全 文 ：第 35 卷第 23 期
2015年 12月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.23
Dec., 2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金(31360127,31060082); 南昌大学校级创新创业训练计划项目(2013011)
收稿日期:2014鄄05鄄03; 摇 摇 网络出版日期:2015鄄05鄄19
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: wl690902@ hotmail.com
DOI: 10.5846 / stxb201405030873
寇文伯,黄正云,张杰,刘倩纯,刘芳鹏,刘以珍,吴兰.鄱阳湖湖泊细菌群落组成及结构———以松门山为例.生态学报,2015,35(23):7608鄄7614.
Kou W B, Huang Z Y, Zhang J, Liu Q C, Liu F P, Liu Y Z, Wu L.Bacterial community structure and composition in Lake Poyang: a case study in the
Songmenshan Region, China.Acta Ecologica Sinica,2015,35(23):7608鄄7614.
鄱阳湖湖泊细菌群落组成及结构
———以松门山为例
寇文伯1,2,黄正云2,张摇 杰1,2,刘倩纯1,2,刘芳鹏1,2,刘以珍1,2,吴摇 兰1,2,*
1 江西省分子生物学与基因工程重点实验室,南昌大学, 南昌摇 330031
2 南昌大学生命科学学院, 南昌摇 330031
摘要:于 2011年 5月在鄱阳湖———松门山湖区采集底泥与表层水样,分别提取了表层水体浮游和底泥微生物基因组 DNA,利用
454高通量测序技术对细菌的 16S rRNA基因进行了序列测定,分析了湖泊底泥细菌、水体浮游细菌群落结构特征。 结果显示:
底泥细菌 OTUs(Operational Taxonomic Units)为 1454,表层水体浮游细菌 OTUs为 269;底泥细菌群落比表层水体更加多样化,底
泥细菌的物种数大大多于表层水体。 同时,底泥细菌群落与表层浮游细菌群落结构存在显著差异。 物种分类显示鄱阳湖底泥
细菌种类隶属于 20 门,228 属,其中优势种群为 啄鄄变形菌纲(Deltaproteobacteria)、茁鄄变形菌纲(Betaproteobacteria)和疣微菌门
(Verrucomicrobia);表层水体浮游细菌隶属于 13 门 116 属,优势种群为 茁鄄变形菌纲、拟杆菌门 (Bacteroidetes)和放线菌门
(Actinobacteria)。 结果进一步揭示,无论是浮游细菌群落还是沉积物细菌群落,优势细菌种群的基因型多样性更高。
关键词:细菌多样性;细菌群落组成;高通量测序;鄱阳湖
Bacterial community structure and composition in Lake Poyang: a case study in
the Songmenshan Region, China
KOU Wenbo1,2, HUANG Zhengyun2, ZHANG Jie1,2, LIU Qianchun1,2, LIU Fangpeng1,2, LIU Yizhen1,2,
WU Lan1,2,*
1 Key Laboratory of Molecular Biology and Genetic Engineering in Jiangxi Province, Nanchang University, Nanchang 330031, China
2 School of Life Sciences, Nanchang University, Nanchang 330031, China
Abstract: Lacustrine ecosystems play a critical role in regional and global biochemical cycles. Bacteria are dominant
contributors to biogeochemical cycles, participating in most of the decomposition of organic material in freshwater, and are
critical for the maintenance of the biodiversity and stability of lacustrine ecosystems. In addition, bacterial biomass is an
important component of natural lacustrine systems. Investigating the correlations between environmental variations and
microbial communities is expected to reveal how microbes tolerate different types of environmental change and to increase
our understanding about microbial ecology and evolution. Such information would also enhance our understanding about
microbial adaptations to different environments and their function in these environments. Lake Poyang is the largest lake in
China. As one of the few lakes that are still freely connected with the river and not heavily polluted, this lake is important
for the maintenance of the unique biota of the Yangtze floodplain ecosystem. However, in contrast to the contamination and
the water quality of Lake Poyang, little is known about the bacteria and their ecosystem functions in Lake Poyang. In this
study, genomic DNA of the microbial community was extracted from sediment and water collected in May 2011 from
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Songmenshan Region, Lake Poyang, China. The benthic and planktonic bacterial community structures were examined by
454 pyrosequencing of the v4鄄v6 16S rRNA gene region. We used OTU鄄based analyses to identify changes in bacterial
diversity and community structure. Chao1 estimator, inverse Simpson index, Shannon index, coverage, and the rarefaction
curve were used to describe the richness and diversity of separate samples collected from different environments. The libshuff
test was used to describe whether benthic and planktonic bacterial communities have the same structure. In addition,
correlation analysis between the abundance of bacterial phyla and their diversity in each environment was performed to reveal
whether they were related to each other. Overall, the dataset comprised 5751 sequences that were affiliated to Bacteria; of
these, 1454 and 269 OTUs were obtained from the sediment and water column, respectively, indicating that benthic
bacterial communities have higher bacterial diversity and richness. The results also revealed different bacterial community
structures between the sediment and water column. In benthic bacterial communities, 228 bacterial genera belonging to 20
phyla, dominated by Deltaproteobacteria, Betaproteobacteria, and Verrucomicrobia, were found. A further 116 genera were
obtained for bacterioplankton, which belonged to 13 phyla, with Betaproteobacteria, Bacteroidetes, and Actinobacteria being
dominant. Significant variations in the relative abundance of bacterial phyla and proteobacterial classes were observed
between environments. At the genus level, significant differences were also found, the dominant genera in the benthic
bacterial community were Subdivision3 genera incertae sedis, Geobacter and Anaeromyxobacter etc. In the bacterioplankton
community, the dominant genera were Acidovorax, Polynucleobacter, Hydrogenophaga, Acinetobacter, and Arcicella etc. Of
note, Comamonadaceae, which included Acidovorax and Hydrogenophaga etc, was consistently dominant in the
bacterioplankton community. In addition, Anaeromyxobacter was only detected in sediment, while Polynucleobacter,
Hydrogenophaga, Acinetobacter, and Arcicella were only detected in the bacterioplankton community. The results
demonstrated that the relative abundances of bacterial communities at the phylum level are correlated with their diversity,
and that the correlation between the relative abundance and number of unique OTUs was significant for benthic and
planktonic bacterial communities.
Key Words: bacterial diversity; bacterial community composition; pyrosequencing; Lake Poyang
湖泊生态系统在全球及区域地球化学循环中都发挥着关键的作用,而细菌作为有机化合物的主要分解
者, 通过分解有机污染物为小分子产物, 来影响和调节水体环境, 实现水质的净化[1],并在一定程度上反映
水体污染特征及其生态功能演变,因此,细菌在湖泊生态系统中作用的研究日益受到重视。 研究细菌群落结
构和多样性,对了解群落结构间的动态变化及其生态功能、阐明群落与生境、功能间的具体联系及维护湖泊生
态环境具有重要意义[2]。
鄱阳湖是我国最大的淡水湖泊,在涵养水源、调蓄洪水、调节气候、降解污染保护土壤、营养循环等方面具
有重要生态功能[2],是目前少数未受到严重污染的淡水湖泊之一,也是具有国际意义的水禽繁殖与迁徙栖息
地,具有维护生物多样性等特殊功能。 目前针对鄱阳湖的研究主要集中在重金属含量、水文特征、水质分析及
植被的生物多样性等方面[3鄄5],对湖泊水体和微生物的报道相对较少,仅见本实验室前期相关工作[6]。
此次工作采用 454焦磷酸测序技术,研究了鄱阳湖松门山湖区底泥沉积物与表层水体中细菌的物种组
成、群落结构及多样性。 为进一步探讨鄱阳湖底泥与表层水体水质演变特征提供理论依据。
1摇 材料与方法
1.1摇 样品采集及处理
文章所用数据来自于 2011 年 5 月对鄱阳湖的调查,采样点为鄱阳湖—松门山处(29毅12忆26.9义N,116毅11忆
28.0义E)(图 1)。 样品采集分别利用抓斗式采泥器和 2 L有机玻璃采水器进行,采集底泥沉积物样品和湖泊表
层 0.5 m深水样。 底泥和湖水样品均采用重复三点法取样,即湖中央为一点,从中央向两侧延伸 200 m 至
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500 m各 1点。 底泥与水样分别保存在聚乙烯瓶(70%酒精消毒处理)与聚乙烯薄膜自封袋中,低温运回实
验室。
1.2摇 湖泊细菌群落结构测定
水样用滤膜过滤(0.22 滋m,Milipore)后采用溶菌酶鄄SDS鄄冻融相结合的方法[7]进行微生物基因组 DNA的
提取,底泥微生物基因组 DNA提取则直接利用土壤 DNA提取试剂盒(Power SoilTM DNA Isolation Kit, MOBIO,
USA)进行,将样品的 3个重复样分别提取基因组 DNA 后再混合,以降低提取过程中的操作误差给实验结果
带来的影响。 细菌 16S rRNA片段采用 454 GS Junior测序仪进行测序(美国肯特州立大学完成),测序引物选
用 16S rRNA通用引物 530F(5忆鄄CCA TCT CAT CCC TGC GTG TCT CCG ACT CAG鄄3忆)和 1110R(5忆鄄CCT ATC
CCC TGT GTG CCT TGG CAG TCT CAG GGG TTN CGN TCG TTG鄄3忆)(引物含有 454 接头和标签序列),PCR
扩增区域为 V3鄄V6区,扩增片段电泳检测后进行 454测序。
图 1摇 鄱阳湖采样位置
Fig.1摇 Sampling station in the Poyang Lake
1.3摇 序列分析
序列使用 Mothur v1.33.1[8]软件包进行检查并去除
嵌合体,筛选有效序列。 将有效序列相似性逸97%的序
列归为同一分类操作单元(OTU),绘制稀疏曲线,计算
Chao1物种丰富度指数,覆盖度,在底泥与浮游细菌序
列中随机抽取同等数目的序列后,计算 shannon 指数,
invsimpson指数用以评价细菌群落的多样性及丰富度。
对 OTUs进行 libshuff 检验以检验水体与底泥细菌群落
是否具有相同的结构。 RDP v9[9]用于 16S rRNA 序列
的分类,以高阶细菌分类法 80%的置信度作为阈值。
根据得到的菌种分类信息绘制水体与底泥菌种间的韦
恩图。 上述分析过程及图表绘制均由 Mothur v1.33.1
及 Microsoft Excel 2013 完成。 对不同菌种的相对丰度
与不同菌种 OTUs 的数目使用 NCSS 2007[10]进行相关
性分析。
1.4摇 序列索取号
将鄱阳湖代表性细菌 16S rRNA 序列提交至 NCBI
数据库,水体细菌序列号为 KF008723鄄KF009052,底泥
序列号为 SRR1040439。
2摇 结果与分析
2.1摇 序列统计和细菌多样性
为了解鄱阳湖表层水体和底泥细菌群落结构的差异性,将样品微生物 DNA分别进行了 454焦磷酸测序,
底泥细菌和表层浮游细菌得到的 16S rRNA基因片段总数分别为 3625 / 2126(表 1),底泥细菌与表层浮游细
菌中 OTUs总数为 1648。
表 1摇 鄱阳湖底泥和表层水体细菌 OTUs多样性分析
Table 1摇 Analysis of OTUs diversity of bacterial communities from sediment and surface鄄water
分组
Group
序列数
Number of sequences
OTU数
OTUs
覆盖度
Coverage
丰富度指数
Chao
逆辛普森指数
Invsimpson
香农指数
Shannon index
SS 3625 1454 0.749 3177.92 484.41 6.51
SW 2126 269 0.939 459.56 20.66 4.18
摇 摇 SS: 泥样品 surface sediment;SW: 表层水样 surface water
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图 2摇 底泥与表层水体细菌稀疏曲线分析
摇 Fig.2摇 Rarefaction curve analysis of OTUs of the bacterial from
sediment and water column
摇 摇 覆盖度和稀疏曲线用来评估所测序列库容中环境
微生物的种类和数量,结果见图 2 和表 1。 底泥细菌和
表层浮游细菌的覆盖度分别为 74.9%和 93.8%(表 1)。
稀疏曲线结果显示:底泥细菌库容近似一条直线,没有
随序列数量增加而达到一个平台;而表层浮游细菌稀疏
曲线则趋于平缓(图 2)。 结果表明,底泥细菌与表层浮
游细菌所测序列库容都可以较好的反映细菌群落的种
类与数量,其中浮游细菌库容基本涵盖了湖泊水体中所
有细菌种群,来自底泥的样品没有获得细菌群落的全部
多样性。 结果进一步提示,鄱阳湖底泥中蕴藏着丰富的
微生物资源。
细菌群落结构的整体差异通过 libshuff 检验进行,
结果表明底泥细菌和表层浮游细菌群落结构是显著不
同的(P<0.025),底泥中 OTU的数目明显高于表层水体中 OTU 数目。 在底泥与浮游细菌数据中随机抽取同
等数量的序列后,进一步通过多样性指数评估细菌群落多样性,在 OTU水平,底泥与表层水体样品的 Shannon
指数和 Invsimpson指数分别为 6.51 / 4.18、484.41 / 20.66(表 1),结果表明,底泥的细菌群落多样性显著高于浮
游细菌,该结果进一步支持鄱阳湖底泥群落比浮游细菌群落更加多样化的结论。 丰富度指数 Chao1 表明,底
泥样品中的物种数要远多于表层水体,Chao1值预测底泥中 OTU数目约为 3177,为浮游细菌中的 6 倍。 另外
基于 Chao1物种丰富度指数,底泥细菌中 45%的 OTUs被发现,浮游细菌中 58%的 OTUs被发现。
2.2摇 鄱阳湖细菌群落的物种组成
RDP v9对 1648个 OTUs的分类结果表明,鄱阳湖总数为 5751的序列中至少有 20个不同的细菌门,底泥
细菌与浮游细菌门相对丰度如图 3 所示。 其中鄱阳湖底泥细菌隶属于 20 个门,变形菌门(Proteobacteria,
47%)、疣微菌门(Verrucomicrobia, 13%)比例最大,其次为酸杆菌门(Acidobacteria)、拟杆菌门(Bacteroidetes)、
放线菌门(Actinobacteria)和厚壁菌门(Firmicutes),共占 18%。 浮游细菌隶属于 13 个门,变形菌门(51%)、拟
杆菌门(22%)、放线菌门(16%)占主导地位,其次为疣微菌(5%),其他一些观察到的门类比例较低(6%),包
括浮霉菌门(Planctomycetes, <0.6%)、芽单胞菌门(Gemmatimonadete, <0.4%)等。
与浮游细菌相比,底泥细菌群落的特点是物种更加多元。 底泥细菌除包括了浮游细菌所具有的全部门类
外,另有 7 个独有门,分别为绿菌门 (Chlorobi)、绿弯菌门 (Chloroflexi)、恐球菌鄄栖热菌门 (Deinococcus鄄
Thermus)、Elusimicrobia、BRC1、TM7、WS3。 另外,底泥细菌群落涵盖的未知类群(18%)远大于浮游细菌群落
的 4%。 值得一提的是,变形菌尽管都是底泥和浮游细菌中的优势种群,但它们在组成细菌群落中 茁鄄变形菌
纲(14%)和 啄鄄变形菌纲(20%)相对丰度比较大,细菌群落中则是 茁鄄变形菌纲(36%)占绝对优势。 从细菌门
的角度看,鄱阳湖松门山湖区底泥细菌与浮游细菌群落之间的种类组成差异显著。
为了解细菌在底泥与浮游细菌中的物种组成,在属水平进一步进行了细菌群落结构分析。 在属水平,全
部细菌序列至少分为 267个不同的属,其中 77 个属为鄱阳湖的底泥与表层水体浮游细菌共有。 151 个属为
底泥细菌独有,39个属为浮游细菌独有(图 4)。
底泥细菌隶属于 228 个属,丰度逸2%的属为疣微菌门的 Subdivision3 genera incertae sedis(9.2%)、啄鄄变形
菌纲的地杆菌属(Geobacter, 3.7%)、厌氧粘细菌属(Anaeromyxobacter,2.5%)(数据未列出),其中厌氧粘细菌
属属于该地底泥独有属,浮游细菌未见。 结果提示,该三大类属是鄱阳湖底泥细菌中的常见属。 浮游细菌隶
属于 116个属,丰度逸2%的属为 茁鄄变形菌纲的食酸菌属(Acidovorax, 8.2%)、Polynucleobacter(3.8%)、氢噬胞
菌属(Hydrogenophaga,3.7%);酌鄄变形菌纲的不动杆菌属(Acinetobacter,3.3%);鞘脂杆菌纲(Sphingobacteria)的
Arcicella(2.5%)、Sediminibacterium(2.1%);放线菌纲的 Ilumatobacter(2.3%)(数据未列出)。 其中包含了食酸
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图 3摇 底泥与表层水体样品在门水平的细菌组成
Fig.3摇 Bacterial composition at phylum level of sediment sample and water column sample
Gammaproteobacteria 酌鄄变形菌纲;Deltaproteobacteria 啄鄄变形菌纲;Betaproteobacteria 茁鄄变形菌纲;Alphaproteobacteria 琢鄄变形菌纲;Acidobacteria 酸
杆菌门;Actinobacteria 放线菌门;Armatimonadetes 装甲菌门;Bacteroidetes 拟杆菌门;Chlamydiae 衣原体门;Chlorobi 绿菌门;Chloroflexi 绿弯菌
门;Deinococcus鄄Thermus 异常球菌鄄栖热菌门;Elusimicrobia 迷踪菌门;Fusobacteria 梭杆菌门;Gemmatimonadetes 芽单胞菌门;Nitrospira 硝化螺
旋菌门;Planctomycetes 浮霉菌门;Spirochaetes 螺旋体门;Verrucomicrobia 疣微菌门;BRC1、TM7、WS3 未定菌;unclassified 未分类;other 其他
细菌
图 4摇 底泥与表层水体样品在属水平的韦恩图
摇 Fig.4摇 Venn diagram at genus level of sediment sample and water
column sample
菌属和氢噬胞菌属的丛毛单胞科(Comamonadaceae)在
鄱阳湖浮游细菌中占绝对优势(24.4%),且氢噬胞菌
属、不动杆菌属、Polynucleobacter和 Arcicella均为鄱阳湖
浮游细菌独有,底泥细菌未见。
2.3摇 细菌门的相对丰富度与基因型多样性的关系
为了探讨为什么在一个特定环境中细菌组成的丰
富度不同,本研究对细菌门丰度和基因型多样性之间的
相关性进行了研究。 结果见图 5。 结果表明:无论浮游
还是沉积物细菌群落,优势细菌种群的基因型多样性更
高,在底泥和浮游细菌中细菌门(phylum)的相对丰度
与门内 OTUs 的数量均有很高的相关性(底泥 P<0.01,
r= 0.887;表层水体 P<0.01,r= 0.981)。 结果提示:不论
是在鄱阳湖底泥还是水体中,相对丰度较大的细菌门比相对罕见的细菌门有更多的 OTUs。 并且底泥细菌与
浮游细菌群落中相对丰富的细菌门的 OTUs数目比较,底泥细菌多于浮游细菌。
3摇 讨论
鄱阳湖是浅水淡水湖泊,其底泥中最丰富的细菌为变形菌(47%),该结果与Miskin与 Tamaki等人通过对
两个浅水富营养化 Priest Pot 湖与 Kasumigaura 湖底泥细菌分析结果[11鄄12]相一致。 变形菌为 Priest Pot 湖与
Kasumigaura湖底泥细菌的最优势种群,且 Kasumigaura 湖变形菌中的主要微生物是 啄鄄、茁鄄、酌鄄,都与此次调查
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图 5摇 细菌门的相对丰度与 OTUs数目的相关性分析
Fig.5摇 Relative abundance of phyla as a function of the number of unique OTUs
得到的结论相符合。 本次对鄱阳湖松门山湖区的研究中,观察到浮游细菌中最丰富的细菌门类包括变形菌门
(茁鄄、琢鄄、酌鄄)、拟杆菌门和放线菌门,该结果与此前本实验室在 2006 年 10 月对鄱阳湖老爷庙水域的调查工
作[6]中得出的老爷庙水域细菌分属于六大主要簇群(变形菌、拟杆菌、放线菌等)的结果基本一致。 结果提
示,鄱阳湖不同区域水体细菌组成结构地域差异不明显,可能是鄱阳湖属于通江湖泊、水体流速较大所致。
就湖泊底泥和浮游细菌组成差异而言,目前研究较少。 本文结果表明,鄱阳湖底泥细菌群落相比于浮游
细菌群落具有更高的丰富度,并且在群落结构、种类组成上两者都有较大差异。 本结论证实了此前 Beier 等
人的研究成果[13]。 Beier等人通过研究 Fulda河流发现细菌群落在底泥与水体样品间显著不同。 此外,Hu 等
人对九龙江流域河流生态系统的调查也发现了底栖细菌群落的丰富度与均匀度要比浮游细菌群落更高,可能
的原因是湖泊底泥环境比水体更为复杂,且底泥和水体环境差异性显著所致[14]。 另外,尽管变形菌门的细菌
在鄱阳湖底泥细菌和浮游细菌中的比例都很高,但是从细菌属的角度来看,底泥细菌和浮游细菌中的优势种
群并不相同。 虽然细菌 77个属在底泥细菌和浮游细菌中均被发现,但是大部分种类的细菌在底泥、浮游细菌
间的分布并不均匀,如果在两个环境间比较这些共有的细菌属,会发现大部分细菌属在一个环境中的相对丰
度要远大于另一个环境,即鄱阳湖底泥表层浮游细菌在细菌“属冶层面没有明显的重叠。 结果提示,基于“属冶
的水平,相对于浮游细菌,鄱阳湖松门山湖区底泥的细菌种类可能更加丰富多样,并且没有特别明显的优势
种群。
地杆菌与厌氧粘细菌在鄱阳湖底泥细菌中是丰度相对较高的细菌属,地杆菌和厌氧粘细菌是两类隶属变
形杆菌 啄亚纲的微生物 Fe(芋)还原细菌,广泛分布于厌氧沉积环境,并且能够参于变价重金属的氧化还原、
放射性金属元素稳定化及有机卤化物的生物代谢过程。 Cummings 等人对金属污染较严重(沉积了高浓度的
Pb和 Fe)的 Coeur d忆Alene淡水湖泊底泥研究中也发现地杆菌在该湖泊底泥中种类及数量都十分丰富[15],本
研究结果与之类似,结果暗示 Fe(芋)还原细菌可能会定殖在高金属浓度的环境中,提示鄱阳湖底泥可能受到
一定程度的重金属污染。
细菌门的相对丰度与它们的多样性有关,按 97%的相似性定义 OTU 是因为细菌群落并不只含有少数高
丰度的基因型,而是含有大量独特的基因型。 相对丰富度高的细菌门比相对丰富度低的细菌门有更多的
OTU,说明环境中不同细菌群体的丰度随着该群体内不同基因型的数目而改变,即环境中优势细菌种群的基
因型更加多样化。 类似的结果也在 M覬ller 等人的研究[16]中被发现,进一步验证了 Cohan 等人提出的假
说[17]:一个细菌谱系在生境中的生态成功不是因为其中少数竞争力非常强的物种,而是取决于它的多样性,
在细菌“种冶内存在着不同的生态型,造成生态型不同的原因则是环境的变化,不同生态型之间的基因交换使
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物种的竞争力得到增强。 这个假说可以解释为什么有些细菌可以广泛的分布在各种环境中,比如淡水环境中
的 茁鄄变形菌等。 而高丰度的细菌种类是否也在地化循环及营养动态过程中扮演着更为重要的角色,则需要
进一步的研究。
4摇 结论
(1)鄱阳湖松门山湖区细菌群落多样性在底泥细菌与浮游细菌之间有较大差异,底泥细菌群落更加多样
化,物种更加丰富。 且底泥与浮游细菌群落结构并不相同。
(2)松门山湖区底泥细菌群落主要由 啄鄄变形菌、茁鄄变形菌和疣微菌组成;浮游细菌群落则主要由 茁鄄变形
菌、拟杆菌和放线菌组成。
(3)鄱阳湖松门山湖区底泥、浮游细菌群落分别与来自其他淡水湖泊底泥、水体环境中的细菌群落相似。
其中会定殖在高金属浓度的环境中,具有变价重金属的氧化还原等功能的 Fe(芋)还原菌地杆菌属细菌在底
泥中相对丰度较大。
(4)底泥与浮游细菌群落在细菌门的相对丰度与其中 OTUs 的个数之间有显著相关性,即优势细菌种群
的基因型多样性更高。
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