全 文 ：书收稿日期:2011-06-17 接受日期:2011-09-28 基金项目:国家自然科学基金(No． 30970403，30970439) ;楚雄师范学院基金(10YJYB02)
作者简介:王振吉，E-mail:wangzj@ xtbg． ac． cn
* 通讯作者 Corresponding author，E-mail:yangdr@ xtbg． ac． cn
致谢:感谢中国科学院西双版纳热带植物园协同进化组各位老师、同学在试验过程中给予的帮助。
DOI:10． 3969 / j． issn． 1000 － 7083． 2012． 02． 001
寄生垂叶榕的两种非传粉榕小蜂的产卵行为
王振吉1，2，沈慧1，彭艳琼2，杨大荣2*
(1． 楚雄师范学院化学与生命科学系，云南楚雄 675000;2． 中国科学院西双版纳热带植物园，昆明 650223)
摘要:通过对两种果外产卵非传粉榕小蜂 Philotrypesis sp．和 Sycoscapter sp．产卵行为的详细观察，发现两种小蜂
产卵期都集中在榕果发育的间花期，并且只在进过传粉榕小蜂的榕果内产卵。这两种小蜂的产卵行为基本都可以
分为寻找产卵位点、刺壁、产卵和回收产卵器等步骤。落在果面上的两种小蜂的繁殖雌蜂都通过触角敲击果面寻找
产卵位点。产卵结束后，Philotrypesis sp．大多数情况在原位收回产卵针，而 Sycoscapter sp．必须向前爬行才能将产卵
针从果内收回。为了争夺产卵位点，在同一榕果产卵的 Philotrypesis sp．繁殖雌蜂之间会进行打斗。而 Sycoscapter
sp．繁殖雌蜂之间未观察到打斗行为。两种小蜂产卵器长度虽显著长于各自产卵时榕果果壁厚度，但却显著短于其
产卵时榕果果壁和子房层的总厚度，说明这两种小蜂采用产卵针直接刺穿小花子房的产卵模式。
关键词:榕小蜂;产卵模式;产卵器;隐头果
中图分类号:Q969;Q968. 1 文献标识码:A 文章编号:1000 － 7083(2012)02 － 0177 － 04
Oviposition Behavior of Two Fig Wasp Species Associated with Ficus benjamina
WANG Zhen-ji1，2，SHEN Hui1，PENG Yan-qiong2，YANG Da-rong2*
(1． Department of Chemistry and Life Science，Chuxiong Normal University，Chuxiong，Yunnan Province 675000，China;
2． Xishuangbanna Tropical Botanical Garden，Chinese Academy of Science，Kunming 650223，China)
Abstract:Oviposition behavior of two externally ovipositing non-pollinating fig wasps species:Philotrypesis sp． and Sy-
coscapter sp． was investigated by means of visual observation． Results indicated that both species oviposit in inter-floral
phase syconia which have been oviposited in by pollinating fig wasp． Oviposition behavior of Philotrypesis sp． and Sycoscap-
ter sp． can be generally divided into the following steps:seeking for oviposition site，piercing fig wall，ovipositing and with-
drawing ovipositor． Arriving at syconium surface，foudresses of both species began seeking oviposition site by tapping syco-
nium surface with their antenna． After ovipositon，Sycoscapter sp． foudresses withdraw their ovipositors by crawling on the
fig wall，while Philotrypesis sp． foudresses could directly withdraw their ovipositor． For ovipositon site，Philotrypesis sp．
foundress would fight with each other，while Sycoscapter sp． foundress did not show such behavior． The lengths of oviposi-
tors of both species are significantly longer than the thickness of fig wall，and significantly shorter than the total thickness of
ovary and fig wall，indicating both species directly pierce the floret ovary with their ovipositors when they oviposit．
Key words:fig wasp;ovipositon model;ovipositor;syconium
榕树与榕小蜂互利共生体系被认为是动植物间
互作关系最特化、最具代表性的互利共生系统
(Janzen，1979;Wiebes，1979;Herre et al.，1999)。
在榕-蜂共生体系中，除了传粉榕小蜂外，还寄居着
许多种类的非传粉榕小蜂(West ＆ Herre，1994;
Kerdelhué ＆ Rasplus，1996;Jousselin et al.，2001)。
虽然非传粉榕小蜂种类很多，但目前我们对非传粉
榕小蜂的生物学特性还知之甚少(Compton ＆ Haw-
kins，1992;Compton et al.，2009)。
少数种类的非传粉榕小蜂同传粉榕小蜂一样，
会进入榕果内将产卵器沿着花柱插入雌花子房产
卵，并且它们的产卵期也同传粉榕小蜂一样被限制
在雌花期(Galil ＆ Eisikowitch，1970;Compton ＆ van
Noort，1992;Kerdelhué ＆ Rasplus，1996)。在西双
版纳地区寄生高榕 Ficus altissima 的 Eupristina sp.
以及寄生钝叶榕 Ficus curtipes 的 Diaziella yangi 和
Liporthymus sp. 就属于进入榕果产卵的种类(Zhang
et al.，2008)。而大多数种类的非传粉榕小蜂在果
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外用产卵器刺穿果壁，将卵产于果内雌花子房中，或
者是产在果内已形成的瘿花中(Tzeng et al.，2008)。
由于在果外产卵，它们的产卵时间就不一定要被限
制在雌花期(Kerdelhué ＆ Rasplus，1996)。有些果
外产卵的非传粉榕小蜂的产卵方式类似于传粉榕小
蜂，即其产卵针沿花柱插入到子房内。在巴西的两
种 Idarnes属小蜂属于该种类型。这种产卵模式优
点可能是其产卵器通过中空的花柱时可以减少阻
力，从而减少其刺子房壁所花费时间和繁殖损耗。
另外一些果外产卵的小蜂则会直接刺穿小花或瘿花
的子房壁产卵，产卵器不需要通过花柱(甄文全等，
2004)。采用这种产卵方式的小蜂可能是受其产卵
器长度的限制。
甄文全等(2004)研究了果外产卵的非传粉榕小
蜂 Apocrypta westwoodi的产卵行为，并将其产卵行为
归纳为寻找产卵位置、刺壁、产卵、回收产卵针等步
骤。果外产卵非传粉榕小蜂虽然在一个榕果通常会
选择多个产卵位点产卵，但它们并不会仅仅将卵产
在同一榕果，而是将卵产于多个榕果。当完成产卵
的历史使命后，这些雌性非传粉榕小蜂便会死亡，而
它们的后代则在榕果内发育成熟。当榕果发育到雄
花期，多数非传粉榕小蜂后代依靠传粉榕小蜂的雄
虫咬开的苞片口离开榕果(Abdurahiman，1986;Yu，
2001;Weiblen，2002;Peng et al.，2005) ，并继续寻
找其他合适榕果繁殖自己的后代。这些非传粉榕小
蜂在产卵过程中还经常受到外界因素，比如蚂蚁、同
种其他个体的干扰(Compton ＆ Hawkins，1992)。它
们对干扰的反应通常是直接拉出产卵针，并迅速在
果面爬行，或者飞离榕果。
本文以寄生西双版纳地区垂叶榕 Ficus benjami-
na的两种果外产卵非传粉榕小蜂为试验材料，研究
了它们的产卵模式以及产卵行为，并提出如下两个
主要问题:(1)两种非传粉榕小蜂产卵行为有何异
同? (2)两种非传粉榕小蜂产卵器如何进入小花子
房内?
1 材料与方法
1. 1 研究材料
垂叶榕 Ficus benjamina Linnaeus 隶属桑科
Moraceae榕属 Ficus榕亚属 Subgenus Urostigma 榕组
Section Urostigma 环纹榕亚组 Subsection Conosycea，
乔木，雌雄同株(Monoecy)。该种榕树分布区域遍布
全球(Bai et al.，2008)。在西双版纳地区，垂叶榕四
季挂果，树内同步而树间不同步。成熟榕果黄色，近
圆球状，榕果直径为 12 ～ 25 mm(Bai et al.，2008) ，
每个榕果内有(614. 71 ± 18. 61)朵雌花以及(59. 29
± 2. 16)朵雄花。
本文观察的两种非传粉榕小蜂 Philotrypesis
sp. 、Sycoscapter sp. 均为果外产卵类型。
1. 2 研究方法
当垂叶榕榕果发育到所研究小蜂产卵时期，直
接观察这两种小蜂的产卵行为，并用 Nikon 4500 +型
数码照相机对产卵行为进行拍摄。通过比较两种小
蜂产卵器长度及其各自产卵时榕果果壁厚度、小花
子房层厚度来确定这几种小蜂的产卵模式。
1. 3 数据分析方法
采用两独立样本 t 检验比较非传粉榕小蜂产卵
器长度与其产卵时果壁厚度差异、产卵器长度与子
房层厚度差异。所有计算分析都采用 R2. 5. 1 软件。
2 结果
2. 1 Philotrypesis sp. 的产卵行为
Philotrypesis sp. 在垂叶榕榕果进过传粉榕小蜂
后约 1 ～ 2 d来榕果产卵。产卵期持续约 8 d。繁殖
雌蜂落到合适产卵的榕果后，就会用两触角不断地
敲击果面来寻找产卵位点(封 2，图 1-1) ，通常在一
个榕果上可见 1 ～ 5 只繁殖雌蜂。当发现一个合适
的产卵位点时，它们会停下来用触角连续敲击此位
点以确定产卵位点的准确性，然后会向前爬行几步，
使产卵器末端触及到刚刚选择的产卵位点，整个身
体向上抬起，胸部几乎与果面呈 45°角，头部接触果
面，前足和中足共同将整个身体支撑起来。腹部与
果面近乎垂直，产卵鞘与腹部末端的部分弯折与果
面垂直。接着繁殖雌蜂用力将产卵针端部刺入坚硬
的果壁表层(图 1-2)。当刺穿果壁后，小蜂会用产
卵器在果内搜索合适的小花进行产卵(图 1-3，1-4)。
产卵时，繁殖雌蜂整个身体及产卵器都几乎不动。
我们观察到 Philotrypesis sp. 在一个产卵位点停留时
间最长达 28 min。产卵结束后，雌蜂伸直各足，拉出
部分产卵针，再抬高腹部，拉出剩余的部分。有些个
体还可以向前行走，逐渐地拉出全部产卵针(图 1-
5)。拉出产卵针并将其回收到产卵鞘后，雌蜂会用
后足清理产卵器上的一些残留物(图 1-6)。然后小
蜂身体恢复产卵前状态，并在榕果上继续寻找合适
的产卵位点。若发现没有合适的产卵位点，小蜂会
飞离该榕果，并继续寻找其他适合产卵的榕果。
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在产卵过程中，Philotrypesis sp. 繁殖雌蜂会通
过打斗来争夺产卵位点。若一只雌蜂正在产卵。它
附近的雌蜂会使用以下三种方式来驱赶正在产卵的
雌蜂:a．向前猛冲并用头部撞击产卵雌蜂的身体或
产卵器;b．用前足推正在产卵的雌蜂;c． 用产卵器
扫正在产卵雌蜂的产卵器。
2. 2 Sycoscapter sp. 的产卵行为
Sycoscapter sp. 在榕果进过传粉榕小蜂后约 3 ～
4 d开始产卵，产卵期持续约 7 d。落到合适产卵的
榕果后，繁殖雌蜂在榕果表面上用两触角不断地敲
击果面仔细搜索产卵位点(封 2，图 2-1)。在一个榕
果上可见 1 ～ 3 只 Sycoscapter sp. 繁殖雌蜂。当发现
一个合适的产卵位点时，它会通过产卵器末端敲击
果面或是产卵针末端一小部分刺入果壁来检测产卵
位点的准确性。确定产卵位点后，雌蜂身体前倾，中
足和后足伸直，抬高腹部离开果面。产卵器末端接
触果面(图 2-2，2-3)。当产卵针端部刺入果壁后，下
生殖板开始与腹下体表分离，可见一部分产卵针在
近腹部处外露(图 2-4)。随着产卵针慢慢刺入果
内，产卵针与产卵鞘慢慢分离。当产卵针与产卵鞘
完全分离后，产卵鞘末端弯曲(图 2-5)。然后雌蜂
逐渐后退，产卵针逐渐刺入果壁，产卵针外露部分逐
渐变短(图 2-6) ，直到绝大部分刺入果内(图 2-7)。
在榕果内部，雌虫用产卵针在果内搜索产卵位置(图
2-8)。小蜂产卵时其身体基本保持静止。雌蜂在一
个产卵位点最长可停留 40 min。产卵结束后，雌蜂
伸直各足，拉出一小段产卵针，然后向前爬行，逐渐
拉出在果内余下的产卵针。产卵针全部拉出果外
后，又归回到产卵鞘内，小蜂恢复到产卵前状态。然
后小蜂会继续在果上寻找其他产卵位点，若发现没
有合适的产卵位点，小蜂会飞离该榕果，并继续寻找
其他适合产卵的榕果。
2. 3 非传粉榕小蜂产卵模式
Philotrypesis sp. 和 Sycospcapter sp. 均在传粉榕
小蜂产卵后产卵，并且这两种小蜂产卵期比较接近，
它们产卵时榕果果径无显著差异。两种小蜂产卵器
长度虽均显著长于各自产卵时榕果果壁厚度(Phi-
lotrypesis sp. :t test，t = 45. 46，P ＜ 0. 01;Sycoscap-
ter sp. :t test，t = 42. 15，P ＜ 0. 01) ，但却显著短于
其产卵时榕果果壁和子房层的总厚度(Philotrypesis
sp. :t test，t = － 54. 77，P ＜ 0. 01;Sycoscapter sp. :t
test，t = － 40. 11，P ＜ 0. 01)。说明这两种小蜂产卵
器长度不足以通过花柱进入子房，而只能采用产卵
器直接刺穿小花子房的产卵模式。
表 非传粉榕小蜂卵时榕果果态
Table The situation of syconia when non-pollinating fig wasps ovipositing
小蜂种类
Fig wasp species
样本量
Sample size
小蜂产卵器长度
Ovipositor length (mm)
榕果果径
Diameter of figs (mm)
果壁厚度 Thickness
of fig wall (mm)
果壁和子房层厚度
Thickness of fig wall and ovary layer (mm)
Philotrypesis sp. 15 5. 48 ± 0. 03 15. 31 ± 0. 13 2. 46 ± 0. 16 8. 32 ± 0. 24
Sycoscapter sp. 15 5. 43 ± 0. 04 15. 41 ± 0. 41 2. 74 ± 0. 05 8. 40 ± 0. 17
3 讨论
Philotrypesis sp. 和 Sycoscapter sp. 的产卵行为
基本都可以分为寻找产卵位点、刺壁、产卵和回收产
卵器等步骤，这和甄文全等(2004)的研究结果相一
致。但这两种小蜂其产卵方式也存在一定的差异，
表现出种属的特异性。
Philotrypesis sp. 和 Sycoscapter sp. 均具有长产
卵鞘，产卵针藏于其中。在刺壁时，Philotrypesis sp.
和 Sycoscapter sp. 的产卵鞘必须弯曲，直到末端贴到
果面，小蜂才开始刺果壁。Philotrypesis sp. 产卵鞘
与果面垂直，而 Sycoscapter sp. 产卵鞘与果面呈约
45°角。这是因为 Philotrypesis sp. 产卵鞘与体长接
近，当身体抬起时，其腹部末端到果面大体上就是产
卵鞘的长度，而 Sycoscapter sp. 产卵鞘要明显长于其
身体，当身体抬起时，其产卵鞘必须与果面呈一定角
度才能伸展开来。另外，Sycoscapter sp. 产卵鞘和腹
部末端结合方式也可能是导致这一结果的原因。从
刺壁到产卵的整个过程，Philotrypesis sp. 产卵针与
产卵鞘不完全分离。Sycoscapter sp. 从一开始刺壁，
产卵针与产卵鞘就开始逐渐分离并弯折产卵鞘末
端，直到大部分产卵针刺入果壁后两者分离完全，并
继续将外露产卵针刺入榕果。Sycoscapter sp. 回收
产卵针时必须向前爬行才能将产卵针从果内抽出，
而 Philotrypesis sp. 多数情况下回收产卵针时不须向
前爬，这可能是由于两者产卵器长度与身体比例差
异造成的。
Philotrypesis sp. 繁殖雌蜂为争夺产卵位点，会
采用不同的方式来驱逐其他竞争者。它要么向前猛
冲并用头部撞击正在产卵雌蜂的身体或产卵器，要
么用前足推正在产卵的雌蜂，或者用产卵器扫正在
产卵雌蜂的产卵器。但并未观察到 Sycoscapter sp.
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繁殖雌蜂存在打斗现象。这也体现了不同属小蜂间
行为的差异。
有些果外产卵非传粉榕小蜂的产卵方式可能类
似于传粉榕小蜂，即其产卵针沿花柱插入到子房内
(甄文全等，2004)。另外一些果外产卵的小蜂会直
接刺穿小花或瘿花的子房而产卵，产卵器不需要通
过花柱(甄文全等，2004)。本研究所涉及的两种非
传粉榕小蜂产卵器长度均大于其各自产卵时榕果果
壁厚度，然而却短于果壁和子房层总厚度，因此这些
小蜂不可能是通过花柱将卵产于子房，而是直接刺
穿子房壁产卵。这两种小蜂之所以采用这种产卵方
式，肯定是由于其自身产卵器长度的限制。虽然可
能会在刺子房壁时花费较多时间，但是这种刺子房
壁的产卵模式也有其自身的优点。比如小蜂能够以
其刺入果壁的位点为圆心，将产卵器伸到周围更远
距离的小花子房，从而达到在单一位点产较多个卵
的目的。另外，产卵器伸入榕果内的部分较短便于
其在受到外界干扰时快速将产卵器拔出，达到躲避
敌害的目的。
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