全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 22卷 第 2期
2010年 2月
Vol. 22, No. 2
Feb., 2010
文章编号 ：1004-0374(2010)02-0143-07
收稿日期：2009-07-20；修回日期：2009-12-28
基金项目：国家自然科学基金项目(30771463；308717
09) ；重庆大学研究生创新团队建设项目(200909B1007)
*通讯作者：E-mail: huzongli71@yahoo.com.cn
抗青枯病基因 RRS1的研究进展
高建阁，胡宗利*，陈国平
（重庆大学生物工程学院，重庆 4 0 0 0 4 4）
摘　要：RRS1是被发现的第一个青枯病抗性基因，能介导多个 Ralstonia solanacearum小种的广谱抗
性反应，也是至今第一例依赖 NDR1蛋白的 TIR-NBS-LRR类 R基因。该文综述了目前分子机制研究最
为详尽的拟南芥抗青枯病基因 RRS1的克隆、功能和表达作用模式的研究进展，对其他作物青枯病抗性
的分子机理研究提供科学的依据和启示。
关键词：R R S 1；抗青枯病；拟南芥
中图分类号：Q943.2；S435.621　　文献标识码：A
Research advance in RRS1 gene of resistance to Ralstonia solanacearum
GAO Jian-ge, HU Zong-li*, CHEN Guo-ping
(Bioengineering College of Chongqing University, Chongqing 400044, China)
Abstract: RRS1 was the first gene of resistance to Ralstonia solanacearum found in Arabidopsis thaliana, which
confers broad-spectrum resistance to several strains of R. solanacearum. It was also the first R gene of the TIR-
NBS-LRR subclass, depended on NDR1 protein. In this paper, we review the cloning, function and expressive
model of RRS1 in A. thaliana, and hope to provide the science evidence and useful enlightenment for the molecular
mechanism research of resistance to R. solanacearum in other crops.
Key words: RRS1; resistance to Ralstonia solanacearum; Arabidopsis thaliana
茄科雷尔氏菌(Ralstonia solanacearum)曾用名
Pseudomonas solanacearum，属于革兰氏阴性β蛋白
类细菌[ 1]。雷尔氏菌引起的植物细菌性青枯病害
(Bacterial wilt)，简称青枯病，是一种世界范围的
细菌性土传病害。该菌寄主广泛，能够侵染热带和
温带地区多达 450种以上的植物种类，严重影响了
很多重要经济作物，比如番茄、马铃薯、香蕉等
的产量 [ 2 ]。
自然条件下，雷尔氏菌从植物根茎的伤口，或
者次生根的根冠部位侵入。从植物的受伤部位侵入
的雷尔氏菌，直接进入导管繁殖，产生大量胞外多
糖(EPS)。EPS影响和阻碍植物体内的水分运输，特
别是易于对叶柄结和小叶处较小孔径的导管穿孔板
造成堵塞，从而引起植株萎蔫。同时，雷尔氏菌
还向细胞外分泌多种细胞壁降解酶，这些细胞壁降
解酶可能在破坏导管组织引起植株枯萎死亡方面有
重要作用。从次生根冠侵入的雷尔氏菌会穿过根冠
和主根表皮形成的鞘，引起相邻薄壁组织的细胞壁
膨胀。已有研究表明，雷尔氏菌侵入皮层后在细胞
间隙里繁殖，破坏细胞间的中胶层，使寄主植物的
细胞壁解体，质壁分离，细胞器变形，形成空腔[3]。
青枯病从发现至今已有 130余年的历史，迄今
尚未找到防治此病的有效药物，甚至该病呈现愈演
愈烈的态势，选育抗青枯病品种成了发病地区防治
该病最有效的手段。近年来，随着分子生物学技术
的发展，已经成功完成了雷尔氏菌基因组序列的测
定，同时对其分子机理的研究也日趋深入。众所周
知，抗源是抗病育种的基础，因此积极寻找抗源是
144 生命科学 第22卷
农业抗病育种的好方法。相比于传统育种方法，基
因工程技术在抗青枯病研究方面显示了极大的潜
力，必将成为作物抗青枯病育种的主要手段，而寻
找抗性基因成为当下研究的热点。本文综述了广谱
抗青枯病基因 RRS1的发现过程及其研究进展，希
望能够给广大科研工作者对于抗青枯基因研究提供
参考，促使植物青枯病的研究走上一个新的台阶。
1　RRS1基因的发现及克隆
青枯病作为土传性病害，难于以化学方法进行
有效防治，加上青枯病的危害持久，引起科研者的
极大关注，而寻找分子水平的基因序列是科研的热
点。拟南芥作为植物研究的模式植物，对于抗青枯
病的研究具有很重大的现实意义。如表 1显示，生
态型 Col-5和Nd-1表现出对不同植物类型的雷尔氏
菌菌种的高抗性，这样可以更加清楚明了在拟南芥
中探索抗青枯病基因的作用机理和作用模式。
为了定位RRS1(resistant to Ralstonia solanacearum 1)
基因，Holub和Beynon曾在1997年以遗传模式植物
拟南芥(A. thaliana)为研究材料，利用其生态型Col-5
(感)×Nd-1(抗)的杂交获得169株重组体品系，分析
得到第5号染色体的一个分子标记nga129与RRS1关
联。通过遗传连锁分析将RRS1定位于nga76和nga129
两个遗传标记之间，遗传距离为 49.1 centiMorgans
(cM) [4]。
茄科植物受青枯病危害最重，涉及的作物种类
最多，其中发现的雷尔氏菌GMI1000菌株正常情况
下侵入番茄具有致死的强毒性，因在拟南芥中表现
为隐形的简单遗传品质而被分离。Deslandes等[4]在
1998年对拟南芥生态型 Col-5× Nd-1的遗传分析
中，发现其对雷尔氏菌GMI1000菌株产生抗性并且
表现为简单遗传的隐性性状，接着利用来自 Col-5
× Nd-1构建的重组自交系群体，将抗性决定位点
RRS1定位于拟南芥第5号染色体上的两个限制性内
切酶多型性(RFLP)标记(mi83和mi61)之间，遗传距
离 6.8 cM，比Holub和 Beynon的遗传距离缩小了
很多。已有的研究也表明拟南芥的这个区域的基因
组同时包含有许多其他抗源，比如抗细菌、病菌、
卵菌纲等的识别位点[1,5]。这也许从另一方面阐明抗
性区域成分的复杂性，也利于菌株产生抗性突变。
接着Deslandes等[5]以 Col-5为研究对象，利用
RFLP 黏性质粒标记 43 0 和来自细菌人工染色体
(BAC)的克隆的左末端T25P9LE，进一步把RRS1的
区域缩小到 150 kb。进而 RFLP技术处理这些质粒
克隆体，把 RRS1定位于一个基因序列已知的质粒
B1上，分析获知其含有两个与抗性基因相似的开放
阅读框架(ORF)和一个与抗性基因不相关的开放阅读
框架。其中，O R F 1 是基因 R P S 4 ( G e n B a n k，
AJ243468)，属于 TIR-NBS-LRR类的抗性基因；
ORF2是具有抗性基因特性的全长基因序列，长度
为 6.3 kb，包含 6个内含子；ORF3则是截短了的
抗性基因序列。ORF2分析表明，N-末端与 TIR-
表1 不同雷尔氏菌菌株根侵染拟南芥Col-5和Nd-1后的反应[4]
反应 a
雷尔氏菌菌株 宿主植物 地域起源 Col-5 Nd-1 来源或参考文献
GMI1000 (race 1) 番茄 French Guyana S R Boucher et al. 1985
AW1 (race 1) 番茄 Alabama (U.S.) S R Denny et al. 1988
GA4 (race 1) 茄子 French West Indies S R Prior et al. 1990
GT4 (race 1) 番茄 French West Indies S R Prior et al. 1990
0170 (race 1) 烟草 Qld-Australia S R H. C. Hayward, University of Queensland, Brisbane, Australia
UW85 (race 1) 番茄 Ontario, Canada R R L. Sequeira, University of Wisconsin, Madison,WI
UW143 (race 1) 番茄 Qld-Australia R R Lozano and Sequeira 1970
UW81 (race 3) 马铃薯 Columbia R R Lozano and Sequeira 1970
UW82 (race 3) 马铃薯 Columbia R R L. Sequeira, University of Wisconsin, Madison,WI
BA4 (race 2) 香蕉 Granada R R P. Frossard, C.I.R.A.D., Montpellier, France
UW160 (race 2) 车前草 Peru R R Lozano and Sequeira 1970
Rd15 (race nd) 萝卜 Taiwan S S S. T. Hsu, A.V.R.D.C., Tainan, Taiwan
GT1 (race 1) 番茄 French West Indies S S Prior et al. 1990
a 两个独立实验分别检测十种不同生态型的植物；R和 S分别代表抗性和易感性表型
145第2期 高建阁，等：抗青枯病基因的 RRS1 研究发展
NB S-LR R 类中抗性基因具有相同的基序，所以
ORF2代表了RRS1-S基因的特征，但是与其他R基
因不同的，是ORF2的C-末端具有核酸定位信号区
(nuclear localization signal，NLS)和编码 60个氨基
酸的保守WRKY转录因子区域[5]。
然后利用 RRS1-S基因作为探针，在Nd-1黏性
质粒H基因库分离出RRS1-R，分析比较两者的基因
序列同源性高达 98%，除了RRS1-R比RRS1-S多了
90个氨基酸外，其余蛋白质序列上仅有 22个氨基
酸的不同[5]。RRS1-R和 RRS1-S结构对比示意图如
图 1 。
2　RRS1基因及其表达蛋白的特征
为了抵御微生物的入侵，植物在长期的进化过
程中形成了自己独特的防卫机制。抗性蛋白
(resistance proteins)就是植物细胞内部环境应对病原
体的分子保卫。目前，克隆获得了超过 50种的抗
性基因(resistance gene, R) [6]，大部分 R基因编码序
列含有核苷酸结合位点(nucleotide-binding site，
NBS)和富亮氨酸重复序列(leucine-rich repeat，LRR)
区域等相同的基序。NBS具有结合ATP或者GTP的
保守基序；LRR一般存在于细胞质中，有少数分布
在胞外，LRR骨架结构为Avr(avirulence)提供了多
能的识别表面，推测它与病原菌无毒基因(avr gene)
的专化识别和结合有关。NBS-LRR蛋白之间的识别
连接，或者依靠N-端的果蝇Toll蛋白细胞介素 -1受
体(Toll/interleukin-1-receptor，TIR)区域，或者依
靠 C-端的卷曲螺旋结构(coiled coil，CC)，也称为
亮氨酸拉链(1eucine zipper，LZ)结构。R基因信号
调控途径研究表明TIR和CC区域处在信号传导的下
游发挥效应[7,8]。
从拟南芥分离得到的 RRS1-R基因，揭示了一
种全新的结构基序。除了拥有 R基因的 TIR-NBS-
LRR典型抗性基因特征外，在其 C-端还带有一个
NLS和一个WRKY转录因子域。NLS是伸展的短氨
基酸序列，有利于蛋白的靶向结合[7]。WRKY蛋白
是植物特有的锌指结构(zinc fingers)的转录因子，可
与多个病原菌诱导的启动子顺式作用元件结合，是
植物病原抗性的必要成分。WRKY结构区是一个高
度保守的DNA结合区，与同源的TGAC核苷酸核心
序列相互作用(W-box，5-C/TTGACC/T-3)，并将
植物保护反应的战场扩展至细胞核。迄今，拟南
芥中共有 74个W-box家族成员被发现[7-9]。WRKY
基因既作为典型的抗病基因参与拟南芥植株抵抗病
原菌雷尔氏菌的侵入, 又作为典型的WRKY基因参
与拟南芥植株的抗病信号传导。这就意味着 RRS1
基因编码产物除了具有识别功能外，还具有转录
活性[6]。目前为止，还没有发现在其他 R蛋白中
存在NLS和WRKY结构[5,7,10-13]。这也给后续其他
物种青枯病的研究提到警示作用，注意结构上的
差别性，利用此特殊结构也许可以破解除拟南芥
以外物种中难觅抗青枯基因的困境。
RRS1-R基因除了结构上的特殊性之外，在孟
德尔遗传上同样存在特殊性。一般有 TIR-NBS-
LRR结构编码的R基因，呈现显性或者半显性遗传
效应，RRS1-R却表现为隐形遗传。从遗传学上来
看，等位基因 RRS1-S似乎能抑制 RRS1-R介导的
防御反应，但是把 RRS1-R转入 RRS1-S型的植株
中，RRS1-R性状表现为显性，把 RRS1-S转移进
RRS1-R型植株中却检测不到 RRS1-S对 RRS1-R介
导的抗性有任何影响。虽然都与一种拟南芥推测
的相同结构蛋白(AT5 g45050)有65%的相似性，而
且保守的同源区域包含了基因的启动子区，但是
终止子区域却造成两者的差异 [ 6 ]。有学者推测
RRS1-R和RRS1-S两者的基因表达产物竞争性结合病
原体的反应必需部位[1,2,5-7]，也许竞争力的差别造成这
种特殊性，有待于深入研究这种特殊的遗传特征。
3　RRS1基因介导的信号途径
信号途径的研究越清楚，越利于控制植物病害。
抗青枯病基因的研究同样离不开信号途径的研究。
图1　RRS1等位基因结构示意图[5]
146 生命科学 第22卷
3.1　信号转导研究背景
植物固有的先天性结构屏障和固有的毒性化合
物等通过细胞表面识别的 PAMPs (pathogen-associ-
ated molecular patterns)可阻止绝大多数病原菌侵入，
表现出非寄主抗性[9]。但还是有部分病原菌通过侵
染受伤的植物组织，或者穿过天然空隙进入植物内
部，这就需要寄主植物具有抗病基因能够识别病原
菌并激活自身的防御反应表现抗性，或者称为过敏
反应(hypersensitive response, HR) [4]。
R蛋白具有识别病原菌毒性因子的功能，根据
其与Avr蛋白之间是直接互作还是间接互作(即R蛋
白是直接识别作为信号分子的Avr蛋白本身，还是
识别作为效应子的Avr蛋白对植物靶蛋白发生作用
后的结果)，提出两种模式给予解释，即“受体 -
配体模式” (receptor-ligand model)[14-16]和“警戒模
式”(guard model)[6](图 2)。
“receptor-ligand model”认为植物 R基因编码
蛋白作为受体与作为配体的病原菌相应 Avr基因编
码蛋白直接互作，激发了寄主植物防御反应，从而
产生抗性；“guard model”认为植物寄主中存在着
病原菌效应蛋白致毒性靶标(virulence target)，效应
蛋白与之互作来调节植物活性，以利于病原菌生长
和繁殖；NB-LRR类 R蛋白起警戒作用，一旦监测
到靶蛋白被Avr改变，即可激活 R蛋白与靶蛋白互
作，以避免病原菌效应蛋白对靶蛋白的操纵，或引
发一系列信号传导，启动植物的防御反应[17-18]。
已有的研究证实 III型分泌系统(type III secre-
tion system，TTSS)是基本的致病性决定簇，由 hrp
基因编码，大多数革兰氏阴性细菌侵染对象运用此
系统来进行信号的传递[2]。目前，已经鉴定了 14个
avr基因编码的效应蛋白，它们均通过TTSS系统进
入寄主植物细胞。一般认为，avr基因产物决定了
病原寄主范围。目前，有 9个雷尔氏菌的 TTSS效
应蛋白已在GMI1000小种鉴定出来[1]。
大多数与疾病相关的正调节基因(up-regulated
genes)，在接种雷尔氏菌后，1~5 d内被激活，直
到死亡都处在高水平表达状态。而相关的大部分负
调节基因(down-regulated genes)表达水平都显著地下
降。正调节基因参与了代谢过程、信号转导、转
录因子调节及其各种应激反应，而负调节基因参与
了发育过程包括生长素和细胞分裂素信号途径的调
节。因此，接种雷尔氏菌后，正常的发育途径受
到严重的影响[11]。
3.2　RRS1信号转导研究进展
RRS1信号转导的研究一直处于抗青枯病研究的
前沿，并且取得了突破。起初Deslandes等利用酵
母双杂交系统，通过RRS1-R与 PopP2(pseudomonas
outer protein P2)蛋白之间相互作用分析，筛选到的
一个TTSS依赖的效应蛋白基因(PopP2 gene)。PopP2
基因G﹢ C含量为 59.8%，明显低于拟南芥基因组
中 67%的平均含量，编码蛋白属于YopJ/AvrRxv蛋
白家族，与半胱氨酸蛋白水解酶中的C55肽酶家族有
结构上的相似性[6,10,11,19]。实验表明，PopP2/RRS1-R
符合 Flor1971年提出的 “基因对基因”(gene for gene)
的植物抗性形式。至今发现的雷尔氏菌中的抗病基
因及相应的无毒基因(avirulence gene，avr)(表 2)。
RRS1蛋白和 PopP2蛋白都定位在核上，同时
RRS1蛋白的定位依赖于PopP2的存在，而且PopP2/
RRS1-R蛋白之间的反应作用需要全长的蛋白序列的
参与。PopP2蛋白N端存在的NLS可与内运协助因
子(importin-a)结合，使其便于向核内转运。
种种迹象表明，RRS1蛋白通过N端的LRR识
别并结合无毒蛋白 PopP2，识别互作的结果导致 C
端WRKY转录因子结构域的活化，进一步激活了下
游信号的传导，或直接激活防御基因的表达，植物
最终表现出抗性[6,9,10]。因此，可以说明 RRS1属于
受体 -配体模式。对于存在的 TIR结构在酵母杂交
试验中，没有显示其具备结合 R蛋白的能力，因此
图2　R基因介导的抗性互作模式[6,14-16]
147第2期 高建阁，等：抗青枯病基因的 RRS1 研究发展
推测，R/Avr复合物的形成需要全长的 R蛋白通过
一定的折叠后，露出特定的LRR或者TIR残基以便
于反应[2 ,10,11]。
Bernoux等[1] 2008年发现一种编码干旱可诱导
型的半胱氨酸蛋白水解酶 RD19(responsive to dehy-
dration 19)也参与了RRS1- R介导的信号途径[30]。正
常情况下，RD19定位于运动型的与液泡相关的亚
细胞组分中，与 PopP2共表达时需要重新定位于核
内。在 PopP2存在的情况下，RRS1- R并没有直
接和 RD19发生作用，推测 PopP2与 RD19形成核
内复合物后激活RRS1- R介导的信号途径；在RRS1-
R存在的情况下，PopP2与 RD19之间的相互作用
并没有多大的改变。如果发生了 RD19的失活，感
染植株中雷尔氏菌的繁殖就会增加，RRS1- R介导
的抗性就会消失[1]。RD19的激活机制现在还不清
楚，需要进一步的研究。
另外，TIR-NBS-LRR类型的 R蛋白一般需要
疾病易感性增强脂肪酶 EDS1(enhanced disease sus-
ceptibility 1)的参与，而CC-NBS-LRR类型的R蛋白
需要非特异性疾病抗性蛋白NDR1 (non-race-specific
disease resistance 1)的协助。依此推测，属于 TIR-
NBS-LRR类型的RRS1-R应该也需要EDS1的辅助才
能完成信号转导，不过尚未得到实验证实。研究表
明 RRS1-R的信号转导除对NDR1的需求外，还需
要水杨酸(salicylic acid，SA)和脱落酸(abscisic
acid，ABA)的协助，而且ABA起到重大作用[5,31]。
以上研究说明，尚未对 RRS1信号转导途径全
面的认识，存在一定的模糊区域。这也反映了RRS1
表达过程的复杂性。不过对于这些信号转导研究的
突破，也给其他抗青枯基因的研究提供了辅助思
路。
4　结语和展望
RRS1-R作为发现的第一个青枯病抗性基因，能
介导多个雷尔氏菌小种的广谱抗性反应，是至今第
一例依赖NDR1蛋白的TIR-NBS-LRR类R基因，也
是目前分子机制层面研究最为详尽的抗青枯病基因，
它的发现和克隆，以及对其功能和作用模式的研究，
无疑会对其他作物青枯病抗性的遗传机理研究提供科
学有效的实验思路。同时，雷尔氏菌的 TTSS在植
物和动物细菌病原中相当保守。因此，鉴定这些效
应蛋白以及明确其在寄主细胞中的作用模式，对于
了解雷尔氏菌的致病机制及设计更有效的抗病策略
显得特别重要，这也是下一步研究的重点。
2002年，Salanoubat等 [32]完成了雷尔氏菌基因
组测序分析，从结构和基因表达调控特性等方面，
均体现了该病原菌进化上的灵活性和致病机制的复
杂性，这也可以从 RRS1的研究上深刻地体现，使
青枯病抗性研究及其植物的抗性改良更加困难和复
杂。尤其目前，不管是拟南芥还是其他物种，转
录水平的变化研究很有限，是雷尔氏菌下一步研究
的最大挑战。
近些年，由于“温室效应”所引起的全球气
候变暖，雷尔氏菌表现出向高纬度冷凉地区蔓延的
趋势[1]，给作物生产带来极大威胁。目前，国外的
研究大多集中在胞外多糖、果糖酶和纤维素酶在致
病过程中的作用机理上，国内研究也侧重在这个方
面上，同时对马铃薯、番茄等的抗性研究也处于初
级阶段，即用分子标记进行遗传定位。分子结构研
究得透彻，有利于致突变找到无致病力菌株开展抗
青枯病的研究，但这并不是抗青枯病的捷径，寻找
到高效抗病基因用于转基因的研究是一条理想之路。
表2　雷尔氏菌中的抗病基因及相应的无毒基因
R基因 病原物 无毒基因 R蛋白特点
PBS1[19] P. syringae pv. phaseolicola avrPphB
RPS2[20-23] P. syringae pv. maculicola avrRpt2 CC-NB-LRR Intracellular protein
RPM1[24] P. syringae pv. maculicola avrB, avrRpm1 CC-NB-LRR Iintracellular protein
RPP8[25] parasitica Biotrophic AvrRPP8 CC-NB-LRR Intracellular protein
RPP4[26] P. parasitica AvrRPP4 TIR-NB-LRR Intracellular protein
RPP5[27] P. parasitica AvrRPP5 TIR-NB-LRR Intracellular protein
RRS-1[5,9] R. solanacearum PopP2 TIR-NB-LRR-NLS-WRKY
RPW8[28,29] Erisyphe Unknown Protein with CC
　
148 生命科学 第22卷
从 R-avr基因互作的角度类来看，植物抗病性
是相对保守的R蛋白与易变的Avr蛋白相互识别、相
互作用的结果。虽然向农作物引入 R基因可赋予其
对当前流行的青枯病病害产生抗性，可一旦 avr基
因突变，这种R基因介导的抗性很快就会丧失[6]。所
以，在植物育种工作上，要全面开发新抗源，在
同一品种中应尽可能多地聚积不同类型的抗青枯病
基因，在农作物生产上，一定要保证多样性抗源，
而且具有不同抗青枯病基因的品种要合理布局，以
抗青枯病基因的遗传多样性来抑制新毒性小种的产
生和蔓延。
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