全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (4): 516–526, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB14209
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收稿日期: 2014-12-09; 接受日期: 2015-05-06
基金项目: 国家自然科学基金(No.31400063)、重庆市博士后特别资助(No.xm2014111)和重庆市基础与前沿研究计划(No.cstc2014jcyiA-
80029)
* 通讯作者。E-mail: linannan2013@swu.edu.cn
砷在植物体内的吸收和代谢机制研究进展
汪京超1, 2, 李楠楠1, 2*, 谢德体1, 许长征1, 2, 罗锋1, 2
1西南大学资源环境学院, 重庆 400716; 2能源生物资源开发重庆市重点实验室, 重庆 400716
摘要 砷污染在全世界尤其是东南亚地区已成为一个严峻的环境问题, 严重威胁着农业生产、生态环境及人体健康。植物
是砷流入人体最主要的途径之一。揭示植物对砷吸收、转运和储存及阐明植物调控砷超积累和迁移的分子机制, 对开发植
物修复技术并有效控制砷向食物链迁移意义重大。该文综述了目前植物砷吸收与代谢机制的研究进展, 并对植物体内参与
砷运输过程的转运蛋白进行了重点阐述。
关键词 砷, 吸收, 代谢, 运输, 超积累
汪京超, 李楠楠, 谢德体, 许长征, 罗锋 (2015). 砷在植物体内的吸收和代谢机制研究进展. 植物学报 50, 516–526.
砷是一种公认的致癌物质, 是表层土壤污染的五
大有毒元素之一。土壤和地下水中过量的砷不仅会严
重影响植物的生长, 而且可能通过食物链危害人类健
康(Bundschuh et al., 2012)。含砷矿石的开采和冶炼,
以及含砷除草剂、杀虫剂和作物干燥剂等的使用均可
造成砷污染(Smedley and Kinniburgh, 2002)。自
1996年孟加拉国和印度首次报道慢性地方性砷中毒
以来, 砷污染已逐渐成为一个全球(尤其是东南亚)亟
待解决的环境问题。中国也是砷污染最严重的国家之
一, 贵州、新疆和台湾等地由于砷污染引起的地方性
砷中毒(金银龙等, 2003), 严重危害了人们的生产、生
活和身体健康。随着对砷污染的广泛关注, 国内外专
家对砷在环境中的形态、分布、循环及其在动植物体
内的吸收、运输和代谢等过程进行了深入研究。本文
就植物对砷吸收、代谢、迁移和积累过程中所涉及的
关键基因和蛋白进行了概述与讨论。
1 砷的存在形式
在自然环境中, 砷的形态复杂多样, 一般以无机态和
有机态两种形式存在, 且砷的存在形态也决定了其毒
性大小。无机砷以五价砷(As(V))和三价砷(As(III))为
主。有机砷包括一甲基砷(MMA)、二甲基砷(dimethyl
arsinic acid, DMA)、三甲基砷 (TMA)、砷甜菜碱
(AsB)、砷胆碱(AsC)和砷糖等化学形式。通常可溶性
无机砷的毒性远大于有机砷, 而三价砷的毒性大于五
价砷。饮用含砷的地下水或土壤中的砷被植物吸收后
经食物链传递是人体摄入砷的两条主要途径, 且后者
比前者更具隐蔽性, 更难以发现和避免。因此, 土壤
中砷的形态、迁移转化以及植物对土壤中砷的吸收、
代谢等过程日益受到人们的关注。
1.1 土壤中的砷
在地壳中, 砷的自然丰度位居第20位, 砷浓度平均值
为1.8 mg·kg–1 (Kabata-Pendias, 2010)。土壤中砷的
浓度受自然成土条件和人为活动双重影响。正常条件
下, 自然土壤中砷的浓度较低, 但近数十年来, 由于
开采、冶炼含砷矿石以及不合理施用含砷农药等人为
活动大大加剧了土壤中砷的积累。有研究表明, 土壤
中砷浓度高于地壳中砷浓度, 全世界土壤砷浓度的平
均值为6.83 mg·kg–1 (Kabata-Pendias, 2010), 中国
为11.2 mg·kg–1 (魏复盛等, 1991)。此外, 气候、土壤
中有机物和无机物组成以及氧化还原电位等因素也
会影响土壤中的砷浓度。砷的形态与其毒性大小密切
相关, 土壤中各种形态的砷在一定条件下可以相互转
化。研究表明, 土壤pH值、氧化还原电位以及土壤中
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汪京超等: 砷在植物体内的吸收和代谢机制研究进展 517
微生物活动等因素均会影响砷的形态(Masschelyn et
al., 1991; Laverman et al., 1995)。因此, 不同的土壤
环境中砷形态、毒性及其对生态环境的影响也各不相
同。土壤中以无机砷为主, 兼有有机砷。在氧化性和
酸性环境中, 主要为As(V), 它能够与黏土、铁锰氧化
物、氢氧化物及有机物强烈吸附而稳定存在; 在还原
性和碱性环境中, 则以As(III)为主。
土壤中的微生物在砷的地球化学循环中发挥重
要作用, 其与砷之间存在吸收和富集、溶解和沉淀、
氧化和还原等作用的动态平衡(郭学军等, 2002)。通
过对砷的氧化、还原和甲基化等作用过程(Qin et al.,
2006), 微生物对砷在环境中的化学行为和生物有效
性产生深刻的影响(吴佳等, 2011)。在氧化条件下, 土
壤中的微生物能够将无机砷甲基化 , 产生MMA、
DMA和TMA等。微生物也可通过各种代谢活动直接
或间接溶解土壤中的砷, 进而影响砷在土壤中的流动
性。例如一些真菌可以分泌氨基酸、有机酸以及其它
代谢产物溶解土壤中的砷和含砷矿物(Nickson et al.,
2000)。此外, 植物根系的吸收、呼吸和分泌作用也
能够影响根际土壤中砷的地球化学循环。
1.2 植物中的砷
植物体内的砷浓度、形态与植物种类和所生长土壤的
砷污染程度直接相关。与铁、锰、镍、锌和铜等植物
正常生长及代谢所必需的元素不同, 砷对植物而言是
一种非必需元素且没有生理功能。砷被植物吸收进入
体内并经过一系列的代谢、运输过程后, 以不同的化
学形态分布于各组织。研究表明, 无机砷是植物体内
主要的砷形态, 包括As(V)和As(III), 不同的植物体内
二者的比例有所不同。同时, 在植物体内也有MMA、
DMA、AsB和AsC等有机砷存在(Meharg and Hart-
ley-Whitaker, 2002)。由于大多数植物有较强的砷还
原能力, 因此即使在As(V)处理条件下, 植物体内的
砷仍以As(III)为主。例如, 印度芥菜(Brassica juncea)
根部和地上部所积累的砷超过96%为As(III) (Pick-
ering et al., 2000); 拟南芥(Arabidopsis thaliana)叶
子积累的砷中As(III)所占比例也高于97% (Dhankher
et al., 2002); As(III)在番茄(Lycopersicon esculen-
tum)和水稻(Oryza sativa)根部积累的砷中所占比例
均在92%以上(Xu et al., 2007)。
普通植物中, 砷的分布规律为根系最高, 茎叶最
少。生长在未受砷污染土壤上的普通植物, 其地上部
的砷浓度低于1 mg·kg–1, 因此正常生长的植物其地
上可食用部分一般不会积累较高浓度的砷。但是部分
生长在砷污染土壤上的农作物 (如水稻和马铃薯
(Solanum tuberosum)等)的可食用部分能够积累较
高浓度的砷(Das et al., 2004; Carey et al., 2012), 从
而对人类健康构成严重威胁。此外, 以蜈蚣草(Pteris
vittata)为代表的砷超积累植物能够富集较高浓度的
砷(Ma et al., 2001)。蜈蚣草体内的砷容易向上运输,
其各组织中砷含量从大到小依次为: 羽片>叶柄>根
系(Chen et al., 2002)。
2 植物体内砷的吸收与代谢
2.1 砷的吸收
植物对砷的吸收因植物种类、根系表面积、根系分泌
物以及蒸腾作用等因素的不同而存在明显差异。除部
分沉水植物(如篦齿眼子菜(Potamogeton pectina-
tus))能够通过叶片从水体中吸收砷外 (Wolterbeek
and van der Meer, 2002), 植物一般通过根系吸收
砷。土壤中的砷经过植物根际活化后吸附在植物的根
系表面, 进而通过质外体途径(apoplast pathway)和
共质体途径(symplast pathway)横向(短距离)运输进
入植物根内部。植物可吸收的砷首先进入细胞间隙以
及细胞壁间的间隙 (即质外体中 )进行运输 (Sattel-
macher, 2001), 但由于根部内皮层上凯氏带(cas-
parian strip)的阻隔, 砷不能通过质外体途径直接到
达木质部导管, 而必须经过共质体途径进行跨质膜转
运和木质部装载, 进而随蒸腾作用向地上部运输和积
累。不同形态的砷在跨质膜转运过程中需要不同的质
膜转运系统和转运蛋白。
2.1.1 植物对As(V)的吸收
砷和磷是同族元素且As(V)和磷酸盐具有相似的物理
化学性质。在高等植物中, As(V)主要通过磷的高亲和
力吸收系统进入根系, 之后通过磷酸盐转运蛋白进入
细胞。 因此, 植物与环境中磷酸盐的有无以及磷酸盐
与As(V)的比例关系均会影响植物对As(V)的吸收
(Catarecha et al., 2007)。研究表明, 拟南芥的磷酸转
运蛋白家族Pht1中的2个转运蛋白Pht1;1和Pht1;4介
导了植物对As(V)的吸收(Shin et al., 2004; González
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et al., 2005)。在砷超积累植物蜈蚣草中也存在其它磷
酸盐转运蛋白, 它们能够转运As(V)且转运能力比非
超积累植物中的转运蛋白更强(Wang et al., 2002;
Poynton et al., 2004)。在水稻中, 磷酸盐转运蛋白
OsPht1;8 (即OsPT8)对磷酸盐和As(V)有很高的亲和
性, 过表达OsPT8的水稻对As(V)的吸收能力提高了
3–5倍(Wu et al., 2011)。与拟南芥中调控Pht1;1由内
质网向细胞膜迁移的磷酸盐转运蛋白运输促进因子
AtPHF1(González et al., 2005)相似, 缺失OsPHF1
的水稻突变体中 , 磷酸盐转运蛋白OsPht1;2 (即
OsPT2)和OsPT8的亚细胞定位异常, 减少了植物对
As(V)的吸收, 从而使其抗性比野生型明显增强(Wu
et al., 2011; Chen et al., 2011), 进一步说明了磷酸
盐转运蛋白对植物吸收As(V)的能力具有调控作用。
水稻磷转运蛋白Pht1家族的OsPht1;1 (即OsPT1)不
仅在磷充足条件下参与了水稻对磷的吸收和转运(Sun
et al., 2012), 而且能够介导As(V)由水稻根向地上部
转运(Kamiya et al., 2013)。由于OsPT1在水稻根部
表皮细胞等组织中均存在且定位在细胞膜上(Sun et
al., 2012; Kamiya et al., 2013), 因此它可能介导了
水稻对As(V)的吸收。
此外, 一些转录因子也能够通过调控磷酸盐转运
蛋白基因的表达, 进而调控植物对As(V)的吸收与积
累。例如, 水稻磷饥饿响应转录因子OsPHR2能够调
控OsPT8的表达。过表达OsPHR2能够提高水稻对
As(V)的吸收能力(Wu et al., 2011)。拟南芥体内的砷
酸盐响应转录因子WRKY6也能够调控AtPHT1;1的
表达, 并抑制磷酸盐诱导转座子的激活(Castrillo et
al., 2013)。同样, 拟南芥WRKY转录因子家族的转录
因子WRKY45可通过调控AtPHT1;1的表达来影响植
物对As(V)的吸收作用 , 过表达WRKY45直接导致
AtPHT1;1的表达量上升进而使植物对As(V)更加敏
感(Wang et al., 2014)。
2.1.2 植物对As(III)的吸收
在淹水稻田等厌氧条件下, As(III)是砷的主要存在形
态且比As(V)更易被植物根系吸收(Xu et al., 2008)。
与As(V)不同, As(III)的吸收主要依靠根细胞膜上的某
些水通道蛋白(aquaporins, AQPs)。根据氨基酸序列
同源性和亚细胞定位可将AQPs分为4个家族, 即质
膜内在蛋白 (PIPs)、液泡膜内在蛋白 (TIPs)、类
Nodulin26膜内在蛋白(NIPs)和小的碱性膜内在蛋白
(SIPs)。
NIPs不仅能够转运甘油、铵、硼酸和硅酸等多种
不带电荷的溶质 , 而且还具有转运As(III)的能力。
Bienert等 (2008)研究发现 , 拟南芥的AtNIP5;1和
AtNIP6;1蛋白、水稻的OsNIP2;1和OsNIP3;2蛋白以
及百脉根(Lotus japonicus)的LjNIP5;1和LjNIP6;1蛋
白是As(III)的双向通道(bi-directional channel), 这些
NIPs蛋白的基因在酵母中表达能够增加酵母对
As(III)的积累, 并使酵母细胞对As(III)更加敏感。缺失
AtNIP7;1蛋白功能的拟南芥突变体对As(III)的吸收能
力减弱, 进而使其抗性增强; AtNIP7;1在酵母细胞中
的异源表达能够增强酵母对As(III)的吸收。这些研究
结果表明 , AtNIP7;1调控了拟南芥对As(III)的吸收
(Isayenkov and Maathuis, 2008)。Kamiya等(2009)
研究证明, 质膜上的AtNIP1;1蛋白能够转运As(III)并
影响拟南芥对As(III)的耐受能力。As(III)和硅酸的解
离常数(pKa)均较高(分别为9.2和9.3)且分子结构大
小相似, 因此As(III)可通过水稻的硅酸吸收途径进入
细胞(Ma et al., 2008)。Ma等(2006)的研究表明, 水
稻硅酸转运蛋白OsNIP2;1 (即Lsi1)是As(III)进入水稻
根细胞的主要途径; 短期的吸收测试发现, 与野生型
相比, 缺失Lsi1的水稻突变体根系对As(III)的吸收减
少了57% (Ma et al., 2008)。最近, Xu等(2015)的研究
发现, AtNIP3;1蛋白参与了拟南芥对As(III)的吸收和
向地上部的转运过程。可见, AtNIP3;1主要在根部表
达(尤其是根尖区域), 缺失AtNIP3;1蛋白功能的拟南
芥突变体对As(III)的耐受能力明显增强且地上部砷浓
度也有所降低。同时, 在酵母细胞中的异源表达实验
也表明, AtNIP3;1蛋白具有调控As(III)运输的能力。
Mosa等(2012)发现, 水稻PIPs亚家族中的一些
蛋白可能参与了As(III)的转运。OsPIP2;4、OsPIP2;6
和OsPIP2;7在非洲爪蟾卵母细胞的异源表达显著促
进了As(III)的吸收, 表明这些蛋白在As(III)的跨膜转
运过程中具有重要作用(Mosa et al., 2012)。OsPI-
P2;6在拟南芥中过表达短时间内(2–4小时)可显著增
加植株根部的砷浓度, 表明OsPIP2;6参与了植物根
部对砷的吸收(Mosa et al., 2012)。
2.1.3 植物对甲基砷的吸收
由于含砷除草剂、杀虫剂的使用以及土壤微生物的生
汪京超等: 砷在植物体内的吸收和代谢机制研究进展 519
理活动, 土壤中也存在MMA和DMA等甲基砷, 但含
量极少。与无机砷相比, 水稻等植物对甲基砷的吸收
量较少(Raab et al., 2007b; Abbas and Meharg,
2008)。有研究表明, Lsi1介导了水稻根系对未解离甲
基砷的吸收(Li et al., 2009)。与野生型相比, 水稻Lsi1
突变体对MMA(V)和DMA(V)的吸收能力分别降低了
80%和50%, 而且Lsi1在非洲爪蟾卵母细胞异源表达
也能够促进MMA(V)的吸收(Li et al., 2009)。此外,
Rahman等(2011)发现随着甘油浓度的增加, 水稻根
系对MMA(V)和DMA(V)的吸收急剧减少, 这也说明
MMA(V)和DMA(V)可能通过某些水通道蛋白进入水
稻根部。
2.2 砷的外排
进入植物根部的砷既可经过一系列代谢活动向其它
组织转运与再分配, 也能通过一些途径外排至体外。
Xu等(2007)研究发现, 番茄和水稻根系不仅可以直
接外排As(V), 而且能够迅速将As(V)还原为As(III)后
主动外排。Huang等(2011)的研究也证明了在砷超积
累植物蜈蚣草体内也存在砷的外排现象。近期的研究
发现, 植物的水通道蛋白在As(III)外排的过程中具有
重要作用。Lsi1对As(III)具双向转运功能, 它不仅介导
了As(III)的吸收(Ma et al., 2008), 而且在As(III)的外
排过程中也具重要作用(Zhao et al., 2010)。与野生型
相比, 缺失Lsi1的水稻外排As(III)的能力急剧下降。由
于Lsi1转运外排的As(III)只占总外排As(III)的15%–
20% (Zhao et al., 2010), 故可能存在其它的转运蛋
白调控As(III)的外排。
Bienert等(2008)的研究表明, AtNIP5;1、AtNIP-
6;1、OsNIP2;1、OsNIP3;1和LjNIP6;1在酵母细胞中
表达能够显著增强细胞对As(V)的耐受能力, 这可能
是由于吸收进细胞内的As(V)被还原为As(III)后经
NIPs蛋白转运外排所致。另外, Isayenkov和Maathuis
(2008)也发现AtNIP7;1在酵母acr3∆突变体中表达能
够持续增加细胞对As(V)的耐受能力, 表明AtNIP7;1
可能介导了As(III)的外排。
2.3 砷在植物细胞中的代谢
植物体内砷的代谢过程可以视为植物对砷的解毒过
程, 主要包括As(V)被还原为As(III)、As(III)与带巯基
植物螯合肽(PCs)结合形成络合物并区隔储存在液泡
中以及无机砷的甲基化等(Zhao et al., 2009)。
大多数植物都具有很强的As(V)还原能力, 进入
植物体内的As(V)可被迅速还原为As(III)。As(V)的还
原离不开砷酸还原酶(ACR)的参与。早期的研究发现,
酵母等真核生物体内的PTP酶Acr2p能够利用谷胱甘
肽(GSH)等作为还原物将As(V)还原为As(III)。近年来,
在拟南芥、绒毛草(Holcus lanatus)、水稻以及蜈蚣草
等植物体内相继分离并克隆到酵母砷酸还原酶Acr2p
的同源基因ACR2 (Bleeker et al., 2006; Dhankher et
al., 2006; Duan et al., 2007)。研究表明, 这些植物的
ACR蛋白异源表达时具有还原As(V)的能力。例如,
AtACR2、OsACR2和PvACR2等基因在大肠杆菌
ArsC突变体和酵母Acr2p突变体中表达能够恢复二
者对As(V)的抗性(Dhankher et al., 2006; Duan et
al., 2007); 从OsACR 2;1、OsACR 2;2、PvACR2或
HlACR2过表达的大肠杆菌中纯化出的ACR2蛋白可
以催化As(V)的还原。此外, Liu等(2012)的研究表明,
在植物和酵母中As(V)的还原存在其它途径。然而, 最
近Cao等(2014)运用离子组学方法并结合现代分析化
学、生物化学及亚细胞砷形态定位等技术鉴定了1个
全新的砷还原酶AtHAC1。他们发现, HAC1能有效阻
止砷在植物体内的积累, 且其突变将导致植物体内的
砷积累量提高数百倍。同时, Cao等(2014)的研究也发
现, AtACR2与AtHAC1具有相似的DNA序列, 并证明
了AtACR2在植物的抗砷过程中不起作用。Sánchez-
Bermejo等(2014)通过其它的技术途径也鉴定了这一
砷还原酶, 并将其命名为ATQ1。
对于非砷超积累植物, 细胞质中PCs与金属离子
的螯合以及液泡膜转运蛋白将金属离子及其螯合物
转运至液泡内的区隔作用是植物解除重金属毒害的
重要机制, 并且在多种植物的砷解毒过程中均有发
现。例如, PCs合成能力缺失的拟南芥突变体对As(V)
表现出超敏感性(Ha et al., 1999)。砷胁迫下, 许多植
物体内PCs的合成能力与富集量均明显上升(Sriva-
stava et al., 2007; Schulz et al., 2008), 而当使用植
物螯合素合成抑制剂丁硫氨酸亚砜胺(BSO)处理后,
植物对砷的敏感性急剧增强(Bleeker et al., 2006)。
Song等(2010)的研究表明, 定位在拟南芥液泡膜上
的 2个 ABCC转运蛋白 AtABCC1和 AtABCC2是
As(III)-PC2的主要转运蛋白, 能够调控As(III)-PC2由
细胞质向液泡的转运 , 进而实现对As(III)的区隔作
520 植物学报 50(4) 2015
用。在砷超积累植物蜈蚣草体内, 定位在液泡膜上的
As(III)流出转运蛋白PvACR3, 将细胞质中的As(III)
转运至液泡中 , 进而实现对As(III)的区隔解毒作用
(Indriolo et al., 2010)。然而, 对于砷超积累植物蜈蚣
草, 尽管砷胁迫下其体内PCs的合成量增加, 但大部
分砷仍为无机砷, As(III)-PCs螯合物较少(Zhao et al.,
2003); 此外, 在砷超积累植物大叶井口边草(Pteris
cretica)中As(III)-PCs的含量也非常低(Raab et al.,
2004), 说明蜈蚣草等砷超积累植物的耐砷机制并不
包含植物螯合肽对砷的螯合作用。最近 , Song等
(2014)研究发现, 水稻液泡膜上的OsABCC1蛋白能
够将砷区隔在节点韧皮部的伴胞细胞液泡中以减少
水稻籽粒中的砷积累。
将无机砷转化为毒性较低的甲基砷可降低其对
植物的毒性。植物的各个部位中都有MMA、DMA以
及TMAO等甲基化砷, 水稻籽粒中DMA占总砷的比
例甚至可达90% (Zhao et al., 2009)。在砷胁迫向日
葵(Helianthus annuus)和绒毛草的水培实验中, 植物
体内有少量的甲基砷存在(Quaghebeur and Rengel,
2003; Raab et al., 2007a), 但由于实验并非在无菌
条件下进行, 因此在植物体内所检测到的甲基砷可能
是由一些微生物代谢产生的。Lomax等(2012)在无菌
条件下的实验结果也表明植物体内的甲基砷源自土
壤微生物。因此, 植物体内是否存在无机砷甲基化现
象以及甲基化的具体机制仍需进一步研究。
3 砷的运输
3.1 向上运输
进入植物体内的砷, 一部分储存在根部, 另一部分经
过跨膜转运穿过凯氏带进入木质部导管向地上部运
输并积累。一般认为, As(III)是从根皮层细胞转运至木
质部导管并运输到地上部的主要砷形态, 占总砷的
60%–100% (Zhao et al., 2009)。大多数植物只能将
进入体内的一小部分砷从根部转运至地上部, 但砷超
积累植物却能将大部分根部吸收的砷运输到地上部
进行储存。例如, 蜈蚣草体内80%的砷储存在地上部,
而拟南芥和水稻等非超积累植物地上部砷含量仅占
体内总砷的5%–10% (Ma et al., 2008; Isayenkov
and Maathuis, 2008)。砷从根部向地上部运输受限可
能是植物吸收的大部分As(V), 在根部迅速被还原为
As(III)后与PCs等含巯基多肽螯合, 进而被转运至根
部液泡区隔所致(Zhao et al., 2009)。此外, Moore等
(2011)的研究也表明, 水稻中的砷主要存储在根部的
中柱鞘细胞和内皮层细胞的液泡中, 且与硫有很强的
共定位现象。
与进入根细胞类似, 磷酸盐转运蛋白和水通道蛋
白在As(V)和As(III)进入木质部过程中也起着重要作
用(Verbruggen et al., 2009)。在水培实验中, 过表达
磷酸盐转运蛋白OsPT8或磷酸转录因子OsPHR2的
转基因水稻不仅对As(V)的吸收能力显著增强, 而且
其木质部汁液中As(V)所占的比例也明显上升(Wu et
al., 2011)。定位在根部维管束的OsPT2也可能参与了
As(V)向木质部的转运(Liu et al., 2010)。研究发现,
As(III)与硅相似的分子结构和解离常数(pKa)使其不
仅能够通过水稻硅酸转运蛋白OsLsi1进入水稻, 而
且能通过硅酸流出转运蛋白OsLsi2进入木质部并向
地上部转移(Ma et al., 2008)。最近, Tiwari等(2014)
首次报道了自然抗性相关巨噬细胞蛋白(NRAMP)能
够调控木质部对砷的运输以及植物对砷的富集过程。
砷胁迫下, 水稻根部定位在内皮层和中柱鞘细胞膜
上的OsNRAMP1表达量明显增加。当OsNRAMP1基
因在拟南芥中异源表达时能够提高植物地上部和根
部对As(III)的富集能力, 并增强拟南芥对As(III)的抗
性。同时, 对OsNRAMP1在拟南芥中的细胞定位分
析表明, OsNRAMP1主要定位在根部成熟区的中柱
鞘细胞。这表明在内皮层和中柱鞘细胞质膜上的
OsNRAMP1直接或间接参与了As(III)向木质部的装
载并促进As(III)由根部向地上部的运输(Tiwari et al.,
2014)。此外, 与无机砷相比, MMA和DMA由根部向
木质部以及韧皮部转运的能力更强 (Raab et al.,
2007b; Li et al., 2009; Carey et al., 2010; Ye et al.,
2010)。
3.2 韧皮部运输
在种子等生殖器官中蒸腾作用有限, 木质部在营养物
质以及金属离子的转运过程中作用不大, 而韧皮部的
转运与再分配却起着关键作用。因此, 韧皮部运输对
于砷在水稻籽粒等作物种子中的富集十分重要。韧皮
部中的砷主要为无机砷, 尤其是As(III) (Carey et al.,
2010; Ye et al., 2010)。研究发现, 在拟南芥中, 由于
As(III)与巯基形成的螯合物在韧皮部汁液的碱性环境
汪京超等: 砷在植物体内的吸收和代谢机制研究进展 521
下不稳定, 所以尽管PCs等含巯基多肽能够通过韧皮
部由叶子向根部运输 , 但在韧皮部中并未检测到
As(III)-PCs或As(III)-GS等螯合物存在(Zhao et al.,
2009)。Moore等(2014)研究发现, 在水稻韧皮部中,
砷与硫有很强的共定位现象, 且形成的As(III)-巯基螯
合物被区隔在伴胞细胞液泡中, 这导致As(III)向筛管
中的运输受限, 进而限制了砷通过韧皮部向籽粒的运
输。Carey等(2010)发现水稻籽粒中90%的As(III)以及
55%的DMA通过韧皮部运输。此外, Zhao等(2012)发
现水稻籽粒中的As(III)主要来源于韧皮部运输, 仅有
一小部分来源于旗叶运输。这可能是由于As(III)在旗
叶中的运输效率远低于DMA等甲基砷所致(Carey et
al., 2011)。
4 砷的超积累
重金属超积累植物通常具有3个特征: 高效的根部吸
收能力、根部到地上部的高效转运能力和植物细胞对
重金属的高耐受能力。与绝大多数植物地上部砷浓度
仅为40 mg·kg–1 (Watanabe et al., 2007)相比, 砷超
积累植物蜈蚣草地上部的砷浓度超过22 000 mg·kg–1
(Ma et al., 2001)。与非超积累植物相比, 蜈蚣草整体
植株和单个细胞均具有很强的抗砷能力 (詹宝等 ,
2006)。在砷胁迫条件下, 蜈蚣草体内能够产生大量
的谷胱甘肽、抗坏血酸、超氧化物歧化酶和过氧化氢
酶等抗氧化物质 , 这减少了由砷引起的氧化胁迫
(Srivastava et al., 2005; Liu et al., 2009; Sakai et
al., 2010)。将As(V)还原为As(III)并储存在液泡中也
是蜈蚣草抵抗砷毒性的重要机制。PvACR2编码的砷
还原酶以及液泡膜上的PvACR3转运蛋白具有关键
作用(Ellis et al., 2006; Indriolo et al., 2010)。此外,
Shen等(2014)对蜈蚣草液泡膜定量蛋白质组学分析
确认了56个液泡膜蛋白, 其中42个蛋白为转运蛋白,
7个转运蛋白在砷胁迫下表达产生差异, 这为研究蜈
蚣草液泡膜转运机制及其砷解毒机制提供了新认识。
在非超积累植物中, PCs与As(III)螯合并介导液泡区
隔容量进而调控砷的长途转运与再分配, 它在植物砷
解毒过程中具重要作用。但在蜈蚣草体内As(III)-PCs
螯合物含量极少, 绝大部分砷为无机砷(Zhao et al.,
2009)。因此 , 探究不同植物体内液泡转运蛋白对
As(III)和As(III)-PCs螯合物运输过程的差异化机制,
将有利于深入理解砷离子的长途转运过程。
与非超积累蕨类相比, 蜈蚣草具有更高的As(V)
吸收能力。As(V)的还原反应主要发生在蜈蚣草假根
和羽叶中(Mathews et al., 2010; Danh et al., 2014)。
在蜈蚣草假根中, Lei等(2012)研究发现, As(V)从外皮
层向皮质层运输过程与磷共用转运蛋白; 且micro-
XANES结果表明, As(V)的还原发生在内皮层。与非
超积累植物通过水通道蛋白吸收As(III) (被动扩散过
程)不同, 蜈蚣草对As(III)的吸收主要由转运蛋白介导
的主动运输过程实现, 被动扩散的作用很小(Wang
et al., 2010, 2011)。目前, 介导蜈蚣草吸收As(III)的
转运蛋白还未确认。蜈蚣草木质部能够将砷高效转运
至地上部, As(III)更易被转运(Su et al., 2008)。Zhao
等 (2009)的研究发现 , 蜈蚣草木质部汁液中主要
为As(III), 其浓度比非超积累植物高2个数量级。
此外, 与非超积累植物相比, 蜈蚣草根部外排As(V)
和As(III)的能力极低(Su et al., 2008; Huang et al.,
2011)。
5 展望
砷污染是一个十分严峻且亟待解决的环境问题, 开
展植物对不同形态砷吸收、转运与储存机理的研究,
阐明植物调控砷迁移积累的分子遗传机制, 对于有
效控制砷向食物链迁移和保障食品安全具有重要的
科学和现实意义。近年来, 随着遗传和分子生物学手
段以及亚细胞砷形态定位等技术的广泛应用, As(V)
与As(III)的吸收、运输、储存相关蛋白以及关键功能
基因的鉴定均取得了一定的成果, 但在有机砷的吸
收与代谢机理, 砷在木质部、韧皮部中的长途运输机
理以及相关的调控机制等方面尚有待深入研究与发
掘。
此外, 有效调控植物体内与砷运输相关的转录因
子的表达对于控制砷的吸收与外排也十分重要, 但目
前研究的较少。植物生长素及其运输在植物抵抗砷引
起的氧化胁迫过程中也具重要作用。因此, 深入研究
激素信号与砷胁迫响应信号的相互作用, 对于植物抵
抗砷胁迫十分关键。MicroRNA (miRNA)参与了植物
的生长发育和抗逆反应等过程。但对于参与植物响应
砷胁迫过程的MicroRNA的研究比较欠缺 , 亦需加
强。
522 植物学报 50(4) 2015
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526 植物学报 50(4) 2015
Mechanisms of Arsenic Uptake and Metabolism in Plants
Jingchao Wang1, 2, Nannan Li1, 2 *, Deti Xie1, Changzheng Xu1, 2, Feng Luo1, 2
1College of Resources and Environment, Southwest University, Chongqing 400716, China
2Chongqing Key Laboratory of Bio-energy Resources Development, Chongqing 400716, China
Abstract Arsenic contamination has become a global environmental problem, especially in Southeast Asia, and poses a
serious threat to agricultural production, the environment and human health. Contaminated food crops are one of the main
ways for humans to absorb arsenic. Revealing the physiological and molecular mechanisms of arsenic uptake, transport
and storage in plants and elucidating the key mechanisms involved in the regulation of arsenic hyperaccumulation and
translocation is of great significance to optimize phytoremediation and control the migration of arsenic in the food chain.
This paper reviews recent research progress related to arsenic uptake and metabolism in plants and describes the
transporters involved in arsenic trafficking.
Key words arsenic, uptake, metabolism, transport, hyperaccumulation
Wang JC, Li NN, Xie DT, Xu CZ, Luo F (2015). Mechanisms of arsenic uptake and metabolism in plants. Chin Bull Bot
50, 516–526.
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* Author for correspondence. E-mail: linannan2013@swu.edu.cn
(责任编辑: 孙冬花)