全 文 ：檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾
酸 /醇等三羧酸循环的底物被检测到的说明解热过程
中三羧酸循环 (tricarboxylic acid cycle，TCA)受到
了外源性致热原造成的干扰，是体温波动和体内炎
症反应的微观表现，更是干姜解热作用的重要靶点。
酪氨酸、苯丙氨酸、色氨酸，表面上是氨基酸代谢
的一部分，但其实可以通过乙酰辅酶和延胡索酸等
方式进入三羧酸循环［13］。另外，本研究在血浆的内
源性代谢产物中也捕获到了磷脂酸及肾上腺皮质酸
类物质，与张启云［14］等观察到的干姜水提物对大鼠
尿液中的内源性物质代谢的影响结果是一致的，但
变化趋势有所不同。然而，检测到的潜在生物标志
物具体是如何相互作用的尚需要详细的生物学意义
阐述，因此，仅仅根据本实验的结果来明确干姜油
解热的生物标志物靶点是不准确的。解热作用的体
温调节中枢位于下丘脑，若能将药物解热过程中下
丘脑内内源性小分子物质的变化情况与外周血清的
代谢组学结果进行分子对接，则有助于生物标志物
的确定和作用靶点的判断。
综上所述，本实验利用代谢组学的方法全景式
的观测了干姜油对干酵母和内毒素致大鼠两种发热
模型显著的解热作用，对小分子代谢物组的影响。
从血清样品代谢物指纹图谱的变化来评价药物的作
用和机制，客观反映中药多成分多靶点的特点，这
些代谢物水平发生的变化为干姜 CO2超临界提取总油
的解热机制提供了新的依据。
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(收稿日期 2016－03－17)
* 基金项目:四川省公益性科研院所基本科研项目“菥蓂子神经细胞氧化损伤保护作用的物质基础及其作用机制的研究” (编号:A－
2013N－43) ，四川省科技基础条件平台项目菌类药材新材料创制共享服务平台建设 (编号:A－2014N－38)。△通讯作者:罗霞，研究员，
研究方向:中药药理研究。
菥蓂子乙醇提取物对 H2 O2诱导 PC12细胞
损伤的保护作用*
许晓燕，余梦瑶，魏巍，江南，罗霞△
(四川省中医药科学院，四川 成都 610041)
摘要:目的:研究菥蓂子乙醇提取物对 H2O2诱导损伤的 PC12 细胞保护作用及其作用机制。方法:用 H2O2作用
PC12细胞建立氧化应激损伤模型，采用 MTT法测定细胞活力，活性氧检测试剂盒 (DCFH－DA)检测细胞内活性氧，
线粒体膜电位检测试剂盒 (JC－1)检测细胞线粒体膜电位，TUNEL 法检测细胞凋亡。结果:菥蓂子乙醇提取物能够
保护 H2O2诱导的 PC12细胞活力损伤，抑制 H2O2所致胞内 ＲOS水平升高，抑制 H2O2导致的线粒体膜电位下降，减少
细胞凋亡的发生。结论:菥蓂子乙醇提取物能够抑制 H2O2诱导 PC12细胞氧化损伤，在神经细胞氧化损伤保护方面具
有较好的应用价值。
关键词:菥蓂子;乙醇提取物;氧化损伤;神经保护作用
中图分类号:Ｒ 285. 5 文献标志码:A 文章编号:1000－3649 (2016)07－0058－04
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Journal of Sichuan of Traditional Chinese Medicine
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Protective Effect of Thlaspi arvense L． Seed Ethanol Extract on Damage PC12Cell Induced by H2O2 /XU Xiaoyan，
YU Mengyao，WEI Wei，et al． / /Sichuan Institute of Chinese Material Medica，(Chengdu Sichuan 610041，China)
Abstract:Objective:To investigate the protective effect of the ethanol extracts of Thlaspi arvense L． seed on damage
PC12cells induced by H2O2 and its underlying mechanism． Methods:The cell viability was measured by MTT assay． The cell
DNA damage was measured by TUNEL assay． The cell mitochondrial membrane potential was detected by the mitochondrial mem-
brane potential detection kit (JC-1) ，and the cell reactive oxygen species (ＲOS)was detected by the reactive oxygen test kit．
Ｒesults:The investigation showed that the ethanol extract of Thlaspi arvense L． seed can improve cell viability in damage
PC12cells induced by H2O2，inhibition of cellular DNA damage，stable mitochondrial membrane potential，inhibition of intracel-
lular ＲOS increase． Conclusions:The results demonstrate that the Thlaspi arvense L． seed can suppress the oxidative damage in
PC12cells induced by H2O2 in multiple levels，which play a protective role in nerve cells．
Keywords:Thlaspi arvense L．;Ethanol extracts;Oxidative damage;Neuroprotection
菥蓂子为十字花科植物菥蓂 (Thlaspi arvense L．)
的干燥成熟种子，是一味传统中药材，收载于 《本
经》 《别录》 《药性论》等中医药典籍。菥蓂子味
辛，微温，归肝、脾、肾经;其明目、祛风湿，主
治目赤肿痛、障翳胬肉、迎风流泪、风湿痹痛等。
现代医学研究表明，菥蓂子含有含挥发油［1，2］、
多糖［3，4］、黑芥子苷［5，6］、黄酮［7，8］、微量元素［9］和多
酚类化合物［10］等多种活性成分，并具有抗抑郁［11］、
抗肿瘤［11～14］等药理活性。但菥蓂子对神经细胞氧化
损伤的保护作用则尚未见任何报道。
本研究首次采用 H2O2诱导大鼠肾上腺髓质嗜铬
瘤分化细胞株 (PC12细胞)损伤模型对菥蓂子乙醇
提取物神经保护作用进行研究，并对其可能的保护
作用机制进行了初步的探讨。
1 材 料
1. 1 仪器 Eclipse TS100 型倒置荧光显微镜 (日本
Nikon公司) ;Heraeus BB16UV 型二氧化碳细胞培养
箱 (德国 Thermo Scientific 公司) ;AL104 型梅特勒
·托利多精密天秤 (瑞士梅特勒 －托利多公司) ;
ELx800NB型多功能酶标仪 (美国 Bio－Tek公司)。
1. 2 药材与试剂 菥蓂子采自四川省阿坝州，经四
川大学华西药学院叶利明教授鉴定为十字花科植物
菥蓂 (Thlaspi arvense L．)的干燥成熟种子。活性氧
检测试剂盒、线粒体膜电位检测试剂盒 (JC－1)和
一步法 TUNEL细胞凋亡检测试剂盒 (绿色荧光)均
购自碧云天生物技术研究所;DMEM 培养基、胎牛
血清、马血清均购自美国 Gibco公司;氮乙酰半胱氨
酸 (NAC)、L －谷氨酰胺、二甲基亚砜 (DMSO)、
噻唑蓝 (MTT)、十二烷基硫酸钠 (SDS)均购自美
国 Sigma公司;其余试剂均为国产分析纯。
1. 3 细胞 PC12细胞，购于中科院上海细胞所。
2 方 法
2. 1 菥蓂子乙醇提取物的制备 将采集的菥蓂子烘
干，除杂，粉碎。取 10g 菥蓂子粉，加入 100ml 乙
醇，浸泡过夜，30℃超声提取 1小时，过滤，重复提
取一次，合并滤液，减压浓缩至浸膏，获得乙醇提
取物 1. 57g (乙醇提取物得率 1. 57%)。浸膏以 DM-
SO溶解，并配制成 100mg /mL 溶液，－ 20℃保藏备
用。乙醇提取物得率 (%)= (乙醇提取物质量 /菥
蓂子质量)×100%
2. 2 细胞的培养 PC12细胞培养于 DMEM 培养基，
内含 15%马血清，2. 5%胎牛血清，2mmol /L L－谷氨
酰胺、100U /ml 青霉素、100U /ml 链霉素，置 37℃、
5% CO2的培养箱中培养，1:3 分瓶传代，每 4 天传
代 1次，取对数生长期细胞用于试验。
2. 3 细胞活力的测定 细胞活力采用 MTT 比色法测
定。取对数生长期的 PC12细胞，以 3×104个 /孔接种
于 96孔细胞培养板 (每孔 180μl) ，置于 37℃、5%
CO2的培养箱中培养过夜。试验分 6 组，每组 3 孔，
即正常组、模型组、阳性对照组和菥蓂子乙醇提取
物高、中、低剂量组。正常组和模型组均加入 20μl
PBS，阳性对照组加入 NAC 20μl (终浓度为 100μg /
ml) ，菥蓂子乙醇提取物高、中、低剂量组分别加入
含菥蓂子乙醇提取物的 PBS 20μl (终浓度分别为
100、10、1μg /ml)。置 37℃、5% CO2的培养箱中培
养 4 小时后，正常组加入 20μl PBS，其余组加入
20μl H2 O2溶液 (终浓度为 400μmol /L) ，继续培养
18小时。培养结束后，离心细胞板，小心吸去细胞
培养液，加入 100μl PBS和 10μl 5mg /ml的 MTT，培
养 4 小时，每孔加入 100μl 10% SDS 溶液 (以
0. 01mol /L HCl配置) ，孵育过夜后，用酶标仪测定
570nm 处各孔吸光值，计算细胞活力。细胞活力
(%)= (实验组 OD值 / 正常组 OD值)×100
2. 4 细胞胞内 ＲOS 的测定 取对数生长期的 PC12
细胞，按 2×105个 /孔接种到 24孔细胞培养板中 (每
孔 480μl) ，置于 37℃、5%CO2的培养箱中培养过夜。
试验分 6组，每组 3孔，即正常组、模型组、阳性对
照组和菥蓂子乙醇提取物高、中、低剂量组。正常
组和模型组均加入 20μl PBS，阳性对照组加入 NAC
20μl (终浓度为 100μg /ml) ，菥蓂子乙醇提取物高、
中、低剂量组分别加入含菥蓂子乙醇提取物的 PBS
20μl (终浓度分别为 100、10、1μg /ml)。置 37℃、
5%CO2的培养箱中培养 4 小时后，正常组加入 20μl
PBS，其余组每孔加入 20μl H2 O2溶液 (终浓度为
400μmol /L) ，继续培养 3h后，收集细胞。按照活性
氧试剂盒说明书操作，悬浮 PC12 细胞，用浓度
10μmol /L的活性氧荧光探针 DCFH－DA 对细胞进行
染色，37℃避光孵育 20 分钟，以无血清细胞培养液
洗涤细胞三次，充分去除细胞外残留的 DCFH－DA，
在多功能酶标仪上，使用激发波长 488nm，发射波长
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525nm，测定细胞内 ＲOS 的荧光强度。相对荧光强
度 (%)= (实验组 OD值 / 正常组 OD值)×100
2. 5 细胞线粒体膜电位的测定 取对数生长期的
PC12细胞，按 2×105个 /孔接种到 24 孔细胞培养板
中 (每孔 480μl) ，置于 37℃、5%CO2的培养箱中培
养过夜。试验分 6 组，每组 3 孔，即正常组、模型
组、阳性对照组和菥蓂子乙醇提取物高、中、低剂
量组。正常组和模型组均加入 20μl PBS，阳性对照
组加入 NAC 20μl (终浓度为 100μg /ml) ，菥蓂子乙
醇提取物高、中、低剂量组分别加入含菥蓂子乙醇
提取物的 PBS 20μl (终浓度分别为 100、10、1μg /
ml)。培养 4小时后，正常组加入 20μl PBS，其余组
每孔加入 20μl H2O2溶液 (终浓度为 400μmol / l) ，继
续培养 18小时，在培养结束时，离心收集细胞，用
0. 5ml细胞培养液重新悬浮细胞，然后加入 5μg /mL
的 JC－1染料，于 37℃中反应 20 分钟，用 PBS 洗涤
细胞 3 次。以多功能酶标仪检测细胞内荧光强度，
以激发波长 490nm，发射波长 530nm 检测 JC － 1 单
体，以激发波长 525nm，发射波长 590nm 检测 JC－1
聚合物。红绿荧光强度比值=OD590 /OD530
2. 6 细胞凋亡的测定 取对数生长期的 PC12 细胞，
按 2× 105个 /孔接种到 24 孔细胞培养板中 (每孔
480μl) ，置于 37℃、5%CO2的培养箱中培养过夜。
试验分 6组，每组 3孔，即正常组、模型组、阳性对
照组和菥蓂子乙醇提取物高、中、低剂量组。正常
组和模型组均加入 20μl PBS，阳性对照组加入 NAC
20μl (终浓度为 100μg /ml) ，菥蓂子乙醇提取物高、
中、低剂量组分别加入含菥蓂子乙醇提取物的 PBS
20μl (终浓度分别为 100、10、1μg /ml)。培养 4h
后，正常组加入 20μl PBS，其余组每孔加入 20μl H2
O2溶液 (终浓度为 400μmol /L) ，继续培养 18 小时，
收集细胞。按试剂盒说明书进行操作，以 4%多聚甲
醛固定细胞 30 分钟，PBS 洗涤细胞后加入含 0. 1%
Triton X－100 的 PBS，冰浴孵育 2 分钟，洗涤细胞 2
次后，加入 50μl TUNEL 检测液，37℃避光孵育 60
分钟。PBS洗涤 3次。用抗荧光淬灭封片液封片后荧
光显微镜下观察。
2. 7 统计学方法 实验数据以 (x－ ±s)表示。采用
SPSS 18. 0软件进行数据分析，多组间比较采用方差
分析，两组间比较采用 LSD法，P＜0. 05 为差异具有
统计学意义。
3 结 果
3. 1 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2损伤的 PC12 细胞活
力的影响 PC12 细胞经过 400μmol /L H2 O2处理 18
小时之后，细胞出现显著的损伤。在光镜下观察可
以发现，模型组细胞折光率下降，呈皱缩状态。而
经过 100μg /ml 的 NAC 和 100、10μg /ml 的菥蓂子乙
醇提取物预处理过的细胞则饱满明亮，折光度较高。
经过 MTT法测定细胞活力发现 (图 1) ，模型组细胞
活力仅有正常组的 40. 54% (P＜0. 01) ，而经 NAC和
菥蓂子乙醇提取物处理后，细胞活力均有增加，阳
性对照组的细胞活力为 74. 37%，菥蓂子乙醇提取物
高、中剂量组的细胞活力分别为 67. 38%和 50. 14%，
与模型组相比显著增高 (P ＜ 0. 01，P ＜ 0. 01，P ＜
0. 05)。
图 1 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2损伤的 PC12细胞活力
的影响
注:与正常组比较:△△P＜0. 01;与模型组比较:* P＜0. 05，＊ ＊P＜
0. 01
3. 2 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2损伤的 PC12 细胞胞
内 ＲOS生成的影响 DCFH－DA 进入细胞后，被水
解生成二氯二氢荧光素 (DCFH) ，DCFH 可与胞内
的活性氧物质反应生成具有荧光的二氯荧光素
(DCF) ，因此 DCF 荧光强度可反应细胞内活性氧的
水平。结果显示 (图 2) ，正常组细胞内 ＲOS 水平较
低，荧光强度较弱，模型组细胞内 ＲOS 则显著增加，
荧光强度可达正常组的 3. 28 倍;与模型组相比，菥
蓂子乙醇提取物高、中剂量组的细胞荧光强度显著
降低 (P＜0. 01，P＜0. 01) ，其中高剂量组的荧光强
度仅为模型组的 40. 14%，表明菥蓂子乙醇提取物能
抑制由 H2O2损伤引起的细胞内 ＲOS含量升高。
图 2 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2处理的 PC12 细胞内
ＲOS清除的影响
注:与正常组比较:△△P＜0. 01;与模型组比较:＊ ＊P＜0. 01
3. 3 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2损伤的 PC12 细胞线
粒体膜电位的影响 在线粒体膜电位较高时，JC－1
聚集在线粒体的基质中，形成产生红色荧光的聚合
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物，而在线粒体膜电位较低时，JC－1 不能聚集在线
粒体的基质中，为产生绿色荧光的单体，因此，测
定红绿荧光强度比值 (OD590 /OD530)可反应线粒体
的膜电位变化。正常组细胞中，红色荧光较强，绿
色荧光较弱，而经 H2O2处理 18小时后，细胞线粒体
膜电位降低，红色荧光显著减弱，而绿色荧光明显
增强，OD590 /OD530显著降低。实验结果 (图 3)显
示，菥蓂子乙醇提取物高、中剂量组的红绿荧光强
度比值显著增加 (P＜0. 01，P＜0. 01) ，说明菥蓂子
乙醇提取物对 H2O2导致的线粒体膜电位下降有明显
的抑制作用。
图 3 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2处理的 PC12细胞线粒
体膜电位的影响
注:与正常组比较:△△P＜0. 01;与模型组比较:＊ ＊P＜0. 01
3. 4 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2损伤的 PC12 细胞凋
亡的影响 TUNEL法能对凋亡细胞核 DNA 中产生的
3’－OH 末端进行原位标记，通过检测荧光强度能够
反映细胞的凋亡数量。实验结果表明 (图 4) ，空白
组细胞荧光较弱，TUNEL 阳性反应细胞极少;模型
组细胞绿色荧光显著增强，颗粒状荧光增多，阳性
反应细胞大大的增加 (图中箭头所示) ;阳性对照组
细胞荧光较暗，阳性反应细胞与模型组相比明显减
少;菥蓂子乙醇提取物高、中剂量组细胞绿色荧光
减弱，阳性反应细胞与模型组相比显著减少。说明
菥蓂子乙醇提取物具有抑制 H2O2导致的细胞凋亡作
用。
图 4 菥蓂子乙醇提取物对 H2O2诱导的 PC12细胞
凋亡的影响
注:A:正常组;B:模型组;C:NAC 100μg /mL，D:菥蓂子乙
醇提取物 1μg /mL;E:菥蓂子乙醇提取物 10μg /mL;F:菥蓂子乙醇
提取物 100μg /mL
4 讨 论
菥蓂子是一味传统的中药材，同时在藏、蒙、
朝鲜等民族医药中具有悠久的使用历史，是我国应
用较为广泛的药材之一。但是，目前对菥蓂子的系
统研究尚不深入，仅有少数学者对其抗抑郁［11］、抗
肿瘤［11～14］等药理活性进行了初步研究，对其神经细
胞氧化损伤的保护作用则尚未见任何报道。这限制
了菥蓂子的进一步深入开发。
本研究首次针对菥蓂子神经细胞氧化损伤保护
这一药理功效，通过 H2O2诱导的 PC12 氧化损伤模
型，确认了菥蓂子乙醇提取物能够保护 H2O2诱导的
PC12细胞活力损伤。进一步对其机制研究发现，菥
蓂子乙醇提取物能够抑制 H2O2所致胞内 ＲOS 水平升
高，抑制 H2O2导致的线粒体膜电位下降，减少细胞
凋亡的发生。以上结果表明，菥蓂子乙醇提取物能
够通过多个途径，抑制 H2O2诱导 PC12 细胞氧化损
伤。因此，菥蓂子在神经细胞氧化损伤保护方面具
有较好的应用前景，可作为一种新的药物来源开展
进一步深入研究。
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2016年第 34卷第 7期
Vol．34，No．7，2016
四 川 中 医
Journal of Sichuan of Traditional Chinese Medicine