全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (6): 779–789, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB14146
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收稿日期: 2014-08-07; 接受日期: 2014-10-25
基金项目: 国家重点基础研究发展规划(No.2011CB809103)、国家自然科学基金创新研究群体科学基金(No.31121065)、国家自然科学基
金(No.31270224, No.31401149)、高等学校学科创新引智计划(No.111 project, B13007)、长江学者和创新团队发展计划(No.IRT13047)
及中央高校基本科研业务费专项资金(No. BLX2014-19)
* 通讯作者。E-mail: liruili@bjfu.edu.cn
植物环核苷酸门控离子通道及其功能研究进展
刘海娇1, 杜立群2, 林金星1, 3, 李瑞丽3*
1中国科学院植物研究所, 北京 100093; 2杭州师范大学生命与环境科学学院, 杭州 310036
3北京林业大学生物科学与技术学院, 北京 100083
摘要 环核苷酸门控离子通道(CNGC)是非选择性的阳离子通道, 可以直接被细胞内信使小分子——环核苷酸(cAMP和
cGMP)活化。该通道蛋白包含6个跨膜α-螺旋, C端各具一个交叠的环核苷酸与钙调蛋白结合区。CNGC广泛存在于各种植
物细胞中。研究表明, 模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)的CNGC家族有20个成员, 分为4个亚群, 它们在抗病、花粉
管生长、对Ca2+响应、抵抗重金属离子毒害和抗盐等多种信号途径中发挥重要作用, 协助植物细胞应对各种生物与非生物
胁迫。该文简要介绍了CNGC的结构、表达谱及其调控因子, 并着重总结了近年来CNGC生物学功能的研究进展, 以期为今
后系统开展其功能研究提供理论依据。
关键词 环核苷酸门控离子通道, 植物, 分类, 调控因子, 生物学功能
刘海娇, 杜立群, 林金星, 李瑞丽 (2015). 植物环核苷酸门控离子通道及其功能研究进展. 植物学报 50, 779–789.
在生命科学研究中, 细胞膜上离子通道的研究占
有十分重要的地位。离子通道是能选择性地允许离子
跨越细胞和内膜的孔道, 它们是镶嵌在膜系统的磷脂
双分子层里的亲水通道, 可以有选择地让适当大小和
适当电荷的离子通过, 是跨膜离子转运体系中的转运
方式之一(何龙飞等, 1999; 马立农, 2003)。到目前为
止, 在分子水平上已被证实可以作为受体的离子通道
有3种类型, 即环核苷酸门控离子通道(cyclic nucleo-
tide-gated ion channels, CNGC)、谷氨酸受体家族
(glutamate-like receptor channels, GLR channels)
和液泡膜蛋白电压依赖型的Ca2+门控通道(two-pore
channel TPC1) (Dietrich et al., 2010)。CNGC是一种
非选择性的阳离子通道, 对一价和二价阳离子均有通
透性, 是动植物细胞中非常重要的离子通道(王正朝
等, 2006; 吴巨友等, 2010)。一直以来, 动物细胞中
的环核苷酸门控离子通道的研究进展很快, 而国内对
于植物中该离子通道的研究甚少。针对上述问题, 本
文将综述植物CNGC的结构及其家族成员的分类, 并
着重介绍CNGC的调控因子及其在植物中的生物学
功能的研究进展。
1 CNGC的发现及其结构研究
1985年, Nature首次报道了Fesenko等应用膜片钳技
术对环核苷酸门控离子通道(CNGC)的研究, 由此揭
开了CNGC研究的序幕(Fesenko et al., 1985)。植物
CNGC是Schuurink等(1998)在筛选大麦钙调素结合
转运蛋白 (Hordeum vulgare CaM-binding trans-
porter, HvCBT1)时首次确认的 (Schuurink et al.,
1998)。目前, 人们已经确定单子叶和双子叶植物中
都存在CNGC (Talke et al., 2003)。
植物环核苷酸门控离子通道的分子结构与
Shaker型钾离子电压门控离子通道极为相似(Kaupp
and Seifert, 2002), 其核心结构由6个跨膜α-螺旋
(S1–S6)组成, 在S5和S6中间有孔状结构(P loop), P
loop区域可能影响离子的选择性, 是植物CNGC区别
于其它离子通道蛋白的重要标志(Demidchik et al.,
2002; Véry and Sentenac, 2002; White et al.,
2002)。动物的环核苷酸结合域(cyclic nucleotide bin-
ding domain, CNBD)位于肽链的C端, 钙调蛋白结合
域 (calmodulin binding domain, CaMBD)位于N端
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(Zagotta and Siegelbaum, 1996; Kaupp and Sei-
fert, 2002; Bradley et al., 2005); 而植物的CaMBD
和CNBD都位于肽链C端 (Demidchik et al., 2002;
Véry and Sentenac, 2002; White et al., 2002; Hua
et al., 2003) (图1)。序列比较分析结果显示, 植物的
钙调蛋白结合域与环核苷酸结合域有部分的重叠
(Köhler et al., 1999)。Arazi等(2000)利用生物化学手
段研究了烟草(Nicotiana tabacum)的CNGC与模式
植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)的CNGC1, 比较
准确地诠释了环核苷酸结合域与钙调蛋白结合域相
互重叠这一论断; 随后科学家又通过与钙调蛋白结合
的实验更进一步证实了上述观点(Arazi et al., 2000;
Köhler and Neuhaus, 2000)。因此不难猜测, 环核苷
酸和钙调蛋白在调节通道活性上具相互作用。
哺乳动物中CNGC通道蛋白长久以来都被认为
是异四聚体(Kaupp and Seifert, 2002)。尽管没有充
分的证据证明哪些亚基能够形成有功能的环核苷酸
门控通道, 但是科学家普遍认为植物的环核苷酸门控
通道也可能是异四聚体(Yoshioka et al., 2006)。植物
中大量CNGC基因家族的揭示, 将使更多类型的异四
聚体通道的发现成为可能, 同时也表明了CNGCs功
能的多样性与专一性。
2 植物中CNGC的分类及表达谱分析
模式植物拟南芥的CNGC家族共拥有 20个成员
(CNGC1–CNGC20), 广泛分布于拟南芥的不同器官
和组织中, 参与调控拟南芥的生长、发育以及与外界
环境的相互作用(Kaplan et al., 2007)。水稻(Oryza
sativa)基因组编码16个CNGC同源蛋白(Yuan et al.,
2003)。此外, 在烟草、菜豆(Phaseolus vulgaris)、
玉米 (Zea mays)、大麦(Hordeum vulgare)和卷柏
(Selaginella moellendorffii)等多种植物中也发现了
CNGC同源序列(Talke et al., 2003; Finka et al.,
2012; Zelman et al., 2012)。
拟南芥CNGC家族的20个成员的全序列相似性
为53%–83%。根据该家族成员氨基酸序列的相似度
比较, 将拟南芥CNGC蛋白归类到4个亚家族, 每个
家族包含4–6个成员。其中 , 亚家族 I的成员包括
CNGC1、CNGC3、CNGC10、CNGC11、CNGC12
和CNGC13; 亚家族II的成员包括CNGC5、CNGC6、


图1 动物(A)和植物(B)环核苷酸门控离子通道(CNGC)的膜拓
扑结构示意图(Hua et al., 2003)
跨膜域由6个α-螺旋(S1–S6)构成, S5和S6之间形成孔状结构
(P loop)。动植物CNGCs的N和C末端均延伸至细胞胞质侧。动
物CNGCs的CaMBD在N端, CNBD在C端。植物CNGCs的结构
与动物CNGCs基本一致(除CaMBD在C端外)。

Figure 1 Predicted membrane topology and domain struc-
tures of a cyclic nucleotide-gated ion channels (CNGC) sub-
unit from animal cells (A) and plant cells (B) (Hua et al., 2003)
The bulk of CNGC are made of 6 transmembrane α-helices
(S1–S6), a pore structure (P) is formed between S5 and S6.
Both the N- and C-termini of plant and animal CNGCs extend
into the cytosolic side of the plasma membrane. The CaMBD
in animal CNGCs is located at the N-terminus and its CNBD
is at the C-terminus. The structure of plant CNGC is similar to
its counterparts from animals except that the CaMBD is at the
C-terminus.


CNGC7、CNGC8和CNGC9; 亚家族III的成员包括
CNGC14、CNGC15、CNGC16、CNGC17和CNGC-
18。这3个亚家族具有很高的相似性, 然而, 第IV亚家
族的4个成员(CNGC2、CNGC4、CNGC19和CNGC-
20)之间, 以及与其它3个亚家族的成员都具有较小的
相关性。第IV个亚家族又可被分为2个类群: 其中,
CNGC19和CNGC20属于类群IV A; CNGC4和CN-
GC2属于类群IV B (Mäser et al., 2001)。
Finka等(2012)采用邻接树算法(neighbor-joining
tree algorithm)分析了8个全长的苔藓CNGCs、20个
拟南芥CNGCs及6个人类的CNGCs, 构建了4个显著
不同的单元集群(图2)。第1类(I)仅包括苔藓的多肽序
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图2 用邻接树法构建的CNGCs无根进化树 (Finka et al.,
2012)
从进化树可以看出, 来自植物和人类的CNGCs分为4种明显的
基因簇: 基因簇I (绿色)由苔藓特有的CNGCs构成; 基因簇II
(蓝色)仅由植物特有的CNGCs构成; 基因簇III (黑色)包含苔藓
和种子植物的CNGCs, 由此又被称为陆生植物所特有的CN-
GCs; 基因簇IV (品红), 仅包含人类的CNGCs。

Figure 2 Unrooted phylogenetic tree generated using neigh-
bor joining method (Finka et al., 2012)
The phylogenetic tree shows CNGCs from plants and human
could be grouped into four distinct clusters: cluster I (green)
containing moss-specific CNGCs; cluster II (blue) are higher
plant CNGCs; cluster III (black), comprise of both moss and
seed plant CNGCs and is therefore inferred to be land plant
specific; and cluster IV (magenta) containing only human
CNGCs.


列; 第2类(II)仅包括种子植物(拟南芥)的序列; 第3类
(III)是4种拟南芥多肽序列(CNGC2、 CNGC4、CNG-
C19和CNGC20)的混合以及4种苔藓多肽序列(CNG-
Cb、CNGCd、CNGCf和CNGCg); 第4类(IV)仅包括
人类的CNGC序列。第1类集群被认为仅包含苔藓植
物特有的CNGC功能; 第2类为种子植物特有功能;
第4类为人类特有功能; 第3类单元集群则同时包含
苔藓以及拟南芥的CNGC序列。暗示了两者可能具有
相同的原始功能, 而且这些功能在陆生植物(苔藓和
种子植物)的祖先中已经开始发挥作用(Finka et al.,
2012)。
3 CNGC的工作模式及其调控因子
3.1 CNGC的工作模式
植物CNGC是信号转导级联系统(signal transduction
cascades)的组成部分, 尤其在预防病原菌入侵的早
期反应中, 它能够参与Ca2+内流的调控(Dangl et al.,
1996; Hetherington and Brownlee, 2004), 从而将细
胞外信号通过阳离子流转变为胞内信号, 对细胞的生
理活动进行调控(Flynn et al., 2001)。植物CNGC在早
期超敏反应(hypersensitive response, HR)自身免疫
级联反应中所行使的功能, 受环核苷酸以及Ca2+所携
带的细胞信号控制(图3)。一般认为, 拟南芥CNGC家
族成员都定位在细胞质膜上, 并在质膜上行使功能。
例如, 我们在对CNGC2研究时发现, 该蛋白是一种
质膜定位蛋白(图4) (未发表资料)。当细胞受到外界刺
激时, 定位于细胞膜上的受体蛋白识别相应刺激, 并
激活胞质内腺苷酸环化酶, 生成的环核苷酸(cAMP)
使CNGCs通道打开, 胞外Ca2+内流。内流的Ca2+一方
面会通过活化钙调蛋白(calmodulin, CaM)反馈抑制
CNGCs的活性 , 进而抑制Ca2+经由CNGC的内流 ,
防止细胞内钙离子浓度飙升。另一方面, 内流的Ca2+
结合钙调素结合蛋白, 进而活化NO合成酶, 产生第
二信使小分子NO, 参与下游HR或者自身免疫级联反
应。胞质中的Ca2+同时也可激活Ca2+依赖型的蛋白激
酶(Ca2+-dependent protein kinases, CDPKs), 继而
磷酸化下游靶蛋白。从图3可以看出, 在植物细胞中,
CNGCs是环核苷酸作用的一个主要靶标, 是连接环
核苷酸和Ca2+的纽带。
3.2 CNGC的调控因子
3.2.1 cAMP
多年来, 植物细胞中第二信使小分子环核苷酸受体的
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图3 植物固有免疫系统应对病原入侵的早期措施描述模式(Ali
et al., 2007)
(1) 细胞外PAMP或诱导子被植物细胞质膜上假设的受体识别;
(2) 病原菌或者PAMP诱导子被受体识别激活CNGC2 (或者通
过上调核苷酸三磷酸环化酶增加胞内活性配体的数量, 或者通
过其它未知途径); (3) 内在CNGC2流的激活导致胞内暂时的
Ca2+浓度增加; (4) Ca2+内流导致胞内Ca2+/CaM含量升高; (5)
胞内Ca2+/CaM含量升高抑制了CNGC2, 进而结束了短暂的胞
质Ca2+飙升。

Figure 3 Model illustrating early events of plant innate im-
munity in response to avirulent pathogens (Ali et al., 2007)
(1) The presence of extracellular PAMP/elicitor is recognized
by a hypothetic receptor on the plasma membrane; (2)
Pathogen or PAMP/elicitor recognition by this receptor acti-
vates CNGC2 (either by an increase in cytosolic level of
cNMP ligand through the up-regulation of a nucleotide
triphosphate cyclase or by an unknown mechanism); (3)
Activation of inward CNGC2 current results in a (transient)
increase in cytosolic Ca2+; (4) Cytosolic Ca2+/CaM level in-
creases due to influx of Ca2+ into the cell; (5) Elevated level of
cytosol Ca2+/CaM inhibits CNGC2, ending the transient cy-
tosolic Ca2+ burst.


本质一直没有一个明确的定义。CNGC蛋白在很多植
物组织中都有表达(Finka et al., 2012), 但是对于植
物中CNGCs是否行使cAMP受体的功能, 目前尚无
统一答案。许多研究结果表明, CNGC参与植物对病
原菌信号响应的级联反应(Clough et al., 2000; Yo-
shioka et al., 2006; Ali et al., 2007)。采用膜片钳技
术, 对野生型拟南芥细胞中的CNGC, 以及异源表达
野生型拟南芥CNGC的系统进行Ca2+含量测定, 结果
显示, 该CNGC能够被cAMP激活(Leng et al., 1999,


图4 35S-AtCNGC2-GFP融合蛋白的亚细胞定位
(A, A1, A2) 叶表皮细胞; (B, B1, B2) 气孔保卫细胞; (C, C1,
C2) 胚轴细胞; (D, D1, D2) 根细胞。其中图A、B、C和D是激光
扫描共聚焦显微镜图片; 图A1、B1、C1和D1分别是对应的明场
图片; 图A2、B2、C2和D2分别是对应的叠加图片。Bars=20 μm

Figure 4 Subcellular localization of AtCNGC2-GFP in trans-
genic Arabidopsis seedlings
(A, A1, A2) Leave pavement cells; (B, B1, B2) Stomatal
guard cells; (C, C1, C2) Hypocotyl cells; (D, D1, D2) Root
cells. Cells were imaged by laser scanning confocal micros-
copy (Figures A, B, C, D), differential interference contrast
microscopy (Figures A1, B1, C1, D1) and merged images
(Figures A2, B2, C2, D2). Bars=20 μm

2002; Balagué et al., 2003; Lemtiri-Chlieh and Ber-
kowitz, 2004; Ali et al., 2007)。Ma等(2009)利用Ca2+
敏感型的水母荧光蛋白检测胞质Ca2+浓度, 也得出相
似的结果, 即在cAMP刺激下, 拟南芥叶肉细胞的胞
质中Ca2+含量升高(Ma et al., 2009)。在分离的烟草
原生质体中, cAMP的刺激同样能够导致细胞溶质中
Ca2+含量升高(Volotovski et al., 1998)。但是, 当用病
原菌感染拟南芥叶片细胞数分钟后 , 并未观察到
cGMP的含量升高(Ma et al., 2009)。此外, 也有研究
报道, 用病原菌感染植物很长时间后, cGMP的含量
才会有所上升(Meier et al., 2009)。因此, 在植物对病
原菌响应的信号级联中, cAMP和cGMP可能发挥不
同的功能。cAMP可能在信号级联的早期反应中促进
Ca2+内流 , 而cGMP是在随后扩大反应的范围(Ma
and Berkowitz, 2011)。
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3.2.2 Ca2+/CaM
病原菌入侵细胞后会引起胞质内Ca2+含量增多, 一方
面激活了下游Ca2+依赖型的生理生化反应, 进而调控
细胞相关的生理过程; 另一方面, 被激活的CaM能够
反馈抑制钙信号(图3)。CNGCs能够被胞质内增多的
Ca2+/CaM抑制(Hua et al., 2003; Li et al., 2005; Ali
et al., 2006), 可能是由于Ca2+/CaM阻碍了病原菌响
应的信号级联中环核苷酸对CNGCs的激活作用(Ma
and Berkowitz, 2011)。电生理学实验显示, 在施加
CaM拮抗剂后, 持续的胞外刺激会导致Ca2+不断内
流(Ali et al., 2007)。用CaM拮抗剂处理植物细胞, 在
病原菌刺激下Ca2+含量依然会升高(Ma et al., 2008)。
因此 , Ca2+/CaM对CNGCs的反馈抑制可能阻碍了
Ca2+的持续内流, 对维持胞内Ca2+含量稳定发挥了
极为重要的作用(Ma and Berkowitz, 2011)。有研究
表明, CaM也可以是钙相关的抗病信号转导级联中的
正调控因子(除了上述对CNGCs的反馈抑制作用),
协助植物进行病原菌防御反应。例如, 过表达大豆
(Glycine max) CaM (SCaM-4或者SCaM-5)的转基因
烟草, 对很多病原菌有更强的抵抗能力(Heo et al.,
1999)。烟草CaM成员NtCaM13的基因沉默株系表现
出对致病性细菌或者真菌越来越强的敏感性(Taka-
batake et al., 2007)。
4 CNGC的生物学功能研究进展
植物CNGC家族共有20个成员, 意味着其在植物中
可能发挥着多种功能。实际情况也确实如此, 它在植
物的生长、发育以及应对各种生物与非生物胁迫中都
发挥着举足轻重的作用。
4.1 抗病
4.1.1 负调控因子: CNGC2和CNGC4
超敏反应是植物响应病原菌入侵的一种自我保护机
制, 它使被感染区的局部细胞死亡, 阻止病原在植物
体内扩散, 从而保护植株整体免遭灭顶之灾(田长恩
和周玉萍, 2013)。一方面, AtCNGC2的无义突变植株
cngc2-1/dnd1在没有病原体入侵时, 也会产生组成
型抗病防疫反应, 如水杨酸水平升高和抗性相关基因
组成型表达, 并对病源菌表现出很强的抗性等(Gen-
ger et al., 2008)。例如, 对毒性和无毒丁香假单胞菌
(Pseudomonas syringae)株系都产生很强的抗性(Yu
et al., 1998)。另一方面, 与野生型植物不同, dnd1植
物不产生局部细胞的过敏性死亡(HR), 因此被称为
dnd1 (defence, no death)。AtCNGC4的T-DNA插入
突变体hlm1 (hypersensitive-response-like lesion mi-
mic 1)也具有相似的表型, 故被称为dnd2 (Balagué
et al., 2003)。 此外, dnd1表现出完整的“基因对基
因”型抗病性, 而hlm1/dnd2只表现出对某些病原体
的抗性(Talke et al., 2003)。
当植物dnd1和dnd2突变体中表达细菌的SA羟化
酶(NahG)时, SA的水平下调, 对病原菌的抗性以及
抗病相关基因的表达也恢复到野生型水平(Jurkowski
et al., 2004; Genger et al., 2008)。由此可见, 2种表
型都依赖于升高的SA水平。但是, SA的积累停止、侏
儒莲座以及缺乏HR的表型并不消失。到目前为止,
CNGC参与拟南芥抵抗病原菌的详细机理还未得到
阐释。

4.1.2 正调控因子: CNGC11和CNGC12
CNGC11和CNGC12在基因组中相邻排列, 两者的
单突变体都有类似于Col-0生态型的表型, 但是, 在1
个基因组删除突变体中 , 含有CNGC11的N端以及
CNGC12的C端融合到一起, 由CNGC11的启动子控
制, 形成了CNGC11/12的功能获得突变体(Yoshioka
et al., 2006)。该突变体组成型表达病程反应基因22
(PR gene 22)呈现出与cngc2-1/dnd1和cngc4/dnd2
相似的表型。与上述发现一致, 敲除AtCNGC11与
AtCNGC12可降低植物对卵菌病原灰霉病(Hyalopero-
nospora arabidopsidis)和假单胞杆菌无毒株系的抵
抗能力, 但不改变致病株系的感染力。研究表明这2
个通道在植物对病原体的防御中起着专一性作用
(Yoshioka et al., 2001, 2006; Moeder et al., 2011)。
对于这些结果可能的解释是 , CNGC2 (DND1)和
CNGC4 (DND2)是该途径的负调控因子(Glazebrook,
2001; Jurkowski et al., 2004), 而CNGC11和CNGC-
12是该途径的正调控因子(Yoshioka et al., 2006)。因
此, cngc11和cngc12的双突变体可能对病原菌的抗
性较弱。由于这2个基因在2号染色体上相邻排列, 人
工产生双突变体几乎不可能实现。关于CNGC11和
CNGC12在植物生长发育以及对病原菌入侵时的调
控机制仍需进一步研究。
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4.2 CNGC调节植物细胞对Ca2+的响应
野生型拟南芥在Ca2+浓度为30 mmol·L–1的培养基中
长势良好(Chan et al., 2003)。随着Ca2+浓度的升高,
植物虽然可以吸收较多的Ca2+, 但是在生长过程中因
不会获取太多的钙而影响其生长发育。缺少CNGC2
基因的dnd1突变体会对环境中的高Ca2+浓度产生超
敏反应(Epstein and Bloom, 2005)。dnd1植株在Ca2+
浓度为1.5 mmol·L–1的培养基中与野生型具相似的表
型, 但是当Ca2+浓度升高时, 生长状态随之变差。由
于细胞外的Mg2+、K+、Na+和H+对细胞没有任何影响,
所以推测CNGC2对于植物在生理的Ca2+水平下正常
生长具重要作用(Chan et al., 2003)。
用全基因组芯片对cngc2和野生型在正常Ca2+和
较高水平Ca2+的转录组进行分析, 发现cngc2突变体
的全基因表达与在较高浓度Ca2+中生长的野生型相
似。比较生长于较高浓度Ca2+中的cngc2和在相同
Ca2+浓度中的野生型WS植株的转录组, 可以发现蛋
白激酶基因的表达上调了, 然而植物生长素应答基因
在野生型和突变体植株中均有所下调。这些生长素应
答基因在cngc2植株中, 在正常和较高Ca2+浓度条件
下的表达都有差异, 表明了cngc2突变体Ca2+依赖的
生长受到抑制是由于生长素信号途径和磷酸化依赖
的反应受到了影响(Chan et al., 2008)。
4.3 CNGC对花粉管生长是必需的
CNGC2是雄蕊和雌蕊细胞伸长所必需的, 所以对于
花粉管的生长和育性至关重要(Chaiwongsar et al.,
2009)。在CNGC2表达量低的dnd1植株中, 花粉管的
生长不会受到影响。在花粉中表达的CNGCs可能增
强雄性的育性。在对花粉管生长有影响的CNGC家族
中, CNGC18在花粉中的表达量最多, 对花粉管生长
的影响也最大, 其突变体cngc18表现出雄性不育, 但
此表型可以通过表达GFP-CNGC18融合蛋白来互补
(Frietsch et al., 2007)。GFP-CNGC18融合蛋白定位
于花粉管细胞质膜的顶端, 用大肠杆菌表达该融合蛋
白的植株可以促进对Ca2+的吸收, 表明该通道蛋白
有可能参与花粉管生长过程中Ca2+依赖的信号转导
(Dietrich et al., 2010)。CNGC18是否能够促进生长
中的花粉管顶端Ca2+浓度梯度的形成, 还有待更深入
的研究。
4.4 CNGC调节植物细胞对重金属离子的吸收
植物应对重金属胁迫的能力不同, 要提高对重金属离
子的耐受性, 其自身的解毒作用就是一条非常重要的
途径。通过P1B-ATPases排出或者区隔化重金属离子
是最常见的解毒方法, 但这些途径都需要消耗能量才
能实现(Williams and Mills, 2005)。一般认为, 重金属
离子是植物细胞通过Fe2+、Ca2+和Zn2+的金属转运蛋
白和较低特异性的Ca2+通道蛋白吸收进入细胞的
(Clemens, 2006)。而CNGCs作为非选择性的离子通
道, 很可能也是重金属离子进入细胞的通道, 然而,
只有很少的环核苷酸靶蛋白与该过程相关。Arazi等
(1999)证明了烟草的CNGC通道NtCBP4 (Calmodu-
lin Binding Protein 4)可能是重金属离子通过质膜进
入细胞的途径。过表达NtCBP4的转基因株系显示出
对Pb2+的过敏性, 但是增强了对Ni2+的耐受性(Arazi
et al., 1999)。此外, 表达C末端缺失突变体(缺失完整
的CaMD和部分CNBD)的转基因烟草种子表现出对
Pb2+较高的耐受性, 与全基因表达的NtCBP4相比,
具有较少的Pb2+积累量(Sunkar et al., 2000)。相反的,
与NtCBP4同源关系最近的AtCNGC1的缺失突变体
cngc1植株, 对Pb2+具有较强的耐受性, 同时不受较
高Ni2+浓度的影响。因此, NtCBP4和AtCNGC1能够介
导Pb2+的内流, 而NtCBP4过表达植株对Ni2+的耐受
性可能是由于该通道功能增强出现的附带效果(Die-
trich et al., 2010)。
4.5 CNGC通道对盐胁迫的反应
在抵御盐胁迫的过程中, 植物会启动很多转运机制来
阻止Na+的毒害作用(Munns and Tester, 2008)。因为
CNGCs是非选择性的离子通道, 所以在植物细胞维
持胞内较低水平Na+的过程中, 可能起到相反的作
用。用微阵列芯片分析对盐敏感的拟南芥植株在不同
离子胁迫下根部转运蛋白的转录组后, 发现CNGC家
族中的部分成员可能参与植物对Na+特异性胁迫的响
应调控(Maathuis et al., 2003)。尤其是拟南芥根细胞
中的CNGC3, 可以非选择性地吸收包括Na+在内的
一价阳离子(Gobert et al., 2006)。在浓度为40–80
mmol·L–1 NaCl的作用下, cngc3突变体的种子对NaCl
的耐受性高于野生型, 在较高KCl浓度(≥80 mmol·
L–1)的环境中长势更好。在盐胁迫初始阶段, cngc3突
刘海娇等: 植物环核苷酸门控离子通道及其功能研究进展 785

变体对Na+的吸收明显低于野生型, 但是随着盐胁迫
时间的延长, cngc3突变体与野生型植株对Na+吸收
的差异性降低。因此 , 在盐胁迫早期反应阶段 ,
CNGC3能够促进Na+内流, 但是对于已经适应盐胁
迫的植株, CNGC3能发挥的作用很有限。
Guo等(2008)的研究表明, CNGC10在盐胁迫中
也发挥着离子转运的功能。从盐胁迫相应能力、阳离
子含量以及K+流量三方面分析, 比较反义CNGC10
的植株(antisense lines)与野生型植株的生理学特性
时, 发现成熟的反义植株是盐敏感型的, 它们的根细
胞中K+浓度较高, Na+/K+比较低。但与成熟的植株相
比, 反义植株较幼嫩的种子比野生型的盐耐受性高,
而且在50 mmol·L–1 NaCl作用下, 反义植株的根会更
长。当种子暴露于盐胁迫环境, 对根附近的离子流进
行分析, 结果显示CNGC10的根可能同时参与Na+和
K+的内流调控。
除了上述2种离子通道蛋白外, CNGC19和CNGC-
20的表达能在不同类型细胞中对盐胁迫进行相应的
响应(Kugler et al., 2009)。在盐胁迫几个小时后, 植
株的地上部分能检测到CNGC19和CNGC20基因的
转录上调, 但是根部未检测到。对报告基因的研究显
示, 在成熟植株的地上部分, CNGC20的表达量最高,
尤其是在叶柄和叶脉周围的细胞中更多。在根细胞的
皮层细胞中, CNGC20的表达量相对较高。CNGC19
在根的维管结构中表达量达到最大值, 在韧皮部也有
少量表达。因此, CNGC19和CNGC20基因在Na+重
分布和区隔化方面有类似于CNGC3的作用。
4.6 CNGC通道对高温胁迫的响应
植物是固着生物, 无法避开环境的胁迫, 包括热休
克。植物需要精准的温度传感器, 来应对潜在的高温
环境。因为高温胁迫会导致植物细胞膜蛋白流动性提
高, 致使细胞膜破裂, 所以植物进化出特殊的信号途
径, 在高温时启动分子防御反应, 对热胁迫做出及时
应答(Horváth et al., 1998; Sangwan et al., 2002;
Sharma et al., 2010)。这些应答反应包括对非活性蛋
白的解折叠和错误折叠(Sharma et al., 2010)、新陈
代谢紊乱(Vierling, 1991)以及产生活性氧等(Volkov
et al., 2006), 从而对植物的生长和发育过程产生非
常严重的影响(Ahuja et al., 2010; Mittler and Blum-
wald, 2010)。为了保护在热胁迫中不稳定的大分子,
以及降解受损的大分子, 真核及原核生物进化出了特
殊的细胞防御方法, 即热休克反应(heat shock re-
sponse, HSR)。HSR是植物在生长过程中应对温度
逐渐或者突然升高的细胞应答(蒲力群等, 2008; Mitt-
ler et al., 2012), 能够积累保护性的热休克蛋白(一般
为监护蛋白(chaperone, HSP))来预防环境中的热胁
迫, 并使植物具有耐热性。有报道显示, 拟南芥的
CNGC2和CNGC4以及小立碗藓(Physcomitrella pa-
tens)的同源基因CNGCb是陆生植物热感机制的重要
组成成分, 能够参与植物的HSR。CNGCb的缺失可
导致质膜温敏性Ca2+通道破坏, 引起Ca2+内流, 激活
HSR。此外, CNGCb和CNGC2的突变体表现出相似
的温敏性, 以及获得性的耐热性表型(Finka et al.,
2012)。
5 展望
对于植物CNGC表达谱的研究, 迄今为止仅局限在利
用启动子驱动报告基因这样的构建来分析, 并且仅局
限在细胞特定化水平。而对所有CNGCs在生长发育
以及对生物和非生物胁迫响应方面的研究, 还需要分
析更为精准的表达谱。另外, 尽管一些植物的CNGCs
定位于质膜上, 但是大多数植物的CNGCs的亚细胞
定位尚未确定, 还需要深入探究。
此外, 在调控方面, 尽管Ca2+/CaM结合CNGCs
是CNGC家族首次被鉴定出来的生物化学功能, 但是
Ca2+/CaM如何调控CNGC, 迄今为止都没有较为详
尽的解释。而cNMPs可以激活电压依赖型植物Na+通
透性的离子通道也未找到确凿的证据(Maathuis and
Sanders, 2001; Rubio et al., 2003)。如果这些通道恰
好是CNGC家族的成员, 这就意味着植物的CNGCs
门控有别于动物的CNGCs门控。未来在对CNGC进
行研究时, 如果能考虑上述区别, 将对阐明植物CN-
GCs功能及其调控机理有很大的助益。
总而言之, 植物CNGC为研究植物离子通道的功
能以及信号网络开辟了一条全新且充满挑战的道路。
但是, 要完全理解CNGC的功能, 还需要采取多种研
究手段。尤其对CNGC在植物细胞生物学的两个关键
信号系统——环核苷酸和Ca2+信号通路中的重要作
用, 需要深入研究。目前, 我们正在利用单分子技术,
并结合遗传学和生化分析方法, 开展AtCNGC2的内
786 植物学报 50(6) 2015

吞及其抗病方面的研究工作, 其结果必将为进一步揭
示CNGC的生物学功能提供更加有力的理论参考。
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Recent Advances in Cyclic Nucleotide-gated Ion Channels with
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Haijiao Liu1, Liqun Du2, Jinxing Lin1, 3, Ruili Li3*
1Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China; 2College of Life and Environmental Sciences,
Hangzhou Normal University, Hangzhou 310036, China; 3College of Biological Sciences and Technology,
Beijing Forestry University, Beijing 100083, China
Abstract Cyclic nucleotide-gated channels (CNGCs) are non-selective cation channels that can be activated directly by
cytosolic second messengers, such as the CNs cGMP and cAMP. CNGCs have six predicted transmembrane α-helices,
followed by a cyclic nucleotide-binding domain (CNBD) and a highly conserved calmodulin-binding domain (CaMBD); the
latter two domains partially overlap at the C-terminal cytosolic region. CNGCs exist widely in different kinds of plant cells.
In the model plant Arabidopsis, CNGCs represent 20 members divided into four groups. A large body of evidence showed
that the CNGCs play essential roles in various signaling pathways, including pathogen responses, pollen tube growth,
Ca2+ signaling, tolerance to heavy metal poisoning and resistance to salinity and thus assist the plant cell response to
various biological and abiotic stresses. This review focuses on the structure, expression profile and regulatory factors of
CNGCs, with special emphasis on recent progress in biological functions, which will provide valuable information for fur-
ther study on CNGCs in plants.
Key words cyclic nucleotide-gated channels, plant, classification, regulatory factors, biological function
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———————————————
* Author for correspondence. E-mail: liruili@bjfu.edu.cn
(责任编辑: 孙冬花)