全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第22卷 第2期
2010年2月
Vol. 22, No. 2
Feb., 2010
文章编号 ：1004-0374(2010)02-0155-06
收稿日期：2009-07-27；修回日期：2009-09-16
基金项目：国家自然科学基金项目( 3 0 7 7 1 4 6 3 ；
30871709)
*通讯作者：E-mail：huzongli@cqu.edu.cn
植物特有的SBP-box基因家族的研究进展
代法国，胡宗利*，陈国平，王炳琴，王　翊
(重庆大学生物工程学院，重庆 400030)
摘 要：SBP-box 基因家族是植物特有的一个基因家族，广泛存在于绿色植物中，其编码的蛋白被认为
是一种转录因子，该转录因子含有一个非常保守的SBP 区，这个区域包括一个新的锌指结构和一个核定
位信号。研究表明SBP 转录因子参与了花的形成及其后期发育，叶的形态建成和环境信号应答等多个生
物学过程，在植物的生长和发育中起着重要作用。近年来，已从多种植物中分离出SBP-box 基因，对
于该基因家族结构和功能的研究已成为国内外的研究热点。该文从SBP-box 基因家族的发现、结构、系
统进化、生物学功能及其调控等方面的研究现状进行综述，并对该基因家族的研究前景提出展望。
关键词：S B P - b o x ；转录因子；锌指结构；S P L
中图分类号：Q 7 8 6　　文献标识码：A
Progress in the plant specific SBP-box gene family
DAI Fa-guo, HU Zong-li*, CHEN Guo-ping, WANG Bing-qin, WANG Yi
(Bioengineering College of Chongqing University, Chongqing 400030, China)
Abstract: SBP-box gene family is a specific gene family of plants, which broadly exists in green plants.The protein,
SBP-box gene encoding, is considered to be a transcription factor, contains a very conserved SBP domain, which
includes a new zinc finger structure and a nuclear localization signal. Research results indicated that SBP
transcription factors were involved in a variety of biological processes, such as flower transition and its late
development, leaf morphogenesis and response to environmental signals, and so on, and played an important
role in plant growth and development. Recently, more and more SBP-box genes have been isolated from many
plants, and the research work on the structure and function of SBP-box gene family has become a hot focus at
home and abroad. In this review, we will summarize the research advance on the discovery, structure, evolution,
function and regulation of SBP-box gene family, and bring forward its study prospects.
Key words: SBP-box; transcription factor; zinc finger; SPL
转录因子是与DNA序列(不一定是5端或启动
子区)直接或间接结合并参与靶基因转录过程的调控
因子，是一种蛋白质分子，通常分为通用转录因子
(general transcription factor)和特异转录因子(specific
transcription factor)[1]。它们激活或抑制靶基因转录
活性，从而使目的基因在特定的时间及空间发生转
录及表达。在植物中，转录因子在调控植物防卫病
原微生物和响应环境胁迫，以及形成一些特殊的器
官(如花)中发挥了重要作用。到目前为止已经在拟
南芥中发现了大约1 500 个转录因子，根据其DNA
结合结构域的特点可以把它们分成若干个家族，如
WRKY、AP2 / E R E B P、MYB、NAC、MAD S、SBP
等、其中SBP-box 基因家族编码的SBP转录因子广
泛存在于绿色植物中(从单细胞的衣藻(属)Chlamy-
domonas 到高等植物)，而在其他生物中未见报道，
因此认为它们是植物所特有的一类转录因子。本文
综述了 SBP-box 基因家族的发现、结构、系统进
化、功能及其调控等方面的研究进展，并对其研究
156 生命科学 第22卷
前景进行了展望，这对进一步深入开展该基因家族
的研究具有重要的参考价值。
1　SBP-box基因家族的发现及发展
1995年，Klein等[2]为了研究花形成路径的基因
调控网络，决定把花分生组织特征基因SQUAMOSA
(SQUA)作为研究起点，寻找与它相互作用的转录因
子。在金鱼草(Antirrhinum majus)里，Huijser等[3]
通过电泳迁移率变动分析，发现核内蛋白的几个位
点能够和金鱼草花分生组织特征基因 SQUA 的启动
子区域结合。该区域中的一个基序与从花序中分离
出来的核内蛋白显示出一个特别明确的反应，但不
与没有开花的植物的核内蛋白作用。由此推测，这
个基序可能是一个转录激活因子的结合基序。随后
他们从金鱼草花序的cDNA 表达文库中筛选出了两
个基因，它们编码的蛋白含有非常相似的区域，并
与DNA结合的时候，这个区域被认为是必需的。这
种DNA结合区与已知的蛋白库中的蛋白不具有相似
性，而且这两个蛋白在 SQUA 基因表达之前产生。
这些数据表明这些核内蛋白可能是一种新的转录因
子，并且在花的早期发育中起调控作用。由于这些
转录因子是在金鱼草中识别并结合SQUA 基因的启
动子的实验中被发现的，所以叫做SQUA 启动子结
合蛋白(S Q U A M O S A P R O M O T E R B I N D I N G
PROTEIN, SBP)。
Cardon 等[4]又通过cDNA 基因组文库筛选、原
位杂交等，在金鱼草、拟南芥Columbia(Col)生态
型及玉米中分离出了编码类似SBP蛋白的基因，其
中拟南芥里编码类似SBP蛋白的基因，又被命名为
SPL基因(soua promoter binding protein–like，SPL)。
目前已经发现的16个SPL基因分散在拟南芥5条染
色体中的4 条上，即除了4 号染色体，其他染色体
上都有分布。它们经可变剪切可得到27个转录本，
Guo 等[5]通过生物信息学分析发现SPL04/SPL05、
SPL9/SPL15 和 SPL01/SPL12很可能是通过基因组水
平重复而产生。SPL04/SPL05和 SPL9/SPL15可能于
芸苔属(Brassica)植物分化，即拟南芥物种形成之前
就已经存在。而SPL10/SPL11具有同样的基因结构，
序列高度相似(82.1%)，在染色体上彼此相邻，它们
可能是通过串联重复机制产生。
此外，在其他植物中，S B P 转录因子也先后
被发现。玉米中LG1(Liguleless1，LG1)基因缺失
突变体不能形成舌叶和叶耳[6]，后来发现其编码的
蛋白也是一个SBP转录因子。Lannenpää等[7]在白桦
(Betula pendula)中分离出一个SPL 基因BpSPL1
(Betula pendula spl1)，它能特异结合BpMADS5的
启动子，这是在树中分离到的第一个 S P L 基因。
Kropat等[8]发现，在非种子植物衣藻(Chlamydomonas
reinhardtii)中的铜应答调控子1(copper response regu-
lator 1, CRR1)基因编码的蛋白能够识别GTAC的核
心基序，也含典型的S B P 结构域。墨西哥类蜀黍
(teosinte)颖苞构造基因TGA1(teosinte glume
architecture, tga1)中的几个核苷酸序列的改变就可导
致野生玉米粒有硬壳包裹，而栽培玉米粒则无外壳
包裹[9]，该基因也属于 SBP- b o x 基因家族成员。
Manning 等[10]发现，控制番茄果实成熟的关键基因
CNR(colorless non-ripening)是一个SBP基因(LeSPL-
CNR)。Maike等[11]在小立碗藓(Physcomitrella patens)
中分离出13个SBP基因，并认为藓类更适合转基因
植物突变表型的研究，这将有助于解释基因的功
能。Yang 等[12]在水稻中也分离到19 个 SBP 基因，
它们主要在花和愈伤组织中表达。Huldquist等[13]通
过对玉米的基因序列分析，认为其SBP 基因至少应
该有31 个。本实验室根据番茄中的LeSPL-CNR 基
因与辣椒的基因同源性分析，在辣椒中分离出了一
个编码SBP区的基因，并命名为Caspl (GenBank登
录号: EF141196)。通过对Caspl的组织特异性表达
分析，发现它主要在果实中表达。目前我们正开展
其生物学功能的研究工作。到目前为止，已经在十
余种植物中分离出了SBP基因，它们的一个共同特
征是都含有一个高度保守的 SBP 区。
2　SBP-box 基因家族的SBP区
Klein等[2]发现SBP转录因子(SBP1, SBP2)时，
就认为SBP区可能含有锌指结构，但是他们只通过
简单地加入EDTA或者邻菲罗啉(1,10 phenanthroline)
后，并没有减弱 SBP 蛋白与 SQ U A 序列的结合能
力，因此认为锌指结构不参与SBP 蛋白与SQUA 序
列的结合。Yamasaki等[14]利用磁共振方法测定了拟
南芥中两个SBP结构域(SPL4, SPL7)的三维溶液构
象，它们均含有2个锌指结构(zinc finger)和一个核
定位信号(NLS)。其中2个锌指结构由8个半胱氨酸
(Cys)或者组氨酸(His)残基和2 个 Zn2+ 组成，以
Cys3HisCys2HisCys(或者Cys6HisCys)的结构由前4个
氨基酸残基与一个Zn2+ 结合，后4个氨基酸残基与
另一个Zn2+ 结合。这样的结合模式不同于其他锌指
结构的交错结合模式，即 1、2、5、6 个残基与
一个 Zn 2+ 结合，而第 3、4、7、8 个残基与另一
157第2期 代法国，等：植物特有的SBP-box 基因家族的研究进展
个Zn2+ 结合。因此，SBP 区包含的是一种新的锌指
结合基序，到目前为止，这种基序只在绿色植物中
发现。他们证实了 SBP 区含有锌指结构，但并没
有证明Zn2+ 在蛋白与DNA结合时是否是必需的，或
者 2 个锌指结构是否都参与了与 DN A 的结合。此
后，Birkenbihl等[15]利用 SPL1-SBP区进行了EDTA
螯合实验，经尿素变性，再复性，没有 EDTA 时，
蛋白具有先前的结合效率，而有EDTA 存在时，蛋
白则不具有与 DNA 结合的能力；而且复性后的多
肽中加入Zn2+ 又可恢复DNA 结合能力，而加入Mg2+
却无效，由此证明Zn2+ 在蛋白与DNA结合时是必需
的。
随后，Yamasaki等[16]发现SPL12的SBP区在缺
失了一个位于C 端的锌指结构中的半胱氨酸(Cys)
时，也同样能够保持其结构。因此，他们认为在
N端的Zn2+ 对于维持蛋白的三级结构是必需的，而
位于 C 端的 Zn 2+ 对于 DNA 的结合是必需的，其主
要作用是引导C 端的环正确进入DNA 的大沟。由此
可见，SBP 区的2 个锌指结构各司其职，从而发挥
了转录因子的作用。SBP 区的功能和起源不同，但
是从单细胞的衣藻到苔藓和高等植物，它们和DNA
的结合方式非常保守。
此外，在 S B P 区的 C 端有一个核定位信号
(NLS)，它与SBP 的 DNA 结合区(即锌指结构)部分
重叠。通过SPL3的免疫定位和spl3-gfp融合蛋白在
植物中的瞬时表达表明，核定位信号(NLS)是有功
能的。S B P 区 C 端的核定位信号在进化中相当保
守，K61 和 R62 存在于所有SBP 蛋白中。通过序列
分析发现，在拟南芥中，序列较短的 SBP 蛋白一
般不具有第二个 NLS；但是序列较长的 SBP 蛋白，
尤其是超过1 000 个氨基酸残基的SBP蛋白，则含
有一些其它的区域，这些区域可以促进SBP蛋白进
入核内。例如，LG1 蛋白在 SBP 区被移去的情况
下，也可以进入核内，并通过氨基酸替换实验表
明，SBP 区的功能仍然可以通过翻译后修饰而被调
控，从而影响它进入核的水平和与 DN A 结合的水
平。并且，SBP 转录因子在结合 DNA 时，DNA 上
一个以GTAC 为核心的回文结构是非常重要的[15]。
综上所述，S B P 基因编码了一个高度保守的
SBP区，该区域含有约80个氨基酸残基，包括2个
锌指结构和1 个核定位信号，两个锌指结构与Zn2+
的顺序结合模式不同于已发现的其它的锌指结构的
交错结合模式，Zn2+ 和核定位信号在蛋白与DNA 结
合过程中是必需的。
3　SBP-box基因家族的起源与进化
随着绿色植物中分离出的 SBP-box 基因的增
多，研究者进行了该基因家族的结构及进化分析，
主要是基于SBP区的保守序列构建了一些物种的系
统发生树，如Riese[11]、Yang[12]和 Guo[5]等。其中
Guo等[5]对 SBP-box基因家族作了较为细致的分析，
通过鉴定多种植物中的120个 SBP-box 基因，构建
了基于最大似然法的系统发生树，同时还提出了
SBP-box 基因家族的进化模型(图1)。
研究人员分析认为SBP-box基因在绿藻和陆生
植物的祖先分化之前就已产生。通过陆生植物SBP-
box 基因的外显子- 内含子结构和系统发育分析表
明，在绿藻和陆生植物的最后一个共同祖先分化之
后，陆生植物的SBP-box 基因就开始分化，所以绿
藻类的SBP-box 基因可以归为一类，即CR 组；随
着陆生植物的进化，SBP-box 基因也发生了一些改
变，根据其结构又可以分为2 类，即组I 和组II。
他们推测陆生植物的SBP-box 基因的发源基因可能
含有一个复杂的基因结构，拥有很多外显子和2个
锌指结构(C3H与 C2HC)，随后它分化成组I和组II
的 2 个发源基因，其中一个通过改变第一个锌指结
构的C3H为C4发展为组I，而组II的发源基因可能
复制为3个拷贝，分别发展为IIa、IIb和IIc~IIg。
图1 SBP-box基因家族进化模型[5]
显示3个主要的组别(CR、I和II)，绿藻类的SBP-box 基因
归为C R 组，其余的分支则只包括陆生植物。C 4 C 2 H C 和
C3HC2HC 是 2 种不同的锌指结构(组I 为 C4C2HC，其余 2
组为C3HC2HC)。箭头标记出了miRNA 目标位点的获得(时
间)，在IIc~IIg 的外显子或者3-UTR 都含有一个保守的
mi RN A 目标位点。虚线表示这些分支之间的关系还不是很
明确。
158 生命科学 第22卷
组 I 含有6 个 SBP-box 基因，它们分别来自于5 种
植物(除了白杨中分离的2个基因外，其余4种植物
各含有一个SBP-box基因)，这和其他组中相同植物
的SBP-box基因大都聚集在一组中有所不同。IIa和
IIb包含的所有SBP-box基因均来自于陆生植物，大
约一半的苔藓和松类的SBP-box基因可以归为IIb，
同时IIb还含有1个拟南芥基因和3个水稻基因。IIc
只包括维管束植物的SBP-box基因，而IId朓If的
基因来自于种子植物。IIg的3个基因全部来自于苔
藓。此外，IIc~IIg在它们的外显子或者3-UTR 都
含有 1 个保守的 miRNA 目标位点，说明 miRNA 目
标位点应该在它们分化之前获得。根据以上进化模
型，我们可以较为清楚地了解到SBP-box 基因家族
的进化过程。
4　SBP-box基因家族的生物学功能
到目前为止，对于SBP-box基因家族功能的了
解相对较少，现有报道表明SBP转录因子主要参与
了植物花的形成及其后期发育(SPL3)，叶的形态建
成(LG1, SPL15)和环境信号应答(PpSBP1, Crr1-SBP)，
这些功能几乎都是通过突变体的研究获得的[11]。
4.1　SBP转录因子在花的形成及发育中的作用
在拟南芥中，SPL3 编码的蛋白因为能够识别
花分生组织特征基因AP1(SQUA 的同源基因)，而被
认为和花的发育有关[17]。后来证实SPL3 的组成性
表达可以引起提前开花，而AP1的组成性表达也可
以引起提前开花，将SPL3 转入AP1 突变的植株中
构建成超表达的转基因植株，结果同样可以引起提
前开花，这说明 SPL3 可能不是直接调控 AP1，而
很有可能调控了与AP1序列很相似的其他花分生组
织基因(如CAL，一个MADS-box 基因)的表达。同
样在拟南芥中，由于转座子的插入而导致 SPL8 基
因的功能缺失，使得生育力严重下降，这主要是因
为在形成花药的过程中不正常的细胞分化所导致
的。除此之外，敲除SPL8 基因对于大孢子和萼片
腺毛的形成，以及雄蕊花丝的延长都有影响[18]。为
了对SPL8有更深入的了解，Zhang等[19]分别构建了
SPL8 缺失突变体和野生型植株的SPL8 组成性表达
的转基因拟南芥(35S::SPL8)，可是这同样导致了生
育力降低，原因是产生了不裂的花药，同时种子的发
芽率也有所降低(只有野生型的60%)。Lannenpaa等[7]也
发现白桦树的BpSPL1 基因能特异结合BpMADS5 启动
子，BpSPL1与SPL3具有很高的同源性，因此认为其
可能参与调节花的发育。
4.2　SBP转录因子在叶的形态建成中的作用
在玉米中，LG1 基因和颖苞构造基因TGA1 的
缺失突变体，分别导致了玉米不能形成舌叶和叶耳[6]，
以及野生玉米粒有硬壳包裹，而栽培玉米粒则无外
壳包裹[9]。Stone等[20]用烟曲霉毒素B1(fumonisin B1，
FB1)筛选拟南芥抗性植株，选出的FB1-resistant (fbr)突
变体fbr6，不仅具有FB1 抗性，而且在FB1 存在时
产生叶柄伸长，叶边锯齿增大的现象，造成这一表
型的原因是由于一个T-DNA插入了SBP基因AtSPL14
里造成的，因此认为AtSPL14可能参与了植物的病原
体应答(如由FB1引起的)和对植物的形态结构尤其是叶
片的形态的生长发育有影响。Schwarz等[21]分析了在
拟南芥中受miR156 调控的11 个 SPL 基因中的2 个
(SPL9，SPL15)，它们的功能缺失导致了营养生长时
期叶原基形成间隔期变短，以及花序结构改变和分
支增强的表型。Usami 等[22]发现了在叶片中细胞
数增多而细胞体积减小的突变体(more and smaller
cells 1，msc1)植株，原因是SPL15基因的miR156
的调控位点中一个C-T的核苷酸替换，使得miR156
对 S P L 1 5 m R N A 的降解减弱，但这并没有影响
SPL15 编码的氨基酸序列，从而使得SPL15 在 msc1
突变体中的表达升高所引起的。因此，他们提出
SPL基因(SPL15,3,4,5)可能是因为受到miR156的调
控，从而影响细胞数和细胞体积。
4.3　SBP转录因子在环境信号应答中的作用
Riese等[23]研究发现在小立碗藓中，由于SBP基
因PpSBP1 和 PpSBP4 的功能缺失而导致了侧枝分化
增强的表型，而在蓝光条件下这种表型并不明显，
所以认为SBP 转录因子受蓝光接受体(PpCRY)的负
调控，同时也表明SBP转录因子也在蓝光信号转导
途径中起作用。Kropat等[8]在研究非种子植物衣藻
中铜应答调节因子(CRR1)基因座时，提出了铜应答
调节因子(CRR1)的调控模型，他们推测SBP转录因
子也可能在铜离子信号应答中起作用。在拟南芥中
的研究表明，AtSPL14 也可能参与了植物的病原体
应答[20]。
4.4　SBP转录因子的其他作用
Manning等[10]发现，控制番茄果实成熟的关键
基因CNR(colorless non-ripening locus)是一个SBP基
因(LeSPL-CNR)，启动子区域甲基化修饰突变体可
抑制果实成熟。Wang 等[24]通过对与SPL 基因相关
的调控网络分析，发现112 个基因与SPL 基因密切
相关，而且这些基因的启动子都含有一个 GATC 的
核心基序，推测SBP转录因子可能参与了植物组织
159第2期 代法国，等：植物特有的SBP-box 基因家族的研究进展
的发育，生物的和非生物的胁迫应答，以及其它转
录因子和膜蛋白的激活等。同时SPL基因还可能参
与了葡萄糖、无机盐、A T P 的新陈代谢，以及碳
水化合物的运输。
5　SBP-box基因家族的调控
MicroRNAs(miRNAs)是一种重要的转录水平调
控因子，主要是通过降解目的基因的 mRNA 和抑制
目的基因转录物的翻译起作用。目前，对于SBP-box
基因家族的表达调控研究也主要集中在miRNA 调控
方面。
Rhoades等[25]推测在拟南芥的SPL基因中有8个
存在miR156/157的调控位点。随后，Schwab等[26]报
道 miR156 调控了 SPL3 在营养发育阶段的表达。
Arazi等[27]发现在苔藓的PpSBP3也有一个miR156的
调控位点。Wu和 Poethig[28]发现在SPL3，SPL4 和
SPL5的 3UTR 端存在miR156 的调控位点，miR156
通过调控 SPL 3 的表达来实现幼体到成体的转变。
他们通过减少miR156 的含量，导致了SPL3的表达
增强，同时引起了植株提前开花。这与Schwab等[26]
获得了相似的实验结果。随后，Gandikota 等[29]通
过分析发现在SPL3的3UTR端存在miR156和miR157
的调控位点(miRNA-responsive element，MRE)，在
SPL3 组成性表达的转基因植物中，MRE 序列的改
变并不影响SPL3 的转录水平，可是在MRE 序列没
有改变的株系中，却没有检测到SPL3 蛋白，这说
明miR156 是通过转录后水平来抑制SPL3 的表达。
Xie等[30]通过对水稻的19个SPL基因(OsSPL)和12个
miR156(OsmiR156)的前体进行序列对比，发现11
个 OsSPL 基因有miR156 的调控位点，并且在不同
的组织中调控模式也不一样。其中 OsmiR156b 和
OsmiR156h 的过量表达导致了水稻明显变矮，圆锥
花序减小和开花延迟。Wang等[31]认为 miR156 主要
是以一种定量的方式调节 SPL9 的表达，而不是以
空间的方式。现有大量研究表明SBP-box 基因家族
成员大都存在miRNA 调控位点，但是其调控模式不
尽相同，具体调控机制还需要进一步地深入研究。
6　展望
SBP-box 基因家族为绿色植物所特有，在拟南
芥基因组中有16个基因座，其基因结构差异很大，
经可变剪接可得到27个转录本，编码16 个 SBP 转
录因子，他们都含有一个约80个氨基酸残基的保守
序列。此外SBP蛋白还含有一个类似于AHA的转录
激活区，这更加支持了 SBP 蛋白是一个转录因子。
通过SBP-box 基因的外显子内含子结构对比分析表
明，在陆生植物之间具有很高的保守性，可是在陆
生植物与绿藻之间的保守度却很低[32]。通过对SBP-
box 基因家族在拟南芥和水稻中的对比研究发现，
SBP-box基因家族的主要特性在拟南芥和水稻分化之
前就已经存在了，而且在单子叶植物和双子叶植物
分化后，大多数的SBP-box 基因以一个物种特有的
方式扩展[12]。SPL10/SPL11 和 SPL09/SPL15 既有共
同表达，也有不同表达的特征，可能意味着正在不
断分化。而SPL12 的表达覆盖了SPL1 的表达，也
就是说SPL1 表达时，SPL12 一定表达，而SPL12
表达时，SPL 1 不一定表达。同样，SPL4 的表达
覆盖了SPL5 的表达。这种表达模式可能意味着其
中一个基因的表达已经不占主导地位，或者是生物
界常见的冗余现象。
SBP 基因是在研究花形成路径的基因调控网络
中发现的，因此被认为和花的发育密切相关，在近
几年的研究中发现 SBP 基因有着广泛的生物学功
能。目前，在很多植物中发现了 SBP 基因，但对
其功能的了解还相当少。原因之一是其功能研究几
乎都是通过突变体进行的，例如通过构建有关基因
的超表达载体或沉默载体，再利用转基因技术将其
转入相应植物中，最终通过观察其转基因植物的表
型，解释基因的功能。有些植物的转基因技术比较
成熟,，如拟南芥、烟草等，但很多植物转基因的
成功率较低，需要时间较长，而且有些转基因植物
并不一定能确切地表现出相关基因的功能，有的甚
至不表现或表现出其他新表型。因此，随着对SBP-
box 基因家族研究的不断深入，我们在通过实验研
究基因功能的同时，还应该通过生物信息学的方法
分析SBP基因及其与其他基因(如MADS-box基因)的
关系，这对于进一步阐明SBP基因的功能及其调控
将会具有重要的意义。
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