全 文 ：第 35 卷第 3 期
2015年 2月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.3
Feb.,2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金项目(31270443, 30970435); 浙江省大学生科技创新活动计划(2012R429022)
收稿日期:2014鄄04鄄28; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄07鄄07
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: zhlin1015@ 126.com
DOI: 10.5846 / stxb201404280845
唐小芬, 樊晓丽, 林植华, 姚婷婷, 李香, 金晶, 周存通.浙江丽水中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪对水位变化的表型响应.生态学报,2015,35(3):
911鄄918.
Tang X F, Fan X L, Lin Z H, Yao T T, Li X, Jin J, Zhou C T. Phenotypic responses to water level change in Bufo gargarizans and Duttaphrynus
melanosticus tadpoles at Lishui, Zhejiang.Acta Ecologica Sinica,2015,35(3):911鄄918.
浙江丽水中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪对水位变化的表
型响应
唐小芬, 樊晓丽, 林植华*, 姚婷婷, 李摇 香, 金摇 晶, 周存通
丽水学院生态学院, 丽水摇 323000
摘要:全球气候变暖引发栖息地干涸将对生活在水中的无尾类幼体提出了挑战。 通过浙江丽水中华大蟾蜍(Bufo gargarizans)
和黑眶蟾蜍(Duttaphrynus melanosticus)蝌蚪在实验条件下对不同水位变化的表型响应,检测表型可塑性的遗传性和环境近因性
影响。 结果表明,水位变化对中华大蟾蜍蝌蚪早期发育历期、头宽和体重影响不显著,对体长影响显著,其中逐减水位最大、恒
低水位最小,慢波、恒高与快波、逐增水位依次减少;水位变化对黑眶蟾蜍蝌蚪早期发育历期、体长、头宽和体重影响均显著;发
育历期以恒高水位最大,恒低水位最小;体长以逐减水位最大,恒低、快波和慢波水位显著偏小,逐增和快波水位居中;头宽以恒
低水位最小,逐增水位居中,其余较大;体重以恒低水位最小、恒高水位最大,其余居中。 水位变化对中华大蟾蜍蝌蚪的变态时
间、体长、头宽和体重影响均不显著;水位变化对黑眶蟾蜍蝌蚪的变态时间、体长和体重影响均显著,对头宽影响不显著;恒低水
位的变态时间最长,恒高水位的变态时间最短,其他水位变化之间差异不显著;恒高水位的体长最大,恒低和快波水位最小,其
他居中;逐增和快波水位的体重最大,恒低水位最小。 研究结果表明,繁殖季节不同的中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪响应水位变
化的表型可塑性差异显著,长期在容易发生干旱和水位变化的冬季繁殖的中华大蟾蜍蝌蚪的表型可塑性低,在雨水充沛的春季
繁殖的黑眶蟾蜍蝌蚪的表型可塑性高,表现出表型可塑性的种间差异和遗传性;在早期发育过程中,两种蝌蚪体长的共同的表
型变异与缺乏遗传基础的环境近因性影响有关;黑眶蟾蜍蝌蚪对低水位或水位下降作出减速分化的消极响应,响应程度与环境
信号的强弱直接相关。
关键词:中华大蟾蜍; 黑眶蟾蜍; 蝌蚪; 水位变化; 表型可塑性
Phenotypic responses to water level change in Bufo gargarizans and Duttaphrynus
melanosticus tadpoles at Lishui, Zhejiang
TANG Xiaofen, FAN Xiaoli, LIN Zhihua*, YAO Tingting, LI Xiang, JIN Jing, ZHOU Cuntong
College of Ecology, Lishui University, Lishui 323000, China
Abstract: Habitat drying caused by global warming will raise a challenge for anuran larvae living in water. We investigated
the phenotypic response to six different patterns of water level change in Bufo gargarizans and Duttaphrynus melanosticus
tadpoles under laboratory conditions. The aim of this study was to examine the heritable basis and environmental proximate
causes of phenotypic plasticity of these two species tadpoles. The results showed that all the six water level treatments had no
significant effect on the early development Gosner stage (GS), head width (HW), or body mass (BM) of B. gargarizans
tadpoles on the 14th day, but there was a significant effect on their snout鄄vent length (SVL). The SVL of B. gargarizans
tadpoles raised in decreasing water levels were the longest, while the ones raised in constant low water levels had the
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shortest SVL than the remaining groups. Conversely, the six water level treatments had respectively significant effects on the
GS, SVL, HW and BM of D. melanosticus tadpoles on the same day, respectively. Firstly, those tadpoles raised in constant
high water level developed most fast, while the ones raised in constant low water level developed most slowly. Secondly, the
tadpoles raised in decreasing water level had greater SVL, while the ones raised in constant low, fast fluctuation and slow
fluctuation water levels had smaller SVL than the remaining groups. Thirdly, HW of the tadpoles raised in constant low
water levels was the narrowest, followed by the ones raised in increasing water levels, the others raised in the remaining
water level groups had the biggest HW. Lastly, BM of tadpoles in constant low water levels was the smallest, while the ones
raised in constant high water level had heavier BM than the remaining groups. The water level treatments had no significant
effect on the time of metamorphosis and body size at metamorphosis including SVL, HW, and BM in B. gargarizan.
However, there were significant effects of the water level changes on the time of metamorphosis and body size at
metamorphosis including SVL and BM, except for HW, in D. melanosticus. Tadpoles raised in the constant low water levels
had protracted metamorphosis, whereas the tadpoles raised under the constant high water levels had shortened
metamorphosis. SVL at metamorphosis of D. melanosticus in the constant high water levels was the largest, while the ones
raised in constant low and rapidly fluctuating water levels were the shortest. BM at metamorphosis of D. melanosticus raised
in the increasing and rapidly fluctuating water levels were the biggest, while the ones raised in the constant low water levels
were the smallest. Our results suggest that there are significant interspecific differences in the phenotypic plasticity respond
to desiccation risks between B. gargarizans and D. melanosticus tadpoles: the former was weaker than the latter. Winter鄄
breeder B. gargarizans tadpoles experienced habitat drying more frequently, while spring鄄breeder D. melanosticus tadpoles
experienced habitat drying rarely. This showed the interspecific differences and hereditary of the phenotypic plasticity.
During the early development of the two toad tadpoles, the common phenotypic variations in their SVL were associated with
lack of genetic basis of environmental proximate causes. The response to constant low or decreasing water level in D.
melanosticus tadpoles was negative ( deceleration of differentiation), and the response degree was directly related to the
strength of the environmental signals.
Key Words: Bufo gargarizans; Duttaphrynus melanosticus; tadpoles; water level change; phenotypic plasticity
全球气候变暖引起栖息地水温的升高,许多地区的降雨量减少[1鄄2],湿地多样性和可利用性不断下降,临
时性水体可能变干或者消失,持久性池塘也可能变得短暂[3鄄5],增加了水域繁殖无尾类幼体的生存压力[6]。
如果水体干涸速度超过无尾类幼体加快生长发育的能力,那么水体干涸将是致命的[7],水环境可利用性是影
响无尾类幼体生长发育的最重要生态因子之一[8]。 生活史复杂的无尾类幼体以最适的变态时间和大小完成
从水生生境到陆地生境的迁移,通过在生长发育过程中产生适应性表型可塑性来提高其适合度,对于个体生
存和种群动态变化至关重要[9鄄11]。
不同无尾类幼体对栖息地水位的敏感性不同[6],存在长期进化形成的遗传特异性和特定的环境适应性。
例如,二光肿肋蟾(Pleurodema diplolister) [12]、哈蒙掘足蟾(Scaphiopus hammondi) [13]、库氏掘足蟾(Scaphiopus
couchii) [14]、斑点合跗蟾(Pelodytes punctatus) [15]、Rhinella spinulosa[16]、短头蛙(Sphaerotheca breviceps) [17]、强刃
锄足蟾(Pelobates cultripes) [18]蝌蚪在响应水位下降时提前变态形成较小的变态个体;欧洲大蟾蜍(Bufo bufo)
和黄条背蟾蜍(Bufo calamita)蝌蚪在响应自然水体干涸时形成较小的变态个体,但是变态时间却没有改
变[19];叙利亚锄足蟾(Pelobates syriacus)蝌蚪通过加快发育提早完成变态来响应栖息地的干涸,但其变态时大
小与恒定水位条件下所形成的变态个体差异不显著[20]。 生活在沙漠中的库氏掘足蟾蝌蚪在低密度的池塘中
会迅速完成变态发育,而在处于干旱条件下的高密度池塘中则很少能完成幼体的变态[21]。 Wilbur 和 Collins
认为,利用临时性池塘进行繁殖的无尾类会比那些利用持久性水体繁殖的无尾类在蝌蚪期和变态大小这两个
方面表现出更强的可塑性[22]。 欧洲林蛙(Rana temporaria)的数据表明,北方种群相对南方种群变态时间短,
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但缺乏对干涸风险的适应性响应[23]。
浙江丽水中华大蟾蜍(Bufo gargarizans)和黑眶蟾蜍(Duttaphrynus melanostictus)同域分布,在持久性池塘
(终年有水)繁殖,前者在冬季 12—3月繁殖,后者在春季 3—5月繁殖[24],季节差异造成降雨量的差异,冬天
多干旱缺水,春季多雨。 本研究通过中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪在实验条件下响应不同水位变化表型可塑性
的种间差异,检测如下两个假设:(1)若水位变化诱导无尾类幼体的表型变异与个体的适合度密切相关,则不
同季节物种的表型应表现出与其所在季节相对应的响应;(2)若遗传因素仅能部分地解释幼体表型的变异,
则水位变化实验应能检测到不同季节物种共同的环境近因性影响形成的表型变异。
1摇 材料与方法
1.1摇 卵带的采集和孵化
2012年 2月 23日和 2012年 4月 20日在浙江丽水学院校园(28毅27忆 N,119毅53忆 E)内的同一持久性池塘
中分别采集当天产中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍的部分卵带(各约 300 枚卵),带回两栖爬行动物实验室,分别置于
塑料箱(700mm伊500mm伊400mm,200 mm水深)中孵化(室温(23依0.2) 益),待蝌蚪长至能自由游泳的 26—27
期[25]用于实验。
摇 图 1摇 六种水位处理下,中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍两种蝌蚪的变态
成活率
Fig.1摇 Survival rate of metamorphosis of B. gargarizans and D.
melanostictus tadpoles under six different water level treatments
1.2摇 实验设计与管理
将蝌蚪饲养在蓝色不透明塑料箱(320mm伊210mm伊110mm)中,水位处理包括:淤恒定低水位(水深为 30
mm),于恒定高水位(水深为 100 mm),盂逐渐升高水位(初始水深为 30 mm,间隔 48 h 水位升高 5 mm,一直
升到 100 mm水位后不再升高),榆逐渐降低水位(初始水深为 100 mm,间隔 48 h水位降低 5 mm,一直降到 30
mm水位后不再降低),虞快速波动水位(初始水位为 100 mm高水位,先间隔 36 h降低至 30 mm,后间隔 36 h
升高至 100 mm,如此反复波动),愚慢速波动水位(与水位快速波动的区别是间隔时间为 72 h),文中后续分
别用 1、2、3、4、5、6表示上述水位变化[26]。 每个处理设置 4 个重复组,每只塑料箱中放入 3 只大小相似的同
种蝌蚪,上方 300 mm处悬挂 1盏 60 W白炽灯提供光源,采集水绵作为蝌蚪的食物,每周足量喂食 3 次,避免
食物水平对蝌蚪发育的影响[27]。 早晚定时补充因蒸发引起的失水,每 48 h用曝气 24 h后的自来水进行完全
换水,排除水位变化过程造成水中化学物质积累的可能影响[14]。 实验期间,按一定顺序调换塑料箱的位置,
用 HOBO温湿度记录仪(USB, U12鄄006)间隔 1 h 连续记录饲养箱内的水温变化,组间水温差异不显著(all
P>0.05)。 每天检查和记录蝌蚪的存活情况,死亡个体用大小相似剪尾标记蝌蚪个体加以补充以保持密度不
变(补样个体不进行统计分析)。 以出现两只前肢(42
期)作为蝌蚪的变态标准,以实验开始到蝌蚪出现两只
前肢所经历的天数作为变态时间。 实验过程室温(23依
0.2) 益,光周期 12L 颐12D。 不同水位的变态存活率见
图 1,组间差异不显著(x25 = 3.41, P>0.50)。
1.3摇 形态测定与发育历期鉴定
中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪的水位实验分别在 2
月 28日—3月 25日和 4月 24 日—5月 22 日完成。 测
定第 1天(N = 20)、第 14天和出现前肢(42期)时蝌蚪
的湿重(BM: body mass)、体长(吻端到泄殖腔的距离,
SVL: snout鄄vent length)、头宽(头部最宽处距离,HW:
head width)和鉴定发育历期。 用吸水纸吸干蝌蚪表面
水分,用 Sartorius 电子天平称取湿重( 依 0.001g);将蝌
蚪和变态幼体放入底下有标尺的培养皿中,用 Sony
DSC鄄T100数码相机记录形态,用 ImageJ 1.44p 软件读
319摇 3期 摇 摇 摇 唐小芬摇 等:浙江丽水中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪对水位变化的表型响应 摇
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出(依 0.01 mm);Nikon XTS30解剖显微镜鉴定蝌蚪的发育阶段[25]。
1.4摇 数据分析
用 Statistica统计软件包完成所有数据的统计分析。 统计分析前,检验数据正态性(Kolmogorov鄄Smirnov
test)和方差同质性(F鄄max test)。 经检验,数据无需转换符合参数统计的条件。 用 One鄄way ANOVA、One鄄way
ANCOVA及后续的 Tukey忆s检验处理和比较相应的数据,非参数统计用 x2鄄test。 描述性统计值用 Mean依SE 表
示,显著性水平设置为 琢 = 0.05。
2摇 结果
2.1摇 实验蝌蚪初始发育历期与形态特征的种间比较
One鄄way ANOVA显示,实验用中华大蟾蜍蝌蚪和黑眶蟾蜍蝌蚪的初始发育历期差异不显著,中华大蟾蜍
蝌蚪的体长显著大于黑眶蟾蜍。 以体长为协变量的 One鄄way ANCOVA 显示,特定体长的中华大蟾蜍和黑眶
蟾蜍蝌蚪的头宽差异不显著,中华大蟾蜍蝌蚪的体重显著大于黑眶蟾蜍蝌蚪(表 1)。
表 1摇 实验用中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪的初始发育历期和形态特征
Table 1摇 The initial Gosner stage and morphological characteristics of tadpoles in B. gargarizans and D. melanostictus
变量
Variable
中华大蟾蜍蝌蚪
B. gargarizans tadpoles
黑眶蟾蜍蝌蚪
D. melanostictus tadpoles
显著性水平和多重比较
Significant levels and Tukey忆s post hoc test
发育历期 Gosner stage 27.20 依 0.63(26—28) 27.30 依 0.47(27—28) F1, 28 = 0.24; P = 0.629;
体长 Snout鄄vent length / g 7.72 依 0.47(6.73—8.43) 5.07 依 0.24(4.65—5.47) F1, 28 = 424.21; P < 0.001; BG > DM
体重 Body mass / g 0.049 依 0.003(0.045—0.055) 0.030 依 0.004(0.024—0.038) F1, 27 = 11.72; P < 0.002; BG > DM
头宽 Head width / mm 4.79 依 0.32(4.43—5.28) 3.35 依 0.26(2.90—3.94) F1, 27 = 3.53; P = 0.071
摇 摇 蝌蚪的发育历期和体长为 One鄄way ANOVA,其体重和头宽均为以体长为协变量的 One鄄way ANCOVA;BG:中华大蟾蜍(B. gargarizans),DM:
黑眶蟾蜍(D. melanostictus)
2.2摇 水位变化对蝌蚪早期生长发育的影响
中华大蟾蜍蝌蚪和黑眶蟾蜍蝌蚪在 6种水位条件下第 14天的发育历期、个体的体长、头宽和体重的描述
性统计见图 2。 种间 One鄄way ANOVA显示,6种水位变化处理第 14天时,中华大蟾蜍蝌蚪的发育历期显著小
于黑眶蟾蜍蝌蚪,其体长显著大于黑眶蟾蜍蝌蚪(表 2)。 以体长为协变量的 One鄄way ANCOVA 显示,特定体
长的中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍两种蝌蚪的头宽和体重差异均不显著(表 2)。
表 2摇 水位变化对中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪早期生长发育的影响
Table 2摇 Effect of water levels on the early growth and development of tadpoles in B. gargarizans and D. melanostictus
变量
Variable
中华大蟾蜍蝌蚪
B. gargarizans tadpoles
黑眶蟾蜍蝌蚪
D. melanostictus tadpoles
种间比较
Interspecies comparison
发育历期
Gosner stage
F5, 56 = 0.79;
P = 0.564
F5, 47 = 8.16; P < 0.001;
1c, 2a, 3ab, 4ab, 5b, 6ab
F1, 113 = 474.34;
P < 0.001; BG < DM
体长
Snout鄄vent length
F5, 56 = 5.88; P < 0.001;
1 c, 2 abc, 3 bc, 4 a, 5 abc, 6 ab
F5, 47 = 4.33; P < 0.003;
1 b, 2 ab, 3 ab, 4 a, 5 b, 6 b
F1, 113 = 199.13;
P < 0.001; BG > DM
体重
Body mass
F5, 55 = 1.46;
P = 0.217
F5, 46 = 10.10; P < 0.001
1 c, 2 a, 3 ab, 4 ab, 5 ab, 6 b
F1, 112 = 1.14;
P = 0.287
头宽
Head width
F5, 55 = 1.26;
P = 0.295
F5, 46 = 7.56; P < 0.001
1 b, 2 a, 3 ab, 4 a, 5 a, 6 a
F1, 112 = 0.20;
P = 0.657
摇 摇 发育历期和体长为 One鄄way ANOVA,体重和头宽均以体长为协变量进行 One鄄way ANCOVA;不同上标表示差异显著(Tukey忆s test, 琢 = 0.05,
a > b > c); BG:中华大蟾蜍(B. gargarizans),DM:黑眶蟾蜍(D. melanostictus); 水位处理类型用不同数字表示,1:恒定低水位;2:恒定高水位;3:
水位逐渐升高;4:水位逐渐降低;5:水位快速波动;6:水位慢速波动
以水位变化为因子 One鄄way ANOVA显示,水位变化对中华大蟾蜍蝌蚪早期发育历期影响不显著,对体长
影响显著,其中逐减水位最大、恒低水位最小,慢波、恒高与快波、逐增依次减少;以体长为协变量的 One鄄way
ANCOVA显示,水位变化对特定体长中华大蟾蜍蝌蚪的头宽和体重影响不显著(表 2)。
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以水位变化为因子 One鄄way ANOVA显示,水位变化对黑眶蟾蜍蝌蚪早期发育历期和体长影响显著,发育
历期以恒高水位最大、恒低水位最小,蝌蚪体长以逐减水位最大、恒低、快波和慢波水位显著偏小,逐增和快波
居中。 以体长为协变量的 One鄄way ANCOVA显示,水位变化对特定体长蝌蚪的头宽和体重影响显著,头宽以
恒低水位最小、逐增水位居中、其余较大,体重恒低水位最小、恒高水位最大、其余居中(表 2)。
图 2摇 6种水位处理下对第 14天中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍两种蝌蚪的发育历期和形态特征的描述性统计值
Fig.2摇 Descriptive statistics of Gosner stage and morphological traits of B. gargarizans and D. melanostictus tadpoles under six different
water level treatments. The bar graphs show mean Gosner stage, SVL, HW, and BM on the 14th day (n= 4 tanks / treatment); error bars
represent 依 SE
2.3摇 水位变化对蝌蚪变态时间和大小的影响
中华大蟾蜍蝌蚪和黑眶蟾蜍蝌蚪在 6种水位条件下的变态时间、变态个体的体长、头宽和体重的描述性
统计见图 3。 种间 One鄄way ANOVA显示,不同水位变化处理下中华大蟾蜍蝌蚪的变态时间和体长显著大于
黑眶蟾蜍蝌蚪,以体长为协变量的 One鄄way ANCOVA显示,特定体长的中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍刚变态个体头
宽差异不显著,中华大蟾蜍刚变态个体的体重显著大于黑眶蟾蜍(表 3)。
表 3摇 水位变化对中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪变态时间和大小的影响
Table 3摇 Effect of water levels on the time and size at metamorphosis of tadpoles in B. gargarizans and D. melanostictus
变量
Variable
中华大蟾蜍蝌蚪
B. gargarizans tadpoles
黑眶蟾蜍蝌蚪
D. melanostictus tadpoles
种间比较
Interspecies comparison
变态时间
Time to metamorphosis
F5, 43 = 1.89; P = 0.116
F5, 47 = 2.98; P < 0.021;
1 a, 2 b, 3 ab, 4 ab, 5 ab, 6 ab
F1, 100 = 29.45;
P < 0.001; BG > DM
体长
Snout鄄vent length
F5, 43 = 1.73; P = 0.148
F5, 47 = 6.61; P < 0.001;
1 c, 2 a, 3 abc, 4 ab, 5 c, 6 bc
F1, 100 = 355.30;
P < 0.001; BG > DM
体重
Body mass
F5, 42 = 2.17; P = 0.076
F5, 46 = 2.93; P < 0.022
1 b, 2 ab, 3 a, 4 ab, 5 a, 6 ab
F1, 99 = 11.83;
P < 0.001; BG > DM
头宽
Head width
F5, 42 = 1.40; P = 0.245 F5, 46 = 0.85; P = 0.523 F1, 99 = 0.43; P = 0.513
摇 摇 变态时间和体长为 One鄄way ANOVA,体重与头宽均为以体长为协变量的 One鄄way ANCOVA; 不同上标的平均值差异显著(Tukey忆s test, 琢 =
0.05, a > b > c); 水位处理类型用不同数字表示,1:恒定低水位;2:恒定高水位;3:水位逐渐升高;4:水位逐渐降低;5:水位快速波动;6:水位慢
速波动
以水位变化为因子 One鄄way ANOVA显示,水位变化对中华大蟾蜍蝌蚪的变态时间和体长影响不显著;水
519摇 3期 摇 摇 摇 唐小芬摇 等:浙江丽水中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪对水位变化的表型响应 摇
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位变化对黑眶蟾蜍蝌蚪的变态时间和体长影响显著,恒低水位的变态时间最长,恒高水位的变态时间最短,其
他水位变化之间的变态时间差异不显著;恒高水位下的体长最大,恒低和快波水位最小,其他居中(表 3)。 以
体长为协变量的 One鄄way ANCOVA显示,不同水位变化对特定体长的中华大蟾蜍、黑眶蟾蜍蝌蚪变态时头宽
和中华大蟾蜍蝌蚪变态时体重影响不显著,对黑眶蟾蜍蝌蚪变态时体重影响显著,以逐增和快波水位的体重
最大,恒低水位最小(表 3)。
图 3摇 6种水位处理下,中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍两种蝌蚪的变态时间和形态特征的描述性统计值
Fig.3摇 Descriptive statistics of time to metamorphosis and morphological traits of toadlets of B. gargarizans and D. melanostictus under six
different water level treatments. The bar graphs show mean time to metamorphosis, SVL, HW, and BM at metamorphosis (n = 4 tanks /
treatment); error bars represent 依 SE
3摇 讨论
3.1摇 中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪对水位变化的早期表型响应
发育早期(第 14天),中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪的体长均表现出对六种水位处理的生长响应(即两种
蝌蚪的体长在逐减水位体长最大,表 2),即不同季节物种应对环境变化的共同反应[23]。
两种蝌蚪体长的这种变化与同域分布但主要在临时性水体繁殖的虎纹蛙(Hoplobatrachus chinensis)不
同[26],反映了无尾类持久性池塘繁殖者幼体的早期生长发育比临时性水体繁殖者对水位的敏感性高。 野外
观察虎纹蛙蝌蚪喜栖息水体底部,常处于静止或作短距离游动,故早期栖息地的充足水体不会触发其对干涸
信号的生理响应机制。 而中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍这两种蝌蚪喜好在持久性池塘中上层群聚游动,这也许有利
于感知水位的下降,触发它们快速摄食而促进生长。 与恒高水位相比,饲养在恒低水位下的中华大蟾蜍蝌蚪
和黑眶蟾蜍蝌蚪的体长分别缩短了 6.0%和 5.6%(图 2)。 由于本研究设置的密度非常低(3只 /箱),消除了密
度制约效应[28],可能原因是恒低水位限制了这两种蝌蚪的游动范围,继而减少摄食,导致生长过程的
抑制[13]。
与冬季繁殖的中华大蟾蜍蝌蚪相比,春季繁殖的黑眶蟾蜍蝌蚪的发育历期、体重和头宽还表现出不同水
位处理间的显著差异(表 2),表现出了表型可塑性的种间差异和物种特异性,即表型可塑性的遗传性[23]。 黑
眶蟾蜍蝌蚪在早期阶段表现出发育可塑性来响应水位变化,即恒高水位下发育最快,恒低水位下发育最慢,其
他水位居中(表 2),黑眶蟾蜍蝌蚪早期生长发育对恒低水位作出消极响应[13, 29]。
619 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 35卷摇
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3.2摇 中华大蟾蜍和黑眶蟾蜍蝌蚪对水位变化的变态表型响应
水位变化对中华大蟾蜍蝌蚪的变态时间和大小均不产生显著影响(图 2,表 2),这表明该物种响应水位
变化的可塑性程度低。 虽然中华大蟾蜍蝌蚪在水位变化早期阶段能感知到水体的减少,但后期通过补偿性生
长保持平衡[30]。 在发育上,中华大蟾蜍蝌蚪之所以不对水位变化发生适应性的发育响应,这也可能与该物种
的繁殖时间密切相关。 中华大蟾蜍通常在冬季选择持久性池塘作为繁殖地[24],相对于黑眶蟾蜍的春季繁殖,
该季节相对寒冷干燥、雨水较少,水位经常发生变化,但一般不发生干涸,长期的适应可能是中华大蟾蜍不敏
感的原因。
研究表明,黑眶蟾蜍蝌蚪的变态时间受水位影响显著(图 2,表 2)。 首先,恒低水位下发育最慢,变态时
间最长,而恒高水位下发育最快,变态时间最短,前者比后者平均延迟了 2. 7 d 左右,这与已有关于 Hyla
pseudopuma[31]、二光肿肋蟾与 Rhinella granulose[16],以及 Discoglossus pictus[26]的研究结果一致,但与另外一些
关于哈蒙掘足蟾[13]、虎纹蛙[26]、Rana temporaria[32]和 Scaphiopus couchii[33]的研究结果不同,这表明了黑眶蟾
蜍蝌蚪对低水位很敏感。 其次,黑眶蟾蜍蝌蚪在其他水位变化下的平均变态时间分别为慢波(约 24.5 d)、逐
减(约 24.1 d)、逐增(约 23.5 d)和快波(约 22.9 d),与恒高水位相比而言,快波、逐增、逐减和慢波依次延迟
0郾 3 d、0.9 d、1.5 d和 1.9 d发生变态,这表明水位慢波变化中较长的恒低水位可能限制了该物种蝌蚪的发育,
通过减慢发育延迟变态响应水位的逐减,逐增水位下黑眶蟾蜍蝌蚪的变态时间更接近于恒高水位,而非恒低
水位,证实了黑眶蟾蜍蝌蚪适应于在雨后高水位水体中繁殖。
无尾类幼体的加快发育通常与变态时个体变小有关[22],而本研究发现,6 种水位处理下对黑眶蟾蜍蝌蚪
变态时体长影响显著,其中快波和恒低水位体长显著最短,恒高水位体长显著最长,若不考虑快波水位的情
况,黑眶蟾蜍蝌蚪在恒低水位下的变态时间最长,但体长最短,而恒高水位下变态时间最短,但个体最大,这表
明恒低水位同时降低黑眶蟾蜍蝌蚪生长发育速率。 而恒低水位大大地限制了其游动空间影响其新陈代谢,这
一结果与 Sz佴kely等人[20]的研究结果一致。
因此,冬季繁殖的中华大蟾蜍和春季繁殖的黑眶蟾蜍蝌蚪面对干涸风险的表型可塑性差异显著,长期在
容易发生干旱和水位变化的冬季繁殖的中华大蟾蜍的可塑性低,在雨水充沛的春季繁殖的黑眶蟾蜍的表型可
塑性高,表现出表型可塑性的种间差异和遗传性;在早期发育过程中,蝌蚪个体大小的共同的表型变异,这种
变异与缺乏遗传基础的环境近因性影响有关;黑眶蟾蜍蝌蚪对低水位或水位下降作出减速分化的消极响应,
响应程度与环境信号的强弱直接相关。
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