全 文 ：植物学通报 2006, 23 (6): 691~697
Chinese Bulletin of Botany
收稿日期: 2006-03-23; 接受日期: 2006-05-30
基金项目: 国家自然科学基金中国西部环境和生态科学重大研究计划(No. 90202016)、国家博士后基金(No. 2004035016)
和岩溶动力学重点实验室开放基金
* Author for correspondence. E-mail: yulongjiang@hust.edu.cn
.实验简报.
扇叶铁线蕨叶片对岩溶环境的生态适应
栗茂腾,余龙江*,李为,李强,李涛,苗英杰,刘建民
华中科技大学生命科学与技术学院, 武汉 430074
摘要 地理环境的不同造就了植物不同的适生机制。本研究对岩溶区和非岩溶区的扇叶铁线蕨(Adiantum
flabellulatum)的叶片进行了比较, 结果表明, 二者在显微结构和亚显微结构方面都存在明显区别。在显微
结构方面: 岩溶区生长的扇叶铁线蕨的叶片具有旱生植物叶片特点, 即叶片为等面叶, 叶肉细胞排列较
为紧密以及叶片维管组织发达等; 而非岩溶区生长的扇叶铁线蕨的叶片为异面叶, 特点为叶肉细胞排列
相对疏松, 维管组织不发达。扫描电镜分析显示: 非岩溶区扇叶铁线蕨叶片表面具有很多明显的凹槽状
结构, 而岩溶区扇叶铁线蕨的叶片与之有明显不同, 其叶片表面特别是叶脉位置具有明显的刺状结构, 超
薄切片发现这些刺状膨大部分细胞内存在液泡结构, 并且这些刺状结构在叶片抽真空的过程中变瘪, 说
明这些刺状结构可能具有储存水分的功能。岩溶区扇叶铁线蕨特有的显微和亚显微结构保证了该种植物
在岩溶干旱环境中可以正常生长。
关键词 扇叶铁线蕨, 生态适应性, 解剖结构, 表皮刺状结构
Ecological Adaptation of Adiantum flabellulatum
Leaf in Karst Areas
Maoteng Li, Longjiang Yu*, Wei Li, Qiang Li, Tao Li, Yingjie Miao, Jianmin Liu
College of Life Science and Technology, Huazhong University of Science and Technology,
Wuhan 430074, China
Abstract Different geographical environments lead to different mechanisms of plant ecological adaptation.
This comparative study showed that the leaf microstructure and submicroscopic structure of Adiantum
flabellulatum, growing in Karst and non-Karst areas, varied widely. The leaf in the Karst area was isolateral and
had closely arranged mesophyllous cells. The more developed vascular system can favor water absorption in a
dry environment. On the contrary, the leaf grown in the non-Karst area was bifacial, with loosely arranged
mesophyllous cells and an undeveloped vascular system. Scanning electron microscope revealed that the leaf
epiderm in Karst areas has many culticular spines, and the basal part of the culticular spines was extremely
expanded. Further research revealed that the basal part of the culticular spines was shrunken when the leaf was
devoid of water in a vacuous environment, which indicated that the culticular spine has the function of supply-
ing water in a drought environment.
Key words Adiantum flabellulatum, plant ecology adaptation, anatomic structure, culticular spine
692 23(6)
西南岩溶区的基岩多为质地坚硬的纯碳酸
盐岩石, 并以古生代石灰岩发育为典型。此类
岩石的物理风化作用弱, 成土速度慢。我国岩
溶区虽然多处于降水丰沛的亚热带潮湿气候区,
但由于碳酸盐岩可溶岩造成岩溶裂隙发达, 地
表水容易流失, 以致地表严重干旱缺水(袁道先,
2003; 陈梦熊, 2004)。因此, 只有具有一定抗旱
能力的植物才能适应这种环境(Yuan and Jian,
2000)。蕨类植物是地球上最早出现的陆生植
物类群, 迄今已有4亿多年的历史, 除了干旱的
沙漠、严寒的南极洲及大洋中远离大陆的个
别岛屿外, 到处都有蕨类家族成员的踪迹。蕨
类植物是具有维管束的孢子植物, 孢子体有根、
茎、叶之分, 民间蕨类植物的很多种类可入药,
多具有消热解毒、舒筋活血以及抗菌消炎等
功效(余萍等, 2004)。扇叶铁线蕨是岩溶区和非
岩溶区都比较常见的具有代表性的蕨类植物, 具
有明显世代交替生活史, 研究其对环境的适应
性, 一般要从孢子体世代和配子体世代两个方面
着手。由于孢子体世代在蕨类植物中占据绝
对优势, 因此在研究植物适应性问题上孢子体世
代比配子体世代更具有代表性, 故本实验选择扇
叶铁线蕨的孢子体世代进行研究。叶是植物
对逆境胁迫最敏感的部位, 在长期适应环境的过
程中常常形成特殊的结构和功能, 因此, 植物逆
境生理学家常把叶作为主要研究对象(Esau,
1960; Westoby, 1998; Vendramini et al., 2002)。
本文以非岩溶区和岩溶区生长的同一种扇叶铁
线蕨叶片为研究对象, 通过对岩溶和非岩溶地区
蕨类植物形态解剖结构和亚显微结构等多方面
的观察和分析, 找出它们各自特有的结构特征,
目的是了解岩溶区植物的旱生特点与环境的关
系, 从而为今后进行沙漠化治理以及合理引种提
供有价值的参考资料。
1 材料与方法
1.1 实验材料
本实验以取自广西马山弄拉(代表岩溶区)
和湖北武汉(代表非岩溶区)的扇叶铁线蕨新鲜
叶片为研究对象。弄拉位于广西南宁马山县
古零镇境内典型的岩溶峰丛山区, 位于亚热带季
风区, 具有高温多雨、降雨集中、湿度大等气
候特征, 该区平均气温为19.84 ℃, 年降雨量为
1 700 mm, 主要地层岩性为泥盆系东岗岭组厚层
硅泥质白云岩, 土壤具有偏碱富钙的石灰土特征
(蒋忠诚, 1997)。武汉市也属于亚热带季风气
候, 年降雨量为1 210 mm(史志华等, 2006), 在武
汉的取材地点为华中科技大学校园试验田, 该处
土壤为酸性黄棕壤。
1.2 实验方法
1.2.1 叶片解剖结构观察 采用栗茂腾等
(2002)方法进行处理。将新鲜有代表性的扇叶
铁线蕨叶片用卡诺固定液(95％乙醇: 冰醋酸
＝3:1)固定2~24小时后转移到70％乙醇中长
期保存。将处理后的叶片切割成垂直于主
脉的小块, 用爱氏苏木精整体染色, 常规石蜡
切片, 切片厚度8~10 mm, 用OlympusAH3进行
观察摄影。
1.2.2 叶片扫描电镜观察 取叶片中脉以及
附近的部分, 切成约1 cm × 1 cm的小块, 用FAA
固定 48 小时后, 经 70%、85%、95%和 100%
乙醇系列脱水。CO2临界点干燥以及精密刻蚀
喷镀仪镀金后, 用荷兰FEI公司生产的Quanta
200扫描电镜进行观察拍照。
1.2.3 叶片表面刺状结构透射电镜观察 首
先用2 %的戊二醛对叶片表面刺状结构进行前
固定12~24 小时, 再用锇酸进行后固定2~4 小时,
样品变黑后用丙酮系列脱水, 环氧丙烷置换,
Epon812树脂浸透、包埋和聚合, 超薄切片机
切片, 铅－铀双重染色后, 在透射式电子显微镜
上观察并照相(栗茂腾等, 2005)。
2 结果与分析
2.1 岩溶区和非岩溶区扇叶铁线蕨叶片解
剖结构
研究结果表明, 岩溶区和非岩溶区扇叶铁
6932006 栗茂腾 等: 扇叶铁线蕨叶片对岩溶环境的生态适应
线蕨的叶片解剖结构差别很大, 广西弄拉(岩溶
区)生长的扇叶铁线蕨叶片的表皮细胞小且排列
非常紧密, 叶肉细胞之间没有细胞间隙, 苏丹Ⅲ
染色结果显示其表皮细胞发生明显的角质化(图
1A)。而非岩溶区的扇叶铁线蕨叶片的表皮都
是由1层形状不规则的扁平细胞组成, 但上表皮
明显比下表皮厚(图1B); 和岩溶区材料不同, 其
叶片表皮细胞的细胞壁没有出现明显的加厚, 角
质化或硅质化也不明显。
岩溶区扇叶铁线蕨叶片为等面叶, 叶肉细
胞呈不规则的圆形, 排列较为紧密(图1A)。非
岩溶区叶片下表面气孔较多, 并且叶肉细胞排列
疏松, 明显地出现了栅栏组织和海绵组织的分
化, 其中栅栏组织位于上表皮之下, 细胞呈不规
则的圆柱形, 而海绵组织则位于栅栏组织和下表
皮之间。栅栏组织和海绵组织细胞间都存在
发达的细胞间隙, 构成了庞大的通气系统, 并与
表皮的气孔相连通(图1B)。对大量岩溶区和非
岩溶区扇叶铁线蕨叶片厚度统计表明, 非岩溶区
的叶片明显较厚, 其厚度约是岩溶区扇叶铁线蕨
图 1 岩溶区和非岩溶区扇叶铁线蕨叶片的显微结构
A. 岩溶区扇叶铁线蕨叶片纵切面(bar=15 mm); B. 非岩溶区扇叶铁线蕨叶片纵切面(bar=15 mm); C. 岩溶区
扇叶铁线蕨叶片的维管束, 箭头示维管束鞘(bar=150 mm); D. 非岩溶区扇叶铁线蕨叶片的维管束, 箭头示
维管束鞘(bar=150 mm)
Fig. 1 The comparative of leaf microstructure of Adiantum flabellulatum in Karst and non-Karst areas
A. The leaf longitudinal section of A. flabellulatum in Karst areas (bar=15 mm); B. The leaf longitudinal section of
A. flabellulatum in non-Karst areas (bar=15 mm); C. The vascular bundle of the A. flabellulatum leaf in Karst areas
(arrow shows vascular bundle sheath) (bar=150 mm); D. The vascular bundle of the A. flabellulatum leaf in non-
Karst areas (arrow shows vascular bundle sheath) (bar=150 mm)
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叶片的 2.05倍(图 1A, B)。岩溶区扇叶铁线蕨
较厚的表皮、发生角质或硅质化的表皮细胞
以及较少的气孔, 都为有效地降低水分蒸腾、
保持体内水分提供了条件。
岩溶区和非岩溶区扇叶铁线蕨的维管组织
方面也存在明显差别。研究表明, 岩溶区扇叶
铁线蕨的叶脉出现了明显的维管组织的分化, 在
其维管束中明显可见两列类似管胞的结构, 维管
束中木质部和韧皮部出现了分化。具体排列
是其木质部位于维管束的中央, 韧皮部列于周
围, 中间没有形成层(图 1C)。由于岩溶区地表
严重干旱缺水, 扇叶铁线蕨发达的管胞对于水分
的高效吸收具有重要意义。和岩溶区扇叶铁
线蕨相比, 非岩溶区扇叶铁线蕨的维管组织分化
程度则低得多, 在维管束中类似管胞的结构只有
1列, 而且管胞直径比岩溶区材料明显要小得
多。非岩溶区扇叶铁线蕨维管束外的一层细
胞的形态特征和其它部位相比发生了明显变化,
其细胞不是常见的圆形或椭圆形, 而是呈现类似
于方形的结构。和岩溶区材料相比该层细胞
在整体上都可以被苏丹Ⅲ染色(图1D), 因此该
层细胞的细胞壁很有可能发生了角质化, 并且细
胞内含有大量的脂肪类物质。
2.2 岩溶区和非岩溶区扇叶铁线蕨叶片超
微结构比较
实验结果显示, 来自非岩溶区的扇叶铁线
蕨叶片叶脉表面由很多类似脊和沟的结构构成,
平行于叶脉分布, 脊排列紧密, 脊与脊之间有细
窄的沟, 脊一般很长, 前后相互连接, 呈波纹状
分布于整个叶片表面, 这些脊与叶片的主脉相平
行(图 2A, B)。在紧靠叶脉的地方脊分布较为
均匀, 有分支, 却很少有交叉的情况。相邻的
脊之间间隔约40~50 mm, 脊的宽度大约3~4 mm
(图2B)。叶片表面有很多皱褶状的突起, 形状
弯曲, 长度不等, 宽度大约3~4 mm, 起伏较小, 分
布没有方向性, 相互之间的间隙小。这种小的
皱褶分布在相邻的脊之间, 有的连接两个脊, 有
的独立分布(图 2C)。
来自岩溶区扇叶铁线蕨叶片和非岩溶区叶
片表面明显不同, 在整个叶片表面分布着很多刺
状结构, 特别是在叶脉的位置, 刺的密度最高, 这
些刺状结构的基部都明显膨大(图2D)。岩溶区
新鲜叶片在抽真空后, 经环境扫描电镜观察可见
这些刺状结构发生明显的萎缩(图2E); 透射电镜
观察发现表皮刺状结构基部的细胞内存在大量
的液泡(图2F)，这说明岩溶区扇叶铁线蕨叶片
表面的刺状结构可能为适应岩溶干旱的生长环
境而逐渐形成具有储水组织的结构。从图 2D
可以看出, 分布于叶片不同部位的刺其长度差别
较大, 分布在叶脉上的刺比较长。统计分析发
现叶脉上刺状结构的平均长度是其它部位(叶的
表面部分)的3.52倍, 而宽度则差别不大, 只是其
它部位的1.52倍。岩溶区叶片表面存在大量的
刺有利于在干旱的环境中保存水分。
3 讨论
西南岩溶区地处亚热带, 水热条件较好, 但
长期的岩溶作用, 造成纷繁的地表、地下岩溶
形态, 形成了以“土在楼上, 水在楼下” 的岩
溶环境系统。因此, 虽然西南岩溶区降雨相对
较多, 但是在某种程度上却很干旱, 地表的严重
干旱缺水, 使该区的植物具有了旱生性特点
(Yuan, 2001)。在长期外界生态因素的影响下,
叶在形态构造上的变异性和可塑性是最大的,
即叶对生态条件的反应最为明显(孟庆杰等,
2004)。植物叶片为适应干旱环境所采取的对
策很多, 有的植物以叶片长毛来反射阳光和阻止
水分丧失, 或者以特别厚的角质膜、加厚的表
皮细胞外壁、深陷的气孔以及蜡质层等来保
护叶表面(Fahn, 1964; Johnson, 1975 ; Abraham,
1986; Sandquist and Ehleringer, 1998; Mendes et
al., 2001;孟庆杰等, 2004); 有的植物通过减少暴
露面积、叶肉细胞贮存水分和特有内含物以
提高保水能力, 或依靠其它器官的支持和叶肉同
化组织发达(如多层栅栏组织), 以不降低蒸腾强
度, 提高光合效率使自身强壮来抵抗干旱环境因
6952006 栗茂腾 等: 扇叶铁线蕨叶片对岩溶环境的生态适应
图 2 岩溶区和非岩溶区扇叶铁线蕨叶片的亚显微结构
A. 非岩溶区扇叶铁线蕨叶片表面结构(bar=300 mm); B, C. 非岩溶区扇叶铁线蕨叶片主脉以及非叶脉位置
表面结构(bar=50 mm); D. 岩溶区扇叶铁线蕨叶片表面结构(bar=300 mm); E. 岩溶区扇叶铁线蕨表皮刺状
结构基部在抽真空时发生明显萎缩(箭头所示)(bar=50 mm); F. 岩溶区扇叶铁线蕨叶片表皮刺状结构的基
部细胞内的大量液泡(箭头所示)(bar=50 mm)
Fig. 2 The comparative of submicroscopic structure of Adiantum flabellulatum in Karst and non-Karst areas
A. The surface structure of A. flabellulatum leaf in non-Karst areas (bar=300 mm); B, C. The surface structure of
primary vein and other part of A. flabellulatum in non-Karst areas (bar=50 mm); D. The surface structure of A.
flabellulatum leaf in Karst areas (bar=300 mm); E. The basal part of culticular spine obviously shrinked when the
leaf was in vacuous environment (arrow shows) (bar=50 mm); F. The vacuolus was existed in the cells of basal part
of culticular spine (arrow shows) (bar=50 mm)
696 23(6)
子的胁迫(赵翠仙和黄子琛, 1981; 王耀芝等,
1983; 王勋陵和马骥, 1999)。
长期生长在缺水条件下植物叶片具有耐旱
性形态结构特征, 其内部导管大小以及气孔的分
布特征、密度和面积等均受环境水分状况的
影响, 并能够反映植物对环境水分和湿度条件的
适应状况(Sam et al., 2000; 蔡永立和宋永昌, 2001;
Bosabalidis and Kofidis, 2002)。本实验结果表
明, 岩溶区扇叶铁线蕨的叶片表现出旱生植物叶
片的特点, 比如角质层明显, 表皮细胞以及叶肉
细胞排列紧密, 叶片内部的维管系统发达, 维管
束鞘明显等。表皮细胞和角质层是叶肉细胞
和外界之间交换水分的屏障, 厚的角质层可以防
止叶肉和表皮细胞内的水分散失, 表皮细胞排列
紧凑, 细胞壁厚可以减少水分由细胞间隙蒸发出
去。叶片具有较大的维管束鞘细胞可增强从
叶脉基部向叶肉细胞水分传输, 是植物对干旱胁
迫的另一响应方式 (Castro-Dkez et al., 2000)。
研究表明, 岩溶区生长的扇叶铁线蕨的叶片具有
发达的维管组织, 因此在岩溶干旱环境中可以有
效地把水分由根系运送到叶片内, 维管束鞘厚而
坚实可以增强植株的支撑力。Sandquist和
Ehleringer (1998)经研究Encelia farinosa后指出,
叶表面的绒毛可能是植物适应干旱环境和增强
光合作用的一种利益更替。本实验室对生长
在岩溶环境中的2种忍冬属植物叶表面结构进
行扫描电镜观察, 结果发现这2种忍冬属植物的
下表皮均密被表皮毛和深陷的气孔, 忍冬叶下表
皮较为密集表皮毛将大部分气孔遮挡组成一个
密闭体系, 从而有效地降低了叶表面的水分蒸
发。本实验的扫描电镜观察结果显示, 岩溶区
扇叶铁线蕨叶片具大量的刺状结构且其根部肥
大呈囊状, 在抽真空的过程中, 刺状结构有明显
萎缩的迹象。因此我们认为表皮毛膨大的囊
状结构可能具有保存水分的作用, 我们在旱生植
物香紫苏中也发现了同样的现象。处于岩溶
区的扇叶铁线蕨叶片表面的刺状结构主要分布
在叶脉表面, 即维管束周围, 处于这种位置可以
非常方便地从维管中吸收水分, 也可以在需要时
把水分送回维管, 能够起到“水库”的作用,
从而可以使植物在缺水的环境下仍能有正常的
水分供应。
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