全 文 ：第23卷 第4期
2011年4月
Vol. 23, No. 4
Apr., 2011
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2011)04-0407-07
菌根真菌促进植物磷吸收研究进展
曹庆芹1，冯永庆2，刘玉芬1，郭献平2，张国庆1，秦　岭2*
(1 北京农学院生物技术学院，北京 102206；2 北京农学院植物科学技术学院，北京 102206)
摘　要：土壤中低浓度的有效磷水平成为限制植物生长发育的主要因素。植物—真菌菌根共生可以显著提
高植物吸收土壤中磷的能力，促进植物生长发育。该文对土壤中磷酸盐的形式、丛枝状菌根和外生菌根两
种菌根类型的形态学特征和促磷吸收的发生机制、植物中已克隆的菌根特异性或诱导性磷转运蛋白，以及
丛枝状真菌共生信号转导途径等进行了综述。
关键词：丛枝状菌根；外生菌根；磷转运蛋白；磷吸收；信号转导
中图分类号：Q945.12; S154.3 文献标识码：A
Advance of plant phosphorus uptake improved by mycorrhiza fungi
CAO Qing-Qin1, FENG Yong-Qing2, LIU Yu-Fen1, GUO Xian-Ping2, ZHANG Guo-Qing1, QIN Ling2*
(1 Department of Biotechnology, Beijing Agriculture University, Beijing 102206, China; 2 Department of Plant Science
and Technology, Beijing Agriculture University, Beijing 102206, China)
Abstract: In the soil the concentration of soluble phosphorus is very scarce, which is one of main factors limiting
plant growth. Plant-fungus has evolved a symbiosis way called mycorrhiza to significantly increase plant Pi uptake
ability from soil, and improve plant growth. Here we first summarize the morphological characters of two types of
mycorrhizae including ecto-mycorrhiza and arbuscular mycorrhiza. Then we summarize the studies on mechanisms
of improving Pi absorbance, and the mycorrhiza-specific and inducible phosphate transporter identified in plant.
Finally we introduce the current understanding of signaling pathway during arbuscular mycorrhiza symbiosis.
Key words: arbuscular mycorrhiza; ecto-mycorrhiza; Pi transporter protein; Pi uptake; signaling transduction
收稿日期：2010-11-05； 修回日期：2010-12-15
基金项目：北京市自然科学基金项目(6092003)；
北京市科技新星项目(2007B031)；北京市教委项目
(KM200810020007)；北京市教委项目(KF2007-002)；
北京市科委项目(Z101105002510003)；北京市属高等
学校人才强教项目(PHR201108274)
*通讯作者：E-mail:qinlingbac@126.com
磷是植物代谢过程，如能量转换、信号转导、
生物大分子合成、光合和呼吸等必不可少的物质 [1]。
植物吸收磷的主要来源是土壤中的无机磷。由于土
壤中可溶性无机磷的含量非常低，这就成为植物生
长发育的主要限制性因素之一 [2]。植物可以通过两
种途径吸收土壤中的磷，一种可以通过根表皮、根
毛直接吸收，另外一种主要的方式就是菌根吸收 [3]。
菌根吸收被认为是低磷条件下最重要的吸收磷的方
式，菌根形成后植物根系吸收的磷几乎都是通过菌
丝体吸收的，而根表皮和根毛直接吸收的磷则可以
忽略不计 [3,4]。这两种途径所富集的磷都需要通过
植物根系吸收和转运系统——磷转运蛋白来直接吸
收利用 [5]。
1　土壤中磷酸盐(orthophosphate)的形式及磷
的吸收
土壤中的磷以无机磷酸盐和有机磷的形式存
在，前者主要与阳离子形成难溶性复合物，如
FePO4和 AlPO4等；后者主要是卵磷脂和肌醇六磷
生命科学 第23卷408
酸。可溶性无机磷 (Pi)是能被植物获取的唯一形式。
由于磷酸盐带负电荷，极易被 Al、Fe和 Ca等阳离
子钝化，这也使得土壤中的可溶性磷浓度降低至微
摩尔水平 (1~10 μmol/L)，而细胞中磷的水平可以达
到毫摩尔。与其他矿质元素不同的是，Pi在土壤中
不易流动，这样在根表皮和根毛附近极易产生一个
磷亏缺区 [6]。
由于土壤中植物可吸收的可溶性无机磷非常
低，因此，如何提高土壤中可溶性磷水平成为改善
植物磷营养的主要课题。通过增施磷肥可以改善土
壤中的磷水平，但是磷肥的施用存在着诸多问题：
一方面，地球上的磷矿作为一种不可再生资源在不
断地开采利用下逐渐减少；另一方面，过度施用的
磷也会对环境造成巨大的危害，如土壤中磷的流失
会进入水体中，磷的富集可导致水体的富营养化。
此外，在磷肥生产及施用过程中也往往带来重金属
污染，如镉的污染问题等 [2]。
植物自身也进化了多种生理方式以获取土壤中
微量的磷。首先，增加根和土壤间的交换界面，通
过增加根毛的数量和长度，可以扩大根表吸收面积；
其次，植物根系可以分泌苹果酸、柠檬酸等有机酸
使土壤中难溶性磷变成可溶性磷，也可以分泌磷酸
酶从有机磷中矿化磷，均可提高土壤中有效磷水平；
再次，与真菌共生形成菌根提高植物根系有效磷的
获取能力。真菌菌丝在土壤中延伸，可以达到根系
达不到的区域，穿过磷亏缺区，大大扩大根系的
吸收面积。此外，菌丝体也可以促进植物分泌酸
性磷酸酶，有效释放土壤中的有机磷。一旦 Pi进
入到真菌胞质，迅速在液泡 中以多聚磷酸盐
(polyphosphate, polyP)的形式积累。多聚磷酸盐是
三个到几千个 Pi通过高能磷酸键连接的线性聚合
物，从根外菌丝运输到根内菌丝，释放到植物—
真菌交换界面，被质膜上的磷转运蛋白 (Pi-transport
protein)转运到植物体内 [6]。
2　菌根真菌的类型及形态学特征
菌根 (mycorrhiza)是在真菌和植物根系之间的
一种互惠共生体，超过 95%的植物种类能够与菌
根真菌建立共生关系。菌根分为三大类：外生菌根
(ecto-mycorrhiza，EM)、内生菌根 (endo-mycorrhiza)
和内外生菌根 (ectendo-mycorrhiza)[7]。侵入根内的
菌丝体作为寄主植物与真菌的交换界面 (interface)
进行溶质交换，既能将矿质元素和水分输送给植物，
同时也能从植物根系中获取碳水化合物 [8,9]。
超过 5 000种真菌能够形成外生菌根，约 10%
的维管植物根系能够建立这种共生体，包括壳斗科、
桦木科、松科等 34科百余属植物，大多数温带林
木都能与外生菌根真菌形成共惠互利的共生关
系 [10]。菌根的形态学观察表明，已形成外生菌根的
根，其细胞结构发生改变，如侧根数量增加、根顶
端形成二分叉结构、根毛少或无根毛、根系增长
等 [11-14]。菌根解剖结构表明，外缘根细胞肿胀，类
似卵圆形 [15,16]。外生菌根形成初期，真菌菌丝体从
根冠细胞侵入根系表皮细胞，最后在根皮层细胞细
胞间隙形成哈蒂氏网 (hartig net)，而根外形成菌套
(mantle)[11,15]。哈蒂氏网作为植物和真菌的交换界面
用于营养物质的交换 [7]。与内生菌根真菌相比，外
生菌根真菌容易离体培养。形成外生菌根的真菌多
属于担子菌中的牛肝菌属、鹅膏属和蘑属，也有少
数种类属于子囊菌的块菌目。
内生菌根中分布最广的称为泡囊—丛枝状菌
根 (vesiculer-arbuscular mycorrhiza)(arbuscular
mycorrhiza)，即 VA菌根。VA 菌根属于内生菌根中
无隔膜内生菌根 (aseptate-endotrophic mycorrhiza)，
是由 VA菌根真菌在寄主植物根系中形成的泡囊和
丛枝状的功能性结构。除十字花科、灯芯草科等少
数几个科的植物不能形成菌根外，80 %的维管植
物都能形成丛枝状菌根，是在根皮层细胞内部形成
的一种高度分枝状真菌结构 [7,17]。丛枝菌丝基本可
以充满整个皮层细胞空间，但是真菌质膜并没有和
植物的细胞质膜融为一体，植物的质膜形成特殊的
结构——围丛枝膜 (periarbuscular membrane)包裹
丛枝菌丝。VA菌根真菌丛枝质膜和植物围丛枝膜
的交界面被推测是共生体间可溶性物质的交换场
所 [18]。VA菌根真菌是专生性寄生真菌，如果没有
寄主植物，它们不能生长，迄今为止没有分离到纯
的真菌培养物。与植物形成 VA菌根的真菌分类地
位不断上升，已设为球囊菌门 (Glomeromycota)，
下设 1个纲、4个目、13个科、19个属，如球囊霉
属 (Glomus)、无梗囊霉属 (Acaulospora)、类球囊霉
属 (Paraglomus)、巨孢囊霉属 (Gigaspora)等 [19]。
内外生菌根既可在宿主植物根表面形成菌套，
又可在皮层细胞内形成不同形状的结构，兼具外生
菌根和内生菌根的特点，主要分布在森林土壤中，
但目前对其共生的真菌类型知之较少。
3　外生菌根促进植物体磷吸收
EM共生过程的实验数据表明，菌根显著促进
曹庆芹，等：菌根真菌促进植物磷吸收研究进展第4期 409
植物体磷的吸收。磷 (Pi)在外生菌根中的分布是不
均匀的，菌丝体吸收来的磷主要集中于位于菌根中
间部位的菌丝体，而不是根的基部或顶端的菌丝体。
哈蒂氏网和界面质外体是 Pi和碳水化合物的双向
交换界面，真菌将 Pi转运给植物，同时吸收植物
中的碳水化合物 [8]。菌根中的磷主要有磷酸盐和多
聚磷酸盐两种形式，Pi/polyP的比值为 1.8左右，
而非菌根中只有磷酸盐一种形式，说明菌根真菌促
进了多聚磷酸盐的吸收 [20]。Tatry等 [21]从 Pinus
pinaster的共生真菌 Hebeloma cylindrosporum中分
离到两个磷转运蛋白 HcPT1和 HcPT2，在高磷和
低磷条件下，这两个转运蛋白基因均表达，磷饥饿
条件下 HcPT1转录水平升高。 这两个真菌基因的
存在提高了低磷或高磷条件下 P. pinaster净磷吸收
率。分子水平的通量分析表明，植物体磷营养水平
的显著改善使得根系磷感应和磷吸收通路的基因下
调 [15]，如参与磷动员的酸性磷酸酶的转录活性降低，
磷水平感应器 [含 SPX(SYG1-Pho81-XPR1)结构域 ]
基因的转录水平也表现出下降，但是对于植物根系
如何高效吸收EM菌丝转运的磷的机制还未见报道。
外生菌根真菌担子菌——Laccaria bicolor基因
组序列已测序完成 [16]，大约含有两万个编码蛋白的
基因，以及数量庞大的转座子和重复序列。结构基
因当中还包含一些非预期的蛋白基因，譬如未知功
能的小分泌蛋白 (small secreted protein)，其中的几
个基因只在共生组织中表达，高效表达的小分泌蛋
白聚集在定居植物根中的菌丝体中。具有降解非植
物细胞壁多糖的能力，但是缺乏降解植物细胞壁的
酶，这可能与菌根真菌的腐生性和活体双重生活方
式有关，使得真菌同时能够在根系和土壤中生存。L.
bicolor基因组的测序完成为深入理解外生菌根共生
互作提供了一个极为便利的平台。Felten等 [14]研究
发现，L. bicolor促进杨树侧根的形成，同时也促进
非菌根共生植物拟南芥侧根的发生，表明 L. bicolor
与拟南芥的相互作用并不依赖植物形成菌根的能
力。
4　丛枝状菌根促进植物体磷吸收
VA菌根真菌编码的高磷亲和力的磷转运蛋白
吸收土壤中的可溶性磷，运输到真菌胞质中，储存
在液泡中。VA菌根真菌所编码的磷转运蛋白属于
植物的 MCF(major facilitator superfamily)家族，从
Glomus versiforme、G. intraradices和 G. mosseae分
别克隆的三个磷转运蛋白 GvPT、GiPT和 GmosPT
均在根外菌丝中表达，而 GmosPT则在根内菌丝中
高表达 [22-24]。Pi在根内菌丝中被释放到质外体
(apoplast)，通过植物驱动的菌根磷转运蛋白
(mycorrhiza Pi transporter)特异性吸收真菌菌丝转运
的 Pi，然后将 Pi运输到植物体的各个部位。
菌根磷转运蛋白在植物—VA菌根真菌互作中
研究得较为清楚，菌根磷转运蛋白基因是在植物—
菌根真菌共生过程中被特异驱动的基因，只在菌根
中特异性或诱导性表达 [5,25-27]。目前，已在植物中
克隆出了 6个菌根特异性磷转运蛋白和 16个菌根
诱导性磷转运蛋白 (表 1)。马铃薯中的 StPT3是第
一个被克隆并进行功能验证的菌根诱导磷转运蛋白 [28]。
此后，藜蒺苜蓿MtPT4[25]，水稻 OsPT11[29]，茄科植
物 LePT3、LePT4、LePT5、StPT4和 StPT5[26] 等相
继被克隆。不同的 VA菌种均可显著诱导藜蒺苜蓿
MtPT4的表达，但其诱导水平并不相同，同时抑制
其他 5个非菌根特异性磷转运蛋白基因的表达 [30,31]。
Xu等 [32]利用番茄 LePT4突变体进一步证实了
LePT4基因是菌根特异性基因，LePT4功能的缺失
不能被其他磷转运蛋白基因所弥补。Chen等 [33]比
较了茄科植物直接吸收磷以及菌根调控两种途径中
6个磷转运蛋白基因，其编码序列和调控序列相对
保守，表达模式呈现出多样性。菌根磷转运蛋白基
因的表达与磷水平有关，在高磷水平下抑制菌根磷
转运蛋白基因的表达 [27]。利用融合蛋白发现
MtPT4-GFP和 OsPT11-GFP定位于成熟丛枝的细小
分枝上，而有 1~2个分叉的幼小丛枝和降解的丛枝
上检测不到 GFP的信号，这也表明菌根磷转运蛋
白可能与丛枝的发育和降解有关 [34,35]，菌根磷转
运蛋白的荧光只维持了 2.5~5.5 h，然后很快就会消
失 [34]。已鉴定的菌根特异和菌根诱导的磷转运蛋白
都属于植物 Pht1家族，不同植物的菌根特异性和
大部分诱导上调的磷转运蛋白聚为一个亚组，表明
与 Pht1家族的其他磷转运蛋白成员具有不同的演
化路线。
与未侵染的根系相比，菌根的形成直接刺激菌
根吸收途径磷转运蛋白基因的特异或高效表达，而
一些磷转运蛋白基因的表达水平则下降，如马铃薯
StPT1和 StPT2[28]。这一结果反映了菌根吸收途径
和根表吸收途径两者之间需要保持一定的平衡 [6]。
5　丛枝状菌根真菌共生信号转导途径
丛枝状菌根真菌共生与根瘤菌共生均属于内共
生系统 (endosymbiosis)。目前，根瘤菌共生系统信
生命科学 第23卷410
表1 植物内生菌根中的菌根特异和菌根诱导型磷转运蛋白
物种 拉丁名 命名 表达模式 序列号 参考文献
番茄 Lycopersicon esculentum LYCes; Pht1; 4(LePT4) 菌根特异(mycorrhiza AAX85192 [26]
specific, AMS) [31]
LYCes; Pht1; 3(LePT3) 菌根诱导 AY804011 [26]
(mycorrhiza inducible,
AMI)
LYCes; Pht1; 5(LePT5) 菌根诱导(AMI) AAX85194 [26]
马铃薯 Solanum tuberosum SOLtu; Pht1; 4(StPT4) 菌根特异(AMS) AAW51149 [26]
SOLtu; Pht1; 5(StPT5) 菌根特异(AMS) AAX85195 [26]
SOLtu; Pht1; 3(StPT3) 菌根诱导(AMI) CAC87043 [26, 28]
百脉根 Lotus japonicus LOTja; Pht1; 3(LiPT3) 菌根诱导(AMI) BAE93353 [36, 37]
菖蒺苜蓿 Medicago truncatula MEDtr; Pht1; 4(MtPT4) 菌根特异(AMS) AAM76744 [22, 35]
茄子 Solanum melongena SmPT3 菌根诱导(AMI) EF091668 [33]
SmPT4 菌根诱导(AMI) EF091671 [33]
SmPT5 菌根诱导(AMI) EF091674 [33]
胡椒 Capsicum frutescens CfPT3 菌根诱导(AMI) EF091667 [33]
CfPT4 菌根诱导(AMI) EF091670 [33]
CfPT5 菌根诱导(AMI) EF091673 [33]
烟草 Nicotiana tabacum NtPT3 菌根诱导(AMI) EF091669 [33]
NtPT4 菌根诱导(AMI) EF091672 [33]
NtPT5 菌根诱导(AMI) EF091675 [33]
水稻 Oryza sativa ORYsa; Pht1; 11(OSPT11) 菌根特异(AMS) AAN39052 [29, 38, 34]
ORYsa; Pht1; 13(OSPT13) 菌根诱导(AMI) AAN39054 [29, 38]
大麦 Hordeum vulgare HORvu; Pht1; 8 菌根诱导(AMI) AAO72440 [39, 40]
小麦 Triticum aestivum TRIae; Pht1; myc 菌根特异(AMS) CAH25730 [40]
玉米 Zea mays ZEAma; Pht1; 6 菌根诱导(AMI) CAH25731 [40, 41]
注：此表格来自Javot等[6]，有一定修改
号转导途径已比较清晰，整个信号途径中的关键基
因均已克隆测序并进行了功能分析。相比而言，丛
枝状菌根菌的信号转导途径虽有一定的进展，但信
号转导上游和下游的转导因子还不清楚 [42,43]。
VA菌根共生始于植物根系和丛枝状菌根真菌
化学信号物质的交换。植物根系分泌类黄酮
(flavonoid)和独角金内酯 (strigolactones)等分子，
这些物质可以被 VA真菌所感知 [44]，推测可使 VA
菌根真菌分泌一种化学结构未知的可扩散复合
物——Myc因子 [45]。植物根系质膜上很可能也存在
特异性受体 [46]来识别和结合 VA菌根真菌分泌的
Myc因子。一旦 Myc因子被特异性受体所识别，
接下来将引起细胞内的钙震荡 (Ca2+ spiking)。蛋白
因子 DMI1/CASTOR/POLLUX(ion channel)、DMI2/
SYMRK(receptor-like kinase)可诱导钙震荡的产生，
DMI3/CCaMK(calcium/calmodulin-dependent protein
kinase, CCaMK)可识别钙震荡信号。DMI3被激活
后将引起 VA途径特异性转录因子的表达，进而导
致细胞核内Myc诱导系列基因的表达。这一途径
通常称为共同信号转导通路 (common signaling
pathway)(图 1 )，但在水稻中也发现了另一条 VA
信号通路，两条途径共享一些主要的信号蛋白分子，
有个别信号蛋白分子偏离了共同转导通路 [47-49]。百
脉根 (Lotus japonicus)的基因表达分析也表明可能
存在其他的 VA信号途径 [50]，这也显示了 VA信号
网络的多样性。
Lyso-phosphatidylcholine可特异性激活马铃薯
StPT3 和 StPT4 基因的启动子，因此推测 Lyso-
phosphatidylcholine在 VA菌根共生中可能起到信号
分子的作用 [51]。菌根磷转运蛋白基因的诱导表达位
于菌根共生信号途径的下游，在根内皮层细胞建立
共生途径形成丛枝状菌根后将诱导表达 Pi转运蛋
白，特异性地输送磷，植物—菌根真菌共生过程
信号途径的研究有利于揭示促磷吸收的分子机
制 [27,49]。VA菌根共生系统中 Pi的转运对于维持根
内皮层细胞内丛枝的结构是必需的，一旦 Pi转运
曹庆芹，等：菌根真菌促进植物磷吸收研究进展第4期 411
停止将导致丛枝结构的萎缩，这意味着 Pi运输途
径的畅通是丛枝状结构执行功能和再分化的信号基
础 [52]。
6　展望
EM和 VA菌根对植物的共生促磷吸收作用显
著，但大多数植物菌根促磷吸收分子生物学研究还
是一片空白，未来这一领域还有待于进一步研究。(1)
植物—真菌菌根共生过程诱导了植物菌根磷转运
蛋白基因的表达，高效转运通过菌丝体吸收富集的
磷，满足植物生长发育的需要。通过克隆菌根磷转
运蛋白基因，研究菌根磷转运蛋白基因的表达特征，
揭示植物菌根磷吸收的分子机理，进而发掘稳定增
强表达的菌根磷转运蛋白基因作为植物—EM或
VA真菌共生过程促进磷吸收的有效标记，为进一
步深入研究植物与 EM或 VA真菌的共生互作奠定
基础。(2)菌根共生信号转导途径的进一步解析可
揭示菌根促磷吸收的分子机理，包括菌根真菌分泌
的Myc信号分子、 Myc的受体蛋白，以及信号转导
途径的关键蛋白组分等。
[参　考　文　献]
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