全 文 ：第 35 卷第 6 期
2015年 3月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.6
Mar.,2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家“973冶项目(2014CB138702); 国家自然科学基金项目(31372366); 教育部创新团队发展计划项目(IRT13019).
收稿日期:2013鄄03鄄01; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄07鄄18
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: chunjie@ lzu. edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201303010325
李秀璋, 方爱国, 李春杰, 南志标.禾草内生真菌对其它微生物的影响研究进展.生态学报,2015,35(6):1660鄄1671.
Li X Z, Fang A G, Li C J, Nan Z B.Advances in the researches on the effects of grass endophytes on other microbes.Acta Ecologica Sinica,2015,35(6):
1660鄄1671.
禾草内生真菌对其它微生物的影响研究进展
李秀璋, 方爱国, 李春杰*, 南志标
草地农业生态系统国家重点实验室, 兰州大学草地农业科技学院, 兰州摇 730020
摘要:禾草内生真菌在宿主植物的茎叶等地上组织中普遍存在,不仅能够提高禾草对生物与非生物逆境的抗性,而且能够对周
围环境中的不同微生物类群产生影响。 主要总结了禾草 Neotyphodium / Epichlo觕 内生真菌对病原真菌、丛枝菌根真菌和土壤微
生物的影响及其作用机理。 发现禾草内生真菌普遍存在对病原真菌的抑制作用,而对丛枝菌根真菌存在不对称的竞争作用,且
因种类而异。 禾草内生真菌对土壤微生物群落的作用则会随着土壤类型和时间等外界因素发生变化。 禾草内生真菌对不同类
群微生物的影响机制主要包括:通过生态位竞争、抑菌物质分泌、诱导抗病性等对病原真菌造成影响;通过根系化学物质释放、
营养元素调节、侵染条件差异等对丛枝菌根真菌造成影响;通过根际沉积物和凋落物等对土壤微生物群落造成影响。 禾草内生
真菌产生的生物碱能提高宿主植物对包括昆虫在内草食动物采食的抗性,影响病原菌的侵入、定殖和扩展;根组织分泌物中包
含次生代谢产物能够抑制菌根真菌、土传病原真菌及其它土壤微生物的侵染与群落组成;也可能通过次生代谢物影响禾草的其
它抗性。 因此,禾草内生真菌在植物鄄微生物系统中的作用应该给予更多的关注和深入研究。
关键词:禾草内生真菌; 病原真菌; 丛枝菌根真菌; 土壤微生物
Advances in the researches on the effects of grass endophytes on other microbes
LI Xiuzhang, FANG Aiguo, LI Chunjie*, NAN Zhibiao
State Key Laboratory of Grassland Agro鄄ecosystems; College of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University, Lanzhou 730020, China
Abstract: Neotyphodium / Epichlo觕 endophytes are widespread symbionts of grasses that asymptomatically inhabit aerial host
tissues, and not only confer tolerance to biotic and abiotic stresses, but also affected different kinds of microbes. This paper
mainly summarized the effects of grass endophytes to pathogenic fungi, arbuscular mycorrhizal fungi ( AMF) and soil
microbial community, and the related mechanisms. It was found that many species of pathogen fungi are inhibited by grass
endophytes, although some studies demonstrated that grass endophytes had competitive and inhibited effects to AMF, the
argument was still controversial. Especially, some researches in recent years demonstrated that the interaction between
endophytes and AMF was changed based on different species of both fungi. Furthermore, the structure and function of soil
microbial community were also affected by grass endophytes. The effects of endophyte infection on soil microbial community
function and structure were relatively subtle and variable across time and soil type. The mechanisms of grass endophytes on
pathogenic fungi mailly included: niche space competition, anti-fungal substances production and induced resistance etc.;
on AMF maily included: root exudates inhibition, nutrient regulation and infection conditions etc.; on on soil microbial
community mainly included: rhizodeposition and litter degradation etc. Alkaloids are important second metabolites by
symbionts of endophyte and grass, they could deter herbivores, including insects, and reduce the invasion and colonization
from pathogenic fungi; other secondary metabolites in root exudates from host plants can inhibit root colonization of AMF
and affect the soil microbial community structure and function. Therfore, the role of grass endophytes in plant鄄microbe
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systems should be paid more attention and give priority support for researches.
Key Words: grass endophytes; pathogenic fungi; arbuscular mycorrhizal fungi; soil microbial community
自然界中真菌微生物种类繁多,根据其营养方式的不同可分为寄生真菌、共生真菌和腐生真菌。 各个类
群之间关系复杂。 其中,共生真菌能够促进宿主植物的生长,而寄生真菌则导致植物生长不良甚至死亡。 内
生真菌是指在其生活史的部分或全部阶段生活于植物组织内,对植物没有引起明显病害症状的真菌[1]。 据
不完全统计,人类发现的植物内生真菌已多达 170余属,涉及子囊菌、担子菌、接合菌、卵菌、有丝分裂孢子真
菌及其无孢菌类等多个真菌类群[2]。 在植物内生真菌的研究过程中发现,从低等的藻类植物、苔鲜植物和蕨
类植物到高等的裸子植物、被子植物(单子叶植物和双子叶植物),几乎都有内生真菌的存在[3],但不是所有
内生真菌都能在体外被分离得到[4],从不同的植物体内分离的内生真菌种类也不同[5]。 此外,生长在不同的
生态环境和地理条件下的不同种、属、科的植物中可能分离到相同的内生真菌;而有些内生真菌则具有宿主专
一性,其宿主仅限于某个特殊种、属的植物[6]。
近 30年来,禾草内生真菌越来越受到国内外众多学者的关注。 1977 年 Bacon 等人[7]从高羊茅(Festuca
arundinacea)中分离出内生真菌以来,人们为了更好的研究禾草内生真菌共生体和交流研究成果,1990 年在
美国举办了首届国际禾草内生真菌大会(Quisenberry SS and Joost RE. 1990. Proceedings of the International
Symposium on Acremonium / Grass Interactions. Baton Rouge, USA)。 到 2012 年在中国兰州举办的第八届大会
为止(Nan ZB and Li CJ, 2012. Proceedings of International Symposium on Fungal Endophyte of Grasses. Lanzhou,
China),对禾草内生真菌有了更为深刻的认识和了解。 禾草内生真菌主要集中在子囊菌纲麦角菌科
(Clavicipitaceae)的香柱菌属 ( Epichlo觕)及其无性态 Neotyphodium 属中[8]。 目前众多学者一致认为将
Neotyphodium属真菌并入 Epichlo觕属,鉴于本文一致性,仍采用之前的分类及命名原则。 比较禾本科植物的不
同器官和组织内生真菌可以发现,内生真菌在宿主植物体内的分布具有一定的组织专一性,菌丝体只存在于
植株的一定部位,而且其在宿主不同部位形态不同[9]。 禾草内生真菌多存在于种子的糊粉层,茎中心髓质或
内部软组织,叶鞘的气腔和叶肉组织内,在叶鞘和种子中分布量最多,而在根中含量极微[10]。 不同生长阶段
的宿主植物体内的内生真菌丰度和分布也有明显不同[11]。
禾草内生真菌定殖于宿主植物茎叶,它的存在对不同微生物类群产生不同的作用和影响。 土壤中栖息着
包括共生真菌、寄生真菌和腐生真菌在内的绝大多数微生物。 土壤微生物是土壤有机质和养分转化、循环的
动力。 它们参与土壤有机质分解、腐殖质形成、土壤养分转化和循环等过程[12]。 同时,土壤微生物对土壤形
成,生态生物地球化学循环等都有重要意义[13]。 因此,研究禾草内生真菌对不同类型真菌及整个土壤微生物
多样性的作用和影响,对理解禾草内生真菌与其它微生物的关系及其在生态系统中的特殊地位和作用有着重
要意义。 由于禾草内生真菌对细菌、放线菌及外生菌根真菌等其它微生物作用的研究还少有报道,因此本文
重点讨论禾草内生真菌对病原真菌、丛枝菌根真菌和腐生真菌及其它土壤微生物的影响及其可能的影响
机制。
1摇 禾草内生真菌对病原真菌的影响
禾草内生真菌对很多病原真菌及其引起的植物病害均能产生影响,现已报道 Epichlo觕及 Neotyphodium属
内生真菌或与其寄主形成的共生体对 22种病原真菌的菌落生长、孢子萌发、芽管伸长、病斑扩展等有影响(表
1)。 有关禾草内生真菌对病原真菌的影响主要通过 PDA 平板对峙、内生真菌 PDB 液体发酵液拮抗、病原菌
离体叶片接种、病原菌在体植株的接种、禾草鄄内生真菌共生体的浸提液对病原菌的拮抗等实验方法进行
研究。
谢凤行等[14]等通过平板对峙试验研究表明,从羽茅 ( Achnatherum sibiricum)中分离出的内生真菌
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(Neotyphodium sp.)对枝孢霉属(Cladosporium sp.)、弯孢霉属(Curvularia sp.)和拟茎点霉属(Phomopsis sp.)的
抑制效果明显。 高羊茅内生真菌(N. coenophialum)对玉蜀黍丝核病(Rhizoctonia zeae)和褐斑病(Rhizoctonia
solani)的病原以及细交链孢(Alternaria alternate)、根腐离蠕孢(Bipolaris sorokiniana)、多主枝孢(Cladosporium
cladosporioides)等病原真菌在平板对峙试验中也表现出一定的抗病性[15鄄18]。 李春杰等[16]对醉马草内生真菌
(N. gansuense)的研究发现,N. gansuense 的一些菌株对根腐离孺孢(B. sorokiniana)、新月弯孢(Curvularia
lunata)、锐顶镰孢(F. acuminatum)和细交链孢(A. alternata)的生长都有不同程度的抑制作用,其中对根腐离
孺孢的抑制效果最为明显。 黑麦草内生真菌(N. lolii)对枝孢霉属(Cladosporium sp.)、弯孢霉属(Curvularia
sp.)、拟茎点霉属(Phomopsis sp.) 德氏霉(D. andersenii, D. teres, D. siccans, D. erythrospila)等均表现出一定
的抗病性且抑制效果明显[14, 19鄄21],同时黑麦草内生真菌(N. lolii)在马铃薯葡萄糖液体培养基中的提取液可
抑制或延迟大刀镰孢菌(Fusarium culmorum)的孢子萌发[22]。 马敏芝[23]从 4 个黑麦草品种中分离出的 4 个
Neotyphodium属内生真菌菌株对细交链孢、根腐离蠕孢、新月弯孢霉和德氏霉 4 种病原菌进行抑菌试验。 结
果发现,其中 N鄄F1菌株对根腐离蠕孢菌落生长和孢子萌发表现出显著的抑制作用。 禾草内生真菌对病原菌
的平板对峙试验结果较为一致,除个别内生真菌菌系差异不显著外,其余均表现出较强的拮抗作用。 有研究
表明禾草内生真菌对病原菌的生长具有促进作用,如高羊茅内生真菌(N. coenophialum)和黑麦草内生真菌
(N. lolii)对细交链孢及新月弯孢的菌落生长均有促进作用[16]。
Schmidt[24]等人研究了草地羊茅内生真菌 N. uncinatum对其叶斑病的影响,在离体叶片试验中发现对病
斑扩展有抑制作用。 南志标和李春杰[25]以细交链孢(A. alternata)、燕麦镰孢(F. avenaceum)、大刀镰孢(F.
culmorum)、木贼镰孢(F. equiseti)和尖镰孢(F. oxysporum)的孢子悬浮液对圆柱披碱草(Elymus cylindricus)离
体叶片进行喷洒接种,研究发现 E+植株病斑数和病斑长度显著地低于 E-植株。 在离体接种条件下,醉马草
叶片对 9种参试真菌中除锐顶镰孢和燕麦镰孢在 E+(带菌)和 E-(不带菌)叶片产生的病斑数无明显差异
外,其它各菌在 E+叶片上产生的病斑数在接种后一定时期内,均显著少于在 E-叶片上的病斑数。 其中尤以
细交链孢、小孢壳二孢(Ascochyta leptospora)、尖镰孢、厚垣镰孢(F. chlamydosporum)和腐皮镰孢(F. solani)作
用显著。
有关禾草内生真菌在体抗病研究中,羊茅内生真菌(Epichlo觕 festucae)对紫羊茅(Festuca rubra)、硬羊茅
(F. brevipila)和兰羊茅(F. ovina)的币斑病(Sclerotinia homeocarpa)发生有抗性[26]。 田沛等[19]研究了黑麦草
在离体和整株情况下内生真菌对细交链孢、离蠕孢、新月弯孢、小孢壳二孢及 5种镰孢霉(Fusarium spp.)等病
原真菌的作用,发现内生真菌对病原真菌的抑制程度随着病原真菌种类不同而变化。 然而,对某些病原真菌
和病害,禾草内生真菌却有促进作用,如高羊茅内生真菌 N. coenophialum增加了腐霉枯萎病(Pythium blight)
的发生[27]。 杨松等[28]研究表明,Neotyphodium 属内生真菌一般可显著增强禾草草粉浸提液对真菌的菌落生
长、孢子萌发和芽管伸长的抑制作用,其中 E+披碱草对细交链孢和燕麦镰孢的菌落生长抑制作用较为显著,
而 E+醉马草可显著抑制燕麦镰孢的菌落生长。 在以往文献[22]基础上进一步总结完善了禾草内生真菌
Neotyphodium属对不同病原真菌的抑制作用详见(表 1),以阐明禾草内生真菌对于由真菌引起的植物病害生
物防治的重要意义。
表 1摇 禾草内生真菌对病原真菌的抑制影响
Table 1摇 The effect of pathogenic fungi to be inhibited by grass endophytes
内生真菌
Endophytic fungi
病原真菌
Pathogenic fungi
处理方式
Treatment method
抑菌效果
Inhibition effect
文献
Literature
cited
N.coenophialum 对枝孢霉 Cladosporium sp. PDA培养 抑制菌落生长 [14]
弯孢霉 Curvularia sp. PDA培养 抑制菌落生长 [14]
拟茎点霉 Phomopsis sp PDA培养 抑制菌落生长 [14]
N. lolii 对枝孢霉 Cladosporium sp. PDA培养 抑制菌落生长 [14]
弯孢霉 Curvularia sp. PDA培养 抑制菌落生长 [14]
拟茎点霉 Phomopsis sp PDA培养 抑制菌落生长 [14]
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续表
内生真菌
Endophytic fungi
病原真菌
Pathogenic fungi
处理方式
Treatment method
抑菌效果
Inhibition effect
文献
Literature
cited
N.coenophialum 禾谷丝核菌 Rhizoctonia cerealis PDA培养 抑制菌落生长 [15]
玉蜀黍丝核菌 R. zeae PDA培养 抑制菌落生长 [15,18]
细交链孢 Alternaria alternata PDA培养 促进或抑制菌落生长 [16,17]
根腐离蠕孢 Bipolaris sorokiniana PDA培养 抑制菌落生长 [16]
锐顶镰孢 F. acuminatum PDA培养 抑制菌落生长 [16]
新月弯孢 Curvularia lunata PDA培养 促进菌落生长 [16]
N. gansuense 细交链孢 A. alternata PDA培养、离体或在体接种 抑制菌落生长及病斑扩展 [16]
根腐离蠕孢 B. sorokiniana PDA培养、离体或在体接种 抑制或无影响 [16]
新月弯孢 C. lunata PDA培养、离体或在体接种 抑制或无影响 [16]
锐顶镰孢 F. acuminatum PDA培养、离体或在体接种 抑制、无影响或促进 [16]
小孢壳二孢 Ascochyta leptospora 离体或在体接种 抑制或无影响 [16]
燕麦镰孢 F. avenaceum 离体或在体接种 抑制病斑扩展 [16]
厚垣镰孢 F. chlamydosporum 离体或在体接种 抑制病斑扩展 [16]
尖镰孢 F. oxysporum 离体或在体接种 抑制病斑扩展 [16]
腐皮镰孢 F. solani 离体或在体接种 抑制病斑扩展 [16]
粉红粘帚霉 Gliocladium roseum 离体或在体接种 抑制病斑扩展 [16]
N. lolii 细交链孢 A. alternata PDA培养或在体接种 促进菌落生长或抑制病斑扩展 [16,19]
新月弯孢 C. lunata PDA培养或在体接种 促进菌落生长或抑制病斑扩展 [16,19]
锐顶镰孢 F. acuminatum PDA培养或在体接种 抑制菌落生长及病斑扩展 [16,19]
根腐离蠕孢 B. sorokiniana PDA培养或离体接种 抑制菌落生长及病斑扩展 [16,19]
燕麦镰孢 F. avenaceum PDA培养或离体接种 抑制菌落生长及病斑扩展 [16,19]
N.coenophialum 多主枝孢Cladosporium cladosporioides PDA培养 抑制菌落生长 [17]
德氏霉 Drechslera erythrospila PDA培养 抑制菌落生长 [18]
N. uncinatum 玉米丝核菌 R. zeae PDB提取液 抑制菌落生长 [18]
德氏霉 D. erythrospila, PDA培养或离体接种 抑制病斑扩展、延迟孢子萌发或无 [18,24]
N. lolii 小孢壳二孢 A. leptospora 离体接种 抑制病斑扩展 [19]
厚垣镰孢 F. chlamydosporum 离体接种 抑制病斑扩展 [19]
尖镰孢 F. oxysporum 离体接种 抑制病斑扩展 [19]
腐皮镰孢 F. solani 离体接种 抑制病斑扩展 [19]
粉红粘帚霉 G. roseum 离体接种 抑制病斑扩展 [19]
德氏霉
D. andersenii D. teres D. siccans PDA培养 抑制菌落生长 [20]
N. uncinatum 大刀镰孢 F. culmorum PDA培养 抑制菌落生长 [20]
N. lolii 德氏霉 D. erythrospila PDA培养 抑制菌落生长 [21]
Epichlo觕 festucae 德氏霉 D. erythrospila, PDA培养 抑制或无 [21]
玉米丝核菌 R. zeae PDA培养 抑制或无 [21]
N. lolii 大刀镰孢 F. culmorum PDB提取液 抑制或延迟孢子萌发 [22]
Neotyphodim spp. 细交链孢 A. alternate PDA培养、离体、在体、发酵液或浸提液
抑制菌落生长、孢子萌发及病斑
扩展 [23,25,28]
新月弯孢 C. lunata PDA培养、离体、在体、发酵液或浸提液
抑制菌落生长、孢子萌发及病斑
扩展 [23,25,28]
根腐离蠕孢 B. sorokiniana PDA培养、离体、在体、发酵液 抑制菌落生长、孢子萌发及病斑扩展 [23,25]
德氏霉 D. erythrospila, PDA培养、离体、在体接种 抑制菌落生长、孢子萌发及病斑扩展 [23,25]
N. uncinatum 根腐离蠕孢 B. sorokiniana 离体接种 抑制病斑扩展 [24]
Neotyphodim spp. 燕麦镰孢 F. avenaceum PDA 培养、离体、在体接种或浸提液 抑制病斑扩展 [25,28]
尖镰孢 F. oxysporum 离体及或在体接种 抑制病斑扩展 [25]
大刀镰孢 F. culmorum 离体及或在体接种 抑制病斑扩展 [25]
E. festucae 菌核病 Sclerotinia homeocarpa 在体接种 抑制病害发生 [26]
N.coenophialum 腐霉菌 Pythium sp. 田间 促进病害发生 [27]
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2摇 禾草内生真菌对菌根真菌 AMF的影响
菌根真菌是能够与高等植物根系形成共生体的一类真菌。 根据菌根形态解剖结构,可将菌根分为外生菌
根(Ectomycorrhiza)、内生菌根(Endomycorrhiza)、内外生菌根(Ectendomycorrhiza)及其它菌根[29]。 丛枝菌根
真菌(Abuscular mycorrhizal fungi, AMF)是比较重要的一个内生菌根真菌类群,可与 80%以上陆地植物根系
形成共生结构[30]。 禾草内生真菌与菌根真菌互作的研究并不多见(表 2),且绝大多数以 AMF 为材料进行。
早在 20世纪 90 年代人们便已知道禾草内生真菌能够影响土壤中的 AMF。 这些研究很多是有关禾草中
Neotyphodium内生真菌与对球囊霉(Glomus)共生体的作用。 很多试验结果表明,禾草内生真菌和菌根真菌存
在相互竞争的关系,且当存在内生真菌感染时 AMF菌根侵染率降低[31鄄33]。 M俟ller[34]通过对 2 种禾草内生真
菌 N. lolii和 Epichlo觕 typhina 和硬质內囊霉(Sclerocystis sp.)在黑麦草上的互作研究,发现内生真菌感染的黑
麦草对菌根侵染率有明显抑制作用;Omacini 等[33]发现带内生真菌 N. occultans 的黑麦草降低了三种球囊霉
的侵染,但却可以增加附近未感染内生真菌植株的 AMF 的侵染率;Mack 和 Rudgers[35]同样证明了内生真菌
降低了菌根侵染,并认为内生真菌和菌根真菌的互作存在不对称性,即禾草内生真菌对菌根真菌的作用相对
较大。 Liu等[36]的试验结果表明禾草内生真菌不仅能够降低菌根真菌侵染率,而且菌根真菌可以减少禾草内
生真菌菌丝密度及叶片中生物碱含量。 Barker[37]和 Vacari[38]的研究也发现,AMF中摩西球囊霉(G. mosseae)
和聚生球囊霉(G. fasciculatum)的侵染在某种程度上能够降低感染内生真菌 N. lolii 的黑麦草的抗虫性。 然
而,Novas等[39]研究中却发现内生真菌可以增加 AMF的侵染率,而且其试验结果表明了在一定浓度内生真菌
浸提液作用下可以增加 AMF菌丝长度[40]。 Lamier等[41]的研究进一步表明,内生真菌和不同种 AMF 的互作
关系不同。 具体表现为,禾草内生真菌 E. elymi 促进摩西球囊霉侵染,抑制近明球囊霉(G. claroideum)的侵
染。 Antunes[42]等认为内生真菌通过两种方式改变 AMF群落:一种是内生真菌的化感作用,另一种是内生真
菌改变植物群落进而导致 AMF群落的改变。
表 2摇 禾草内生真菌对菌根真菌 AMF的互作影响
Table 2 The interaction effects between grass endophytic fungi and mycorrhizal fungi AMF
内生真菌
Endophytic fungi
菌根真菌
Mycorrhizal fungi
作用效果
Results
文献来源
Literature cited
Neotyphodium occultans G. mosseae, G. caledomium, G. fasciculatum 降低菌根真菌侵染率却增加邻株 E-的菌根侵染率 [33]
Epichlo觕 typhina Schlerocyotis sp. 抑制菌根侵染率 [34]
N. lolii Schlerocyotis sp. 降低菌根真菌侵染率 [34]
N. coenophialum G. intraradices 抑制菌根真菌侵染 [35]
N. lolii G.mosseae G. intraradices 降低菌根真菌侵染率 [36]
G. fasciculatum, 内生真菌抗虫性被降低 [37]
G. mosseae 内生真菌抗虫性被降低 [38]
Neotyphodium sp. Gigasprora margarita, G. rosea 在一定浓度浸提液作用下增加菌根真菌菌丝长度 [39鄄40]
E. elymi G. mosseae 增加菌根侵染率 [41]
G. claroideum 降低菌根侵染率 [41]
N. coenophialum G. intraradices 降低孢子萌发 [42]
3摇 禾草内生真菌对其它土壤微生物的影响
土壤微生物参与推动生态系统的物质循环和能量流动,有机物的分解,腐殖质的形成,养分转化等生化过
程,是土壤养分的储存库和植物生长可利用养分的来源之一,可作为衡量土壤肥力水平和土壤养分资源生物
有效性的重要指标[43]。 土壤微生物群落组成复杂,而且大多数不能分离培养,其结构和功能受很多因素的影
响,诸如生态环境、植被、种植方式等。 禾草内生真菌可以引起土壤微生物群落结构和功能的变化[44],这种影
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响和变化逐渐受到学者的重视。 Rudgers和 Clay[45]指出,禾草内生真菌对群落水平的影响大于对某个种群的
影响。 有学者认为禾草内生真菌对土壤微生物群落的稳定性存在一定的副作用。 如 Franzluebbers等[46]研究
发现禾草内生真菌的侵染能够显著增加土壤有机碳和氮的累积,土壤微生物量和土壤呼吸降低,土壤微生物
活性受到抑制。 Rudgers和 Orr[47]通过研究带内生真菌 N. coenophialum的入侵植物高羊茅对当地不同树种生
长的副作用,也发现了禾草内生真菌对土壤微生物群落的改变。 根据时间变化和土壤类型的不同,禾草内生
真菌侵染对土壤微生物的群落功能和结构产生的副作用有:降低对有机质、羧酸和混合物等的利用,降低革兰
氏阳性细菌和丛枝菌根菌浓度等[44]。 然而,Casas等[48]发现存在于黑麦草中的内生真菌 N. occultans 能够增
加土壤真菌活性,影响土壤微生物群落的代谢多样性。
腐生真菌是一类从无生命的有机质中吸取营养物质的真菌,大多存在于土壤中或动植物残体基质上,种
类繁多,营养要求各不相同,在生态系统中参与植物凋落物、动物尸体和排泄物的分解过程[49]。 杨松等研究
表明[28],带内生真菌较不带内生真菌的 3 种禾草浸提液均能显著提高其对深绿木霉(Trichoderma atroviride)
菌落生长、孢子萌发、芽管伸长的抑制率。 有关其它腐生真菌与禾草内生真菌的相互作用鲜见于报道。 相比
于禾草内生真菌,非禾本科植物内生真菌与腐生真菌的研究更为广泛。 非禾草内生真菌和腐生真菌在进化和
生态关系上存在联系[50],如 Promputtha[51]等对盖裂木(Magnolia liliifera)的研究表明,一些非禾草内生真菌在
叶衰老过程中会改变自身生活方式,产生降解酶,向腐生真菌转变。
4摇 禾草内生真菌对其它微生物的影响机制
在人们研究内生真菌对病原真菌、菌根真菌及其它土壤微生物的影响时,都在通过不同方法寻找和验证
一种作用机理,进而有各种机理和假设先后提出。 笔者认为或许存在一种通用机制可以解释禾草内生真菌对
不同类型真菌或微生物的影响。 通过对前人的研究总结发现,内生真菌所产生的次生代谢产物,无论对病原
真菌、菌根真菌还是土壤微生物群落都会产生作用,如内生真菌产生的生物碱可提高宿主植物抵抗动物取食
的能力, 减轻致病菌的侵入和危害;根组织分泌物中存在的次生代谢产物抑制菌根真菌的侵染,同时可以改
变土壤微生物群落组成等[52鄄56]。
4.1摇 禾草内生真菌对病原真菌的影响机制
首先,禾草内生真菌菌丝广泛分布在植物叶片、叶鞘中,形成菌丝网,占据一定生态位空间,进而抵抗病原
真菌的侵入和定殖[22]。 如在感染内生真菌的苇状羊茅及其它禾草的叶片上着生的菌丝网,通过生态位排斥
方式对病原真菌的进入起到一定的抑制作用[57]。
其次,内生真菌共生体产生的化学物质可作为杀菌剂抑制或杀死一些引起病害的病原真菌、细菌、病毒和
原生动物[58]。 有研究发现,内生真菌产生的吲哚类化合物,倍半萜及其它挥发性物质[59鄄60]与香柱菌对梯牧草
上的枝孢菌和禾柄锈菌的抗性相关[61鄄63],后来的大田试验也证明了内生真菌能够减少这两种病原菌的侵
染[64鄄65]。 内生真菌感染可以产生许多生物碱等化学物质,改变寄主的生理特性[66]。 对禾草鄄内生真菌共生体
产生不同的代谢物的研究表明,这些化合物能改变寄主植物的化学成分[67],进而对病原真菌的繁殖造成影
响。 这些对病害有抗性的物质在植物组织中的积累可提高植物抗病性,降低病原真菌的繁殖及更大程度的
侵染[68]。
最后,内生真菌作为一种生物因素,在植物体内可能被识别为是一种病原真菌而诱发植物抗病性的产生。
王志勇和江淑平[69]研究发现内生真菌能够诱导激活高羊茅的防御反应机制,使高羊茅叶内防御酶 PAL 的活
性增强,从而增加了 E+植株对褐斑病的抗性。 田沛等[19]研究发现在病原真菌胁迫下,内生真菌可提高多年
生黑麦草植株体内 SOD和 POD防御酶的活性。 但是关于植物诱导抗病性的机理,仍有待进一步研究,目前
众多学者研究发现它是一个包括酶及基因激活,信号传输以及植物组织结构和生理生化发生变化的复杂过
程[70]。 另外,前人研究表明了禾草内生真菌对病害抗性的不一致性不仅由于病害在生态系统中的表达受到
病原物、寄主、环境条件和其它生物之间综合作用的影响,而且也和禾草内生真菌种间差异相关。
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4.2摇 禾草内生真菌对菌根真菌 AMF的影响机制
与对病原真菌的抑制机理相似,尽管禾草内生真菌主要位于地上植物组织中,却能够增加植物根中的化
学物质的分泌[71],抑制地下食草生物[72]和土壤病原菌。 有研究表明,根组织分泌物中存在的次生代谢产物
作为一种诱导或排斥物质存在于根围土壤中[55,73鄄74]。 如内生真菌菌丝密度导致生物碱含量的增加[75],进而
通过化学物质直接抑制菌根侵染。 因此,内生真菌的生态效应不仅是在地上部分,如当内生真菌存在而菌根
真菌 AMF 不存在时,能减缓鳞翅类幼虫的生长[38]。 有关禾草内生真菌次生代谢物影响菌根真菌 AMF 的具
体机制还有待于进一步的研究证实。
内生真菌菌丝密度能够改变寄主植物营养需求,间接影响 AMF。 如,内生真菌能够增加植物对磷的吸收
和贮存[56,76鄄77],相对减少了 AMF的对植物的贡献[78鄄79]。 另外,在高羊茅上的一项研究表明,内生真菌侵染导
致根毛增长,根半径减少[80]。 这说明内生真菌能够增加根表面积以便促进营养元素的吸收,这就减少了宿主
植物对 AMF的需求。 如高羊茅等冷季型草坪草,菌根侵染率常常较低,与其它植物相比更加依赖于内生真菌
的侵染[81]。 内生真菌还可能影响到根的构型,即使根生物量降低但也不会影响到根对营养元素的吸收和利
用。 有研究表明,内生真菌存在同时降低 AMF侵染率和根的生物量,有内生真菌产生的根浸出液的刺激作用
也被明显地检测到[82]。
根据生活史理论,某一物种的各功能对于有限资源的竞争是负相关的,或者说存在一种权衡(Trade鄄
off) [83], 宿主植物权衡不同共生体之间的资源分配。 在最适条件下,两种共生体都能加强光合作用,增加全
碳在植物体内的储存[84鄄86]。 禾草内生真菌和 AMF都从寄主植物光合作用中获得碳源,内生真菌存在于茎叶
中,会获得更大的空间优势,导致留给 AMF的碳源减少,从而降低菌根侵染。 有研究表明 AMF消耗的碳源为
植物全碳的 4%—20%[87鄄88], 禾草内生真菌在此方面则没有报道,但被禾草内生真菌 Epichlo觕 glyceriae侵染的
植株内碳源的移动性增强[89]。 禾草内生真菌与菌根真菌 AMF 互作对其它元素的分配利用机制尚有待于更
加深入的研究。
内生真菌相对于 AMF有短期的优越性。 内生真菌垂直传播,在种子中优先产生[90],而 AMF则通过侵染
进入宿主植物。 在土壤中与幼苗根系存在空间差异,同时对宿主植物的侵染需要更多的时间,短期优越性能
在内生真菌和 AMF密度之间产生较为明显的不对称作用[35]。 因此 AMF的接种对禾草内生真菌的存在不会
产生影响,但不少试验证明了禾草内生真菌能够引起 AMF侵染率的降低。
4.3摇 禾草内生真菌对其它土壤微生物的影响机制
植物寄生着大量不同的微生物群落,其数量和种类受植物释放到土壤中的根际沉积物的影响[91]。 根际
沉积物是植物根系释放到土壤中的有机化合物,包括根系分泌物,脱落的根细胞以及包含小分子量碳水化合
物、氨基酸和有机酸的根细胞分泌物[92]。 禾草内生真菌可以通过根际沉积物和凋落物影响土壤微生物,特别
是根际土壤微生物。 Malinowski[56]等人报道了带内生真菌高羊茅根际的化学物质变化归因于根系分泌物组
成减少,含量增加。 另一项研究也发现感染内生真菌的禾草可降低根围 pH, 进而产生一个更适合于真菌而
不是细菌生长的微环境[93]。
禾草内生真菌对土壤微生物的影响也与宿主植物地上凋落物的输入有关[94]。 凋落物的分解是一个相对
漫长的过程,在分解过程中凋落物的化学构成发生变化,同时土壤理化性质也会发生变化,这些变化会引起微
生物的群落构成和数量的改变[95]。 其分解速率主要受 3个方面因素的影响:气候,凋落物性质和分解生物的
数量及特性[96]。 Omacini等[97]通过研究多花黑麦草中的内生真菌对凋落物分解的影响,发现凋落物分解速
率减少了 17%;Lemon[94]等的研究也表明,对照相比有内生真菌存在的处理的凋落物分解降低了 8%。 另外,
Jenkins[98]等以两种不同的土壤类型研究感染内生真菌的高羊茅对根际和非根际土壤原核生物群落的短期影
响,发现带内生真菌高羊茅的凋落物和代谢产物抑制非根际粘壤土古菌群落的构成。
5摇 总结与展望
内生真菌种类繁多,Rodriguez 等[99]将其分为麦角菌类(clavicipitaceous group)和非麦角菌类(nonclavicipitaceous
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group)两大类群。 本文只综述了 Neotyphodium / Epichlo觕禾草内生真菌对文献报道相对较多的病原真菌、菌根
真菌及土壤微生物的影响。 目前,对于禾草内生真菌和其它类真菌的互作机理的研究还很欠缺,尤其在腐生
真菌和生态系统中的作用方面更是凤毛麟角。 研究发现,禾草内生真菌保护宿主植物免受病原菌的危害,但
同时亦可与丛枝菌根真菌等共生体共存。
土壤中存在病原真菌、共生真菌及腐生真菌等微生物共同构成了一个稳定的微生物群落,土壤微生物在
促进植物生长方面的作用主要有:固定氮素、释放难溶矿质中的营养元素、提高植物的抗逆性、降解污染物、减
少毒性、促进腐殖酸的形成、产生植物激素、提供物理屏障,减少病原菌侵害等[100]。 禾草内生真菌对土壤微
生物群落的影响涉及到凋落物的分解,土壤有机质的输入,土壤 C库和 N库循环等。 内生真菌对土壤微生物
群落结构和功能的长期影响,甚至可以改变一个地区的植被群落演替[50]和生态系统的进程[101]。 因此禾草内
生真菌对土壤微生物群落的影响也不能忽视。
禾草鄄内生真菌共生体有助于植物在生物与非生物逆境条件下生长,对宿主植物在一些特殊环境的适应
中起着重要作用[102]。 同时,禾草内生真菌通过宿主植物对植物、动物、微生物、土壤等产生作用和影响。 以
前人们认为,禾草内生真菌影响不同类型真菌及土壤微生物,通常与被感染的宿主植物竞争力及抗采食性相
关[103]。 现在随着研究的深入继而发现,禾草内生真菌还能够通过改变宿主植物根的构型,根、根系分泌物成
分及凋落物的分解速率等方式对其它微生物造成直接或间接的影响。 这为深入研究禾草内生真菌在生态系
统中的作用奠定了良好的基础。
目前在禾草内生真菌对其它微生物的作用和机理的研究中仍然存在诸多问题,如:互作关系的多样性;禾
草内生真菌与其它内生真菌、内生细菌的互作;互作的生态学、生理学、生物化学和分子机理等。 因此,研究禾
草内生真菌与不同类型真菌及土壤微生物群落的互作关系,探明其内在作用机制,对于确定禾草内生真菌在
自然界及生态系统中的地位及功能作用有着重要意义。 此外,通过对禾草内生真菌与其它微生物互作关系及
其机制的深入研究,也可对整个生态系统中植物与微生物互作的复杂关系、转基因技术在农业和生态系统中
应用的安全评价、植物共生体对全球气候变化的响应机制[104]等领域的研究工作起到一定的推动作用。
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