全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2010, 45 (6): 698–704, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2010.06.007

——————————————————
收稿日期: 2010-03-22; 接受日期: 2010-06-17
基金项目: 国家自然科学基金(No.30670319, 30770342, 30870378)和甘肃省自然科学基金(No.3ZS051-A25-067)
* 通讯作者。E-mail: zhangmx-003@163.com; xushijian@lzu.edu.cn
祁连圆柏和圆柏色素含量及其花青苷合成酶活性的
季节性变化
简启亮1, 2, 文陇英2, 陈拓2, 张满效2*, 徐世健1*
1兰州大学生命科学学院, 兰州 730000; 2中国科学院寒区旱区环境与工程研究所冰冻圈科学国家重点实验室, 兰州 730000
摘要 以祁连圆柏(Sabina przewalskii)和圆柏(S. chinensis)为材料, 测定2种植物花青苷、类黄酮、紫松果黄素、叶绿素和
类胡萝卜素的含量及花青苷合成过程中关键酶苯丙氨酸解氨酶(PAL)和类黄酮糖基转移酶(UFGT)的活性, 并分析了各值的季
节性变化。结果表明, 祁连圆柏和圆柏叶片中PAL及UFGT的活性、花青苷、类黄酮﹑紫松果黄素以及类胡萝卜素的含量在低
温季节均明显高于其它季节; 叶绿素含量在低温季节低于其它季节; 并且祁连圆柏中花青苷含量及其合成酶PAL和UFGT的
活性以及类黄酮、紫松果黄素和叶绿素含量始终高于圆柏。结果说明花青苷是圆柏属植物中具有抗冻特性的重要次生代谢物,
是抵御低温和辐射胁迫的一种重要保护物质; 紫松果黄素等色素对圆柏属植物抵抗低温诱导的光抑制起重要作用。
关键词 花青苷, PAL, 紫松果黄素, 圆柏, 祁连圆柏, UFGT
简启亮, 文陇英, 陈拓, 张满效, 徐世健 (2010). 祁连圆柏和圆柏色素含量及其花青苷合成酶活性的季节性变化. 植物学
报 45, 698–704.
花青苷作为植物次生代谢物, 属类黄酮化合物,
主要积累在植物液泡中。花青苷的合成与积累过程往
往与植物发育过程密切相关, 由内外因子共同控制
(胡可等, 2010)。温度是影响花青苷合成及呈色的主
要外界环境因子之一(David, 2000)。花青苷具有多种
生理功能, 如抵御低温、干旱、抗氧化和紫外线伤害,
以及防治植物病害等(Williams and Grayer, 2004)。
研究证实, 低温环境下番茄(Lycopersicon esculen-
tum)幼苗能大量合成类黄酮, 特别是大量积累花青
苷(Løvdal et al., 2010), 而花青苷含量的提高对生
长在低温环境中的番茄幼苗光合机构具有一定的保
护作用(陈静等, 2007)。低温结合UV-B辐射能够诱导
苹果(Malus pumila)皮中花青苷合成基因的大量表
达 , 从而促进花青苷合成的增加(Benjamin et al.,
2006)。苯丙氨酸解氨酶 (phenylalanine ammoni-
alyase, PAL)和类黄酮糖基转移酶 (UDP glucose
flavonoid glucosyltransferase, UFGT)是槭树叶片花
青苷合成的关键酶 (冯立娟等 , 2008)。李云萍等
(2010)证实PAL是紫心甘薯(Ipomoea batatas)花青
苷合成的关键酶。但也有研究认为苹果和荔枝(Litchi
chinensis)果皮中花青苷的合成和积累与PAL的活性
不具相关性(Saure, 1990; 王惠聪等, 2004)。因此,
PAL是否是花青苷合成的关键酶, 因不同植物而异。
PAL催化苯丙烷类代谢途径的第1步反应, 主要催化
苯丙氨酸向反式肉桂酸的转变, 该酶是类黄酮和木
质素生物合成等次生代谢中的重要调控酶; UFGT催
化花青苷合成途径的最后一步反应。这2种酶的活性
易受多种非生物因子(温度、UV辐射、光照)的调控
(Strack, 1997)。类黄酮在植物生长发育、生理生化
代谢、应激抗逆反应以及抗性物种鉴别等方面扮演着
重要角色, 能够有效吸收和降低辐射到植物组织内
的UV-B辐射通量, 在植物抗逆生化调节中发挥重要
作用。合成类黄酮是植物在生理生化层面抵御UV-B
辐射伤害的有效防御机制(梁滨和周青, 2007)。近年
有报道显示类黄酮还具有抗氧化作用(Tattini et al.,
2004)。
祁连圆柏(Sabina przewalskii)是中国特有的耐
寒、耐旱、耐贫瘠树种, 分布于年均温度0.5°C、海拔
·研究报告·
简启亮等: 祁连圆柏和圆柏色素含量及其花青苷合成酶活性的季节性变化 699
2 600–4 000 m的高山地区。以它为建群种形成的天
然林在祁连山水源涵养林中占有重要地位, 是山区造
林及城乡绿化的优良树种(冯自成, 1994)。圆柏(S.
chinensis)是一种四季常绿、树形优美、珍贵的绿化、
美化城市的树种, 分布在年均气温8.5°C、海拔500–
1 900 m的低山地区(陈文年等, 2005)。冬季高海拔地
区植物的生长和发育会受到严重限制, 对于常绿植物
祁连圆柏来说, 冬季遭遇寒冷胁迫, 而严寒是限制光
合活性的最重要因子之一(Larcher et al., 2000)。研究
表明, 常绿木本植物为了减轻光照损伤以及冻害, 在
受到强光或低温冷冻胁迫时色素含量会发生一定变
化(Ishii et al., 2006)。然而有关圆柏属(Sabina)植物
色素含量以及花青苷合成相关酶活性随季节变化的
研究尚未见报道。本实验通过对祁连圆柏和圆柏中花
青苷含量及其合成酶PAL、UFGT活性、类黄酮、紫
松果黄素、叶绿素以及类胡萝卜素含量的季节性变化
的研究, 以期阐明花青苷与祁连圆柏和圆柏的抗冻性
的关系, 同时探讨了2种圆柏叶片中紫松果黄素等色
素抵御低温诱导的植物光抑制的机理。
1 材料与方法
1.1 实验材料
实验材料采自兰州大学实验站, 该站位于兰州市东南
20 km 处的榆中县二阴山区 (103°50′–104°10′E,
35°38′–35°58′N), 海拔1 900 m。该区属高寒半湿润
气候区, 年均气温7.6°C, 极端最高温度28.4°C, 极
端最低温度–13.9°C, 从10月至翌年4月最低气温在
0°C以下。实验材料为生长良好的6年生祁连圆柏(S.
przewalskii Kom.)和圆柏(S. chinensis (Linn.) Ant.)
实生苗针叶。当地气温定义为: 冬季(11–1月), 春季
(2–4月), 夏季(5–7月), 秋季(8–10月)。2004年5月初,
将两树种3年生实生苗移栽于实验地中。2006年1–12
月, 每次取样时间为上午10:00–12:00。将每种实验
苗木分为3组, 即3次重复(n=30)。在田间采集苗木中
间部位枝条上的针叶, 分组混匀后分成3部分。将叶
片剪下后用纱布包扎好 , 立即放入液氮中 , 置于
–80°C冰箱中备用。
1.2 实验方法
总花青苷的提取参照Pirie和Mullins(1976)的方法, 用
酶标仪(Benchmark Plus, BIO-RAD, USA)检测上清
530 nm处吸光值。PAL和UFGT的提取以及对UFGT
活性的分析参照Lister和Lancaster(1996)的方法。
PAL活性的分析参照McCallum和Walker(1990)的方
法。类黄酮测定参照Schnitzler等(1997)的方法, 测其
280 nm处的吸光值。紫松果黄素含量的测定参照Han
等(2003)的方法, 测其510 nm处的吸光值。叶绿素和
类胡萝卜素的测定参照Lichtenthaler(1987)的方法,
测其645、663和440 nm处的吸光值。实验在4°C下
进行, 每个样本设置3个重复。
1.3 统计分析
用单因素方差分析(one-way ANOVA)比较相同季节
不同种之间平均数的差异显著性。用独立样本t检验
(independent samples t-test)比较同一个树种平均数
的季节差异。
2 结果与讨论
2.1 2种圆柏叶片花青苷和类黄酮含量的季节变化
从图1A可以看出, 2种圆柏中花青苷含量1–2月保持
在较高水平, 3–9月含量趋于较低水平, 10月开始呈
直线上升趋势, 可见花青苷在低温季节保持较高水
平。类黄酮含量随季节变化(图1B)主要表现为: 1–2
月含量较高, 10月开始呈直线上升趋势, 12月达到最
大值, 即在低温季节含量明显高于其它季节。由表1
可以看出, 在冬季祁连圆柏的花青苷含量高于圆柏,
两树种间差异极显著(P<0.01); 类黄酮含量在冬季两
树种间差异极显著 (P<0.01), 春季差异显著 (P<
0.05)。
2.2 2种圆柏叶片PAL和UFGT活性的季节变化
2种圆柏叶片中PAL活性随季节变化趋势主要为: 1–2
月活性较高, 3–9月处于较低水平, 从10月开始2种圆
柏叶片中PAL活性明显上升, 直至12月达到最高值。
可见在低温季节PAL保持较高活性(图2A)。2种圆柏
叶片中UFGT活性随季节变化趋势同PAL, 即在低温
季节保持较高水平(图2B)。由表1可以看出, 2种圆柏
叶片PAL的活性在冬季差异显著(P<0.05), 其它季节
差异极显著(P<0.01); 2种圆柏叶片UFGT的活性在冬
季差异极显著(P<0.01), 春季差异显著(P<0.05)。
700 植物学报 45(6) 2010


图1 祁连圆柏和圆柏叶片中花青苷(A)和类黄酮(B)含量的季
节性变化

Figure 1 Seasonal variations in the contents of anthocyanin
(A) and flavonoid (B) in leaves of Sabina przewalskii and S.
chinensis

2.3 2种圆柏叶片紫松果黄素、叶绿素以及类胡
萝卜素含量的季节变化
2种圆柏叶片中紫松果黄素和类胡萝卜素含量随季节
变化均表现为1–2月及11–12月含量明显高于其它月
份(图3A, C)。2种圆柏叶片中叶绿素含量在3–10月都
保持在较高水平, 在低温季节含量明显下降(图3B)。
由表1可以看出, 2种圆柏间紫松果黄素含量在秋、冬
两季差异极显著(P<0.01); 类胡萝卜素含量在春季差
异极显著(P<0.01); 叶绿素含量在4个季节均差异极
显著(P<0.01)。




图2 祁连圆柏和圆柏叶片中PAL(A)和UFGT(B)活性的季节性
变化

Figure 2 Seasonal variations of the PAL (A) and UFGT (B)
activities in leaves of Sabina przewalskii and S. chinensis

2.4 讨论
花青苷的主要功能表现为: 可作为干旱和冷冻胁迫下
的可溶性渗透调节物质(Chalker-Scott, 1999)、抗氧
化物质(Rice-Evans et al., 1996)、UV保护物质
(Jayakumar et al., 1999)和可见光保护物质(Krol et
al., 1995; Neill and Gould, 1999)等。本研究结果显
示, 2种圆柏叶片中花青苷含量在低温季节远远高于
其它季节; PAL和UFGT的活性随季节变化类似于花
青苷含量的变化, 都是在低温季节明显升高。已有报
道显示, 花青苷含量在冬季的增加一方面可以保护植
物叶片光合系统免受低温诱导的光伤害(Merzlyak
and Chivkunova, 2000); 另一方面可能是植物应答
简启亮等: 祁连圆柏和圆柏色素含量及其花青苷合成酶活性的季节性变化 701
表1 祁连圆柏和圆柏叶片中花青苷含量及其合成酶PAL与UFGT的活性、类黄酮、紫松果黄素、叶绿素以及类胡萝卜素含量的季节变化
Table 1 Comparison of seasonal variations of anthocyanin (ANT), flavonoid (FLA), rhodoxanthin (RHO), chlorophyll (CHL) and
carotenoid (CAR) as well as the activity of PAL and UFGT between Sabina przewalskii and S. chinensis
Season Species ANT
(OD530)
PAL
(U·g–1FW)
UFGT
(U·g–1FW)
FLA
(OD280)
RHO
(OD510)
CHL
(mg·g–1FW)
CAR
(mg·g–1FW)
S. przewalskii 0.21±0.07 604.44±108.91 447.67±119.56 0.72±0.19 0.35±0.02 1.19±0.26 0.59±0.22
S. chinensis 0.17±0.05 514.61±102.58 436.67±85.11 0.55±0.13 1.01±0.45 0.84±0.19 0.50±0.20
Winter
P-value 0.000 0.016 0.000 0.000 0.000 0.000 0.226
S. przewalskii 0.26±0.10 587.78±95.95 434.44±95.07 0.64±0.12 0.66±0.23 0.94±0.06 0.61±0.15
S. chinensis 0.21±0.07 499.89±86.02 369.61±84.60 0.52±0.05 0.71±0.55 0.78±0.18 0.51±0.16
Spring
P-value 0.702 0.007 0.038 0.035 0.659 0.001 0.000
S. przewalskii 0.13±0.02 417.50±26.19 304.11±30.15 0.41±0.01 0.33±0.13 1.37±0.10 0.37±0.03
S. chinensis 0.13±0.01 319.50±12.96 300.72±17.80 0.39±0.02 0.39±0.11 1.09±0.09 0.33±0.01
Summer
P-value 0.287 0.000 0.684 0.071 0.187 0.000 0.058
S. przewalskii 0.15±0.03 434.39±15.67 320.39±9.91 0.45±0.02 0.37±0.05 1.47±0.06 0.43±0.06
S. chinensis 0.14±0.03 382.00±25.21 259.78±28.67 0.42±0.01 0.86±0.31 1.03±0.03 0.36±0.04
Autumn
P-value 0.081 0.000 0.070 0.064 0.000 0.000 0.068
PAL: 苯丙氨酸解氨酶; UFGT: 类黄酮糖基转移酶
PAL: Phenylalanine ammonialyase; UFGT: UDP glucose flavonoid glucosyltransferase



低温胁迫、减轻活性氧自由基伤害的一种保护性反应
(Gould et al., 2002)。Chalker-Scott (1999)认为花青
苷不仅具有光保护作用, 而且能够通过渗透调节避免
冰核形成。常绿植物在秋冬季节大量积累花青苷, 有
利于其顺利越冬(Taulavuori et al., 2004)。PAL与黄
酮类化合物的合成密切相关(Lister and Lancaster,
1996)。Janas等(2000)的研究表明, 生长在低温环境
中的多种植物具有较高的PAL活性并能合成高浓度
的黄酮类物质。在津轻苹果成熟过程中, UFGT活性与
花青苷合成的相关性最大 (Konda and Hiraoka,
2002)。本研究结果表明, 低温能诱导圆柏属植物的
PAL和UFGT活性提高, 并且花青苷和类黄酮含量随
PAL和UFGT活性的升高而增加, 证实了PAL和UF-
GT在圆柏属植物中花青苷及类黄酮合成中起着重要
作用。PAL和UFGT是这2种圆柏花青苷合成过程中的
关键酶, 尽管对于PAL是否为花青苷生物合成代谢途
径的关键酶尚存在分歧(王惠聪等, 2004; 冯立娟等,
2008; 王庆菊等, 2008)。祁连圆柏和圆柏在低温季节
花青苷的大量合成表明, 花青苷在这2种圆柏的抗冻
以及避免低温诱导的光伤害方面起重要作用, 是指示
祁连圆柏和圆柏抗冻特性的关键次生代谢物之一。
2种圆柏叶片中类黄酮和紫松果黄素含量在低温
季节大量积累, 明显高于其它季节。已有研究表明,
类黄酮对UV-B有强烈的吸收作用, 可有效吸收并显
著减少UV-B到达细胞内部的辐射量, 降低UV-B对光
合器官的伤害, 以保证低温环境下光合作用的顺利进
行(Landry et al., 1995)。在长期的冷驯化条件下, 紫
松果黄素对抵抗低温有重要作用, 紫松果黄素的合成
能够减少到达植物光合器官的光强度, 在低温胁迫下
对光能起平衡调控作用, 通过光合和热耗散途径保护
光合器官(Taulavuori et al., 2004)。祁连圆柏和圆柏
在低温季节为避免低温诱导的光抑制而合成大量的
类黄酮和紫松果黄素。
叶绿素是一种光合色素, 其含量直接影响植物光
合能力的强弱。叶绿素含量在低温季节明显下降, 这
是由于植物通常通过改变自身的形态和生理特性来
减少对光能的吸收(田海霞, 2007)。本研究结果显示,
冬季圆柏属植物中叶绿素含量下降, 能够减少叶片对
光能的吸收, 这是圆柏属植物自身形成的一种光保护
机制。与番茄(胡文海和喻景权, 2001)、水稻(Oryza
sativa)(曾乃燕和梁厚果, 2000)等作物一样, 低温下
圆柏属植物叶片光合色素含量下降, 说明低温增强了
植物对光抑制的敏感性。而类胡萝卜素在低温季节大
量合成, 明显高于其它季节。类胡萝卜素存在于叶绿
体膜系统上, 它的主要功能是将叶绿素光敏化产生的
1O2直接猝灭, 是光能未经反应中心电荷分离就被直
接耗散的一种重要光保护机制(贾虎森等, 2000)。即
在强光下类胡萝卜素可吸收并耗散多余的光能, 减轻
702 植物学报 45(6) 2010


图3 祁连圆柏和圆柏叶片中紫松果黄素(A)、叶绿素(B)和类胡
萝卜素(C)含量的季节性变化

Figure 3 Seasonal variations in the contents of rhodoxan-
thin (A), chlorophyll (B) and carotenoid (C) in the leaves of
Sabina przewalskii and S. chinensis

光可能对叶绿素产生的破坏, 但它并不直接参与光合
作用(Siefermann, 1987)。在低温条件下, 圆柏属植
物通过增加类胡萝卜素合成以吸收并耗散过剩光能
从而避免对光合器官的破坏, 起到光保护作用。
植物的光抑制现象在自然界普遍存在, 低温胁迫
使植物光合器官利用光能的能力降低, 从而积累过量
的光能引起或加剧光合抑制对植物的伤害(李平等,
2000)。这在高海拔、高纬度地区表现得更为明显。
冬季这些地区植物面临低温与强辐射的刺激, 生长和
发育会受到严重的限制。松柏中低温诱导的光抑制现
象已经得到证实(Leverenz and Öquist, 1987)。在寒
带地区, 长期冷驯化使得多种植物叶片大大降低了对
低温条件下由于光胁迫引起的光抑制的敏感性。低温
季节祁连圆柏与圆柏叶片中花青苷、类黄酮、紫松果
黄素和类胡萝卜素含量的增加以及叶绿素含量的降
低, 是这2种圆柏植物为了避免低温诱导的光抑制而
大量合成类黄酮物质或紫松果黄素以形成对低温环
境的适应机制。而祁连圆柏比圆柏在冬季合成更多的
花青苷、类黄酮、紫松果黄素以及类胡萝卜素, 具有
更高的PAL和UFGT活性, 这与祁连圆柏分布在更高
的海拔, 经受了更低的温度和更强的光照锻炼相关。
为了适应各自不同的生境, 祁连圆柏比圆柏合成了更
多的能够抵御低温和辐射胁迫而对自身起保护作用
的次生代谢物, 同时也表明祁连圆柏比圆柏具有更强
的应对低温诱导的光抑制适应能力。
参考文献
陈静, 陈启林, 程智慧, 徐春和 (2007). 花青苷对低温弱光处
理的番茄(L. esculentum Mill.)幼苗光合机构的保护作用.
中国农业科学 40, 788–793.
陈文年, 吴宁, 罗鹏 (2005). 岷江上游祁连山圆柏群落结构
研究. 应用生态学报 16, 197–202.
冯立娟, 苑兆和, 尹燕雷, 李自峰, 张克群 (2008). 美国红枫
变色期苯丙氨酸解氨酶与查儿酮异构酶变化研究. 山东林
业科技 38(5), 1–3.
冯自成 (1994). 甘南树木图志. 兰州: 甘肃科技出版社. pp.
27–34.
胡可, 韩科厅, 戴思兰 (2010). 环境因子调控植物花青素苷
合成及呈色的机理. 植物学报 45, 307–317.
胡文海, 喻景权 (2001). 低温弱光对番茄叶片光合作用和叶
绿素荧光参数的影响. 园艺学报 28, 41–46.
贾虎森, 李德全, 韩亚琴 (2000). 高等植物光合作用的光抑
制研究进展. 植物学通报 17, 218–224.
李平, 李晓萍, 陈贻竹, 刘鸿先 (2000). 低温光抑制胁迫对不
同抗冷性的籼稻抽穗期剑叶叶绿素荧光的影响. 中国水稻
科学 14, 88–92.
简启亮等: 祁连圆柏和圆柏色素含量及其花青苷合成酶活性的季节性变化 703
李云萍, 郭晋雅, 高峰 (2010). 紫心甘薯花青素积累与PAL活
性的关系. 西南大学学报(自然科学版) 32(2), 68–72.
梁滨, 周青 (2007). UV-B辐射对植物类黄酮影响的研究进展.
中国生态农业学报 15, 191–194 .
田海霞 (2007). 低温弱光条件下植物的光抑制机理. 硕士论
文. 济南: 山东师范大学. pp. 1–45.
王惠聪, 黄旭明, 胡桂兵, 黄辉白 (2004). 荔枝果皮花青苷合
成与相关酶的关系研究. 中国农业科学 37, 2028–2032.
王庆菊, 李晓磊, 王磊, 孙凡雅, 沈向 (2008). 紫叶稠李叶片
花色苷及其合成相关酶动态. 林业科学 44, 45–49.
曾乃燕, 梁厚果 (2000). 低温胁迫期间水稻光合膜色素与蛋
白水平的变化. 西北植物学报 20, 8–14.
Benjamin EU, Chikako H, Hideo B, Satoru K, Masato W,
Shozo K, Takaya M (2006). Expression analysis of an-
thocyanin biosynthetic genes in apple skin: effect of UV-B
and temperature. Plant Sci 170, 571–578.
Chalker-Scott L (1999). Environmental significance of an-
thocyanins in plant stress responses. Photochem Photo-
biol 70, 1–9.
David W (2000). Regulation of flower pigmentation and
growth: multiple signaling pathways control antho-
cyanin synthesis in expanding petals. Physiol Plant 110,
152–157.
Gould KS, McKelvie J, Markham KR (2002). Do antho-
cyanins function as antioxidants in leaves imaging of
H2O2 in red and green leaves after mechanical injury.
Plant Cell Environ 25, 1261–1269.
Han Q, Shinohara K, Kakubari Y, Mukai Y (2003).
Photo-protective role of rhodoxanthin during cold accli-
mation in Cryptomeria japonica. Plant Cell Environ 26,
715–723.
Ishii Y, Sakamoto K, Yamanaka N, Wang L, Yoshikawa K
(2006). Light acclimation of needle pigment composition
in Sabina vulgaris seedlings under nurse plant canopy. J
Arid Environ 67, 403–415.
Janas KM, Cvikrová M, Palagiewicz A, Eder J (2000).
Alterations in phenylpropanoid content in soybean roots
during low temperature acclimation. Plant Physiol Bio-
chem 38, 587–593.
Jayakumar M, Eyini M, Selvinthangadurai P, Lingakumar
K, Premkumar A, Kulandaivelu G (1999). Changes in
pigment composition and photosynthetic activity of aquatic
fern (Azolla microphylla Kaulf.) exposed to low doses of
UV-C (254 nm) radiation. Photosynthetica 37, 33–38.
Konda S, Hiraoka K (2002). Changes in the expression of
anthocyanin biosynthetic genes during apple develop-
ment. J Am Soc Hortic Sci 127, 971–976.
Krol M, Gray GR, Hurry VM, Oquist L, Malek L, Huner
NPA (1995). Low temperature stress and photoperiod
effect an increased tolerance to photoinhibition in Pinus
banksiana seedlings. Can J Bot 73, 1119–1127.
Landry LG, Chapple CCS, Last RL (1995). Arabidopsis
mutants lacking phenolic sunscreens exhibit enhanced
ultraviolet-B injury and oxidative damage. Plant Physiol
109, 1159–1166.
Larcher W (2000). Temperature stress and survival ability of
Mediterranean sclerophyllous plants. Plant Biosyst 134,
279–295.
Leverenz JW, Öquist G (1987). Quantum yields of photo-
synthesis at temperatures between –2°C and 35°C in a
cold-tolerant C3 plant (Pinus sylvestris) during the course
of one year. Plant Cell Environ 10, 287–295.
Lichtenthaler HK (1987). Chlorophylls and carotenoids
pigments of photosynthetic biomembranes. Meth Enzymol
14, 350–382.
Lister CE, Lancaster JE (1996). Phenylalanine ammoni-
alyase (PAL) activity and its relationship to anthocyanin
and flavonoid levels in New Zealand-grown apple culti-
vars. J Am Soc Hortic Sci 12, 281–285.
Lister CE, Lancaster JE (1996). Developmental changes in
enzymes biosynthesis in the skins of red and of flavonoid
green apple cultivars. J Sci Food Agric 71, 313–330.
Løvdal T, Olsen KM, Slimestad R, Verheul M, Lillo C
(2010). Synergetic effects of nitrogen depletion, tem-
perature, and light on the content of phenolic compounds
and gene expression in leaves of tomato. Phytochemistry
71, 605–613.
McCallum JA, Walker JRL (1990). Phenolic biosynthesis
during grain development in wheat: changes in phenyla-
lanine ammonialyase activity and soluble phenolic con-
tent. J Cereal Sci 11, 35–49.
Merzlyak MN, Chivkunova OB (2000). Light-stress-induced
pigment changes and evidence for anthocyanin
photoprotection in apples. J Photochem Photobiol B 55,
155–163.
Neill S, Gould KS (1999). Optical properties of leaves in
relation to anthocyanin concentration and distribution.
Can J Bot 77, 1777–1782.
Pirie A, Mullins MG (1976). Changes in anthocyanin and
phenolics content of grapevine leaf and fruit tissues
treated with sucrose, nitrate, and abscisic acid. Plant
Physiol 58, 468–472.
Rice-Evans CA, Miller NJ, Paganga G (1996). Struc-
704 植物学报 45(6) 2010
ture-antioxidant activity relationships of flavonoids and
phenolic acids. Free Radical Biol Med 20, 933–956.
Saure MC (1990). External control of anthocyanin formation.
Sci Hortic 42, 181–218.
Schnitzler JP, Jungblut TP, Feicht C, Köfferlein M,
Langebartels C, Heller W, Sandermann HJ (1997).
UV-B induction of flavonoid biosynthesis in Scots pine
(Pinus sylvestris L.) seedlings. Trees 11, 162–168.
Siefermann HD (1987). The light-harvesting and protective
functions of carotenoids in photosynthetic membranes.
Physiol Plant 69, 561–568.
Strack D (1997). Phenolic metabolism. In: Dey PM, Har-
borne JB, eds. Plant Biochemistry. San Diego: Academic
Press. pp. 387–416.
Tattini M, Galardi C, Pinelli P, Massai R, Remorini D,
Agati G (2004). Differential accumulation of flavonoids
and hydroxycinnamates in leaves of Ligustrum vulgare
under excess light and drought stress. New Phytol 163,
547–561.
Taulavuori E, Tahkokorpi M, Taulavuori K, Laine K
(2004). Anthocyanins and glutathione S-transferase ac-
tivities in response to low temperature and frost harden-
ing in Vaccinium myrtillus (L.). J Plant Physiol 161, 903–
911.
Williams CA, Grayer RJ (2004). Anthocyanins and other
flavonoids. Nat Prod Rep 21, 539–573.

Seasonal Changes in the Contents of Pigments and Anthocyanins
Synthetase Activity of Sabina przewalskii and Sabina chinensis
Qiliang Jian1, 2, Longying Wen2, Tuo Chen2, Manxiao Zhang2*, Shijian Xu1*
1School of Life Sciences, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China; 2State Key Laboratory of Cryosphere Science of the
Cold and Arid Region Environmental and Engineering Research Institute, Chinese Academy of Sciences,
Lanzhou 730000, China
Abstract We investigated leaves of Sabina przewalskii and Sabina chinensis for seasonal variations in the contents of
anthocyanins (ANT), flavonoids (FLA), rhodoxanthins (RHO), chlorophylls (CHL) and carotenoids (CAR), as well as the
activity of phenylalanine ammonialyase (PAL) and UDP glucose flavonoid glycosyltransferase (UFGT), the key syn-
thetases of anthocyanins. The content of ANT and activities of PAL and UFGT were significantly higher in
low-temperature months and were associated with changes in FLA, RHO and CAR of the two species. The variations in
CHL were the opposite. The contents of ANT, FLA, RHO, CAR and CHL and activity of PAL and UFGT in S. przewalskii
were higher than those in S. chinensis. The results suggested that ANT is an important secondary metabolite that has
antifreezing properties and is an important protective substance that could resist low temperature and radiation stress.
RHO and other pigments play an important role in resisting cold-induced photoinhibition.
Key words anthocyanins, phenylalanine ammonialyase, rhodoxanthins, Sabina chinensis, Sabina przewalskii, UDP glu-
cose flavonoid glycosyltransferase
Jian QL, Wen LY, Chen T, Zhang MX, Xu SJ (2010). Seasonal changes in the contents of pigments and anthocyanins
synthetase activity of Sabina przewalskii and Sabina chinensis. Chin Bull Bot 45, 698–704.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: zhangmx-003@163.com; xushijian@lzu.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)