全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (4): 484-489, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2006-10-25; 接受日期: 2007-01-19
基金项目: 山东省高等学校实验技术研究项目(No. 2005421)和曲阜师范大学博士科研启动基金(2004)
* 通讯作者。E-mail: nianweiqiu@163.com
.实验简报.
外源蔗糖显著缓解盐和热胁迫对菠菜 PSII颗粒的伤害
邱念伟 1*, 邓樱 2
1曲阜师范大学生命科学学院, 曲阜 273165; 2珠海市农业科学研究中心, 珠海 519070
摘要 以菠菜(Spinacia oleracea)叶片的PSII颗粒为材料, 利用高温(30°C和40°C)和高盐(400 mmol.L-1 和800 mmol.
L-1 NaCl)处理, 研究外源蔗糖在盐、热胁迫下对PSII的保护作用。实验结果表明: 盐、热胁迫均对PSII造成伤害, 使PSII的最
大光化学效率(Fv/Fm)显著下降, 盐、热胁迫同时存在时对PSII伤害更为严重。在PSII的保存液中加入不同浓度的蔗糖(100-
800 mmol.L-1)后, 能显著缓解盐和热及盐热胁迫共同作用对菠菜PSII颗粒的伤害, 并且在一定浓度范围内, 随蔗糖浓度的提
高, 保护作用越明显。说明一定浓度的外源蔗糖可以显著缓解盐、热胁迫对PSII的伤害。
关键词 叶绿素荧光, 热胁迫, 光系统II, 盐胁迫, 蔗糖
邱念伟 (2007). 外源蔗糖显著缓解盐和热胁迫对菠菜 PSII颗粒的伤害. 植物学通报 24, 484-489.
在自然界中, 由于环境复杂多变, 植物经常同时面临
多种环境胁迫, 如在干旱炎热的夏季, 植物经常同时受到
干旱、高温和强光的胁迫。植物对同时存在的多种胁
迫的响应是一个非常复杂的问题, 因为多种胁迫因子综
合在一起可能产生加强、重叠或拮抗效应(Osmond et
al., 1986)。因此, 多种胁迫因子对植物的伤害, 及植物
对多种胁迫环境的交叉抗性研究正受到越来越多的重
视。各种自然胁迫中, 盐胁迫和热胁迫是存在较为广泛
的两种(Greenway and Munns, 1980), 但以往的研究对
生长在盐渍条件下的植物如何适应夏季高温很少关注。
我们在盐适应植物的光合作用耐热性研究中观察到一个
有趣的现象— —盐适应植物的PSII(photosystem II)耐
热性增强(Lu et al., 2003; Qiu and Lu, 2003), 但还没有
文献解释这种交叉抗性的原因, 我们推测可能与盐适应
植物体内积累小分子相容性物质有关。小分子相容性
物质中最普遍存在的是蔗糖, 因为所有的植物都可以合
成蔗糖, 并且在细胞液中含量很高。而盐胁迫下植物体
内的蔗糖含量升高也是一个普遍现象(Br iens and
Larher, 1982; Muralitharan et al., 1992; Hare et al.,
1998)。虽然很多研究用叶绿体或类囊体已经证明了蔗
糖对光系统的保护作用, 并常用它作为提取叶绿体、类
囊体或者PSII颗粒的渗透保护物质(Homann, 1992; Wil-
liams and Counaris, 1992), 但PSII是直接进行光化学
反应和电子传递的色素蛋白复合体, 并是光合系统中对
外界胁迫最敏感的部位(Berry and Björkman, 1980;
Baker, 1991)。盐、热共同胁迫对 PSII颗粒的伤害以
及蔗糖在双重胁迫下对 PSII的保护作用, 尚无文献报
道。本研究用含不同浓度蔗糖的保存液保存PSII颗粒,
然后对PSII颗粒进行离体盐处理和热处理, 研究蔗糖对
PSII适应盐、热双重胁迫中的保护作用, 为植物对盐、
热胁迫交叉适应的机理提供证据。
1 材料和方法
1.1 PSII颗粒的提取
PSII颗粒的提取参照Berthold等(1981)的方法, 整个操
作过程均在4°C和黑暗中进行, 选取较嫩菠菜(Spinacia
oleracea)的成熟叶片, 经蒸馏水漂洗后, 4°C暗适应至少
2小时。得到的PSII颗粒用保存液(20 mmol.L-1 Mes,
pH 6.5; 400 mmol.L-1 Sucrose; 35 mmol.L-1 NaCl)匀
浆, 调叶绿素浓度为3 mg.mL-1, 分装后用液氮速冻, 最
后在-70°C 黑暗保存。叶绿素含量测定参照张其德
485邱念伟等: 外源蔗糖显著缓解盐和热胁迫对菠菜PSII颗粒的伤害
(1985)的方法。
1.2 PSII颗粒的高温和盐胁迫处理
取0.5 mL上述保存的菠菜PSII颗粒50 000×g离心5分
钟, 得到PSII颗粒沉淀, 然后分别用2 mL不含蔗糖的保
存液配制的含有不同浓度蔗糖和不同浓度的NaCl溶液
悬浮。悬浮后 PSII颗粒的叶绿素浓度均为 750 mg.
mL-1, 以保证实验材料的一致性。稀释后的保存液中
分别含有 0、100、200、400、800 mmol.L-1的蔗
糖和 0、400、800 mmol.L-1 NaCl等组合。稀释后
的PSII颗粒迅速放入 0、30和40 °C水浴中处理30分
钟。整个操作过程均在暗处或微弱绿光照射下进行。
1.3 PSII颗粒的最大光化学效率的测定
用PEA(Plant Efficiency Analyser; Hansatech Instru-
ment Ltd., King’s Lynn)测定PSII颗粒的最大光化学效
率(Fv/Fm)。测定光源为 6个发光二极管提供的波长为
650 nm 的红光, 光强为3 000 mmol.m-2.s-1, 荧光信号
的记录时程为1秒。迅速取出上述处理好的样品40 mL
滴于10 cm2的滤纸上, 扩散均匀后室温下立即测定荧光,
数据处理时均以含400 mmol.L-1蔗糖的保存液悬浮的
PSII颗粒在0°C下处理30分钟后得到Fv/Fm的平均值
为 100%, 即以 0.818为 100%。每个处理做 5次重复。
2 结果与分析
2.1 高温和盐胁迫对PSII颗粒的伤害
用不含蔗糖悬浮液悬浮菠菜的PSII颗粒, 不同的温度下
(0°C、30°C、40°C)处理30分钟, 然后测定PSII的Fv/
Fm。从图 1可以看出, 经 30°C处理 30分钟后 PSII活
性与对照相比下降并不明显, 可能30°C对PSII来说并
不是胁迫温度; 但经 40°C下处理 30分钟后, PSII颗粒
的Fv/Fm明显下降, 下降到对照的82.7%, 说明40°C高
温可以对 PSII颗粒造成明显伤害。
图2结果显示, 高盐胁迫对PSII颗粒也会造成明显
的伤害, 随着盐浓度的升高, 对PSII颗粒的伤害程度也
逐渐增大。其中 400 mmol.L-1 NaCl处理 30分钟使
PSII的Fv/Fm下降到对照组的97.5%, 而当NaCl浓度
为800 mmol.L-1时, 处理30分钟使PSII的Fv/Fm下降
到对照组的 92.5%。
而高温和高盐胁迫同时存在时对 PSII颗粒的伤害
更为显著(图 3), 甚至超过了两种胁迫单独处理时的总
和。其中 40°C无盐处理 30分钟使PSII颗粒的Fv/Fm
下降到对照组的82.7%, 400 mmol.L-1 NaCl、40°C处
理30分钟使PSII颗粒的Fv/Fm下降到对照组的45.9%,
而 800 mmol.L-1 NaCl、40°C处理 30分钟使 PSII颗
粒的 Fv/Fm下降到仅为对照组的 20.8%。这种现象还
没有文献报道。
2.2 蔗糖在高温、高盐胁迫下对PSI I颗粒的保
护作用
在PSII颗粒的保存液中加入高浓度的蔗糖能明显缓解单
图 1 高温处理对PSII颗粒Fv/Fm的影响
图中数据均以含 400 mmol.L-1蔗糖的保存液悬浮的 PSII颗粒在 0
°C下处理 30分钟后得到 Fv/Fm为 100%。数据为 5个重复的平
均值±标准差, 不同处理间数据的差异性用 SPSS软件中的邓肯氏
检验进行分析。不同小写字母表示达 P＜ 0.05显著水平, 不同大
写字母表示达 P＜ 0.01显著水平(其它图相同)
Figure 1 The effect of high temperature on PSII activity
The PSII Particles, suspended in store buffer without sucrose
and NaCl, were exposed to different temperature (0 °C, 30 °C,
40 °C) for 30 min. The values in this figure are expressed as
percentages of the values of Fv/Fm of PSII Particles, suspended
in store buffer with 400 mmol.L-1 sucrose, exposed at 0 °C for
30 min. Data in the figure are means ± SD of five replicates and
were tested against each other by Duncan-test. Statistical
significance: different small letter P < 0.05; different capital
letter P < 0.01 (Figures 1-6 are the same)
486 植物学通报 24(4) 2007
mmol.L-1蔗糖浓度下 Fv/Fm的值仅比无蔗糖提高了
2%-3%, 这主要是因为0°C和30°C处理30分钟对PSII
颗粒的伤害并不显著(图1); 但是在40°C下, 蔗糖对PSII
的保护作用明显显现出来, 40°C处理30分钟使PSII颗
粒的Fv/Fm下降为对照的 82.7%(图 4), 当保存液中含
有800 mmol.L-1蔗糖时, 相同温度处理后PSII颗粒的
Fv/Fm上升为对照的 94.1%。
虽然在0℃条件下, 单一盐胁迫对PSII活性的影响
小于温度的影响, 如800 mmol.L-1 NaCl处理30分钟仅
使PSII的Fv/Fm下降了7.5%(图2), 但在高盐胁迫下蔗
糖对PSII也具有明显的保护作用(图5)。如在0°C下当
保存液中不含蔗糖时, PSII颗粒经 400和 800 mmol.
L-1 NaCl处理 30分钟, 其 Fv/Fm分别下降为对照
的 92.5%和97.5%, 当保存液中含有800 mmol.L-1蔗
糖时, PSI I 颗粒的 Fv/Fm 上升为对照的 96.6% 和
101.1%。
图6结果表明, 高盐、高温协同胁迫下蔗糖对PSII
的保护作用更为显著, 例如当保存液中不含蔗糖时, 40°C
条件下 0、400、800 mmol.L-1 NaCl处理 30分钟分
别使PSII颗粒的Fv/Fm下降为对照的 84.7%、43.6%
图 2 NaCl处理对PSII颗粒Fv/Fm的影响
PSII 颗粒悬浮在不含蔗糖而含有不同浓度 NaCl(0、400、800
mmol.L-1)的保存液中, 0℃下处理 30分钟
Figure 2 The effect of high concentrations of NaCl on PSII
activity
The PSII Particles, suspended in store buffer without sucrose,
were exposed to salt solution (0, 400, 800 mmol.L-1 NaCl) at
0 oC for 30 min
图 3 高温高盐处理对菠菜PSII颗粒 Fv/Fm的影响
PSII颗粒悬浮在不含蔗糖保存液中, 在不同盐浓度和温度下组合处
理 30分钟
Figure 3 The co-effect of high temperature and salt-stress
on PSII activity
The PSII particles, suspended in store buffer without sucrose,
were exposed to different combinations of salt stress and high
temperature
I: 0°C, 0 mmol.L-1 NaCl; II: 40°C, 0 mmol.L-1 NaCl; III: 40°C, 400
mmol.L-1 NaCl; IV: 40°C, 800 mmol.L-1) for 30 min
图 4 蔗糖缓解高温对 PSII的伤害
PSII颗粒悬浮在含有不同浓度蔗糖(0、100、200、400、800 mmol.
L-1)的保存液中, 在不同温度下(0℃、30℃、40℃)处理 30分钟
Figure 4 The role of sucrose in protecting PSII against heat
stress
The PSII Particles, suspended in store buffer containing differ-
ent concentrations of sucrose (0, 100, 200, 400, 800 mmol.
L-1), were exposed to different temperature for 30 min
一高温胁迫对 PSII颗粒的伤害。图 4显示, 在 0°C和
30°C下, 蔗糖对 PSII颗粒的保护作用并不明显, 800
487邱念伟等: 外源蔗糖显著缓解盐和热胁迫对菠菜PSII颗粒的伤害
者所研究的植物种类不同有关, 因为活体植物的耐盐方
式非常复杂, 不同的植物耐盐方式有很大差异。为了研
究PSII对盐胁迫的反应, 本研究提取了菠菜的PSII颗粒,
并在保存液中加入 NaCl。结果发现, 即使在 0oC下处
理 30分钟, 高浓度NaCl也会显著影响 PSII的活性(图
2)。王弋博等(2005)也发现, 用 NaCl直接处理提取的
PSII会影响PSII的荧光发射光谱和电子传递。有些植
物之所以在盐胁迫下PSII的光化学活性不受影响, 可能
是由于这些植物在盐胁迫下启动了保护PSII的机制(冯
立田和赵可夫, 1998)。
高温胁迫是抑制植物生长的最常见的环境胁迫因子
之一, 而且常常伴随着高盐、强光和干旱等胁迫共同作
用于植物, 而 PSI I 在光合系统中对高温伤害最敏感
(Berry and Björkman, 1980; Baker, 1991; Havaux
1992)。为了研究高温对PSII活性的直接影响, 提取的
PSII颗粒直接用恒温水浴处理, 结果显示, 40oC下处理
30分钟就使PSII的Fv/Fm下降了17.3%(图1), 而相同
图 5 蔗糖缓解高盐对 PSII的伤害
PSII 颗粒悬浮在含有不同浓度蔗糖(0、100、200、400、800
mmol.L-1)和不同浓度 NaCl(0、400、800 mM)的保存液中，在
0℃下处理 30分钟
Figure 5 The role of sucrose in protection of PSII against
salt-stress
The PSII Particles, suspended in store buffer containing differ-
ent concentrations of sucrose (0, 100, 200, 400, 800 mmol.
L-1), exposed to different concentrations of NaCl (0, 400, 800
mmol.L-1) at 0 oC for 30 min
图 6 蔗糖缓解高温高盐对 PSII的伤害
PSII 颗粒悬浮在含有不同浓度蔗糖(0、100、200、400、800
mmol.L-1)和不同浓度 NaCl(0、400、800 mM)的保存液中, 在
40℃下处理 30分钟
Figure 6 The role of sucrose in protection of PSII against co-
stress of salt and high temperature
The PSII Particles, suspended in store buffer containing differ-
ent concentrations of sucrose (0, 100, 200, 400, 800 mmol.
L-1), were exposed different concentrations of NaCl (0, 400,
800 mmol.L-1 NaCl) at 40oC for 30 min
和20.8%, 而保存液中含有800 mmol.L-1蔗糖的样品,
PSII颗粒的 Fv/Fm提高分别为对照的 94.1%、60.9%
和 42.4%。
3 讨论
盐胁迫对植物叶片光系统的伤害表现为很多方面, 其中
PSII对逆境的响应被认为是光合作用适应逆境过程中最
重要的环节(Baker, 1991)。关于盐胁迫对PSII光化学
反应的影响, 前人做了大量的研究, 但研究结果很不一
致。有些研究发现, 盐处理会显著抑制植物PSII的光化
学活性(Masojidek and Hall, 1992; Belkhodja et al.,
1994; Everard et al., 1994); 也有一些研究发现, 盐胁
迫对PSII光化学活性没有影响(Brugnoli and Björkman,
1992; Morales et al., 1992; Abadía et al., 1999)。不
同植物的PSII对盐胁迫的反应不同, 这可能与不同研究
488 植物学通报 24(4) 2007
条件下, 800 mmol.L-1 NaCl处理使PSII的Fv/Fm仅下
降了 7.5%, 说明 PSII对高温胁迫更敏感。高温导致
PSII光化学的活性下降有多种原因, 如: 高温导致PSII
的放氧复合物失活、PSII介导的电子传递速率下降、
外周天线复合物与核心复合物的分离、天线系统构象
的变化等(Srivastava et al.,1997)。如果高温胁迫和高
盐胁迫同时出现, 对PSII颗粒的伤害更为显著(图3), 甚
至远远超过了2种胁迫单独存在时的下降幅度总和, 我
们首次报道了盐、热胁迫对离体 PSII 伤害的叠加效
应。但是我们最近的研究却发现一些耐盐的盐生植物
盐适应以后, 其耐热性反而增强(Lu et al.,2003; Qiu and
Lu, 2003)。离体处理的叠加效应和活体处理的交叉适
应现象是相互矛盾的。盐适应植物 PSII对高温的交叉
适应现象可能与相容性溶质有关, 因为植物在盐胁迫条
件下的普遍保护性反应是积累相容性溶质(Rhodes and
Hansom, 1993; Hare et al.,1998)。这些相容性溶质
在细胞中可以积累到很高的浓度, 不仅起到渗透调节的
作用, 对生物大分子还具有明显的保护作用(Bohnert et
al.,1995)。植物在适应盐胁迫过程中积累高浓度的相
容性物质, 不仅可以提高PSII的抗盐性, 也提高了PSII
对高温的抵抗能力。
因为, 蔗糖是植物体内最普遍存在的小分子相容性
物质, 所以在保存 PSII的溶液中加入不同浓度的蔗糖,
研究蔗糖在盐、热胁迫条件下对 PSII 颗粒的保护作
用。结果表明, 蔗糖可以显著提高PSII的耐盐性和耐热
性以及对盐、热双重胁迫的抗性(图 4-6)。有文献报
道甜菜碱也具有类似的保护作用(Papageorgious and
Murata, 1995; Allakhverdiev et al., 2003), 蔗糖保护
PSII的机制可能和甜菜碱类似(Weretilnyk and Hanson,
1990), 蔗糖保护作用可能在PSII适应盐、热等胁迫过
程中更为普遍和有效。此外, 很多实验发现盐胁迫和热
胁迫都可以诱导叶绿体小分子热激蛋白的合成, 说明盐
适应植物PSII抗热性增加也可能和叶绿体小分子热激蛋
白有关(郭尚敬等, 2005)。
参考文献
冯立田, 赵可夫 (1998). 叶绿体对盐胁迫的某些生理适应机制. 植
物学通报 15(增刊), 62-67.
郭尚敬, 陈娜, 孟庆伟 (2005). 叶绿体小分子量热激蛋白介绍. 植
物学通报 22, 223-230.
王弋博, 王建平, 李勃, 杨亚军, 安黎哲 (2005). NaCl胁迫对菠
菜PSII颗粒荧光特性的影响. 草业学报 14, 69-72.
张其德 (1985). 测定叶绿素的几种方法. 植物学通报 3, 60-64.
Abadía A, Belkohodja R, Morales F, Abadía J (1999). Effects
of salinity on the photosynthetic pigment composition of barley
(Hordeum vulgare L.) growth under a triple-line-source sprin-
kler system in the field. J Plant Physiol 154, 392-400.
Allakhverdiev SI, Hayashi H, Nishiyama Y, Glvanov A, Aliev
JA, Kl imov VV, Murata N, Carpentier R (2003) .
Glycinebetaine protects the D1/D2/Cytb559 complex of photo-
system II against photo-induced and heat-induced inactivation.
J Plant Physiol 160, 41-49.
Baker NR (1991). A possible role for photosystem II in environ-
mental perturbation of photosynthesis. Physiol Plant 81, 563-
570.
Belkhodja R, Morales F, Abadia A, Gomez-Aparisi J, Abadia
J (1994). Chlorophyll fluorescence as a possible tool for salin-
ity tolerance screening in barley (Hordeum vulgare L.). Plant
Physiol 104, 667-673.
Berry JA, Björkman O (1980). Photosynthetic response and
adaptation to temperature in higher plants. Annu Rev Plant
Physiol 31, 491-543.
Berthold D, Babcock GT, Yocum CF (1981). A highly resolved,
oxygen-evolving photosystem from spinach thylakoid
membranes. FEBS Lett 134, 231-234.
Bohnert HJ, Nelson DE, Yensen RG (1995). Adaptation to en-
vironmental stress. Plant Cell 7, 1099-1111.
Briens M, Larher E (1982). Osmoregulation in halophytic higher
plants: a comparative study of soluble carbonhydrates, polyols,
betaines and free proline. Plant Cell Environ 5, 287-292.
Brugnoli E, Björkman O (1992). Growth of cotton under con-
tinuous salinity stress: influence on allocation pattern, sto-
matal and non-stomatal components of photosynthesis and
dissipation of excess light energy. Planta 187, 335-345.
Everard JD, Gucci R, Kann SC, Flore JA, Loescher WH (1994).
Gas exchange and carbon partitioning in the leaves of celery
(Apium graveolens L.) at various levels of roots zone salinity.
Plant Physiol 106, 281-292.
Greenway H, Munns R (1980). Mechanisms of salt tolerance in
nonhalophytes. Annu Rev Plant Physiol 31, 149-190.
Hare PD, Cress WA, van Staden J (1998). Dissecting roles of
osmolyte accumulation during stress. Plant Cell Environ 21,
489邱念伟等: 外源蔗糖显著缓解盐和热胁迫对菠菜PSII颗粒的伤害
Role of Exogenous Sucrose in Protecting PSII Particles Against
Salt Stress and Heat Stress
Nianwei Qiu1*, Ying Deng2
1College of Life Sciences, Qufu Normal University, Qufu 273165, China
2Zhuhai Agriculture Research Center, Zhuhai 519070, China
Abstract To examine the effect of exogenous sucrose in protecting photosystem II (PSII) against salt and heat stress, PSII (BBY
particles of PSII) prepared from the leaves of spinach (Spinacia oleracea) were treated with high temperature (30°C and 40°C) and
salt solution (400 mmol.L-1 and 800 mmol.L-1 NaCl), and PSII activity was determined with the plant efficiency analyser (PEA). Salt
and heat stress led to serious damage to PSII, inducing a marked decrease of PSII photochemistry (Fv/Fm). Under a combination of
salt stress and high temperature, PSII activity was decreased more markedly than that under a single stress. The addition of
different concentrations of sucrose (100-800 mmol.L-1) in storage buffer significantly alleviated the damage of high salt (400
mmol.L-1 and 800 mmol.L-1 NaCl) and high temperature (30°C and 40°C), or the combined stresses, to spinach PSII particles. Thus,
exogenous sucrose significantly alleviated the damage induced by high salt and temperature to spinach PSII particles in vitro.
Key words chlorophyll fluorescence, heat-stress, photosystem II, salt-stress, sucrose
Qiu NW (2007). Role of exogenous sucrose in protecting PSII particles against salt stress and heat stress. Chin Bull Bot 24, 484-489.
535-553.
Havaux M (1992). Stress tolerance of photosynthesis II in vitro:
antagonistic effects of water, heat, and photoinhibition
stresses. Plant Physiol 100, 424-432.
Homann PH (1992). Stabilization of the water oxidizing polypep-
tide assembly on photosystem II membrane by osmolytes and
other solutes. Photosynth Res 33, 29-36.
Lu CM, Qiu NW, Wang BS, Zhang JH (2003). Salinity treatment
shows no effects on photosystem II photochemistry, but in-
creases the resistance of photosystem II to heat stress in
halophyte Suaeda salsa. J Exp Bot 54, 851-860.
Masojidek J, Hall DO (1992). Salinity and drought stresses are
amplified by high irradiance in sorghum. Photosynthetica 27,
159-171
Morales F, Abadia A, Gomez-Aparis J, Abadia J (1992) Ef-
fects of combined NaCl and CaCl2 salinity on photosynthetic
parameters of barley grown in nutrient solution. Physiol Plant
86, 419-426.
Muralitharan MS, Chandler S, van Stevenick RFM (1992).
Effects of NaCl and Na2SO4 on growth and solutes composi-
tion of blueberry (Vaccinum corymbosum ). Aust J Plant Physiol
19, 155-160.
Qiu NW, Lu CM (2003). Enhanced tolerance of photosynthesis against
high temperature damage in salt-adapted halophyte Atriplex
centralasiatica plants. Plant Cell Environ 26, 1137-1145.
Osmond CB, Austin MP, Berry JA, Billings WD, Boyer JS,
Dacey WJH, Nobel PS, Smith SD, Winner WE (1986). Stress
physiology and the distribution of plants. Bioscience 37, 38-48.
Papageorgious GC, Murata N (1995). The unusually strong
stabilizing effects of glycine betaine on the structure and func-
tion of the oxygen-evolving photosystem II complex. Photosynth
Res 44, 243-252.
Rhodes D, Hanson AD (1993). Quaternary ammonium and ter-
tiary sulfonium compounds in higher plants. Annu Rev Plant
Physiol Plant Mol Biol 44, 357-384.
Srivastava A, Guissé B, Grippin H, Strasser RJ (1997). Regu-
lation of antenna structural and electron transport in photo-
system II of Pisum sativum under elevated temperature probed
by the fast polyphasic chlorophyll a fluorescence transients
OKJIP. Biochim Biophys Acta 1320, 95-106.
Williams WP, Gounaris K (1992). Stabilisation of PSII-mediated
electron transport in oxygen-evolving PSII core preparations
by the addition of compatible co-solutes. Biochim Biophys
Acta 1100, 92-97.
Weretilnyk EA, Hanson AD (1990). Molecular cloning of a plant
betaine-aldehyde dehydrogenase, an enzyme implicated in
adaptation to salinity and drought. Proc Natl Acad Sci USA 87,
2745-2749
(责任编辑: 韩亚琴)* Author for correspondence. E-mail: nianweiqiu@163.com