法检测 T 淋巴细胞分泌细胞因子的能力，ELISA 法检测 IL-2、IFN-γ 的含量。结果 FFP
(200、100 mg / kg)能显著提高免疫抑制小鼠单核 /巨噬细胞的吞噬功能，促进免疫抑制小鼠抗兔红细胞
特异性抗体(溶血素)的生成，增加免疫抑制小鼠外周白细胞总数，增强免疫抑制小鼠脾细胞在 Con A
刺激下产生 IL-2 和 IFN-γ的能力。结论 木蹄多糖可提高免疫抑制小鼠非特异性免疫和体液免疫功能，
增强免疫抑制小鼠 T淋巴细胞产生 IL-2 及 IFN-γ的能力。
关键词:木蹄层孔菌;多糖;免疫抑制;碳粒廓清;溶血素;细胞因子
中图分类号:R285． 5 文献标识码:A doi:10． 3969 / j． issn． 1006-8783． 2011． 01． 016
文章编号:1006-8783(2011)01-0060-05
收稿日期:2010-10-25
基金项目:广东省自然科学基金(7005189)
作者简介:周桂保(1982 －) ，男，硕士研究生，主要从事抗炎免疫药物药理学研究，Email:zhougui_bao@ 126． com;通讯作者:
雷林生，博士，博士生导师，教授，主要从事抗炎免疫药物药理学研究，Email:lls@ fimmu． com。
网络出版时间:2011-01-21 16:18 网络出版地址:http:/ /www． cnki． net /kcms /detail /44． 1413． R． 20110121． 1618． 004． html
Effects of Fomes fomentarius polysaccharides on immune function and cytokines production
of immunosuppressive mice
ZHOU Gui-bao1，GAO Hui-ling2，DING Pei-e1，ZHANG Qun1，YU Chuan-lin1，LEI Lin-sheng1
(1． School of Pharmaceutical Sciences，Southern Medical University，Guangzhou，Guangdong 510515，China;
2． Department of Pharmacy，The Fourth Hospital of Baotou City，Baotou，Neimenggu 014030，China)
Abstract:Objective To investigate the effects of Fomes fomentarius polysaccharides (FFP)on humoral
immune response，phagocytic activities of mononuclear macrophages and production of interleukin-2 (IL-
2)and interferon-γ(IFN-γ)by T lymphocytes in immunosuppressive mice． Methods Immunosuppressive
mice model were established by subcutaneous administration of cyclophosphamide(15 mg /kg) for 7
consecutive days． Phagocytic activity of mononuclear macrophages was determined with carbon clearance
test． Humoral immunity was evaluated with the production of specific antibody (haemolysin)against rabbit
red blood cells (RRBC)． Peripheral white blood cells was counted under microscope． Cytokines
production of T lymphocytes was induced by concanavalin A (Con A)． The amounts of IL-2 and IFN-γ
were measured with ELISA assay． Results It was found that FFP(200 and 100 mg /kg)significantly
enhanced the phagocytic activity of mononuclear macrophages，increased the level of serum hemolysin
induced by RRBC immunization，raised the total number of peripheral white blood cells and promoted the
广东药学院学报
Journal of Guangdong Pharmaceutical College Feb． 2011，27(1)
production of IL-2 and IFN-γ by T lymphocytes in immunosuppressive mice． Conclusion FFP can enhance
non-specific immune function and humoral immune response of immunosuppressive mice，and promote
production of IL-2 and IFN-γ by T lymphocytes in the mice．
Key words:Fomes fomentarius;polysaccharides;immunosuppression;carbon clearance;cytokine;hemolysin
木蹄层孔菌(Fomes fomentarius L． ex． Fr)为多
孔菌目真菌，多寄生在阔叶树杆或木桩上，在我国多
省区均有分布，资源丰富。研究报道，其乙醇提取物
对 S-180 荷瘤鼠有很强的抑瘤活性［1 － 2］，甲醇提取
物对小鼠有抗炎和抗伤害性疼痛作用［3］。木蹄层
孔菌深层培养所得胞外多糖对人胃癌细胞株 SGC-
7901 有直接的抑制增殖效应，并能增加癌细胞对阿
霉素的敏感性［4］，从木蹄子实体中提取的多糖具有
良好的免疫促进作用［5］。本研究观察木蹄层孔菌
多糖(Fomes fomentarius polysaccharides，FFP，木蹄多
糖)对环磷酰胺所致免疫抑制小鼠免疫功能的影
响，为木蹄层孔菌多糖的开发应用提供参考。
1 材料与方法
1． 1 材料
1． 1． 1 药品与试剂 木蹄层孔菌(购于广州市宝
芝林大药房) ;小鼠 IL- 2、IFN-γ 检测试剂盒
(eBioscience 公司) ;RPMI 1640 培养基(GIBCO 公
司) ;新生牛血清(杭州四季青生物工程材料有限公
司) ;环磷酰胺(江苏恒瑞医药股份有限公司) ;印度
墨汁(美国 Amresco 公司) ;刀豆素 A(Con A，Sigma
公司) ，其他试剂均为分析纯;木蹄多糖和灵芝多糖
参照文献［5 － 6］方法提取。
1． 1． 2 动物 KM 小鼠，SPF 级，雌雄兼用，体质量
(20 ± 2)g;健康豚鼠，雄性，体质量(275 ± 25)g;新
西兰家兔 2 ～ 3 kg，由南方医科大学实验动物中心提
供，实验动物生产许可证号:SCXK(粤)2006-0015。
1． 1． 3 仪器 Benchmark Plus 连续波长酶标仪
(Bio-RAD公司) ;ST-21 型高速冷冻离心机(美国杜
邦公司) ;Universal 16A 型低速离心机(Ttettich 公
司) ;5410 型 CO2 培养箱(Thermo 公司) ;FA2004 型
电子天平(上海上天公司) ;RE-52A 型旋转蒸发仪
(上海亚荣生化仪器厂) ;DZF-6050 型真空干燥箱
(上海博迅实业有限公司)。
1． 2 方法
1． 2． 1 对免疫抑制小鼠单核 /巨噬细胞吞噬功能的
影响 取 KM小鼠 60 只，雌雄各半，随机分为 6 组，
即正常对照组、环磷酰胺(15 mg /kg)模型组、FFP
［高、中、低剂量(200、100、50 mg /kg) ］+环磷酰胺
处理组、灵芝多糖(100 mg /kg)+环磷酰胺处理组，
每组 10 只。FFP 和灵芝多糖采用腹腔注射给药，
0． 01 mL /g，与此同时，正常对照组和环磷酰胺模型
组用等体积生理盐水代替，每天 1 次，连续 7 d;环磷
酰胺采用皮下注射给药，0． 01 mL /g，与此同时，正
常对照组、FFP和灵芝多糖组用等体积生理盐水代
替，每天 1 次，连续 7 d。于第 7 天给药后 2 h，先称
体质量，然后每只小鼠尾静脉注射生理盐水 5 倍稀
释的印度墨汁 0． 01 mL /g，分别于注射后 2 min(t1)
和 12 min(t2) ，用预先经肝素溶液湿润过吸头的微
量加样器自眶后静脉丛取血 10 μL，加入到 1 mL蒸
馏水中，摇匀，然后取 100 μL 放入 96 孔板中，用酶
标仪在 450 nm波长处测吸光度 A 值，以 100 μL 蒸
馏水小孔的 A 值作为调零孔。最后将小鼠颈椎脱
臼处死，分别称取肝、脾质量。按下式计算吞噬速率
(K)和校正的吞噬指数(A)。
K =(logA1 － logA2)/(t2 － t1) ，
A = K1 /3 ×体质量 /(肝质量 +脾质量)。
1． 2． 2 对免疫抑制小鼠血清溶血素水平的影响
小鼠分组与给药方法同“1． 2． 1”，给药 2 d 后，各鼠
分别腹腔注射体积分数为 20%的生理盐水兔红细
胞 0． 2 mL进行免疫，同日下午继续给药，每天 1 次，
免疫后第 4 天 (免疫当天为 d 0)小鼠摘眼球取血，
分离血清，按照文献［7］方法测定溶血素水平。
1． 2． 3 对免疫抑制小鼠外周血白细胞计数的影响
小鼠分组与给药方法同“1． 2． 1”，于第 7 天给药
后 2 h 每只小鼠自眶后静脉丛取血 20 μL，加入
0. 38 mL白细胞计数液(1%冰乙酸)中混匀，取 20
μL稀释液滴入计数板中，静置 1 min，使细胞下沉，
用倒置显微镜低倍镜计数四角大方格中白细胞总
数，并换算成每升全血中的白细胞数。
1． 2． 4 对免疫抑制小鼠脾细胞分泌 IL-2 和 IFN-γ
的影响 取 KM小鼠 15 只，雄性，随机分为 5 组，每
组 3 只。除不设 FFP 低剂量组以外，其他分组与给
药方法同“1． 2． 1”。于第 7 天给药后 2 h，小鼠颈椎
16第 1 期 周桂保，等．木蹄层孔菌多糖对免疫抑制小鼠免疫功能及细胞因子产生的影响
脱臼处死，无菌取出脾脏，每只脾脏剪取 1 /3，冰浴
下将每组脾脏组织合并放入预先盛有 4 mL 含 5%
(φ)小牛血清的 Hank’s 液的培养皿中，用 2 块载玻
片轻轻捻压脾脏组织，将脾细胞挤出，收集细胞液于
离心管中，用吸管吹打使细胞充分分散，然后用 200
目尼龙布过滤，滤液收集于另一离心管中，1 500 r /
min离心 3 min，吸弃上清，另加 3 mL Hank’s液，混
匀，再离心洗涤 1 次，然后用 2 mL 含 10%小牛血清
的 RPMI1640 完全培养液(全培)重悬细胞，计数，调
整细胞浓度为 4 × 106 个 /mL，于 96 孔板中每孔加入
上述细胞悬液 100 μL，另加全培配制的 Con A 100
μL，终浓度为 2 μg /mL，每组做 3 个复孔。将 96 孔
板置于培养箱中，在饱和湿度、φ = 5% CO2、37 ℃条
件下培养 48 h后收集培养上清液，每组上清液合并
为 1 份，－ 70 ℃冻存备用。以上过程重复 5 次(5
批)。将 5 批实验的细胞培养上清液样品同时解冻，
采用 ELISA 方法分别检测上清液中 IL-2 和 IFN-γ
含量。测 IL-2 时，取上清液 50 μL;测 IFN-γ 时，取
上清液 25 μL;另取 5 个不同稀释度的标准品各 50
μL加入酶标板小孔中，用样品缓冲液补足至 100
μL，其他步骤严格按照试剂盒说明书操作。
1． 3 统计分析
结果以(珋x ± s)表示，采用 SPSS 11． 5 统计软件
分析。IL-2 和 IFN-γ数据的组间差异采用配对资料
t检验;其余数据采用单向方差分析(One-way
ANOVA) ，方差齐性时，采用 LSD 方法进行组间两
两比较;方差不齐时，用 Dunnett’s T3 方法进行组间
两两比较，P ＜ 0． 05 为差异具有统计学意义。
2 结果
2． 1 FFP增强免疫抑制小鼠单核 /巨噬细胞的碳粒
廓清能力
环磷酰胺(15 mg /kg)可使小鼠校正的吞噬指
数明显下降，与对照组比较有统计学意义(P ＜
0. 01) ，说明非特异性免疫抑制模型成功。FFP 高、
中剂量(200、100 mg /kg)可以明显提高免疫抑制小
鼠校正的吞噬指数，与环磷酰胺模型组比较有统计
学意义(P ＜ 0． 05) ，低剂量(50 mg /kg)与模型组比
较无统计学意义。阳性对照药灵芝多糖(100 mg /
kg)可提高免疫抑制小鼠校正的吞噬指数(P ＜
0. 05) ，见表 1。
2． 2 FFP促进免疫抑制小鼠抗兔红细胞溶血素的
生成
表 1 FFP增强免疫抑制小鼠单核 /巨噬细胞的碳粒廓清能
力
Table 1 Fomes fomentarius polysaccharides increase carbon
clearance capacity of mononuclear macrophages in
immunosuppressive mice in vivo(珋x ± s，n = 10)
组别
剂量 /
(mg·kg －1)
校正的
吞噬指数
空白对照组 － 3． 43 ± 0． 68＊＊
环磷酰胺组 15 2． 52 ± 0． 50
环磷酰胺 + FFP高剂量组 15 + 200 3． 25 ± 0． 64*
环磷酰胺 + FFP中剂量组 15 + 100 3． 09 ± 0． 62*
环磷酰胺 + FFP低剂量组 15 + 50 2． 74 ± 0． 55
环磷酰胺 +灵芝多糖组 15 + 100 3． 15 ± 0． 65*
与环磷酰胺组比较:* P ＜ 0． 05，＊＊P ＜ 0． 01
环磷酰胺(15 mg /kg)可使小鼠抗兔红细胞血
清溶血素的含量明显下降，与对照组比较有统计学
意义(P ＜ 0． 01) ，说明体液免疫抑制模型成功。FFP
高、中剂量(200、100 mg /kg)可以明显提高免疫抑
制小鼠血清溶血素水平，与环磷酰胺模型组比较有
统计学意义(P ＜ 0． 01，P ＜ 0． 05) ，低剂量(50 mg /
kg)与模型组比较，但无统计学意义。阳性对照药
灵芝多糖(100 mg /kg)可提高免疫抑制小鼠血清溶
血素水平(P ＜ 0． 05) ，见表 2。
表 2 FFP促进免疫抑制小鼠抗兔红细胞溶血素的生成
Table 2 Fomes fomentarius polysaccharides promote production
of hemolysin against rabbit red blood cells in
immunosuppressive mice in vivo(珋x ± s，n = 10)
组别
剂量 /
(mg·kg －1)
溶血素
(A450)
空白对照组 － 0． 271 ± 0． 06＊＊
环磷酰胺组 15 0． 168 ± 0． 03
环磷酰胺 + FFP高剂量组 15 + 200 0． 235 ± 0． 05＊＊
环磷酰胺 + FFP中剂量组 15 + 100 0． 213 ± 0． 04*
环磷酰胺 + FFP低剂量组 15 + 50 0． 186 ± 0． 04
环磷酰胺 +灵芝多糖组 15 + 100 0． 209 ± 0． 04*
与环磷酰胺组比较:* P ＜ 0． 05，＊＊P ＜ 0． 01
2． 3 FFP提升免疫抑制小鼠外周血白细胞总数
环磷酰胺(15 mg /kg)可使小鼠外周血白细胞
总数明显下降，与对照组比较有统计学意义(P ＜
0. 01) ，说明免疫抑制模型成功。FFP 高、中剂量
(200、100 mg /kg)可以明显提高免疫抑制小鼠外周
血白细胞总数，与环磷酰胺模型组比较有统计学意
26 广东药学院学报 第 27 卷
义(P ＜ 0． 01，P ＜ 0． 05) ，低剂量(50 mg /kg)与模型
组比较无统计学意义。阳性对照药灵芝多糖(100
mg /kg)可升高免疫抑制小鼠外周血白细胞总数(P
＜ 0． 05) ，见表 3。
2． 4 FFP 增强 ConA 诱导的免疫抑制小鼠脾细胞
产生 IL-2 和 IFN-γ的能力
小鼠经环磷酰胺(15 mg /kg)处理后，脾细胞对
Con A刺激产生 IL-2 和 IFN-γ 的能力明显下降，与
对照组比较有统计学意义(P ＜ 0． 01) ，说明免疫抑
制模型成功。FFP高、中剂量(200、100 mg /kg)可以
明显提高免疫抑制小鼠脾细胞产生 IL-2 和 IFN-γ
的能力，与环磷酰胺模型组比较有统计学意义(P ＜
0． 01 或 P ＜ 0． 05)。阳性对照药灵芝多糖(100 mg /
kg)可提高免疫抑制小鼠脾细胞产生 IL-2 和 IFN-γ
的能力(P ＜ 0. 05) ，见表 4。
表 3 FFP提升免疫抑制小鼠外周血白细胞总数
Table 3 Fomes fomentarius polysaccharides (FFP)raise the
total number of peripheral white blood cells (WBC)in
immunosuppressive mice in vivo(珋x ± s，n = 10)
组别
剂量 /
(mg·kg －1)
WBC/
(× 109·L －1)
空白对照组 － 5． 62 ± 1． 4＊＊
环磷酰胺组 15 3． 68 ± 1． 0
环磷酰胺 + FFP高剂量组 15 + 200 5． 47 ± 1． 5＊＊
环磷酰胺 + FFP中剂量组 15 + 100 4． 92 ± 1． 3*
环磷酰胺 + FFP低剂量组 15 + 50 4． 31 ± 1． 0
环磷酰胺 +灵芝多糖组 15 + 100 5． 15 ± 1． 2*
与环磷酰胺组比较:* P ＜ 0． 05，＊＊P ＜ 0． 01
表 4 FFP增强 Con A诱导的免疫抑制小鼠脾细胞产生 IL-2 和 IFN-γ的能力
Table 4 Fomes fomentarius polysaccharides (FFP)promote Con A-induced production of IL-2 and IFN-γ by splenocytes in
immunosuppressive mice (珋x ± s，n = 5)
组别 剂量 /(mg·kg －1) ρ(IL-2)/(pg·mL －1) ρ(IFN-γ)/(pg·mL －1)
空白对照组 － 4． 629 ± 1． 33＊＊ 740． 3 ± 148＊＊
环磷酰胺组 15 2． 297 ± 0． 92 401． 6 ± 103
环磷酰胺 + FFP高浓度组 15 + 200 3． 292 ± 1． 30＊＊ 571． 2 ± 119＊＊
环磷酰胺 + FFP低浓度组 15 + 100 2． 805 ± 1． 08* 505． 7 ± 132*
环磷酰胺 +灵芝多糖组 15 + 100 3． 040 ± 0． 10* 558． 5 ± 121*
与环磷酰胺组比较:* P ＜ 0． 05，＊＊P ＜ 0． 01
3 讨论
真菌多糖是免疫调节保健品的主要活性成
分［8］，临床主要作为肿瘤化疗的辅助用药，如:香菇
多糖［9］。本研究在以往证明 FFP 具有良好免疫促
进作用的基础上进一步采用免疫抑制模型评估 FFP
作为保健品或作为化疗辅助用药的应用前景。
单核 /巨噬细胞是机体免疫防御中的重要细胞，
一方面负责抗原的处理与提呈，启动特异性免疫应
答，另一方面非特异性地吞噬、杀伤多种病原微生
物。碳粒廓清法是检测小鼠单核 /巨噬细胞吞噬功
能的常用方法，FFP 可提高环磷酰胺所致免疫功能
低下小鼠的校正的吞噬指数，提示 FFP 对因化疗药
物所致的单核 /巨噬细胞功能损害有保护作用。
溶血素是初次免疫应答产生的 IgM 抗体，其水
平的高低可以反映小鼠的体液免疫功能。本研究采
用以兔红细胞为抗原的检测方法［7］，其优点是产生
的抗体滴度适中，检测时不必做大幅度的稀释，操作
误差小。实验结果发现 FFP 对因环磷酰胺所致的
体液免疫功能受损小鼠亦有保护作用。
外周血白细胞总数的高低反映机体免疫功能的
整体状态，在化疗过程中，病人外周血白细胞数下
降，容易继发各种感染。本研究结果提示 FFP 对因
化疗药物所致的外周血白细胞数下降有拮抗作用。
小鼠脾脏含有各种免疫细胞，如:T、B 淋巴细
胞、树突状细胞、巨噬细胞等，参与机体的各种免疫
反应，当机体免疫功能受损时，脾脏中的免疫细胞在
数量和功能方面会发生相应的改变。刀豆素 A
(Con A)是 T 淋巴细胞的促有丝分裂剂，能促进 T
细胞分泌多种细胞因子，如:IL-2、IFN-γ等。IFN-γ、
IL-2 是机体免疫系统重要的细胞因子，在机体的免
疫调节过程中发挥多种重要的生理作用［10］。IFN-γ
的主要功能是免疫调节，同时 IFN-γ 具有抗肿瘤细
胞增殖作用及抗病毒作用［11］，其通过促进巨噬细胞
的活化及增强 TC淋巴细胞的敏感性等发挥杀灭胞
内病原微生物及溶解肿瘤细胞的作用。IL-2 是 T、B
36第 1 期 周桂保，等．木蹄层孔菌多糖对免疫抑制小鼠免疫功能及细胞因子产生的影响
淋巴细胞的生长因子及 TC 淋巴细胞、NK 细胞的激
活因子，能刺激 LAK 细胞的增殖，具有抑制肿瘤生
长和转移的作用［12 － 13］。FFP 可提高环磷酰胺免疫
抑制小鼠脾细胞产生 IL-2 和 IFN-γ 的能力，提示
FFP在临床肿瘤辅助治疗方面具有重要潜在意义，
FFP一方面可以拮抗化疗药物的毒副作用，另一方
面还可协同化疗药物抑制肿瘤的生长。
总之，FFP可部分对抗环磷酰胺的免疫抑制作
用，具有一定的应用前景。
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(责任编辑:幸建华
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46 广东药学院学报 第 27 卷