全 文 ：第 ３６ 卷第 １２ 期
２０１６年 ６月
生 态 学 报
ＡＣＴＡ ＥＣＯＬＯＧＩＣＡ ＳＩＮＩＣＡ
Ｖｏｌ．３６，Ｎｏ．１２
Ｊｕｎ．，２０１６
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
基金项目：国家自然科学基金项目（３１２６０１１２）
收稿日期：２０１４⁃１０⁃１２； 　 　 网络出版日期：２０１５⁃１０⁃１０
∗通讯作者 Ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇ ａｕｔｈｏｒ．Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｗｇｌｉｕｘｊ＠ １２６．ｃｏｍ
ＤＯＩ： １０．５８４６ ／ ｓｔｘｂ２０１４１０１２２０１１
刘卫国，丁俊祥， 邹杰， 林喆，唐立松．ＮａＣｌ对齿肋赤藓叶肉细胞超微结构的影响．生态学报，２０１６，３６（１２）：３５５６⁃３５６３．
Ｌｉｕ Ｗ Ｇ， Ｄｉｎｇ Ｊ Ｘ， Ｚｏｕ Ｊ， Ｌｉｎ Ｚ， Ｔａｎｇ Ｌ Ｓ．Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ ｔｏ ａ ｇｒａｄｉｅｎｔ ｏｆ ＮａＣｌ ｓｔｒｅｓｓ．Ａｃｔａ Ｅｃｏｌｏｇｉｃａ Ｓｉｎｉｃａ，２０１６，３６
（１２）：３５５６⁃３５６３．
ＮａＣｌ对齿肋赤藓叶肉细胞超微结构的影响
刘卫国１，∗，丁俊祥１，２，３，４， 邹　 杰１， 林　 喆１，唐立松２，４
１ 新疆大学资源与环境科学学院， 绿洲生态重点实验室， 乌鲁木齐　 ８３００４６
２ 中国科学院新疆生态与地理研究所， 荒漠与绿洲生态国家重点实验室， 乌鲁木齐　 ８３００１１
３ 中国科学院大学， 北京　 １０００４９
４ 中国科学院阜康荒漠生态系统研究站， 阜康　 ８３１５０５
摘要：齿肋赤藓（Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ）是古尔班通古特沙漠苔藓结皮层中的优势物种，对荒漠生态系统的稳定性及功能多样性
具有十分重要的意义。 利用透射电镜技术对不同浓度 ＮａＣｌ胁迫下齿肋赤藓叶肉细胞超微结构进行了观察。 结果表明：齿肋赤
藓叶肉细胞在未胁迫（０ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）处理下排列疏松，各种细胞结构完整，叶绿体基质排列均匀且叶绿体内含少量淀粉粒和脂质
球。 在轻度盐 ＮａＣｌ胁迫（１００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）下，齿肋赤藓叶肉细胞结构依然保持完整，叶绿体基质均匀，叶肉细胞超微结构仅有较小
变化。 在中度盐 ＮａＣｌ胁迫（２００、３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）下，齿肋赤藓叶肉细胞发生质壁分离，出现晶体结构，且中央大液泡发生破裂；叶
绿体由梭形变成椭球形或圆球状，出现空泡化并伴随有轻微的解体；叶绿体类囊体肿胀，脂质球数量增加。 在高度 ＮａＣｌ 胁迫
（４００、５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）下，齿肋赤藓细胞的质壁分离加剧，叶肉细胞出现大量泡状结构和膜片层，叶肉细胞死亡；叶绿体片层结构消
失，空泡化加重，脂质球数量增加且体积变大，叶绿体内外膜消失，叶绿体大部分解体，在叶肉细胞中几乎看不到叶绿体的存在。
上述结果表明，叶绿体膜结构的损伤与盐胁迫下叶肉细胞死亡有密切关系。
关键词：齿肋赤藓；ＮａＣｌ胁迫；叶肉细胞；超微结构
Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ ｔｏ ａ ｇｒａｄｉｅｎｔ ｏｆ ＮａＣｌ ｓｔｒｅｓｓ
ＬＩＵ Ｗｅｉｇｕｏ１，∗， ＤＩＮＧ Ｊｕｎｘｉａｎｇ１，２，３，４， ＺＯＵ Ｊｉｅ１， ＬＩＮ Ｚｈｅ１， ＴＡＮＧ Ｌｉｓｏｎｇ２，４
１ Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｏａｓｉｓ Ｅｃｏｌｏｇｙ， Ｃｏｌｌｅｇｅ ｏｆ Ｒｅｓｏｕｒｃｅｓ ａｎｄ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， Ｘｉｎｊｉａｎｇ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ， Ｕｒｕｍｑｉ ８３００４６， Ｃｈｉｎａ
２ Ｓｔａｔｅ Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｄｅｓｅｒｔ ａｎｄ Ｏａｓｉｓ Ｅｃｏｌｏｇｙ， Ｘｉｎｊｉａｎｇ Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ｅｃｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｇｅｏｇｒａｐｈｙ， Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， Ｕｒｕｍｑｉ ８３００１１， Ｃｈｉｎａ
３ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ ｏｆ Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， Ｂｅｉｊｉｎｇ １０００４９， Ｃｈｉｎａ
４ Ｆｕｋａｎｇ Ｓｔａｔｉｏｎ ｏｆ Ｄｅｓｅｒｔ Ｅｃｏｌｏｇｙ， Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， Ｆｕｋａｎｇ ８３１５０５， Ｃｈｉｎａ
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ｓａｌｉｎｉｔｙ ｉｓ ａ ｍａｊｏｒ ａｂｉｏｔｉｃ ｓｔｒｅｓｓ ｉｎ ａｒｉｄ ａｎｄ ｓｅｍｉａｒｉｄ ａｒｅａｓ ｔｈａｔ ｈａｓ ｍａｊｏｒ ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｎ ｐｌａｎｔ ｇｒｏｗｔｈ， ｔｈｅｒｅｂｙ
ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｒｅｄｕｃｉｎｇ ｐｒｏｄｕｃｔｉｖｉｔｙ． Ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｓｏｉｌ ｃｒｕｓｔｓ ｓｔａｂｉｌｉｚｅ ｓｏｉｌ ｓｕｒｆａｃｅｓ ａｎｄ ａｉｄ ｉｎ ｔｈｅ ｅｓｔａｂｌｉｓｈｍｅｎｔ ｏｆ ｖａｓｃｕｌａｒ
ｐｌａｎｔｓ． Ｔｈｅｓｅ ｃｒｕｓｔｓ ｈａｖｅ ｅｖｏｌｖｅｄ ｓａｌｔ ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ａｎｄ ｕｎｉｑｕｅ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅｓ ｆｏｒ ｓｕｒｖｉｖａｌ ｕｎｄｅｒ ｓａｌｉｎｉｔｙ ｓｔｒｅｓｓ ａｎｄ ｔｈｕｓ
ａｒｅ ａｎ ｉｎｔｅｇｒａｌ ｐａｒｔ ｏｆ ｔｈｅ ｓｏｉｌ ｓｙｓｔｅｍ ｉｎ ａｒｉｄ ｒｅｇｉｏｎｓ ｗｏｒｌｄｗｉｄｅ． Ｈｏｗｅｖｅｒ， ｔｈｅ ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｓａｌｉｎｉｔｙ ｏｎ ｔｈｅ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ
ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｃｒｕｓｔｓ ｈａｖｅ ｎｏｔ ｂｅｅｎ ｗｅｌｌ ｉｎｖｅｓｔｉｇａｔｅｄ． Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ Ｍｉｔｔ ｉｓ ｔｈｅ ｄｏｍｉｎａｎｔ ｓｐｅｃｉｅｓ ｉｎ ｍｏｓｓ ｃｒｕｓｔｓ ｏｆ ｔｈｅ
Ｇｕｒｂａｎｔｕｎｇｇｕｔ Ｄｅｓｅｒｔ ｏｆ ｎｏｒｔｈｗｅｓｔｅｒｎ Ｃｈｉｎａ． Ｉｎ ｔｈｉｓ ｓｔｕｄｙ， Ｓ． ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ ｗａｓ ｃｕｌｔｕｒｅｄ ｉｎ ａ ｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎ ｇｒａｄｉｅｎｔ ｏｆ ＮａＣｌ
ｓｏｌｕｔｉｏｎ （０， １００， ２００， ３００， ４００， ５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ） ｆｏｒ ７ ｄａｙｓ． Ｕｓｉｎｇ ｔｒａｎｓｍｉｓｓｉｏｎ ｅｌｅｃｔｒｏｎ ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｙ， ｗｅ ｏｂｓｅｒｖｅｄ ｃｈａｎｇｅｓ
ｉｎ Ｓ． ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ ｌｅａｆ ｃｅｌｌｕｌａｒ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｉｎ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｔｏ ｓａｌｔ ｓｔｒｅｓｓ． Ｃｏｍｐａｒｉｓｏｎｓ ｏｆ ｃｈａｎｇｅｓ ｉｎ ｃｅｌｌ ｗｅｌｌｓ， ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ， ａｎｄ
ｎｕｃｌｅｉ ｕｎｄｅｒ ｔｈｅ ＮａＣｌ ｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎｓ ｓｈｏｗｅｄ ｔｈａｔ ｕｎｄｅｒ ｎｏｒｍａｌ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎｓ （ ０ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ）， ｍｅｓｏｐｈｙｌｌ ｃｅｌｌｓ ｗｅｒｅ
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
ａｒｒａｎｇｅｄ ｌｏｏｓｅｌｙ， ｏｒｇａｎｅｌｌｅｓ ｗｅｒｅ ｍｏｒｐｈｏｌｏｇｉｃａｌｌｙ ｉｎｔｅｇｒａｔｅｄ， ａｎｄ ｓｔａｒｃｈ ｇｒａｉｎｓ ａｎｄ ｅｌｅｃｔｒｏｎ－ｄｅｎｓｅ ｇｌｏｂｕｌｅｓ （ｐｌａｓｔｏｇｌｏｂｕｌｉ）
ｗｅｒｅ ｐｒｅｓｅｎｔ ｉｎ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ． Ｎｏ ｃｈａｎｇｅｓ ｉｎ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｗｅｒｅ ｏｂｓｅｒｖｅｄ ｕｎｄｅｒ ｍｉｌｄ ＮａＣｌ ｓｔｒｅｓｓ （０—１００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）； ｔｈｅ ｃｅｌｌ
ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｗａｓ ｉｎｔａｃｔ， ａｎｄ ｔｈｅｒｅ ｗｅｒｅ ｎｏ ｃｈａｎｇｅｓ ｉｎ ｔｈｅ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｓｔｒｏｍａ ｏｒ ｍｉｔｏｃｈｏｎｄｒｉａ． Ｕｎｄｅｒ ｍｏｄｅｒａｔｅ ＮａＣｌ ｓｔｒｅｓｓ
（２００—３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）， ｌａｒｇｅ ｃｈａｎｇｅｓ ｉｎ Ｓ． ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ ｍｅｓｏｐｈｙｌｌ ｃｅｌｌ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｗｅｒｅ ｆｏｕｎｄ， ｉｎｃｌｕｄｉｎｇ ｓｗｅｌｌｉｎｇ ｏｆ ｔｈｅ
ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ ｔｈｙｌａｋｏｉｄ ｍｅｍｂｒａｎｅｓ， ｄｉｓｏｒｇａｎｉｚａｔｉｏｎ ｏｆ ｇｒａｎａ， ａｎｄ ｐｌａｓｍｏｌｙｓｉｓ． Ｉｎ ａｄｄｉｔｉｏｎ， ｔｈｅｒｅ ｗａｓ ａ ｍａｒｋｅｄ ｉｎｃｒｅａｓｅ ｉｎ ｔｈｅ
ｎｕｍｂｅｒ ｏｆ ｐｌａｓｔｏｇｌｏｂｕｌｉ， ｔｈｅ ｌａｒｇｅ ｃｅｎｔｒａｌ ｖａｃｕｏｌｅ ｗａｓ ｒｕｐｔｕｒｅｄ， ａｎｄ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ ｓｈｏｗｅｄ ｄｉｓｉｎｔｅｇｒａｔｉｏｎ． Ｏｖｅｒａｌｌ， ｔｈｅ
ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅｓ ｏｆ ｃｅｌｌ ｎｕｃｌｅｉ ａｎｄ ｖａｃｕｏｌｅｓ ｗｅｒｅ ｓｌｉｇｈｔｌｙ ｄｅｇｒａｄｅｄ． Ｕｎｄｅｒ ｓｅｖｅｒｅ ＮａＣｌ ｓｔｒｅｓｓ （４００—５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）， ｔｈｅ
ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ ｍｅｍｂｒａｎｅｓ ａｎｄ ｌａｍｅｌｌａｒ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅｓ ｗｅｒｅ ｄｉｓｏｒｇａｎｉｚｅｄ ａｎｄ ｃｏｎｔａｉｎｅｄ ａ ｍａｓｓ ｏｆ ｐｌａｓｔｏｇｌｏｂｕｌｉ， ａｎｄ ｍｅｓｏｐｈｙｌｌ ｃｅｌｌｓ
ｗｅｒｅ ｄｅｇｒａｄｅｄ ａｎｄ ｃｏｎｔａｉｎｅｄ ｍａｎｙ ｖｅｓｉｃｕｌａｒ ｍｕｌｔｉｃｙｃｌｅ⁃ｌｉｋｅ ｍｅｍｂｒａｎｅ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅｓ． Ｃｅｌｌｓ ｏｆ ｔｈｅ ｃｒｕｓｔ ｍｏｓｓ ａｐｐｅａｒｅｄ ｔｏ ｈａｖｅ
ｓｅｒｉｏｕｓ ｐｌａｓｍｏｌｙｓｉｓ ａｓ ｅｖｉｄｅｎｃｅｄ ｂｙ ｔｈｅ ｃｏｍｐｌｅｔｅ ｃｏｌｌａｐｓｅ ｏｆ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ． Ｔｈｅｓｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｉｎｄｉｃａｔｅ ｔｈａｔ ｉｎｊｕｒｙ ｔｏ ｔｈｅ ｍｅｍｂｒａｎｅ
ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｖａｒｉｏｕｓ ｏｒｇａｎｅｌｌｅｓ， ｅｓｐｅｃｉａｌｌｙ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ， ｉｓ ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ｗｉｔｈ ｔｈｅ ｅｖｅｎｔｕａｌ ｄｅａｔｈ ｏｆ ｍｅｓｏｐｈｙｌｌ ｃｅｌｌｓ． Ｔｈｅｒｅｆｏｒｅ， ａ
ｂｅｔｔｅｒ ｕｎｄｅｒｓｔａｎｄｉｎｇ ｏｆ ｓａｌｉｎｉｔｙ⁃ｉｎｄｕｃｅｄ ｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｖａｒｉａｂｉｌｉｔｙ ｉｎ Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ ｓｈｏｕｌｄ ｆａｃｉｌｉｔａｔｅ ｔｈｅ ｉｄｅｎｔｉｆｉｃａｔｉｏｎ ｏｆ
ｓａｌｔ⁃ｔｏｌｅｒａｎｃｅ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ．
Ｋｅｙ Ｗｏｒｄｓ： Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ； ＮａＣＬ ｓｔｒｅｓｓ； ｍｅｓｏｐｈｙｌｌ ｃｅｌｌｓ； ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ
生物结皮是由隐花植物如蓝藻、荒漠藻、地衣、苔藓类和土壤微生物与表层土壤颗粒胶结而形成的十分复
杂的复合体，是干旱、半干旱地区生态系统的重要组成部分。 在维管束植物分布稀疏的干旱区，生物结皮是地
表主要的生物覆盖层，在土壤稳定性、固氮、土壤肥力以及水分循环等方面起着重要作用［１］。 在干旱区生态
系统中，盐分同水分一样对生物的生长、发育、分布以及生理生态过程等都具有重要的影响［２］。 生物结皮对
盐分具有一定的忍耐特性。 耐盐性是一种综合性状表现，不同种类生物结皮由于耐盐方式和机理的不同，其
组织或细胞内的生理生化变化也不同［２⁃３］。
苔藓植物具有很强的耐旱能力，因此以往的研究多集中于探讨其耐旱特性和机理，如苔藓植物在抗旱过
程中的形态变异［４⁃５］、生理生化机制［６⁃７］、繁殖方式［８⁃９］等。 在荒漠地表，高蒸发量和有限的降水是造成苔藓生
物结皮遭受盐胁迫的重要原因，研究区地表土壤的高盐度是影响该苔藓生存的重要环境因子之一。 同水分胁
迫一样，盐胁迫也是干旱区植物经常遭受的胁迫形式。 有关植物细胞超微结构响应和适应盐胁迫的研究已有
很多，如韦存虚、徐威等［１０，１１］研究了 ＮａＣｌ胁迫对白三叶叶片超微结构的影响，Ｓｈｕ 等［１２］观察了盐胁迫对黄瓜
的超微结构的影响，Ｅｌｋａｈｏｕｉ 等［１３］分析了长春花细胞在生理和超微结构方面对盐胁迫的响应，Ｑｕｅｉｒóｓ、Ｇａｏ
等［１４⁃１５］研究了 ＮａＣｌ对马铃薯的超微结构及生理特性的影响。 然而，目前从细胞超微结构探讨盐分胁迫对苔
藓生物结皮影响的研究仍不多见。
细胞超微结构（细胞器）是植物一系列生理活动异常的细胞学基础。 有研究表明，经一段时间盐处理后，
植物叶肉细胞内出现空腔、淀粉粒，类囊体与叶绿体膜扭曲［１１］，叶绿体变形或外膜逐渐断裂解体、核膜模糊，
线粒体损伤，内外膜界限不清［１３⁃２０］，表皮和皮层细胞中液泡数量增加等一系列不同程度的歧变［１１，２０］。 那么，
在不同浓度盐胁迫下苔藓生物结皮叶肉细胞超微结构将会发生什么样的变化？ 为此，本研究选取藓类结皮层
中的优势物种———齿肋赤藓（Ｓｙｎｔｒｉｃｈｉａ ｃａｎｉｎｅｒｖｉｓ）为实验材料。 通过电镜照射成像，从亚细胞水平观察齿肋
赤藓在不同 ＮａＣｌ浓度（０、１００、２００、３００、４００、５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）处理下细胞超微结构的变化，以期探究齿肋赤藓生
物结皮叶肉细胞可能的盐分积累位点，从而为苔藓生物结皮在盐分胁迫下出现的生理变化和耐盐性提供初步
的实验依据， 也为今后对该苔藓生物结皮进行更多的应用研究和开发提供一些基础性的资料。
１　 材料与方法
１．１　 供试材料
２０１４年 ５月于古尔班通古特沙漠南缘腹地，选取未受任何干扰、生长良好且长势一致的齿肋赤藓生物结
７５５３　 １２期 　 　 　 刘卫国　 等：ＮａＣｌ对齿肋赤藓叶肉细胞超微结构的影响 　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
皮作为实验对象。 采用水湿法取回后立即进行消毒处理，然后置于培养箱（温度为（２０±０．５） ℃）培养 １ 周。
从中挑选高约 ０．６—０．８ ｃｍ的齿肋赤藓生物结皮，使之以单株形式存在。 每 ２５ 株整合为 １ 个样本置于培养
皿，根据当地齿肋赤藓生物结皮生长特性，选用浓度为 ０、１００、２００、３００、４００、５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ 溶液进行处理，
每组处理 ５次重复。 每次定时处理前，先将样本移入已消毒的新培养皿中，然后进行盐溶液处理。 同时，仔细
观察样本的长势及变化情况，待培养至第 ７天时，在每个盐分处理下选取 ３—５株长势一致样本用于电镜样品
的制备。
１．２　 样品制备与观察
将齿肋赤藓生物结皮植株下半部切除，保留顶部 １—２ ｍｍ２立刻投入 ４％戊二醛溶液中固定，随后用磷酸
缓冲液（ｐＨ 为 ７．２ 的 ＰＢＳ）洗涤，再以 １％的锇酸固定 １．５ｈ，分别用浓度梯度为 ３０％、５０％、７０％、８０％、９０％、
９５％、１００％的乙醇逐级脱水。 随后，用比值为 １∶１ 和 ４∶１ 的丙酮和酒精依次浸泡半个小时，纯丙酮浸泡过渡，
并用比值为 １∶１的环氧树脂和丙酮浸泡 １ｈ，比值为 ４∶１ 的环氧树脂与丙酮浸泡 ３ｈ，纯环氧树脂浸泡 １２ｈ 后用
Ｅｐｏｎ⁃８１２渗透包埋。 在恒温恒湿箱中按等梯度温度加温至 ６０ ℃，然后放置 １２个 ｈ。 借助 ＬＫＢ型超薄切片机
切片，切片经醋酸铀⁃柠檬酸铅双重染色，随后采用 ＥＭ⁃１２００ＥＸ透射电子显微镜观察照相。
２　 实验结果
２．１　 齿肋赤藓超微结构变化
图 １　 不同盐浓度下苔藓叶肉细胞壁的超微结构变化
Ｆｉｇ．１　 Ｔｈｅ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｃｈａｎｇｅｓ ｏｆ ｃｅｌｌ ｗａｌｌ ｉｎ Ｍｏｓｓ ｂｉｏｌｏｇｉｃ ｃｒｕｓｔ ｕｎｄｅｒ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎｓ ｏｆ ＮａＣｌ
２．１．１　 齿肋赤藓叶肉细胞壁变化
齿肋赤藓生物结皮的叶肉细胞壁在小于 １００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ 胁迫下结构完整饱满，相邻细胞壁间界限分
明，细胞壁与原生质清晰可见。 在 １００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ 胁迫下，细胞壁出现轻微的质壁分离现象（图 １⁃Ａ）。 在
２００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ胁迫下，细胞壁结构完整，表面现凹凸不平现象；由于细胞外 Ｎａ＋含量增多，细胞失水，而出
现明显的质壁分离现象，但细胞壁间界限仍较分明，细胞壁与原生质体间界限依旧清晰可见。 细胞壁完整，细
８５５３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
胞膜清晰可见，箭头所指方向为发生质壁分离的现象（图 １⁃Ｂ）；出现明显质壁分离现象，如箭头所指方向（图
２⁃Ｓ）。 在 ３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ胁迫下，细胞壁结构完整，内侧出现轻微模糊现象，质壁分离现象已加剧，细胞壁
间界限出现模糊，细胞壁与原生质体的界限同样清晰可见（图 １⁃Ｃ， 图 ２⁃Ｔ）。 在 ４００ ｍｍｏｌ ／ ＬＮａＣｌ 胁迫下，细
胞壁结构仍完整，内侧模糊现象稍有加重，质壁分离现象进一步加剧，相邻细胞壁间界限模糊不分明，但细胞
壁与原生质体间界限仍清晰可辨（图 １⁃Ｄ， 图 ２⁃Ｗ）。 当浓度为 ５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ胁迫时，细胞壁结构仍完整，
在与 ０—１００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ浓度时相比，细胞壁轮廓已不饱满，内侧模糊，细胞壁间的界限不清晰。 这都表征，
齿肋赤藓生物结皮在高浓度盐胁迫下出现严重的质壁分离现象，细胞质遭到严重损害，细胞壁与原生质体间
的界限部分模糊不清（图 １⁃Ｅ，图 ２⁃Ｙ）。
２．１．２　 齿肋赤藓叶肉细胞叶绿体变化
在 ０—１００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ处理下，齿肋赤藓叶肉细胞的叶绿体呈梭型，结构规则完整，轮廓清晰，具双层被
膜，分布在细胞边缘；类囊体腔小且扁平，基粒间有基质片层相连，基粒片层与基质片层结构完整、层次清晰、
排列紧密、排列方向与叶绿体长轴基本平行，基质均匀，发育良好，并在叶绿体中发现淀粉粒，细胞质和叶绿体
中发现少量的圆形颗粒物（图 ３⁃Ｆ， Ｇ）。 当胁迫浓度为 ２００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ 时，叶绿体双层膜开始有轻微的损
坏，叶绿体中的基质片层结构开始出现模糊、松散、排列紊乱；同时，基粒片层和基质片层减少，且表现一定的
扭曲，基质片层结构也开始模糊，开始出现类囊体空泡化，叶绿体内已有较多的圆形颗粒物（图 ３⁃Ｈ）。 浓度增
加到 ３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ时，部分叶绿体双层膜有被破坏现象，且基粒片层和基质片层结构模糊不清，只见一些
松散的基粒片层结构，叶绿体开始膨胀，内部出现空洞，空泡化程度达到 ２０％—３０％，叶绿体向细胞质中间分
布，其内部积累较多的圆形颗粒 （图 ３⁃Ｉ， Ｊ）。 当浓度达到 ４００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ时，叶绿体被膜破坏严重，并出现
断裂和解体，片层有一定扭曲，基质片层结构开始模糊，排列紊乱，叶绿体膨胀严重，空泡化程度高达 ４０％—
６０％，积累了大量的圆形颗粒（图 ３⁃Ｋ， Ｌ）。 在 ５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ胁迫下，叶绿体膜完全破裂，叶绿体内含物质
外溢，类囊体、基粒和基质片层结构完全消失，大量的圆形颗粒出现（图 ３⁃Ｍ）。
２．１．３　 齿肋赤藓叶肉细胞核的变化
在 ０—１００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ处理下，齿肋赤藓叶肉细胞核为圆形，核膜清晰可见，核仁位于细胞核中央（图 ２⁃
Ｎ， Ｑ）。 伴随浓度增加为 ２００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ时，细胞核膜开始蜷曲变形、凹凸不平、呈椭圆形、核仁已遭到破
坏，并向细胞外侧移动，出现染色质外溢、核质减少等现象（图 ２⁃Ｒ）。 在 ３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ 胁迫下，细胞核膜
边缘模糊，核仁移至细胞核边缘，核仁模糊甚至消失，核质严重外溢（图 ２⁃Ｔ），且细胞质中有圆形颗粒沉淀（图
２⁃Ｕ）；当浓度增加到 ４００ ｍｍｏｌ ／ ＬＮａＣｌ时，出现严重质壁分离现象（图 ２⁃Ｗ）；此时，部分细胞膜出现解体，如箭
头所指（图 ２⁃Ｘ）；在 ５００ ｍｍｏｌ ／ ＬＮａＣｌ浓度时，齿肋赤藓叶肉细胞核已经萎缩、破裂解体（图 ２⁃Ｙ）。 总体，随着
ＮａＣｌ浓度的增加，细胞核由清晰可见的椭圆形逐渐变化为核膜边缘模糊，核仁移至细胞核边缘，核仁模糊甚
至消失，核质严重外溢，最终细胞核破裂解体。
３　 讨论与结论
在低盐处理（小于 １００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ）下，齿肋赤藓叶肉细胞超微结构基本不受影响，这表明齿肋赤藓具
有一定的耐盐性，能够在一定程度盐渍化土壤环境中生长。 在中（２００—３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ）、高（４００—５００
ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ）浓度的盐胁迫下，齿肋赤藓叶肉细胞均受到不同程度的胁迫伤害，尤以叶绿体和细胞核的表现
最为突出。 叶肉细胞中的叶绿体是感受盐胁迫最敏感细胞器。 本研究中，在轻度盐分胁迫下，齿肋赤藓叶绿
体能够维持其结构和膜的完整性；而随着盐分浓度增加，叶绿体开始出现不同程度的破坏，如叶绿体发生形
变、膜结构出现断裂和解体、类囊体与基粒和基质片层发生变形等。 这些结构的变化是细胞衰老、病变或严重
胁迫情况下表现的普遍现象［２１⁃２４］。 此外，随着 ＮａＣｌ 浓度的增加，齿肋赤藓叶绿体内出现大量的脂质球。 脂
质球的增加利于提高细胞质浓度、降低渗透势，确保水分和无机盐类营养的吸收，故脂质球的增多现象是齿肋
赤藓耐盐性增强的标志之一，这在其它植物耐盐特性的研究中也得到了证实［２５⁃２８］。 据此本研究推测，齿肋赤
９５５３　 １２期 　 　 　 刘卫国　 等：ＮａＣｌ对齿肋赤藓叶肉细胞超微结构的影响 　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
图 ２　 不同浓度下苔藓叶肉细胞的质壁和细胞核的超微结构变化
Ｆｉｇ．２　 Ｔｈｅ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｃｈａｎｇｅｓ ｏｆ ｔｈｅ ｎｕｃｌｅｕｓ ａｎｄ ｃｙｔｏｄｅｒｍ ｉｎ Ｍｏｓｓ ｂｉｏｌｏｇｉｃ ｃｒｕｓｔ ｕｎｄｅｒ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎｓ ｏｆ ＮａＣｌ
图示说明：Ｃｈｌ： 叶绿体 ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ； ＣＷ：细胞壁 ｃｙｔｏｄｅｒｍ； ＣＹ：细胞膜 ｃｅｌｌ ｍｅｍｂｒａｎｅ； Ｍ：线粒体 ｍｉｔｏｃｈｏｎｄｒｉａｌ； Ｓ：淀粉粒 ｓｔａｒｃｈ ｇｒａｉｎｓ；Ｃ：圆
形颗粒 ｒｏｕｎｄ ｇｒａｎａｓ； Ｎ：细胞核 ｔｈｅ ｎｕｃｌｅｕｓ； Ｖ：液泡 ｖａｃｕｏｌｅ
藓生物结皮通过在细胞体内积累大量脂质球等能量物质来抵制胁迫伤害，而在环境适宜的条件下，齿肋赤藓
又能将这些能量物质重新加以利用。 这也许是苔藓、藻类和地衣生物结皮应对环境胁迫的重要保护机制之
０６５３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
图 ３　 不同盐浓度下苔藓叶肉细胞叶绿体超微结构变化
Ｆｉｇ．３　 Ｔｈｅ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｃｈａｎｇｅｓ ｏｆ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ ｉｎ Ｍｏｓｓ ｂｉｏｌｏｇｉｃ ｃｒｕｓｔ ｕｎｄｅｒ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎｓ ｏｆ ＮａＣｌ
一。 另外，当叶绿体内、外膜被破坏，其功能将完全尚失，而在内、外膜保持完整时，盐胁迫解除后，叶绿体仍能
恢复其光合作用。 叶绿体的完整与否决定了光合作用的进行，因此，保持其结构的完整性在植物生长中是必
要的［１６⁃１８， ２９］。 本实验中，齿肋赤藓叶绿体膜在低于 ２００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ浓度下有轻微的损坏，在更高浓度 ＮａＣｌ
处理下叶绿体内、外膜才出现降解消失，这体现了齿肋赤藓在结构和功能特性方面对盐渍生境的适应。
本研究中，齿肋赤藓叶肉细胞在高浓度 ＮａＣｌ处理（３００—５００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ）下出现严重的质壁分离现象（图 １⁃
Ｅ，图 ２⁃Ｙ）。 在大于 ３００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ处理下，细胞质遭到严重损害，细胞壁与原生质体的界限部分模糊不
清；细胞核由清晰可见的椭圆形逐渐变化为核膜边缘模糊，并逐渐萎缩、破裂解体；核仁移至细胞核边缘，逐渐
模糊甚至消失，核质严重外溢，出现细胞核破裂解体现象。 这些变化将造成细胞膜系统不可逆的损伤，致使细
胞正常的物质代谢、能量转换和信息传递无法顺利完成，导致细胞新陈代谢过程中断，使齿肋赤藓叶肉细胞生
命活动趋于停止。 因此，本研究认为可以通过观测盐胁迫条件下植物细胞的超微结构来筛选本土耐盐性苔藓
类生物结皮。
１６５３　 １２期 　 　 　 刘卫国　 等：ＮａＣｌ对齿肋赤藓叶肉细胞超微结构的影响 　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
叶肉细胞器对盐胁迫的敏感性和耐受性存在明显差异。 本研究中，叶绿体对盐分胁迫最为敏感，其次是
液泡和细胞核，细胞壁和内膜系统则对盐胁迫表现不敏感，对盐胁迫的耐受能力相对较强。 较厚的细胞壁作
为屏障，可限制 Ｎａ和 Ｃｌ进入原生质体中，从而保护细胞免遭金属离子的毒性［３０⁃３３］。 在低浓度 ＮａＣｌ（小于 ２００
ｍｍｏｌ ／ Ｌ）处理下，齿勒赤藓的叶肉细胞结构仍保持完整性。 这表明特定的细胞结构支持是保证齿肋赤藓生物
结皮稳定生长在高温、干旱、强辐射和盐碱性生境中的前提。 另外，齿肋赤藓生物结皮能够适应小于 ２００
ｍｍｏｌ ／ Ｌ ＮａＣｌ的盐分环境，而当 ＮａＣｌ浓度超过 ２００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ 时，齿肋赤藓叶肉细胞的细胞核和叶绿体表现出
明显的毒害特征；同时，叶肉细胞的膜系统也会受到一定程度的伤害，当 ＮａＣｌ 高于 ４００ ｍｍｏｌ ／ Ｌ 时，叶肉细胞
会因无法恢复活性而降解消失，使齿肋赤藓叶肉细胞失活，最终可能导致苔藓生物结皮死亡。 在今后研究中，
应以细胞超微观结构研究为基础，深入探究其它类生物结皮可适应的临界盐度及相应的生理生化调节机制。
参考文献（Ｒｅｆｅｒｅｎｃｅｓ）：
［ １ ］　 Ｌｉ Ｘ Ｒ， Ｚｈａｎｇ Ｙ Ｍ， Ｚｈａｏ Ｙ Ｇ． Ａ ｓｔｕｄｙ ｏｆ ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｓｏｉｌ ｃｒｕｓｔｓ： ｒｅｃｅｎｔ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ， ｔｒｅｎｄ ａｎｄ ｐｒｏｓｐｅｃｔ． Ａｄｖａｎｃｅｓ ｉｎ Ｅａｒｔｈ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２００９， ２４
（１）： １１⁃２４．
［ ２ ］ 　 Ｂｅｌｎａｐ Ｊ． Ｔｈｅ ｐｏｔｅｎｔｉａｌ ｒｏｌｅｓ ｏｆ ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｓｏｉｌ ｃｒｕｓｔｓ ｉｎ ｄｒｙｌａｎｄ ｈｙｄｒｏｌｏｇｉｃ ｃｙｃｌｅｓ． Ｈｙｄｒｏｌｏｇｉｃａｌ Ｐｒｏｃｅｓｓｅｓ， ２００６， ２０（１５）： ３１５９⁃３１７８．
［ ３ ］ 　 Ｚｈａｎｇ Ｙ Ｍ， Ｃｈｅｎ Ｊ， Ｗａｎｇ Ｌ， Ｗａｎｇ Ｘ Ｑ， Ｇｕ Ｚ Ｈ． Ｔｈｅ ｓｐａｔｉａｌ ｄｉｓｔｒｉｂｕｔｉｏｎ ｐａｔｔｅｒｎｓ ｏｆ ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌ ｓｏｉｌ ｃｒｕｓｔｓ ｉｎ ｔｈｅ Ｇｕｒｂａｎｔｕｎｇｇｕｔ Ｄｅｓｅｒｔ， Ｎｏｒｔｈｅｒｎ
Ｘｉｎｊｉａｎｇ， Ｃｈｉｎａ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ａｒｉｄ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔｓ， ２００７， ６８（４）： ５９９⁃６１０．
［ ４ ］ 　 陶冶， 张元明． 叶片毛尖对齿肋赤藓结皮凝结水形成及蒸发的影响． 生态学报， ２０１２， ３２（１）： ７⁃１６．
［ ５ ］ 　 张元明． 荒漠地表生物土壤结皮的微结构及其早期发育特征． 科学通报， ２００５， ５０（１）： ４２⁃４７．
［ ６ ］ 　 Ｋｈａｎｄｅｌｗａｌ Ａ， Ｃｈｏ Ｓ Ｈ， Ｍａｒｅｌｌａ Ｈ， Ｓａｋａｔａ Ｙ， Ｐｅｒｒｏｕｄ Ｐ Ｆ， Ｐａｎ Ａ， Ｑｕａｔｒａｎｏ Ｒ Ｓ． Ｒｏｌｅ ｏｆ ＡＢＡ ａｎｄ ＡＢＩ３ ｉｎ ｄｅｓｉｃｃａｔｉｏｎ ｔｏｌｅｒａｎｃｅ． Ｓｃｉｅｎｃｅ，
２０１０， ３２７（５９６５）： ５４６⁃５４６．
［ ７ ］ 　 Ｃａｂｏｔ Ｃ， Ｓｉｂｏｌｅ Ｊ Ｖ， Ｂａｒｃｅｌó Ｊ， Ｐｏｓｃｈｅｎｒｉｅｄｅｒ Ｃ． Ｌｅｓｓｏｎｓ ｆｒｏｍ ｃｒｏｐ ｐｌａｎｔｓ ｓｔｒｕｇｇｌｉｎｇ ｗｉｔｈ ｓａｌｉｎｉｔｙ． Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０１４， ２２６： ２⁃１３．
［ ８ ］ 　 Ｂｅｎａｓｓｉ Ｍ， Ｓｔａｒｋ Ｌ Ｒ， Ｂｒｉｎｄａ Ｊ Ｃ， ＭｃＬｅｔｃｈｉｅ Ｄ Ｎ， Ｂｏｎｉｎｅ Ｍ， Ｍｉｓｈｌｅｒ Ｂ Ｄ． Ｐｌａｎｔ ｓｉｚｅ， ｓｅｘ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ａｎｄ ｓｅｘｕａｌ ｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎ ａｌｏｎｇ ａｎ ｅｌｅｖａｔｉｏｎ
ｇｒａｄｉｅｎｔ ｉｎ ａ ｄｅｓｅｒｔ ｍｏｓｓ． Ｔｈｅ Ｂｒｙｏｌｏｇｉｓｔ， ２０１１， １１４（２）： ２７７⁃２８８．
［ ９ ］ 　 Ｈｅｒｒｎｓｔａｄｔ Ｉ， Ｋｉｄｒｏｎ Ｇ Ｊ． Ｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｖｅ ｓｔｒａｔｅｇｉｅｓ ｏｆ Ｂｒｙｕｍ ｄｕｎｅｎｓｅ ｉｎ ｔｈｒｅｅ ｍｉｃｒｏｈａｂｉｔａｔｓ ｉｎ ｔｈｅ Ｎｅｇｅｖ Ｄｅｓｅｒｔ． Ｔｈｅ Ｂｒｙｏｌｏｇｉｓｔ， ２００５， １０８（１）：
１０１⁃１０９．
［１０］ 　 徐威， 王瑜， 袁庆华， 王志英， 姜毅． ＮａＣｌ 胁迫对白三叶叶片超微结构的影响． 中国草地学报， ２０１３， （６）： １０４⁃１０８．
［１１］ 　 韦存虚， 王建军， 王建波， 周卫东， 孙国荣， 梁建生． Ｎａ２ＣＯ３胁迫对星星草叶肉细胞超微结构的影响． 生态学报， ２００６， ２６（１）： １０８⁃１１４．
［１２］ 　 Ｓｈｕ Ｓ， Ｙｕａｎ Ｌ Ｙ， Ｇｕｏ Ｓ Ｒ．， Ｓｕｎ Ｊ， Ｙｕａｎ Ｙ Ｈ． Ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｅｘｏｇｅｎｏｕｓ ｓｐｅｒｍｉｎｅ ｏｎ ｃｈｌｏｒｏｐｈｙｌｌ ｆｌｕｏｒｅｓｃｅｎｃｅ ａｎｔｉｏｘｉｄａｎｔ ｓｙｓｔｅｍ ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ
ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ ｉｎ Ｃｕｃｕｍｉｓ ｓａｔｉｖｕｓ Ｌ． ｕｎｄｅｒ ｓａｌｔ ｓｔｒｅｓｓ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ， ２０１３， ６３： ２０９⁃２１６．
［１３］ 　 Ｅｌｋａｈｏｕｉ Ｓ， Ｂａｒｈｏｕｍｉ Ｚ， Ｄｊéｂａｌｉ Ｎ， Ｄｊéｂａｌｉ Ｗ， Ｃｈａïｂｉ Ｗ， Ｌｉｍａｍ Ｆ， Ｓｍａｏｕｉ Ａ． Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ Ｃａｔｈａｒａｎｔｈｕｓ ｒｏｓｅｕｓ
ｃｅｌｌ ｓｕｓｐｅｎｓｉｏｎ ｔｏ ｓａｌｔ ｓｔｒｅｓｓ． Ｒｕｓｓｉａｎ Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ， ２０１３， ６０（２）： ２４４⁃２４９．
［１４］ 　 Ｇａｏ Ｈ Ｊ， Ｙａｎｇ Ｈ Ｙ， Ｂａｉ Ｊ Ｐ， Ｌｉａｎｇ Ｘ Ｙ， Ｌｏｕ Ｙ， Ｚｈａｎｇ Ｊ Ｌ， Ｗａｎｇ Ｄ， Ｚｈａｎｇ Ｊ Ｌ， Ｎｉｕ Ｓ Ｑ， Ｃｈｅｎ Ｙ Ｌ． Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ａｎｄ ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ
ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ｐｏｔａｔｏ （Ｓｏｌａｎｕｍ ｔｕｂｅｒｏｓｕｍ Ｌ．） ｐｌａｎｔｌｅｔｓ ｔｏ ｇｒａｄｉｅｎｔ ｓａｌｉｎｅ ｓｔｒｅｓｓ． Ｆｒｏｎｔｉｅｒｓ ｉｎ Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０１５， ５： ７８７⁃８００．
［１５］ 　 Ｑｕｅｉｒóｓ Ｆ， Ｒｏｄｒｉｇｕｅｓ Ｊ Ａ， Ａｌｍｅｉｄａ Ｄ Ｐ Ｆ， Ｆｉｄａｌｇｏ Ｆ． Ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ｔｈｅ ａｎｔｉｏｘｉｄａｎｔ ｄｅｆｅｎｃｅ ｓｙｓｔｅｍ ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｉｎ ａ ｓａｌｔ⁃ａｄａｐｔｅｄ
ｐｏｔａｔｏ ｃｅｌｌ ｌｉｎｅ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ， ２０１１， ４９（１２）： １４１０⁃１４１９．
［１６］ 　 Ｍａａｔｈｕｉｓ Ｆ Ｊ Ｍ． Ｓｏｄｉｕｍ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ： ｐｅｒｃｅｐｔｉｏｎ， ｓｉｇｎａｌｌｉｎｇ， ａｎｄ ｒｅｇｕｌａｔｉｏｎ ｏｆ ｓｏｄｉｕｍ ｆｌｕｘｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２０１４， ６５（ ３）：
８４９⁃８５８．
［１７］ 　 Ｃａｂｏｔ Ｃ， Ｓｉｂｏｌｅ Ｊ Ｖ， Ｂａｒｃｅｌó Ｊ， Ｐｏｓｃｈｅｎｒｉｅｄｅｒ Ｃ． Ｌｅｓｓｏｎｓ ｆｒｏｍ ｃｒｏｐ ｐｌａｎｔ ｓｔｒｕｇｇｌｉｎｇ ｗｉｔｈ ｓａｌｉｎｉｔｙ． Ｐｌａｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０１４， ２２６： ２⁃１３．
［１８］ 　 Ｚｈａｎｇ Ｘ Ｋ， Ｌｕ Ｇ Ｙ， Ｌｏｎｇ Ｗ Ｈ， Ｚｏｕ Ｘ Ｌ， Ｌｉ Ｆ， Ｎｉｓｈｉｏ Ｔ． Ｒｅｃｅｎｔ ｐｒｏｇｒｅｓｓ ｉｎ ｄｒｏｕｇｈｔ ａｎｄ ｓａｌｔ ｔｏｌｅｒａｎｃｅ ｓｔｕｄｉｅｓ ｉｎ Ｂｒａｓｓｉｃａ ｃｒｏｐｓ． Ｂｒｅｅｄｉｎｇ
Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０１４， ６４（１）： ６０⁃７３．
［１９］ 　 饶本强， 张列宇， 吴沛沛， 李敦海， 刘永定． 集球藻对盐胁迫的生理适应及细胞结构变化． 水生生物学报， ２０１２， ３６（２）： ３２９⁃３３８．
［２０］ 　 魏美丽， 张元明． 生物结皮中齿肋赤藓叶片细胞显微与亚显微结构特征． 中国沙漠， ２００９， ２９（３）： ４９３⁃４９８．
［２１］ 　 Ｗｉｔｔｅｎｂａｃｈ Ｖ Ａ， Ａｃｋｅｒｓｏｎ Ｒ Ｃ， Ｃｉａｑｕｉａｔａ Ｒ Ｔ， Ｈｅｂｅｒｔ Ｒ Ｒ． Ｃｈａｎｇｅｓ ｉｎ ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈｅｓｉｓ， ｒｉｂｕｌｏｓｅ ｂｉｓｐｈｏｓｐｈａｔｅ ｃａｒｂｏｘｙｌａｓｅ， ｐｒｏｔｅｏｌｙｔｉｃ ａｃｔｉｖｉｔｙ，
ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｓｏｙｂｅａｎ ｌｅａｖｅｓ ｄｕｒｉｎｇ ｓｅｎｅｓｃｅｎｃｅ． Ｃｒｏｐ Ｓｃｉｅｎｃｅ， １９８０， ２０（２）： ２２５⁃２３１．
［２２］ 　 Ｃｒａｗｆｏｒｄ Ｓ Ａ， Ｗｉｌｄｅｎｓ Ｓ． Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ａｓｐｅｃｔｓ ｏｆ ｄａｍａｇｅ ｔｏ ｌｅａｖｅｓ ｏｆ Ｅｕｃａｌｙｐｔｕｓ ｃａｍａｌｄｕｌｅｎｓｉｓ ｂｙ ｔｈｅ ｐｓｙｌｌｉｄ Ｃａｒｄｉａｓｐｉｎａ ｒｅｔａｔｏｒ． Ｍｉｃｒｏｎ， １９９６，
２７（５）： ３５９⁃３６６．
［２３］ 　 Ｃｈｅｅｓｅｍａｎ Ｊ Ｍ． Ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｏｆ ｓａｌｉｎｉｔｙ ｔｏｌｅｒａｎｃｅ ｉｎ ｐｌａｎｔｓ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ， １９８８， ８７（３）： ５４７⁃５５０．
２６５３ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
［２４］　 Ａｓａｄａ Ｋ． Ｔｈｅ ｗａｔｅｒ⁃ｗａｔｅｒ ｃｙｃｌｅ ｉｎ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔｓ： ｓｃａｖｅｎｇｉｎｇ ｏｆ ａｃｔｉｖｅ ｏｘｙｇｅｎｓ ａｎｄ ｄｉｓｓｉｐａｔｉｏｎ ｏｆ ｅｘｃｅｓｓ ｐｈｏｔｏｎｓ． Ａｎｎｕａｌ Ｒｅｖｉｅｗ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｂｉｏｌｏｇｙ，
１９９９， ５０（１）： ６０１⁃６３９．
［２５］ 　 贾恢光， 赵曼容． 典型盐地植物叶绿体超微结构的研究． 西北植物学报， １９９０， １０（１）： ７０⁃７２．
［２６］ 　 郑文菊， 王勋陵， 沈禹颖． 几种盐地生植物同化器官的超微结构研究． 电子显微学报， １９９９， １８（５）： ５０７⁃５１２．
［２７］ 　 孟凡娟， 庞洪影， 王建中， 李淑艳， 王彦杰． ＮａＣｌ 和 Ｎａ２ ＳＯ４胁迫下两种刺槐叶肉细胞叶绿体超微结构． 生态学报， ２０１１， ３１（ ３）：
７３４⁃７４１．
［２８］ 　 苏芳莉， 李海福， 陈曦， 陈佳琦， 王铁良． 盐胁迫对芦苇细胞超微结构的影响． 西北植物学报， ２０１１， ３１（１１）： ２２１６⁃２２２１．
［２９］ 　 Ｂｅｎｎｉｃｉ Ａ， Ｔａｎｉ Ｃ． Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｃｓ ｏｆ ｃａｌｌｕｓ ｃｅｌｌｓ ｏｆ Ｎｉｃｏｔｉａｎａ ｔａｂａｃｕｍ Ｌ． ｖａｒ． ＢＥＬＷ３ ｇｒｏｗｎ ｉｎ ｐｒｅｓｅｎｃｅ ｏｆ ＮａＣｌ． Ｃａｒｙｏｌｏｇｉａ， ２０１２，
６５（１）： ７２⁃８１．
［３０］ 　 Ｒｏｙ Ｓ Ｊ， Ｎｅｇｒãｏ Ｓ， Ｔｅｓｔｅｒ Ｍ． Ｓａｌｔ ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｃｒｏｐ ｐｌａｎｔｓ． Ｃｕｒｒｅｎｔ Ｏｐｉｎｉｏｎ ｉｎ Ｂｉｏｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ， ２０１４， ２６： １１５⁃１２４．
［３１］ 　 Ｎｏｕｎｊａｎ Ｎ， Ｎｇｈｉａ Ｐ Ｔ， Ｔｈｅｅｒａｋｕｌｐｉｓｕｔ Ｐ． Ｅｘｏｇｅｎｏｕｓ ｐｒｏｌｉｎｅ ａｎｄ ｔｒｅｈａｌｏｓｅ ｐｒｏｍｏｔｅ ｒｅｃｏｖｅｒｙ ｏｆ ｒｉｃｅ ｓｅｅｄｌｉｎｇｓ ｆｒｏｍ ｓａｌｔ⁃ｓｔｒｅｓｓ ａｎｄ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｌｌｙ
ｍｏｄｕｌａｔｅ ａｎｔｉｏｘｉｄａｎｔ ｅｎｚｙｍｅｓ ａｎｄ ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎ ｏｆ ｒｅｌａｔｅｄ ｇｅｎｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ， ２０１２， １６９（６）： ５９６⁃６０４．
［３２］ 　 Ｍｉｓｈｒａ Ｐ， Ｂｈｏｏｍｉｋａ Ｋ， Ｄｕｂｅｙ Ｒ． Ｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅｓ ｏｆ ａｎｔｉｏｘｉｄａｔｉｖｅ ｄｅｆｅｎｓｅ ｓｙｓｔｅｍ ｔｏ ｐｒｏｌｏｎｇｅｄ ｓａｌｉｎｉｔｙ ｓｔｒｅｓｓ ｉｎ ｓａｌｔ⁃ｔｏｌｅｒａｎｔ ａｎｄ ｓａｌｔ⁃ｓｅｎｓｉｔｉｖｅ
Ｉｎｄｉｃａ ｒｉｃｅ （Ｏｒｙｚａ ｓａｔｉｖａ Ｌ．） ｓｅｅｄｌｉｎｇｓ． Ｐｒｏｔｏｐｌａｓｍａ， ２０１１， ２５０（１）： ３⁃１９．
［３３］ 　 Ｋｒｚｅｓłｏｗｓｋａ Ｍ． Ｔｈｅ ｃｅｌｌ ｗａｌｌ ｉｎ ｐｌａｎｔ ｃｅｌｌ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｔｏ ｔｒａｃｅ ｍｅｔａｌｓ： ｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ ｒｅｍｏｄｅｌｉｎｇ ａｎｄ ｉｔｓ ｒｏｌｅ ｉｎ ｄｅｆｅｎｓｅ ｓｔｒａｔｅｇｙ． Ａｃｔａ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉａｅ
Ｐｌａｎｔａｒｕｍ， ２０１１， ３３（１）： ３５⁃５１．
３６５３　 １２期 　 　 　 刘卫国　 等：ＮａＣｌ对齿肋赤藓叶肉细胞超微结构的影响