全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 19卷 第 3期
2007年 6月
Vol. 19, No. 3
Jun., 2007
植物中参与活性氧调控的基因网络
宋莉璐， 张　荃*
（山东师范大学生命科学学院逆境植物重点实验室，济南 250014）
摘　要：植物体内活性氧(reactive oxygen species, ROS)是氧化还原反应的必然副产物，具极高的活性
和毒性，从而对细胞产生毒害。同时，活性氧作为信号分子对很多生理过程诸如植物生长发育、细
胞程序化死亡及生物和非生物胁迫应答起调控作用。植物中 ROS双重作用的协调机制目前尚不明确，
确定的是细胞中 ROS维持于稳定水平需要精细的调节。拟南芥中至少包括 152个基因组成的网络参与
ROS的调控，该网络具高度的灵活性和互补性。本文综述了 ROS网络中鉴定的一些关键基因及细胞学
定位和协同作用，R OS 信号转导，尤其是叶绿体中 R OS 信号的调控。
关键词：活性氧；基因网络；信号转导；调控；叶绿体
中图分类号：Q945.78　　文献标识码：A
Reactive oxygen gene network of plants and its regulation
SONG Lilu, ZHANG Quan*
(Key Laboratory of Plant Stress Research, School of Life Science, Shandong Normal University, Jinan 250014, China)
Abstract: Reactive oxygen species (ROS) are inevitable by-products of biological redox reactions, they are highly
reactive and toxic, and are capable of injuring cells. However, ROS also control many different processes in
plants, such as growth, development, pathogen defense, programmed cell death, hormone signaling, biotic and
abiotic stress responses and cell cycle as signaling molecules. How this conflict is resolved in plants is largely
unknown. Nonetheless, it is clear that the steady-state level of ROS in cells needs to be tightly regulated. In
Arabidopsis, a network of at least 152 genes is involved in managing the level of ROS. This network is highly
dynamic and redundant, and encodes ROS-scavenging and ROS-producing proteins. This review discusses
the cellular localization and coordination of key genes in the network, the regulation of ROS signaling by the
reactive oxygen gene network in plant cell, especially in chloroplasts which are more prone to oxidative damage
than any other organelle.
Key words: ROS; gene network; signaling; regulation; chloroplast
收稿日期：2006-12-25；修回日期：2007-02-27
基金项目：国家“863”计划(2004AA626060)
作者简介：宋莉璐( 1 9 8 1 —)，女，硕士研究生；张　荃( 1 9 6 4 —)，女，博士，副教授，* 通讯作者，E - m a i l :
arabidopsis@sdnu.edu.cn
文章编号 ：1004-0374(2007)03-0346-07
在光合生物产生氧气的同时，活性氧(ROS)即
作为副产物随之出现。生物体内的ROS有超氧化物
阴离子(O2–)和羟自由基(OH·)，以及过氧化氢(H2O2)
和单线态氧(1O2)等，它们均具高的活性和毒性。正
常情况下植物光合作用和呼吸作用产生的ROS水平
较低，但很多胁迫包括干旱、盐害、冷害、重金
属、紫外辐射、臭氧、机械伤害、营养缺乏、病
原体入侵、高光强等均导致光合电子传递链及呼吸
链产生过量 R O S，还诱导 N A D P H 氧化酶产生
RO S，对细胞造成氧化毒害[1]。因此，所有需氧
347第3期 宋莉璐，等：植物中参与活性氧调控的基因网络
生物都进化了高效的ROS清除机制。近年来研究发
现，ROS尚有其他一些重要生理作用，如调控植
物生长发育、细胞周期，以及细胞程序化死亡、激
素的信号转导、生物或非生物的胁迫应答等[2]。在
进化过程中，植物能够有效的降低ROS毒害并将其
作为信号分子，该过程需基因网络的严格调控。拟
南芥中这个基因网络包括 150多个基因，编码包括
与ROS产生及清除相关的酶，并具高度的灵活性和
互补性[3]。所有这些研究拓展了我们对 ROS的认
识，揭示了它在植物中的双重作用机制。
1　植物ROS信号转导通路及其调控
1.1　ROS及钙离子信号的相互调控　ROS信号即
ROS产生的空间及时间模式。诱导产生ROS的酶定
位于细胞不同区室，而酶的激活决定于刺激物的特
点及感知路线。ROS爆发的最初部位、持续时间
及强度差异会导致次级信号的化学性质、亚细胞定
位、寿命及强度的不同[4]。而钙信号则由细胞中储
存钙离子的释放及胞外钙离子的内流所构成[5]。钙
离子快速内流与病原体防御、ROS及其他非生物胁
迫诱导的次级胁迫应答有关。质膜NADPH氧化酶
(NADPH oxidase)是植物产生 ROS的关键酶，而该
酶受钙直接调控或由钙调蛋白(calmodulin)调节的
NAD 激酶间接调控[6] ；同时，钙通道还受氧化还
原的调节[7]。因而，ROS和钙离子信号的其中之一
发生紊乱，均会引致两者信号的改变。
RO S 及钙离子信号被看作细胞中的“通流”
(common currency)，其将环境信号与细胞中的基因
及生化网络联系起来，实现植物精确的生理反应。
两种信号在胞内和胞间的通讯均受时间及距离的限
制，一方面是因为 ROS寿命短，会迅速转变为活
性弱的分子；而另一方面，胞内钙离子的结合蛋白
(calcium-binding proteins)含量丰富，使钙离子的浓
度在短时间内发生改变。由此推测存在一种寿命长
的次级信号介导的系统应答，这些次级信号可能包
括水杨酸(salicylic acid, SA)、茉莉酸(jasmonic acid,
JA)、系统素(systemin, SYS)和植物激素ABA、乙
烯等 [ 8 -9 ]。
1.2　植物ROS信号转导通路　植物中钙离子储存及
释放的调控决定了钙信号的转导，而ROS信号转导
则通过 ROS产生及清除来实现，并受基因网络调
控。ROS作为“通用”信号分子最初可能是因为
它对胁迫的感知。很多生物及非生物胁迫均扰乱细
胞代谢平衡，产生过量 ROS。环境信号进入 ROS
信号转导网络，破坏 ROS的动态平衡。ROS信号
的改变被各种蛋白质、酶或受体感知，进而调节相
应的发育、代谢及防御通路。一些简单有机体，如
细菌或酵母，通过对氧化还原敏感的转录因子感知
过量产生的 ROS，激活各种 ROS防御途径，并调
控自身代谢通路以减少ROS产生[10-11] ；这种ROS代
谢的“基础循环”使细胞中 ROS 稳定于低水平。
进化中该通路可能发生改变，即ROS作为植物信号
分子参与更多生理活动包括生长发育、防御及激素
信号转导等的调控。
近年来，对拟南芥的研究揭示了ROS信号转导
途径中的一些关键组分。虽然目前感知ROS的受体
尚未发现，但人们推测植物细胞至少存在三种不同
的机制感知并转导 ROS信号[3,12](见图 1) ：(1)尚未鉴
定的受体蛋白感受ROS信号并导致产生钙信号或激
活磷脂酶 C/D(phospholipase C/D，PLC/PLD)[13]，而
后者又引起磷脂酸积累，其产生的磷脂酸或钙离子
可激活丝氨酸 \苏氨酸激酶(OXI1)，活化的OXI1进
一步激活促分裂原活化蛋白激酶 3/6(mitogen-acti-
vated protein kinase 3/6, MAPK 3/6)，并调控 ROS产
生和清除通路中的各种转录因子[14]。(2)对氧化还原
敏感的转录因子(如NPR1或HSFs)被ROS激活或抑
制，进而影响OXI1、MAPK3/6等激酶的表达并诱
导ROS特异的转录因子[14]。(3)受ROS直接抑制的磷
酸酶可激活OXI1和MAPK3/6等激酶，进一步调控
ROS信号通路。其中，ROS特异的转录因子包括
WRKY、Zat、RAV、GRAS以及Myb家族等。基
因敲除突变体的研究表明Zat12为氧化胁迫下抗坏血
酸过氧化物酶 1(Apx1)基因表达和植物防御所必
需 [15] ；另外，具有高度保守锌指结构域的转录因
子 LOL1 (lesions stimulating disease resistance 1)和
LSD1(LSD-One-Like 1)对SOD和O2-的积累具拮抗效
应[16]。在植物ROS信号转导途径下游的MAPK级联
通路则激活多种防御机制应答 ROS胁迫。
药理学及遗传学研究表明，ROS信号转导中可
能存在另一条由NADPH氧化酶介导的正放大回路
(positive amplification loops)[17]。这一回路可被低水
平的 ROS激活，导致细胞特定部位 ROS信号的放
大；而细胞中ROS过量积累又激活ROS清除路径，
从而降低细胞特定部位或整个细胞的ROS水平，这
是一条反馈抑制回路(feedback inhibition loops)。这
种 ROS产生及清除通路之间的相互作用，决定了
ROS信号分子的强度、寿命及定位，这一过程需
348 生命科学 第19卷
严格的调控。
2　ROS网络中酶的细胞学定位及协同作用
植物中参与ROS调控的基因网络与ROS信号转
导通路相互关联，网络中的基因通过对信号转导的
调节进而清除 ROS毒害并将 ROS作为信号分子。
2.1　参与ROS调控的基因网络特点　拟南芥ROS网
络包括至少 152个基因，很多突变体以及不同胁迫
下基因转录本水平的变化表明, ROS网络具两个显著
特点即互补性和灵活性。拟南芥中，Apx1(抗坏血
酸过氧化物酶 1)基因敲除可致 PrxR(过氧还蛋白)和
一种铁蛋白的表达增强，Cat2(过氧化氢酶2)基因缺
失导致铜结合蛋白、谷氧还蛋白及硫氧化还原蛋白
的表达增强，而 CSD2(铜 /锌超氧化物歧化酶 2)基
因缺失则致FeSODs(铁超氧化物歧化酶)、铁蛋白及
CATs(过氧化氢酶)的表达增强[3] ，从这些基因缺失
突变体转录本的表达可见其网络中基因的互补性。
同时，ROS网络应答不同种类胁迫具高度特异的模
式即转录本在不同胁迫下存在表达差异，由此可见
该网络的灵活性。
伴随生物及非生物胁迫常有NADPH氧化酶介
导的 ROS剧烈增加[18] ；而 ROS动态平衡的破坏，
如清除酶的缺失突变或环境胁迫，可致NADPH氧
化酶表达水平改变，说明某种NADPH氧化酶的转
录激活对防御应答或放大回路至关重要[19]。转录本
表达变化的情况中，还发现很多基因虽然在细胞防
御中发挥关键作用，但其表达对环境胁迫并无应
答；如 CSD2或 chlAOX(叶绿体交替氧化酶)基因转
录本的表达在各种胁迫下均无变化，但基因敲除对
其功能进行分析，发现无论非生物胁迫存在与否，
这些基因均对叶绿体保护起重要作用[19]。
2.2　ROS网络中清除酶类的细胞学定位及协同作用
　植物 ROS网络中的酶包括两大类，即 ROS产生
酶和清除酶。植物中ROS的产生主要源于重要的需
氧生化反应，如呼吸和光合电子传递链以及乙醇酸
盐、黄嘌呤和葡萄糖的氧化等。另外，质膜NADPH
氧化酶、细胞壁过氧化物酶[20]、质外体草酸氧化物
酶[21]和单胺氧化酶[22] 等多种酶系统也可产生大量
ROS，从而在 ROS信号转导中发挥作用。
植物细胞区室中几乎都存在由参与ROS调控的
基因网络编码的多种ROS清除酶，且每一区室的不
同种类 ROS均对应多种清除酶(图 2)。叶绿体类囊
体通过“水 -水循环”(water-water cycle)通路清除
O2- 和H2O2，AOX(交替氧化酶)也可降低O2–的产
生。基质中，ROS则主要由基质 SOD及“抗坏血
酸 -谷胱甘肽循环”(ascorbate-glutathione cycle)来清
除；此外 PrxR和 GPX(谷胱甘肽过氧化物酶)也参
与基质H2O2的清除。过氧化物酶体中，SOD、CAT
及APX负责分解光呼吸和脂肪酸氧化产生的 ROS。
线粒体中同样存在 SOD、AOX及抗坏血酸 -谷胱甘
肽循环。胞质酶促系统与叶绿体基质基本一致，但
图 1　活性氧信号转导通路模式图[3]
注：ROS可被三种机制感知：ROS受体、氧化还原敏感的转录因子及磷酸酶
349第3期 宋莉璐，等：植物中参与活性氧调控的基因网络
两者编码这些酶的基因却不相同。液泡中 ROS产
生、清除机制及在 ROS信号转导中的作用尚不清
楚。但在成熟植物细胞中液泡占很大体积，推测液
泡可能在ROS代谢中担任未知的重要作用[23]。人们
对质外体的抗氧化能力及在信号转导中的作用等最
近才有所认识[24]，有关其调控ROS代谢的酶和基因
了解尚少。
虽然细胞不同区室中的 ROS清除路径相互分
离，但H2O2等 ROS极易跨膜扩散[25]，且抗坏血酸、
谷胱甘肽等小分子抗氧化剂能在细胞不同区室间跨
膜运转[26]，因而细胞各区室的清除酶必须协同作
用。有关拟南芥的研究表明，ROS清除网络在细
胞不同区室间的协同作用模式非常复杂，如一般认
为光胁迫导致叶绿体或过氧化物酶体中ROS的过量
产生，但有实验却发现光胁迫诱导的是细胞质而非
叶绿体中清除酶类的表达[27]。另外，植物体中至少
有三种 ROS清除酶可同时在叶绿体及线粒体中表
达[28-29]，说明这两个细胞器间具高度协同的防御应
答机制。
3　拟南芥ROS网络中关键组分的鉴定
基因敲除及反义技术对 C A T 2、A P X 1、
chlAOX、mitAOX(线粒体交替氧化酶)、CSD2、
PrxR及各种NADPH氧化酶的研究表明，ROS网络
中的基因与植物生长发育、气孔应答及生物和非生
物胁迫应答等有密切关联，因而植物中参与ROS调
控的基因网络具高度复杂性，并调控一系列关键生
理过程。同时，ROS网络具互补性，因此这些基
因突变体均能存活；但每种基因的缺失均与一种明
显的表型相对应，表明它们在植物ROS网络中有关
键作用。
胞质抗坏血酸过氧化酶 1(APX1，At1g07890)
是拟南芥ROS网络中的一个关键组分[27]。光胁迫下
拟南芥胞质apx1缺失突变体的叶绿体H2O2清除系统
瘫痪，导致 H2O2水平增加，蛋白质被氧化，从而
光合活性受到抑制，表明APX1虽定位于胞质，但
在光胁迫下其对叶绿体H2O2清除系统具保护作用。
拟南芥s/mapx(基质/线粒体APX)突变体的光合活性
不受该基因缺失的影响，说明 s/mAPX对胁迫条件
图2　植物细胞中ROS清除通路的细胞学定位[3]
350 生命科学 第19卷
下细胞的保护与胞质APX相比并非必需，其可能原
因在于中等强度光胁迫下的胞质APX1对s/mAPX的
缺失具补偿作用。完整叶绿体对外部H2O2很敏感[30]，
而apx1缺失突变体的叶绿体H2O2清除系统瘫痪，因
而推测胞质APX1对叶绿体的保护在于它能清除从
线粒体、过氧化物酶体扩散至叶绿体的 H 2 O 2。
APX1作为胞质 H2O2清除的关键酶，可能是叶绿
体、线粒体及过氧化物酶体这三种产生ROS的主要
细胞器间的防御屏障，也说明ROS网络的高度联系
性以及细胞不同区室ROS清除通路间的协同，并调
控细胞 ROS水平、ROS信号转导及防御应答。
基于突变体的分析，发现ROS网络中的其他清
除酶，如 CAT2、chlAOX、CSD2、PrxR均在保
护叶绿体免受氧化伤害中起重要作用。例如，
CSD2基因表达受抑导致叶绿体清除 ROS能力降
低，从而诱导低光强下的拟南芥进行高光强胁迫应
答[19]。CAT2基因缺失则植物体生长延迟，且对臭
氧和光胁迫高度敏感[31]。与之相反，质膜NADPH
氧化酶可通过催化产生大量ROS来抵御病原体，因
而其基因 AtrbohD和 AtrbohF的缺失则抑制 ROS产
生，使拟南芥抵御病原体能力降低[32] ；另外，它
们还在保卫细胞抗坏血酸信号的转导中起作用[33]。
植物ROS网络其他基因的缺失和多个基因同时
敲除的研究，有可能发现网络的新作用以及与不同
信号通路间的联系[34]。
4　叶绿体——ROS及氧化还原调控的关键部位
4.1　叶绿体与 ROS清除系统　基于二价氧生理特
性、还原力需求状态及多余光合电子带来的危害，
叶绿体作为光合作用的场所与其他细胞器相比更易
遭受氧化胁迫的伤害。因此，叶绿体进化了更强的
防御机制调控电子传递链的氧化还原平衡及叶绿体
基质中的氧化还原状态。叶绿体有多种ROS清除系
统，至少包括两条完整的 H2O2清除通路，即类囊
体中的“水 -水循环”和基质中的“抗坏血酸 -谷
胱甘肽循环”(图 2 )。
在叶片细胞的叶绿体中，H2O2 和O2-的产生与
SOD、APX、CAT等 ROS清除酶的活性间存在动
态平衡[12]。拟南芥叶绿体至少有三种不同的APX，
即结合类囊体膜的APX(At1g77490)、类囊体腔APX
(At4g09010)及基质APX(At4g08390)。而 SOD在拟
南芥叶绿体中有四种不同形式，即一种 Cu/ZnSOD
(CSD2)和三种 FeSODs(FSD1、FSD2、FSD3)。而
叶绿体“抗坏血酸 -谷胱甘肽循环”中还存在另外
一些清除酶。
不同于其他细胞器，叶绿体中有大量抗坏血酸
及谷胱甘肽等抗氧化剂的存在，以还原或重新合成
被氧化的生物分子。光照下的叶绿体需重新修复被
氧化的代谢物质，该过程对还原力的需求主要由光
合电子传递链提供。伴随光氧化胁迫的增强，几乎
全部光合电子被传递到抗氧化防御系统以提供还原
力、增强抗氧化胁迫的能力[30]。黑暗情况下不存在
光合作用形成的强还原力，则叶绿体氧化还原状态
与异养细胞的细胞质情况类似[35]，因而需通过淀粉
代谢或从外界引入还原力以维持自身的氧化还原平
衡。
4.2　氧化还原失衡及叶绿体的抗氧化能力　诱导内
源ROS产生的胁迫刺激、抗氧化剂水平的改变[36]及
外施ROS均导致细胞氧化还原失衡，诱发氧化还原
信号的产生。cDNA芯片实验发现氧化还原信号对
核基因的表达具很强的调控作用[29,31,37-40]。而均为代
谢产物的ROS和小分子抗氧化剂之间的关系又非常
密切，因此大多实验难以区分氧化还原信号是因小
分子抗氧化剂所致的氧化还原失衡还是因 H2O2所
引起。
叶绿体感知氧化还原失衡，并通过渐弱的级联
信号传递到细胞核[41]。另一方面，叶绿体中失衡的
氧化还原状态经代谢偶联被传递到胞质；而胞质中
的氧化还原信号由于抗氧化系统的缓冲逐渐减弱，
能否传递到细胞核则决定于ROS产成的速率及胞质
抗氧化系统的强度。然而，对氧化还原不敏感的次
级信号分子则能顺利穿过胞质。
多种突变体及转基因植物的研究表明，植物的
抗氧化防御机制可应答各种氧化还原失衡，且随着
光氧化胁迫加剧，位于叶绿体中的抗氧化酶表达增
强且小分子抗氧化物增多；而强抗氧化能力依赖于
抗氧化酶类[27]及小分子抗氧化物[39-40]。另外，叶绿
体中相关于小分子抗氧化物合成的酶及抗氧化酶均
为细胞核编码，这种基因定位和蛋白质功能行使在
空间上的分隔要求信号跨叶绿体膜进行转导。
近来，叶绿体的研究主要集中于其氧化还原信
号的感知、叶绿体到细胞核的信号转导、靶标调控
及适应机制。叶绿体的信号转导由质体醌、硫氧还
蛋白系统的氧化还原状态、四吡咯(tetrapyrroles)、
碳水化合物及脱落酸等诱发，并进一步调控抗氧化
酶和氧化还原调节因子的表达，从而说明叶绿体是
氧化还原调控中的起点及终点[41]。
351第3期 宋莉璐，等：植物中参与活性氧调控的基因网络
5　展望
植物中参与ROS调控的基因网络的复杂性，不
仅在于其基因与生长发育及胁迫应答等的联系，以
及对关键生理过程的调控；还由于它整合于整个植
物信号转导通路，因而，植物 ROS信号转导基因
网络的鉴定非常困难,有待解决的问题尚有许多。
近年来虽然揭示了植物ROS网络中的一些关键
基因，但它们在关键生理过程中的调节机制仍需进
一步研究。我们还将利用不同的植物ROS产生酶及
清除酶的缺失突变体，探讨不同生物及非生物胁迫
下ROS网络多条支路间的协同作用。更多基因的突
变体以及同时敲除基因网络中两到三个基因的突变
体的分析鉴定，可能揭示植物ROS信号转导网络的
其他作用以及ROS和其他信号通路间的关联，这些
研究也可能找到参与ROS调控的基因网络中目前尚
未知晓的组分。另外，植物感知 ROS的受体是什
么？液泡在ROS信号代谢中有什么作用？抗坏血酸
和谷胱甘肽在各细胞区室间如何运转？所有以上这
些问题的解答，有待于大规模转录组学、蛋白质组
学和代谢组学的研究分析；并需要将这些研究结果
与生物信息学及计算机模型结合起来，使我们在系
统层面上更深入地了解植物ROS代谢及基因网络的
调控。
[参　考　文　献]
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生　命　科　学 Chinese Bulletin of Life Sciences
Chinese Bulletin of Life Sciences (Bimonthly)
(双月刊)(1988年创刊) (Started in 1988)
2007年 6月　第 19卷　第 3期(总第 114期) Jun., 2007　Vol.19　No.3