全 文 ：第 34 卷第 19 期
2014年 10月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.34,No.19
Oct.,2014
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金(31270558); 兰州大学中央高校基本科研业务费专项资金(lzujbky鄄2013鄄86)
收稿日期:2013鄄01鄄18; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄03鄄07
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: xiaojuanwang@ lzu.edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201301180120
黄利春,金樑,李晶,张晓强,杨阳,王晓娟.蝶形花亚科植物花部适应机制与传粉系统.生态学报,2014,34(19):5360鄄5368.
Huang L C, Jin L, Li J, Zhang X Q, Yang Y, Wang X J.Floral morphology and its relationship with pollination systems in Papilionoideae.Acta Ecologica
Sinica,2014,34(19):5360鄄5368.
蝶形花亚科植物花部适应机制与传粉系统
黄利春1, 2,金摇 樑1,李摇 晶1,张晓强1,杨摇 阳1,王晓娟1,*
(1. 兰州大学, 草地农业生态系统国家重点实验室,草地农业科技学院,兰州摇 730020;
2. 科尔沁右翼前旗农业技术推广中心,内蒙古 科尔沁右翼前旗摇 137713)
摘要:蝶形花亚科(Papilionoideae)植物种类丰富、繁育系统多样,与其传粉者关系密切,主要表现在花部适应与传粉系统的形
成。 蝶形花形态复杂,为完全花,花萼、花瓣 5基数,花萼呈箭头状,相邻花瓣螺旋轮生,旗瓣较大位于最外边,两片翼瓣紧贴旗
瓣着生并包裹两片合生的龙骨瓣,龙骨瓣内包裹着雌、雄蕊,雌蕊位于正中央,雄蕊轮生,构成二体雄蕊(多数 9+1,少数 5+5)。
对蝶形花亚科植物的花部特征、传粉功能群、酬物与传粉系统构建进行了回顾,重点论述了蝶形花形态和化学组成与传粉系统
的进化关系以及花粉呈现机制。 其中,泛化的传粉系统以蜂媒传粉为主,同时存在鸟媒传粉、蝙蝠传粉和松鼠传粉等方式,花部
结构和传粉者的相互选择和相互适应推动了传粉系统的演化。 花粉释放是体现蝶形花植物与其传粉功能群相互作用的重要方
面,二者协同进化形成了以下 4种花粉呈现机制:弹花机制、活塞机制、瓣膜机制和毛刷机制。 蝶形花的花部特征与传粉功能群
的相互作用形成相应的传粉系统,而传粉系统是执行传粉功能的重要集合体,各个构件的相互协调和适应保证了蝶形花亚科植
物传粉过程的顺利完成。
关键词:蝶形花;花部特征;花粉释放;传粉功能群;传粉系统
Floral morphology and its relationship with pollination systems in Papilionoideae
HUANG Lichun1, 2, JIN Liang1, LI Jing1, ZHANG Xiaoqiang1, YANG Yang1, WANG Xiaojuan1,*
1 State Key Laboratory of Grassland Agro鄄Ecosystem, School of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University, Lanzhou 730020, China
2 Agricultural Technology Extension and Service Center, Ke忆erqin Youyi Qianqi, Inner Mongolia 137713, China
Abstract: The formation of the diverse pollination systems in Papilionoideae is greatly dependent on the relationships
between species richness and their functional groups of pollinators. The floral morphology in Papilionoideae plants is
complex. The flowers of most taxa of Papilionoideae have a full complement of organs: pentamerous alternating whorls of
sepals, petals, two stamen whorls and a single carpel. The floret has a median sagittal sepal, a bigger vexillum on the
outside, and two wings close to the vexillum that parcel two keels of contention. The ten stamens are usually united into two
groups (mainly 9+1, few 5+5), called diadelphous stamens. In this paper, we reviewed floral syndrome, functional groups
of pollinators, rewards and pollination system in Papilionoideae. Particularly, floral morphology and chemical compositions
and their relationships with evolution of pollination systems and mechanism of pollen release were discussed. Pollination
system in Papilionoideae plants is mainly bee pollination, with avian pollination, squirrel pollination and bat pollination also
present. The pollination system is usually an evolutionary outcome of selection and adaptation between floral morphology and
pollinators. The mechanism of pollen release is one of the most important characters that exemplify such interactions between
Papilionoideae plants and their pollinators. There are four pollen release mechanisms in Papilionoideae, explosive
mechanism, piston mechanism, valvular mechanism and brush mechanism. The selection and adaptation between floral
http: / / www.ecologica.cn
syndrome and the functional groups of pollinators established the pollination system, in which the coordination and
adaptation among the components are essential for successful pollination.
Key Words: papilionaceous flower; floral syndrome; pollen release; functional groups of pollinators; pollination system
摇 摇 蝶形花亚科(Papilionoideae)是豆科植物的重要
组成部分,包括 13,855 种植物,其中大部分依赖昆
虫传粉[1]。 蝶形花亚科植物种类丰富,花部特征独
特,花粉释放机制多样,是研究花形态学和传粉关系
的理想材料[2]。 传统的传粉综合征 ( pollination
syndrome)理论认为具有特殊结构(特化)的花往往
被特定的传粉者访问,植物与传粉者的互作在推动
物种进化的同时也形成了相互适应的协同关系,即
传粉者与植物花的大小、形态、结构以及蜜腺的位置
都有相互匹配的关系,而传粉者的活动规律也与植
物的花期、花的开放动态以及花的泌蜜动态等同
步[3]。 传粉昆虫对蝶形花的功能、花粉释放以及传
粉系统产生重要影响,而蝶形花亚科植物的传粉系
统大多数为泛化的传粉系统[4鄄5]。 鉴于此,本文围绕
蝶形花亚科植物的花部特征、传粉功能群特征和传
粉系统的构建进行了探讨,以期阐明蝶形花植物与
传粉昆虫的相互依存关系,为探究植物与传粉者之
间的互作提供理论依据。
1摇 蝶形花亚科植物花部特征和传粉功能群
传粉系统是理解物种间关系的模式系统之一,
两侧对称花及其和传粉昆虫间的协同进化作为被子
植物系统演化中的关键创新事件,极大地促进了物
种形成和多样化[6]。 蝶形花中有 28 族是比较特化
的两侧对称花,与拟南芥属(Arabidopsis)同为进化分
枝上的核心双子叶植物,多用来对比分析基因水平
的花形态建成[7鄄8]。 蝶形花亚科植物与传粉昆虫的
相互作用主要表现在访花昆虫对其花部结构的塑造
及其花部特征对传粉昆虫的吸引,而这种互作通常
依赖于植物花蜜、花粉、气味以及花色等来维持,成
为蝶形花亚科植物与其传粉者相互关系建立的
基础[9]。
1.1摇 蝶形花的形成及花部特征
花部特征包括花部构成(floral design)和开放式
样(floral display),前者如花的形态、蜜腺位置、泌蜜
量、颜色和气味等,后者如开花数量和空间排列
等[10鄄11]。 花部构成是单一花朵表现出的花部结构,
而开放式样则是群体上表现出的特征,即花序特征。
研究表明,蝶形花不仅是生殖的结构单位,更是一个
适应传粉的功能单位[12]。 蝶形花的花部特征与其
传粉昆虫的特化选择紧密相关,传粉者在觅食报酬
的同时对花部形态进行选择,而花部特征的不断演
化也形成了与其对应的传粉媒介,二者的依存关系
是长期相互作用的结果,这种作用是由昆虫的行为
反应和花部特征决定的,因此,在某种程度上而言,
蝶形花植物的传粉昆虫也可以反映其花部特
征[13鄄15]。 蝶形花的形态、排列方式和开花式样、报
酬、颜色、气味等特征在不同种属间存在广泛的变
异,其花部特征的种属差异与传粉方式存在关联。
例如,常春油麻藤(Mucuna sempervirens)的主要传粉
动物是泊氏长吻松鼠(Dremomys pernyi)和赤腹松鼠
(Callosciurus erythraeus),其花蜜释放的挥发物以脂
肪族化合物为主,和该属蝙蝠传粉种类巴西 M. urens
和中美洲 M. holtonii花蜜释放含硫化合物不同[16]。
蝶形花特殊的构造决定了其功能的特化,除具
虫媒花的一些共性特征,如蜜腺、花粉表面突起或
刺、花瓣颜色鲜艳以及开花时的香味或特殊气味外,
还具有其他科属植物不能比拟的如下特点:首先,蝶
形花花瓣的功能更加明晰和专一。 1)旗瓣(banner)
较大,色彩艳丽,一方面保护小花的内部结构,同时
起到吸引传粉昆虫拜访的作用;2)翼瓣(wing)着生
在旗瓣的内侧并紧贴龙骨瓣,下部包裹龙骨瓣,上部
形成缺口,不仅起到支撑整个小花和保护龙骨瓣内
雌、雄蕊的作用,还是传粉者觅食的登录平台,传粉
昆虫停在翼瓣的边缘,将吻通过缺口伸到小花的基
部取食花蜜;3)两片龙骨瓣(keel)合生,紧紧包裹着
雌、雄蕊,使雌、雄蕊弯曲从而形成张力,当龙骨瓣受
到外力作用,成熟花粉借助该张力释放;4)二体雄蕊
(通常 10枚雄蕊中 9枚的花丝合生,1 枚离生,为 9+
1二体雄蕊,另有少数蝶形花亚科植物为 5+5 二体
雄蕊)在昆虫降落时随下唇(翼瓣和龙骨瓣)往下移
动,等下唇往下翘而且张开后,雄蕊和雌蕊松开,下
1635摇 19期 摇 摇 摇 黄利春摇 等:蝶形花亚科植物花部适应机制与传粉系统 摇
http: / / www.ecologica.cn
陷后产生的反弹力使得授粉和传粉速度加快且更有
效;5)花萼保护整个花冠,起一定支撑作用。 如图 1
所示,蝶形花植物的花瓣特化为上下两个部分(旗
瓣、龙骨瓣)保证了昆虫为其提供有效的传粉服务。
野生大豆(Glycine soja)蝶形花冠中的 2 枚龙骨瓣分
离的现象,代表了其原始的分类地位,而栽培大豆
(Glycine max)的 2枚龙骨瓣完全愈合为典型对称的
蝶形花冠则代表了其在系统演化中的进化特征[17]。
图 1摇 传粉昆虫与蝶形花作用模式图
Fig.1摇 A mode chart of interaction between pollinator and
flower in Papilionoideae
其次,蝶形花植物的开放式样为聚集着生的小
花形成花朵总汇,增强了对传粉昆虫的吸引。 蝶形
花植物花序的类型有总状花序、伞形花序、圆锥花
序、穗状花序和头状花序等,不同的花序类型对昆虫
活动产生的影响不同,总状花序开花顺序由下到上,
而大部分传粉昆虫的觅食顺序也是由下向上依次移
动,圆锥花序和伞形花序的开花顺序由外向里,传粉
者的活动规律和开花顺序一致,也喜欢由外轮向内
轮采食。 利用人工构建的总状花序、圆锥花序和伞
形花序,Ishii 等人[13]研究了熊蜂访问不同花序结
构、花序大小(7朵或者 13 朵花)和花序间距的行为
反应,发现大的总状花序和伞形花序较圆锥花序对
熊蜂更具吸引力,而熊蜂拜访总状花序的小花数目
少于圆锥花序和伞形花序,并且花序间距越大,效果
越明显。 花序结构、类型、着生位置、花数以及花部
的各种表型特征等方面所表现的多样性,表征了植
物在漫长的进化历程中对传粉系统的适应。 蝶形花
亚科刺桐属(Erythrina)的主要传粉者为雀形目鸟
(passerine)和长嘴蜂雀( hummingbird),对该属 100
多个种类的鸟媒传粉系统进化研究发现,以上两种
传粉者拜访的植物具有明显不同的花序朝向,以雀
形目鸟拜访的花序呈水平生长以便于雀形目鸟栖息
和取食花蜜,而长嘴雀蜂访问的花序垂直且位于长
的花梗和苞叶之上,易于长嘴蜂雀悬停采食[18]。 另
外,有效的传粉取决于传粉者对花部结构的适应(如
形态、开花时间、气味和报酬等)。 花部特征与传粉
者的适应表明花部结构与传粉昆虫之间关系密切,
这种互作对花形态的建成和进化产生重要
影响[15,19]。
1.2摇 蝶形花植物的传粉功能群
Lindsey[20]研究提出区分访花者和有效传粉者
十分必要,可以依据每个访花者的访花频率、搬运花
粉组成和访花行为参数估算其传粉重要指数。 之
后,Fenster等[3]提出了传粉功能群的概念,认为凡是
为植物传粉的昆虫都是传粉功能群中的一员,植物
进化是适应传粉功能群的结果,即使特化的植物也
不是在单一传粉昆虫选择下形成的,传粉者对植物
花部形态建成的贡献存在很大差异,主要是由于传
粉昆虫的拜访频率和花粉转运效率的不同导致的。
基于此,传粉功能群划分标准是由传粉昆虫对植物
拜访频率的高低,而不是拜访昆虫数量的多少决定
的。 Kay和 Schemske[21]进一步提出传粉功能群是指
对花部特征选择功能一致的不同传粉者,并且植物
种的形成与其所处的环境密不可分,尤其是花部特
征的演化直接反映当地的环境变迁,即环境条件变
化可以导致植物的交配系统发生改变,不同的交配
系统对传粉者的拜访行为产生重要影响。
同样,蝶形花植物的传粉功能群是由蝶形花植
物以及当地的昆虫和二者所处的环境因素共同决定
的,并且蝶形花植物与其传粉者的适应和时空因素
密切相关[22鄄23]。 在河西走廊地区的研究发现,紫花
苜蓿(Medicago sativa)主要传粉者鳞地蜂(Andrena
parvula)和黑鄂条蜂(Anthophora melanognatha)日活
动呈双峰现象,在 9: 30—11: 30 有一个高峰,在
16:30—18:30有一个次高峰,而净切叶峰(Megachile
abluta)、细切叶峰(M. spissula)和紫木蜂(Xylocopa
valga)只在 11:30—15:30 呈现一次活动高峰,为单
峰型,传粉功能群的不同传粉者访花日活动高峰期
彼此交错,既避免了对苜蓿花蜜与花粉的竞争,又起
到了补充授粉的作用[24]。
蝶形花的花粉释放借助昆虫降落作用于龙骨瓣
2635 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 34卷摇
http: / / www.ecologica.cn
和翼瓣,通过雄蕊蓄积的张力使花粉粘在昆虫身上。
目前,雌雄同花通过散粉实现的雄性功能在塑造花
部综合征上起着重要作用,雄蕊合生类型的适应意
义及其对访花者类型与行为和植物繁殖策略的影响
逐渐受到关注。 蝶形花雄蕊 10枚,常成 9+1 二体雄
蕊,少数为 5+5二体雄蕊,其花序可以使各朵小花集
中起来,有利于增强对昆虫的吸引,而合生的雄蕊弯
曲的包裹在龙骨瓣内形成张力,为花粉释放做好准
备[25]。 蝶形花亚科植物的传粉者主要是蜜蜂总科
(Apoidea)的昆虫,以花粉和花蜜为食,口器嚼吸式
便于取食花蜜,同时毛刷或花粉筐利于携带花粉。
迄今,还未见蝶形花植物特化的传粉系统报道,几乎
所有的蝶形花亚科植物都属于广谱型传粉系统,其
中,拉戈拉豇豆(Viagna caracalla)相对于其它蝶形
花已经十分特化,但其传粉昆虫的组成也并非单
一[26]。 另外,Neil[27]研究发现长嘴蜂雀传粉的刺桐
属植物雄蕊先熟,而大多数雀形目鸟传粉的该属植
物则雌雄同熟,但是,该传粉现象的普遍性及其进化
意义仍有待进一步评价和探究。
1.3摇 蝶形花的化学特性和传粉方式演化
传粉功能群的形成受到植物花部特征和环境的
选择,其中,酬物(reward)是蝶形花植物与其传粉者
建立关系的物质基础,也是与其传粉昆虫形成对应
关系的重要纽带[28]。 由于传粉者首先觅食,其次才
为植物传粉,因此,这种关系本身存在两种分化的可
能性:一是成为植物的传粉者(传粉功能群);二是从
植物获取的报酬,但不为植物传粉(偷盗者)。 鉴于
此,蝶形花亚科植物与传粉昆虫(动物)的互作是指
其与传粉功能群的互利共生关系,主要通过花粉、花
蜜的生产和供给来实现。
首先,传粉者为植物传粉并不是一种无偿的行
为,大部分植物付出的代价就是花蜜和花粉,因此,
泌蜜量和花粉成分与植物传粉系统之间存在密切的
相关性[29鄄30]。 Krenn[31]研究表明,虫媒植物的花蜜、
花粉或其他特殊的报酬,甚至花色以及散发的气味
都能吸引传粉昆虫的拜访。 Galloni 和 Cristofolini[9]
在对 Cytiseae中的 4种蝶形花植物研究发现,传粉昆
虫主要受花粉和孢粉素的吸引。 其次,传粉者的访
花活动需要能量来维持,而花蜜和花粉是其主要的
能量来源。 传粉昆虫或鸟类等需要的营养成分几乎
在蝶形花植物的花蜜和花粉中均有发现,如糖类物
质、氨基酸、脂类物质、维生素和矿物质[32鄄33]。 研究
发现,大多数依赖长嘴雀蜂传粉的刺桐属植物花蜜
氨基酸含量低于 4.5 滋g / mol,而雀形目鸟传粉的该
属植物花蜜氨基酸含量范围介于 15—394. 5 滋g /
mol,进一步表明蝶形花植物通过报酬的成分与含量
的差异决定其传粉类型[34]。 与此同时,花粉的形态
也会影响传粉昆虫(动物)的觅食行为,不同种类传
粉昆虫(动物)根据自身的能量需求和形态大小选择
不同时期的酬物[35]。 蝶形花植物的花粉鄄胚珠比
(P / O)与报酬类型有关,以花粉为酬物则 P / O高,这
可能与植物需要产生额外花粉以补充传粉昆虫消耗
的花粉有关[36鄄37]。
其次,气味也是吸引传粉者的重要因素。 蝶形
花植物散发的气味以及花的颜色均具有吸引昆虫的
作用[38鄄40],并且散发的信息素对昆虫的引诱要早于
花色[41]。 蝶形花散发的气味相对于花蜜和花粉而
言,只具有引诱昆虫的作用,并不能为昆虫提供物质
和能量,这可能是植物在长期的自然选择压力下维
持生存的一种基本策略。 植物信息素的作用是引诱
传粉昆虫,其散发时间、浓度、气味种类的多少以及
散发的持续时间等动态对昆虫行为均有很大影响。
研究发现,蝶形花花粉成熟时的气味最浓,此时对昆
虫的引诱力最强,气味在空气中形成的梯度或气缕
会影响昆虫的觅食速度和方向,从而可以提高传粉
昆虫的传粉效率,确保在低能耗的条件下完成异花
授粉[42]。 Frisch[43]发现苜蓿挥发性物质可以像昆虫
的外源激素一样诱发昆虫活动,从而影响传粉行为,
Henning[44]进一步研究指出其挥发性物质的主要成
分是里哪醇(linalol)。 然而,当花蜜中含有的酚类物
质浓度过高时,将阻止传粉者采食花蜜,因此,对于
不同昆虫来说,花蜜有时是营养来源,有时却是致命
的有毒物质[45鄄46]。 陈高等[16]研究发现,常春油麻藤
(Mucuna sempervirens)花蜜释放的挥发物以脂肪族
化合物为主(87.2%),其中酮类占 56.1%,该挥发物
对酸臭蚁有慢性毒杀作用,而对中华蜜蜂则有吸引
作用。
2摇 蝶形花植物传粉系统构建与传粉过程
多种多样的动物可作为传粉者,包括鸟类、蝙
蝠、猴类、啮齿类和蜥蜴,但绝大多数传粉者是昆
虫[47]。 植物与传粉昆虫(动物)的相互选择是协同
3635摇 19期 摇 摇 摇 黄利春摇 等:蝶形花亚科植物花部适应机制与传粉系统 摇
http: / / www.ecologica.cn
进化和自然选择的必然结果[25],而传粉系统是花
粉、传粉媒介及柱头的集合体,即花与传粉媒介形成
传粉功能的集合[11]。 因此,花部结构和传粉媒介从
不断选择再到形成对应关系,其实质是传粉系统不
断更新的过程,即花部结构和传粉昆虫(动物)的相
互选择和相互适应推动了传粉系统的演化。
2.1摇 蝶形花传粉系统的广谱性
蝶形花的花部结构特殊,理论上其传粉者应该
专一,且传粉系统特化,然而,研究发现蝶形花亚科
植物的传粉昆虫(动物)却比较广泛[48]。 如表 1 所
示,蝶形花亚科大多为虫媒传粉, 如苜蓿属
(Medicago)、百脉根属(Lotus)、小冠花属(Coronilla)
和山黧豆属(Lathyrus)。 与此同时,不仅蝶形花植物
的传粉者具有广谱性,大部分被子植物的传粉者都
要比预期的种类多,也就是说被子植物可以吸引广
谱的传粉昆虫(动物)。 研究发现,虫媒传粉系统向
鸟媒传粉系统的协同演化发生在被子植物一些类群
的种、属水平,而在大多数虫媒传粉的豆科植物中,
鸟媒传粉和其他动物传粉方式较少见[49]。 基于形
态学和叶绿体 DNA序列的支序分析发现,蝶形花亚
科洋槐族(Robinieae)长嘴蜂雀传粉系统为祖先状
态,期间曾发生两次向蜜蜂传粉系统的转换[50]。 油
麻藤属蝙蝠传粉类群的系统发生研究表明,旧世界
的蝙蝠传粉可能起源于昆虫传粉群,因而油麻藤属
亚洲类群可能处于虫媒到啮齿动物传粉进化的过渡
阶段[51]。 被子植物处于进化链的顶端,各结构都比
较特化,理论上对传粉者的选择应该专一,然而实际
与理论的矛盾使传统的花部特征和传粉者的相关性
和对应性,即传粉综合征观点受到质疑。 正因如此,
关于该问题的探究也成为传粉生物学关注的热点
问题[3,52]。
最新研究提出,仅仅通过花形态的观测并不能
准确预测传粉综合征,开花物候、开放时间以及花蜜
的分泌模式、化合物组成均直接关系传粉系统的类
型,形成广谱性的传粉系统[53鄄55]。 分析广谱性传粉
系统的成因,其一为 Stebbins[56]提出昆虫的行为、数
量和质量是花部特征选择的动力,发现有效的、访花
频率高的昆虫对花冠形态的塑造贡献大,而花部形
态的塑造是一个漫长的数量化的过程,任何满足上
述条件的昆虫都可能对花部结构的特化产生作用,
因而也就解释了为什么蝶形花在结构上特化,同时
却存在较多种类的传粉昆虫或传粉动物,其实质是
植物不断进化的本质所在。 第二种解释是蝶形花植
物可能以专一型传粉昆虫(动物)为主,同时也存在
广谱型的传粉者。 刺桐属 Erythrina dominguezii的主
要传粉者包括 5 种长嘴蜂雀和 3 种雀形目鸟,同时
还观察到膜翅类昆虫(熊蜂和蜜蜂)的拜访,其中,辉
腹翠蜂鸟 ( Chlorostilbon lucidus ) 和黄肩黑拟鹂
(Lcterus cayanensis)因其携带的花粉量和访花频率高
而成为主要传粉者[5]。 Fenster 等[3]提出传粉功能
群是一个集合体,可能包括少数传粉者,也可能包括
大量的传粉者,其区别只是在于传粉效率的不同。
目前,蝶形花植物的传粉系统多适应于广谱型传粉
者,这种泛化的传粉系统被认为是植物成功进化的
趋势[57],然而,任何一个传粉系统的建成都不是短
期内完成的,其进化需要植物与昆虫的相互适应,这
种动力也将推动着蝶形花传粉系统不断向着更适
应、更有效的传粉系统进化。
2.2摇 蝶形花植物传粉过程及其机制
传粉过程是传粉系统发挥功能的体现,可以简
单的概括为花粉从植物—传粉昆虫—植物的过程,
其中,花粉流动是虫媒植物传粉的本质。 蝶形花植
物花粉的释放、转运及沉降是蝶形花植物生殖建成
的前提,是其繁衍生息的保证,因此,蝶形花植物和
传粉昆虫从起源、进化方面都存在密切的依存关系。
研究表明,蝶形花植物花粉的释放必须在昆虫的参
与下才能完成,目前已经报道的花粉释放机制主要
有以下 4种:毛刷机制、活塞机制、弹花机制和瓣膜
机制(表 1)。
毛刷机制是蝶形花亚科中报道的最普遍的花粉
释放机制[4],在菊科(Asterales)、桔梗科(Campanulales)
和远志科 ( Polygalaceae)等植物中均有存在[58鄄59]。
由于该类植物的花药开裂早于开花期,开花前大部
分花粉已经转移到柱头的“花粉刷冶上,当昆虫访花
并对花瓣施加压力时,柱头伸出并接触到传粉者,利
用“花粉刷冶将花粉刷到昆虫身上,完成花粉释放,蝶
形花植物拉戈拉豇豆(Viagna caracalla)的花粉释放
就属于该机制,与其对应的传粉昆虫有森尾熊蜂
(Bombus morio)、木蜂(Xylocopa eximia)、二色螫针
(Centris bicolor)和麦蜂族(Meliponini)等昆虫[26]。
活塞机制也称泵机制,即花粉的释放像水流一
样从龙骨瓣内“泵冶到昆虫身上:当传粉昆虫降落在
4635 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 34卷摇
http: / / www.ecologica.cn
翼瓣的同时也会给龙骨瓣向下的正压,由于龙骨瓣
内存在张力,迫使雌、雄蕊从龙骨瓣合生的尖端伸
出,但龙骨瓣并不裂开,使雄蕊上的花粉“推到冶昆虫
的腹部,一旦昆虫离开,雌、雄蕊又会缩回到龙骨瓣
内,完成一次花粉释放。 研究表明,通过往复的“活
塞运动冶可以多次把花粉输送给传粉昆虫,而交叉采
食可以将来源不同的花粉带到不同植株的柱头上,
从而完成异花授粉,如小冠花属蝎子旃那(Coronilla
emerus)和猪屎豆属菽麻(Crotalaria juncea)的花粉释
放均属此类,前者对应的传粉者为意蜂 ( Apis
mellifera)、条蜂属(Anthophora)、长须蜂属(Eucera)、
切叶蜂属(Megachile)和熊蜂属(Bombus)的昆虫[60],
后者对应的传粉者为木蜂属(Xylocopa)昆虫[61]。
弹花机制又称为爆炸机制,是指昆虫作用于翼
瓣和龙骨瓣,当龙骨瓣破裂时其内部的张力被释放,
同时使花粉瞬间“喷出冶,“溅到冶昆虫身上(主要是
头部和腹部)。 Leppik[62]提出弹花机制是蝶形花植
物在进化中形成的最经济和最有效的花粉释放机
制,当传粉昆虫作用于龙骨瓣时,雄蕊会突然从花内
释放出来,花药接触传粉昆虫的身体,将成熟的花粉
弹射到昆虫的身体上,从而完成花粉的释放。 而一
旦花柱蓄积的能量被释放出来,雌、雄蕊就不能再回
到原来的位置,因此,该机制只有一次主动释放花粉
的机会。 如表 1 所示,紫花苜蓿(Medicago sativa)、
灰毛紫穗槐 ( Amorpha canescens ) 和长春油麻藤
(Mucuna sempervirens)等是以弹花机制释放花粉的
蝶形花植物。 其中,紫花苜蓿的传粉昆虫包括鳞地
蜂(Andrena parvula)、净切叶蜂(Megachile abluta)、
黑鄂条蜂 ( Anthophora melanognatha )、 细切叶蜂
(Megachile spissula)和紫木蜂(Xyocopa valga) [63],灰
毛紫穗槐(Amorpha canescens)的传粉者主要是地蜂
( Calliopsis andreniformis ) 和 分 舌 花 蜂 ( Colletes
robertsonii) [64],而水黄皮(Pongamia pinnata)的传粉
者包括大蜜蜂 ( Apis dorsata )、 中华蜜蜂 ( Apis
cerana)、 小蜜蜂 ( Apis florea )、 绿 芦 蜂 ( Pithitis
binghami)和切叶蜂(Megachile spp.)等[65]。 Agostina
表 1摇 几种蝶形花亚科植物花部特征与传粉系统比较
Table 1摇 Comparisons of floral syndrome and pollination systems in some Papilionoideae plants
属
Genus
代表种
Representative species
花部综合征
Floral syndrome
传粉昆虫
Pollinators
花粉释放
Pollen
release
参考文献
References
苜蓿属
Medicago
紫花苜蓿
M. sativa
总状花序;花萼筒状钟形,萼分 5片,底部连
接;二体雄蕊(9+1);蜜腺位于子房基部,泌
蜜量大
净切叶蜂、细切叶
蜂、黑鄂条蜂、紫木
蜂、鳞地蜂
弹花机制 [63]
紫穗槐属
Amorpha
灰毛紫穗槐
A. canescens
穗状花序;旗瓣心形;无翼瓣和龙骨瓣;萼钟
形,萼齿三角形;二体雄蕊(5+5);泌蜜量大
淡脉隧蜂、分舌花
蜂、地蜂、芦蜂、尖
腹蜂
弹花机制 [64]
油麻藤属
Mucuna
常春油麻藤
M. sempervirens
总状花序;花冠深紫色;花萼具锈色长硬毛;
二体雄蕊(9+ 1);花蜜具有独特而强烈的
气味
南美长鼻蝠、长舌
蝠、泊氏长吻松鼠、
赤腹松鼠
弹花机制 [16, 66]
刺桐属
Erythrina
龙牙花
E. corallodendron
总状花序;萼常偏斜或 2唇形;旗瓣阔或狭;
翼瓣短;龙骨瓣远较旗瓣短小;单体或二体
雄蕊(9+1)
辉腹翠蜂鸟、黄肩黑
拟鹂 弹花机制 [5, 18]
百脉根属
Lotus
百脉根
L. cornioulatous
伞形花序;旗瓣倒卵形;龙骨瓣弯曲约成
135毅;萼黄绿色,与萼筒等长或较长;二体雄
蕊(9+1);蜜腺位于子房基部
净切叶蜂、中华蜜
蜂、黑鄂条蜂、花黄
斑蜂、鳞地蜂
活塞机制 [4]
染料木属
Genista
辐射金雀花
G. radiata
总状花序;旗瓣阔卵形或卵形;尤骨瓣狭长
圆形,稍呈镰状;萼筒钟形或筒形,呈二唇
形;二体雄蕊(9+1)
地蜂、熊蜂、食蚜蝇 瓣膜机制 [9, 67]
豇豆属
Viagna
拉戈拉豇豆
V. caracalla
总状花序;龙骨瓣弯拱,钝或有喙,花冠具垫
状蜜腺;萼钟状,裂齿长或短,上面 2 齿合
生;二体雄蕊(9+1)
森尾熊蜂、木蜂、
二色螫针 毛刷机制 [33]
山黧豆属
Lathyrus
宽叶香豌豆
L. latifolius
总状花序;旗瓣色深艳丽并具斑点、斑纹;花
萼基部联合成钟状,先端 5 裂,每裂披针形;
二体雄蕊(9+1)
木蜂属、切叶蜂、
条蜂 毛刷机制 [37]
5635摇 19期 摇 摇 摇 黄利春摇 等:蝶形花亚科植物花部适应机制与传粉系统 摇
http: / / www.ecologica.cn
和 Sazima[66] 研究发现,油麻藤属植物 ( Mucuna
japira)的传粉者红腰酋长鹂(Cacicus haemorrhous)和
发冠拟椋鸟(Psarocolius decumanus)将喙插入油麻藤
的花中,利用弹花机制获取花蜜,并且其弹花机制与
花瓣内层叶肉组织的细胞壁木质化以及龙骨瓣表皮
细胞次生细胞壁加厚有关。
瓣膜机制最早出现在部分特化的蝶形花植物中
并以一些具有韧性的花器官为基础形成的独特花粉
释放机制,是介于活塞机制和弹花机制之间的类型。
当传粉昆虫作用于翼瓣—龙骨瓣时,雌、雄蕊从龙骨
瓣内释放出来,花粉也是以“雾状冶散出,但是较弹花
机制花粉释放量少,而且当昆虫离开,雌、雄蕊又回
到初始位置,为下次花粉释放做好准备。 瓣膜机制
中龙骨瓣好似 “一扇门冶,而传粉昆虫就是 “扣门
者冶,通过昆虫的起落,使龙骨瓣不停的开合,一次次
把花粉释放出来。 高山车轴草(Trifolium alpinum)、
粗毛金雀儿(Cytisus hirsutus)、辐射金雀花(Genista
radiata)、红冠岩黄蓍(Hedysarum coronarium)和紫堇
黄芪(Astragalus glycyphyllos)等蝶形花植物的花粉释
放属于典型的瓣膜机制[4,67]。
花粉能否及时有效到达异源的柱头上是生殖成
功的关键因素之一。 以上 4 种花粉释放机制可以起
到限制蝶形花植物自花授粉的作用。 然而,对于传
粉者而言,是否存在某种自发限制同一小花花粉在
柱头上的沉降目前尚不清楚,今后的研究工作应从
传粉昆虫角度开展,探讨是否存在避免自花授粉的
隔离或阻断机制。
3摇 展望
从植物进化的角度来看,植物各器官进化的结
果是功能趋于专门化,但是,蝶形花亚科植物的传粉
系统可能是朝着广谱型的方向进化,这些与传粉密
切相关的因素是趋于功能的独立化,还是趋于功能
合作化到目前为止尚不清楚。 尽管人们对蝶形花雄
蕊合生(9+1或 5+5)现象及其花粉呈现方式有所了
解,却仅局限于少数蝶形花亚科植物,少有系统的种
属研究实验探究其传粉适应意义的普遍性。 采用系
统发生学方法,结合花部综合征的理论假说,对蝶形
花亚科植物种、属水平的形态学和分子数据进行系
统深入地分析,可为传粉系统发生的历史重建提供
重要线索。
丰富的花部形态变异和传粉系统多样性成就了
蝶形花亚科植物极高的物种多样性,然而,蝶形花形
态和花粉释放机制等造成的传粉隔离机制尚不清
晰。 要想探究这些花部特征如何促进了花粉更精准
地散布在传粉者身体的一个较小范围,并且通过同
一传粉者不同部位进行传粉等问题,需要从蝶形花
形态、开发式样、化学组成等与传粉综合征的关联出
发,开展野外生态学实验比较花部特征和传粉过程,
全面认识蝶形花的花部构造和花粉呈现的适应意
义,最终揭示其繁殖隔离与物种分化,解释蝶形花亚
科极高的物种多样性。 因此,除了进一步在研究方
法上有所创新外,还应该在理论上有所突破。
蝶形花亚科植物种类繁多,并且其繁育系统复
杂,既包括有性生殖也包括克隆繁殖,在有性生殖中
往往是自交亲和性与不亲和性共存,其中,自交亲和
的多是一年生植物,而自交不亲和的往往是多年生
植物。 相对较短寿命植物而言,多年生植物如果长
期处于传粉者稀少的环境更容易受到种群灭亡的威
胁。 大多数蝶形花植物是严格的虫媒异花授粉,存
在自交不亲和性,因此传粉昆虫是其生存繁衍的关
键,但是在这类植物中普遍存在实际的种子产量显
著低于潜在的种子产量,传粉昆虫无疑是其种子形
成的先决条件,但已有的结果都无法证明这种现象
是由传粉昆虫的数量或传粉质量决定的,因而其相
关的机理尚待深入研究。 与此同时,很多蝶形花亚
科植物是广泛栽种的重要作物,对比研究栽培种与
其野生种或野生近缘种的花部特征、自交亲和性与
传粉系统可能存在的差异,对进化适应研究、作物生
产实践等将具有重要意义。
综上所述,蝶形花植物种类繁多、花部综合征和
开花样式存在很大变异,是开展植物繁殖策略、花粉
释放机制及传粉系统演化、协同进化等研究的理想
材料。 围绕以上问题,利用传统的生态学方法和现
代分子生物学技术,开展蝶形花亚科植物与传粉昆
虫互作的深入研究,以期进一步明晰蝶形花亚科植
物与传粉昆虫的协同进化机制。
References:
[ 1 ] 摇 Stevens P F ( 2001 onwards) . Angiosperm Phylogeny Website.
Version 9, June 2008 [ and more or less continuously updated
since] . http: / / www.mobot.org / MOBOT / research / APweb / .
[ 2 ] 摇 Ferguson I K, Skvarla J J. Pollen morphology in relation to
6635 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 34卷摇
http: / / www.ecologica.cn
pollinators in Papilionoideae (Leguminosae) . Botanical Journal of
the Linnean Society, 1982, 84(3): 183鄄193.
[ 3 ] 摇 Fenster C B, Armbruster W S, Wilson P, Dudash M R, Thomson
J D. Pollination syndromes and floral specialization. Annual
Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 2004, 35(1):
375鄄403.
[ 4 ] 摇 Galloni M, Podda L, Vivarelli D, Cristofolini G. Pollen
presentation, pollen鄄ovule ratios, and other reproductive traits in
Mediterranean Legumes ( Fam. Fabaceae鄄Subfam. Faboideae ) .
Plant Systematics and Evolution, 2007, 266(3 / 4): 147鄄164.
[ 5 ] 摇 Etcheverry 魣 V, Figueroa鄄Castro D, Figueroa鄄Fleming T, Alem佗n
M M, Ju佗rez V D, L佼pez鄄Spahr D, Y佗觡ez C N, G佼mez C A.
Generalised pollination system of Erythrina dominguezii
(Fabaceae: Papilionoideae) involving hummingbirds, passerines
and bees. Australian Journal of Botany, 2012, 60(6): 484鄄494.
[ 6 ] 摇 Yang X, Pang H B, Liu B L, Qiu Z J, Gao Q, Wei L, Dong Y,
Wang Y Z. Evolution of double positive autoregulatory feedback
loops in CYCLOIDEA2 clade genes is associated with the origin of
floral zygomorphy. The Plant Cell, 2012, 24(5): 1834鄄1847.
[ 7 ] 摇 Doyle J J, Luckow M A. The rest of the iceberg. legume diversity
and evolution in a phylogenetic context. Plant Physiology, 2003,
131(3): 900鄄910.
[ 8 ] 摇 Tucker S C. Floral development in legumes. Plant Physiology,
2003, 131(3): 911鄄926.
[ 9 ] 摇 Galloni M, Cristofolini G. Floral rewards and pollination in
Cytiseae ( Fabaceae) . Plant Systematics and Evolution, 2003,
238(1 / 4): 127鄄137.
[10] 摇 Barrett S C H, Harder L D. Ecology and evolution of plant mating.
Trends in Ecology & Evolution, 1996, 11(2): 73鄄79.
[11] 摇 Huang S Q, Guo Y H. Advances in pollination biology. Chinese
Science Bulletin, 2000, 45(3): 225鄄237.
[12] 摇 Basso鄄Alves J P, Agostini K, de P佗dua Teixeira S. Pollen and
stigma morphology of some Phaseoleae species ( Leguminosae )
with different pollinators. Plant Biology, 2011, 13(4): 602鄄610.
[13] 摇 Ishii H S, Hirabayashi Y, Kudo G. Combined effects of
inflorescence architecture, display size, plant density and empty
flowers on bumble bee behaviour: experimental study with
artificial inflorescences. Oecologia, 2008, 156(2): 341鄄350.
[14] 摇 Maad J. Phenotypic selection in hawkmoth鄄pollinated Platanthera
bifolia: targets and fitness surfaces. Evolution, 2000, 54 ( 1):
112鄄123.
[15] 摇 Alexandersson R, Johnson S D. Pollinator鄄mediated selection on
flower鄄tube length in a hawkmoth鄄pollinated Gladiolus
( Iridaceae ) . Proceedings of the Royal Society B鄄Biological
Sciences, 2002, 269(1491): 631鄄636.
[16] 摇 Chen G, Zhang R R, Dong K, Gong W C, Ma Y P. Scented
nectar of Mucuna sempervirens and its ecological function.
Biodiversity Science, 2012, 20(3): 360鄄367.
[17] 摇 Lu J M, Liu Y L, Li X L, Hu B, Zhuang B C, Zhu C F. Floral
structure of different evolutionary types of Glycine L. Chinese
Journal of Applied Ecology, 1997, 8(4): 377鄄380.
[18] 摇 Bruneau A. Evolution and homology of bird pollination syndromes
in Erythrina (Leguminosae) . American Journal of Botany, 1997,
84(1): 54鄄71.
[19] 摇 Armbruster W S, Hansen T F, P佴labon C, P佴rez鄄Barrales R,
Maad J. The adaptive accuracy of flowers: measurement and
microevolutionary patterns. Annals of Botany, 2009, 103 ( 9):
1529鄄1545.
[20] 摇 Lindsey A H. Reproductive biology of Apiaceae. I. Floral visitors
to Thaspium and Zizia and their importance in pollination.
American Journal of Botany, 1984, 71(3): 375鄄387.
[21] 摇 Kay K M, Schemske D W. Geographic patterns in plant鄄pollinator
mutualistic networks: comment. Ecology, 2004, 85 ( 3 ):
875鄄878.
[22] 摇 Brunet J, Holmquist K G A. The influence of distinct pollinators
on female and male reproductive success in the Rocky Mountain
columbine. Molecular Ecology, 2009, 18(17): 3745鄄3758.
[23] 摇 Sahli H F, Conner J K. Testing for conflicting and nonadditive
selection: floral adaptation to multiple pollinators through male
and female fitness. Evolution, 2011, 65(5): 1457鄄1473.
[24] 摇 Wang X J, Liu H P, Li X X, Song Y, Chen L, Jin L.
Correlations between environmental factors and wild bee behavior
on alfalfa ( Medicago sativa ) in Northwestern China.
Environmental Entomology, 2009, 38(5): 1480鄄1484.
[25] 摇 Ren M X. Stamen fusion in plants: diversity, adaptive
significance, and taxonomic implications. Journal of Systematics
and Evolution, 2008, 46(4): 452鄄466.
[26] 摇 Etcheverry A V, Aleman M M, Fleming T F. Flower morphology,
pollination biology and mating system of the complex flower of
Vigna caracalla (Fabaceae: Papilionoideae) . Annals of Botany,
2008, 102(3): 305鄄316.
[27] 摇 Neill D A. Trapliners in the trees: hummingbird pollination of
Erythrina Sect. Erythrina (Leguminosae: Papilionoideae) . Annals
of the Missouri Botanical Garden, 1987, 74(1): 27鄄41.
[28] 摇 Anderson T M, Shaw J, Olff H. Ecology忆 s cruel dilemma,
phylogenetic trait evolution and the assembly of Serengeti plant
communities. Journal of Ecology, 2011, 99(3): 797鄄806.
[29] 摇 De Vega C, Herrera C M. Relationships among nectar鄄dwelling
yeasts, flowers and ants: patterns and incidence on nectar traits.
Oikos, 2012, 121(11): 1878鄄1888.
[30] 摇 Agostini K, Sazima M, Galetto L. Nectar production dynamics and
sugar composition in two Mucuna species ( Leguminosae,
Faboideae ) with different specialized pollinators.
Naturwissenschaften, 2011, 98(11): 933鄄942.
[31] 摇 Krenn H W, Plant J D, Szucsich N U. Mouthparts of flower鄄
visiting insects. Arthropod Structure & Development, 2005, 34
(1): 1鄄40.
[32] 摇 Svoboda J A, Feldlaufer M F. Neutral sterol metabolism in insects.
Lipids, 1991, 26(8): 614鄄618.
[33] 摇 Biernaskie J M, Cartar R V. Variation in rate of nectar production
depends on floral display size: a pollinator manipulation
hypothesis. Functional Ecology, 2004, 18(1): 125鄄129.
[34] 摇 Baker H G, Baker I. The occurrence and significance of amino
acids in floral nectar. Plant Systematics and Evolution, 1986, 151
(3 / 4): 175鄄186.
[35] 摇 O忆Neill R P, O忆Neill K M. Pollen load composition and size in the
leafcutting bee Megachile rotundata ( Hymenoptera:
Megachilidae) . Apidologie, 2011, 42(2): 223鄄233.
[36] 摇 Cruden R W. Pollen grains: why so many? Plant Systematics and
Evolution, 2000, 222 (1 / 4): 143鄄165.
[37] 摇 Etcheverry 魣 V, Alem佗n M M, Figueroa鄄Fleming T, L佼pez鄄Spahr
D, G佼mez C A, Y佗觡ez C, Figueroa鄄Castro D M, Ortega鄄Baes P.
7635摇 19期 摇 摇 摇 黄利春摇 等:蝶形花亚科植物花部适应机制与传粉系统 摇
http: / / www.ecologica.cn
Pollen: ovule ratio and its relationship with other floral traits in
Papilionoideae ( Leguminosae ): an evaluation with Argentine
species. Plant Biology, 2012, 14(1): 171鄄178.
[38] 摇 Dobson H E M, Bergstr觟m G. The ecology and evolution of pollen
odors. Plant Systematics and Evolution, 2000, 222(1 / 4): 63鄄87.
[39] 摇 Clement W M. Flower color, a factor in attractiveness of alfalfa
clones for honeybees. Crop Science, 1965, 5(3): 267鄄268.
[40] 摇 Parachnowitsch A L, Raguso R A, Kessler A. Phenotypic
selection to increase floral scent emission, but not flower size or
colour in bee鄄pollinated Penstemon digitalis. New Phytologist,
2012, 195(3): 667鄄675
[41]摇 Harborne J B. Introduction to Ecological Biochemistry. 4th ed.
London: Elsevier Academic Press, 1993: 53鄄57.
[42] 摇 Yao Y J, Xue D, Yang C J. Advances on the relationship between
insect behavior and infrochemicals. Journal of Huazhong
Agricultural University, 2004, 23(4): 478鄄482.
[43] 摇 Frisch K V. Bees: Their Vision, Chemical Senses and Language
(Revised Edition) . New York: Cornell University Press, 1976:
2鄄59.
[44] 摇 Henning J A, Peng Y S, Montague M A, Teuber L R. Honey bee
(Hymenoptera: Apidae) behavioral response to primary alfalfa
( Rosales: Fabaceae ) floral volatiles. Journal of Economic
Entomology, 1992, 85(1): 233鄄239.
[45] 摇 Liu F, Chen J, Chai J, Zhang X, Bai X, He D, Roubik D W.
Adaptive functions of defensive plant phenolics and a non鄄linear
bee response to nectar components. Functional Ecology, 2007, 21
(1): 96鄄100.
[46] 摇 Adler L S. The ecological significance of toxic nectar. Oikos,
2000, 91(3): 409鄄420.
[47] 摇 Gong Y B, Huang S Q. On methodology of foraging behavior of
pollinating insects. Biodiversity Science, 2007, 15(6): 576鄄583.
[48] 摇 Galloni M, Podda L, Vivarelli D, Quaranta M Gristofolini G.
Visitor diversity and pollinator specialization in Mediterranean
legumes. Flora, 2008, 203(1): 94鄄102.
[49] 摇 Keighery G J. Bird pollinated plants in Western Australia and their
breeding systems / / Aemstrong J A, Powell J M, Richards A J,
eds. Pollination and Evolution. Sydney: Royal Botanic Gardens,
1982: 77鄄89.
[50] 摇 Lavin M. Biogeography and systematics of Poitea (Leguminosae):
inferences from morphological and molecular data. Systematic
Botany Monographs, 1993, 37: 1鄄87.
[51] 摇 Fleming T H, Geiselman C, Kress W J. The evolution of bat
pollination: a phylogenetic perspective. Annals of Botany, 2009,
104(6): 1017鄄1043.
[52] 摇 Johnson S D, Steiner K E. Generalization versus specialization in
plant pollination systems. Trends in Ecology & Evolution, 2000,
15(4): 140鄄143.
[53] 摇 Ollerton J, Alarc佼n R, Waser N W, Price M A, Watts S,
Cranmer L, Hingston A, Peter C I, Rotenberry J. A global test of
the pollination syndrome hypothesis. Annals of Botany, 2009, 103
(9): 1471鄄1480.
[54] 摇 Bobrowiec P E D, Oliveira P E. Removal effects on nectar
production in bat鄄pollinated flowers of the Brazilian Cerrado.
Biotropica, 2012, 44(1): 1鄄5.
[55] 摇 Amorim F W, Galetto L, Sazima M. Beyond the pollination
syndrome: nectar ecology and the role of diurnal and nocturnal
pollinators in the reproductive success of Inga sessilis (Fabaceae) .
Plant Biology, 2012, 15(2): 317鄄327.
[56] 摇 Stebbins G L. Adaptive radiation of reproductive characteristics in
angiosperms, 玉: pollination mechanisms. Annual Review of
Ecology and Systematics, 1970, 1(1): 307鄄326.
[57] 摇 Torres C, Galetto L. Are nectar sugar composition and corolla tube
length related to the diversity of insects that visit Asteraceae
flowers?. Plant Biology, 2002, 4(3): 360鄄366.
[58] 摇 Yeo P F. Secondary pollen presentation: form, function and
evolution. In: Yeo P F. Plant Systematics Evolution. Vienna, New
York: Springer鄄Verlag, 1993: 268鄄268.
[59] 摇 Howell G J, Slater A T, Knox R B. Secondary pollen presentation
in angiosperms and its biological significance. Australian Journal of
Botany, 1993, 41(5): 417鄄438.
[60] 摇 Aronne G, Giovanetti M, de Micco V. Morphofunctional traits and
pollination mechanisms of Coronilla emerus L. flowers
(Fabaceae) . The Scientific World Journal, 2012, 2012: 381575.
[61] 摇 Orwa C, Mutua A, Kindt R, Jamnadass R, Simons A.
Agroforestree database: a tree reference and selection guide,
version 4. 0 ( http: / / www. worldagroforestry. org / af /
treedb / ) . 2009.
[62] 摇 Leppik E E. Floral evolution and pollination in the Leguminosae.
Annales Botanici Fennici, 1966, 3: 299鄄308.
[63] 摇 Wang X J, Liu H P, Huang L C, Zhang S Z, Deng Z G, Li J,
Jin L. Biodiversity of wild alfalfa pollinators and their temporal
foraging characters in Hexi Corridor, Northwest China.
Entomologica Fennica, 2012, 23(1): 4鄄12.
[64] 摇 Slagle M W, Hendrix S D. Reproduction of Amorpha canescens
(Fabaceae) and diversity of its bee community in a fragmented
landscape. Oecologia, 2009, 161(4): 813鄄823.
[65] 摇 Raju A J S, Rao S P. Explosive pollen release and pollination as a
function of nectar鄄feeding activity of certain bees in the biodiesel
plant, Pongamia pinnata ( L.) Pierre ( Fabaceae ) . Current
Science, 2006, 90(7): 960鄄967.
[66] 摇 Agostini K, Sazima M. Bird pollination of explosive flowers while
foraging for nectar and caterpillars. Biothorica, 2006, 38 ( 5):
674鄄678.
[67] 摇 Galloni M, Podda L, Vivarelli D, Quaranta M, Cristofolini G.
Vistor diversity and pollinator specialization in Mediterranean
legumes. Flora, 2008, 203(1): 94鄄102.
参考文献:
[11] 摇 黄双全, 郭友好. 传粉生物学的研究进展. 科学通报, 2000,
45(3): 225鄄237.
[16] 摇 陈高, 张蕊蕊, 董坤, 公维昌, 马永鹏. 常春油麻藤有气味花
蜜及其生态功能. 生物多样性, 2012, 20(3): 360鄄367.
[17] 摇 陆静梅, 刘友良, 历锡亮, 胡波, 庄炳昌, 朱长甫. 不同进化
型大豆花的结构研究. 应用生态学报, 1997, 8(4): 377鄄380.
[25] 摇 任明迅. 植物雄蕊合生的多样性、适应意义及分类学意义初
探. 植物分类学报, 2008, 46(4): 452鄄466.
[42] 摇 姚英娟,薛东,杨长举. 昆虫行为与信息化合物关系的研究进
展. 华中农业大学学报, 2004, 23(4): 478鄄482.
[47] 摇 龚燕兵, 黄双全. 传粉昆虫行为的研究方法探讨. 生物多样
性, 2007, 15(6): 576鄄583.
8635 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 34卷摇