全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2012, 47 (6): 615–624, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2012.00615
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收稿日期: 2012-04-17; 接受日期: 2012-07-13
基金项目: 公益性行业(农业)科研专项(No.200903001-05)和国家支撑项目(No.2011BAD13B09)
* 通讯作者。E-mail: qszheng@njau.edu.cn
盐胁迫对不同品系杨树幼苗生长、细胞超微结构
和离子稳态的影响
武传兰1, 王长海1, 梁明祥1, 刘兆普1, 姜超强2, 郑青松1*
1南京农业大学资源与环境学院, 海洋生物学江苏省重点实验室, 南京 210095
2安徽省农业科学院烟草研究所, 合肥 230031
摘要 以欧美杨(Populus canadensis)南杨1号和南杨2号为实验材料, 研究了NaCl胁迫对其幼苗生长、细胞超微形态结构
和离子分配等的影响。结果发现 , 低盐 (75 mmol·L–1NaCl)胁迫对南杨1号生长的抑制显著高于南杨2号 ; 高盐 (150
mmol·L–1NaCl)胁迫对2种品系生长的抑制则差异不显著。低盐胁迫下, 南杨1号叶片细胞结构破坏程度明显高于南杨2号;
南杨2号根中所有细胞, 新生枝条表皮、皮层及木质部细胞, 叶片上表皮、栅栏和海绵组织细胞均维持较低的Na+含量, 同
时叶片栅栏和海绵组织细胞维持较高的Mg2+含量, 从而表现为向枝条和叶片的Na+流量显著偏低。维持细胞内的离子稳态
可能是南杨2号耐盐性高于南杨1号的重要原因。
关键词 细胞形态, 细胞超微结构, 离子吸收和分配, NaCl胁迫, 杨树幼苗
武传兰, 王长海, 梁明祥, 刘兆普, 姜超强, 郑青松 (2012). 盐胁迫对不同品系杨树幼苗生长、细胞超微结构和离子稳态的
影响. 植物学报 47, 615–624.
土壤盐渍化是一个世界性的资源和生态问题
(Metternicht and Zinck, 2003)。而且由于耕作、灌溉
的不合理以及不当的施肥等, 土壤次生盐渍化也愈演
愈烈, 成为当前限制植物生长发育和农业发展的重要
因素(Iqbal, 2003; Estañ et al., 2005)。高盐胁迫可打
破植物细胞中原有各种离子的稳态, 植物若要生存,
其细胞内就必须维持良好的离子平衡(Sairam and
Tyagi, 2004; James et al., 2006)。杨树(Populus sp.)
隶属杨柳科(Salicaceae)落叶乔木, 是世界上广泛栽
培的重要造林树种和防护林之一(张颖等, 2011), 具
有很强的环境适应性且生长快。目前, 关于杨树耐盐
性的研究主要集中在其抗氧化(Rouhier et al., 2004;
Wang et al., 2007)、离子吸收与分配(Sun et al.,
2009)、转耐盐基因(Bogeat-Triboulot et al., 2007;
Ruttink et al., 2007; 姜超强等, 2010)以及可溶性物
质(陈少良等, 2001)等方面。对欧美杨耐盐性及对杨
树品种内不同耐盐性品系的比较研究则报道较少。
Sun等(2009)的研究表明, 胡杨耐盐性比群众杨强的
重要原因是胡杨根质膜Na+/H+逆向运输蛋白活性强,
从而其根表现出较高的Na+排出能力。陈少良等
(2002)的研究也发现, 胡杨在盐胁迫下维持对K+、
Ca2+和Mg2+等营养元素的吸收, 这是其耐盐性高于
群众杨的重要原因之一。本研究以本实验室筛选的欧
美杨新品系南杨1号和南杨2号为材料, 探讨NaCl胁
迫对其生长及叶片细胞形态的影响, 并采用X-射线微
区全面分析杨树根、新生枝条及叶组织细胞离子相对
含量的效应, 试图从离子稳态的角度阐述杨树细胞的
耐盐机制, 以期为杨树在沿海滩涂的推广种植及发展
盐土农业提供理论依据。
1 材料与方法
1.1 实验材料及处理
欧美杨(Populus canadensis Moench)品系南杨1号、
南杨2号均采自南京农业大学莱州中试基地。选取生
长健康的壮龄杨树枝条, 长度为30 cm, 直径约为1
cm。于2011年3月扦插繁育于内装石英砂且下部具孔
的塑料盆中, 每盆栽植2株。所用的砂砾为20目石英
·研究报告·
616 植物学报 47(6) 2012
砂。用1/2 Hoaglands培养液浇灌培养2个月后, 转入
含有不同浓度NaCl的1/2Hoaglands培养液中处理。
处理前每盆去除1株, 确保生长状况一致。设2个盐分
浓度 : 75和150 mmol·L–1NaCl。以不加NaCl的1/2
Hoaglands营养液作为对照。每处理设6个重复。实
验过程中, 采用砂面浇灌法浇灌培养液(处理液), 为
减少砂培介质中NaCl浓度的变化幅度, 处理液浇灌
量为砂子持水量的4倍, 每天浇灌1次, 约有3/4的溶
液流出, 可将积余的盐分冲洗掉, 以保持NaCl的浓度
恒定。处理21天取样测定。实验期间, 采用自然光照
培养, 日间温度为27–35°C, 夜间温度为24–27°C。
1.2 生根数、根含水量、新生枝条长度和干重
测定
用流水冲洗砂子, 轻轻取出幼苗并用蒸馏水反复冲
洗。每个处理抽取6株, 记录生根的数目并测量新生
枝条的平均长度。分别取根称鲜重, 110°C杀青10分
钟后, 接着在60°C烘干至恒重。取新生枝条并称根的
干重, 按照Zheng等(2009)的方法计算根的含水量。
根含水量(占干重%)=[(处理后根鲜重–处理后根
干重)/处理后根干重] ×100%
1.3 叶片细胞形态和亚细胞形态观察
选功能叶去除叶脉后 , 用双面刀切割成1 mm×1.5
mm左右的小块, 迅速投入预冷的2.5%戊二醛中, 用
注射器反复抽真空, 使叶片沉底。置于4°C冰箱中固
定12小时, 然后用磷酸缓冲液(pH7.2)洗涤3次, 每次
20分钟, 同时抽气直到切块下沉为止。将洗涤过的材
料转移至1%锇酸中, 于4°C固定4小时后, 用蒸馏水
洗涤3次, 每次20分钟, 随后用乙醇脱水, Epon812包
埋, LKB-5型超薄切片机切片。切片经醋酸双氧铀染
色后, 在日立H-7650透射电子显微镜下观察并拍照,
每处理观察6个以上的视野。
1.4 组织细胞离子分布测定
参照Zheng等(2009)的方法, 在距根尖2 cm处横切,
并在距新生枝条基部1/3处横切, 同时在倒三叶距主
脉基部1/3旁侧横切, 切成大小约为0.1 mm×0.2 mm
的叶片, 快速投入液氮中, 进行冷冻干燥(Christ Al-
pha1–2, Germany)。之后, 移到SBC-1型试样表面处
理机上抽真空, 喷碳。在XL-30-ESEM扫描电子显微
镜(Philips Electronics N.V., XL30-ESEM, Nether-
land)下观察; X-射线能谱分析仪(Kenex, Valencia,
CA, USA)记录不同组织的元素峰值。用附带标样程
序计算机判断各峰值代表的离子种类, 并计算K、Na、
Ca、Mg和Cl等元素的相对含量, 评估组织细胞中无
机元素总量的百分率。对每个处理分别制备3个样品,
在每个样品同一组织的不同部位进行3次打点, 共打
9个点, 然后计算9个点获得数据的平均值。
1.5 数据处理
使用Microsoft Excel 2003和SPSS 16.0软件进行实
验数据的统计分析。采用Duncan检验进行差异显著
性多重比较。
2 结果与讨论
2.1 不同浓度盐处理对杨树品系幼苗生长的影响
低盐(75 mmol·L–1NaCl)和高盐(150 mmol·L–1NaCl)
处理均明显降低2个品系的生根数目和新生枝条干
重。在低盐和高盐胁迫下, 南杨1号的生根数目分别
下降了69%和81%(图1A), 新生枝条干重分别下降了
58%和82%(图1D); 而南杨2号的生根数目分别下降
了40%和73%(图1A), 新生枝条干重分别下降了23%
和78%(图1D)。低盐胁迫显著增加了南杨1号(增加
44%)和南杨2号(增加48%)的根含水量; 高盐胁迫下,
南杨1号和南杨2号的根含水量显著下降, 分别下降
了76%和84%(图1B)。低盐胁迫对南杨2号新生枝条
的长度没有影响, 但显著降低了南杨1号新生枝条的
长度; 高盐胁迫下, 南杨1号和南杨2号新生枝条的长
度显著下降, 分别下降了44%和41%(图1C)。
2.2 不同浓度盐处理对杨树品系幼苗叶片细胞形
态和超微结构的影响
从图2和图3可以看出, 对照处理中, 南杨1号和南杨2
号的叶肉细胞结构正常, 叶绿体紧贴细胞壁(图2A1,
图3A1), 外膜平滑且清晰可见, 叶绿体内含有较大的
淀粉粒(图2A2, 图3A2)。低盐胁迫下, 南杨1号叶片
细胞中有的叶绿体弯曲, 并脱离细胞膜(图2B1), 淀
粉粒体积变小甚至消失(图2B2); 南杨2号叶片细胞
叶绿体中淀粉粒体积与等比例尺图中相比稍有变小
(图3B1, B2), 其它细胞的形态和超微结构变化不明
武传兰等: 盐胁迫对不同品系杨树幼苗生长、细胞超微结构和离子稳态的影响 617

图1 不同浓度NaCl溶液对南杨1号和南杨2号单株生根数目(A)、根含水量(B)、新生枝条长度(C)和新生枝条干重(D)的影响
同一簇中不同的小写字母表示差异显著(P<0.05)。

Figure 1 Effects of different concentrations of NaCl on the number of roots (A), the root water content (B), the length of new
branch (C) and dry weight of new branch (D) in per plant of Nanyang 1 and Nanyang 2
Values within the same cluster followed by the different small letters are significantly different at the level of 5%.

显。高盐胁迫下, 南杨1号叶肉细胞中大多数叶绿体
发生弯曲, 且明显脱离细胞膜(图2C1), 叶绿体外膜
有分解现象且看上去不清晰, 叶绿体中观察不到淀粉
粒的存在(图2C2); 南杨2号与南杨1号同样变化明显,
叶绿体不能紧贴细胞膜, 且叶绿体中观察不到淀粉粒
的存在(图3C1), 但能看到嗜锇颗粒, 而且叶片细胞
中叶绿体出现明显的溶胀现象(图3C2)。
2.3 不同浓度盐处理对杨树品系幼苗根、新生枝
条、叶不同组织细胞元素含量的影响
表1至表3显示了南杨1号和南杨2号幼苗根、新生枝条
和叶横切面上的X-射线能谱微区分析的扫描电子显
微镜观察结果及不同组织中元素峰值(原图略)换算成
不同离子相对百分含量的数值。
从表1可以看出, 随着盐浓度的升高, 2个品系杨
树根中不同细胞内Na+和Cl–相对含量均极显著升高,
而K+和Ca2+相对含量则呈现降低趋势。南杨2号根中
不同细胞内Na+相对含量均低于南杨1号, 尤其是在
低盐胁迫下, 南杨2号根中不同细胞内Cl–相对含量均
高于南杨1号。南杨1号表皮和皮层细胞的Na+相对含
量均明显高于木质部及韧皮部细胞。南杨1号根木质
部和韧皮部细胞的Na+相对含量均明显高于南杨2号。
与根部(表1)相同, 随着盐浓度的升高, 2个品系
杨树新生枝条中不同细胞内Na+和Cl–相对含量均极
显著升高, 而K+和Ca2+相对含量则呈现降低趋势(表
2)。除了韧皮部和髓部细胞外, 其它细胞中的Na+在
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图2 不同浓度NaCl溶液对南杨1号叶片细胞形态和超微结构的影响
(A1), (A2) 对照 a: 叶绿体紧贴细胞壁; b: 叶绿体外膜平滑清晰; c: 叶绿体内有较大的淀粉粒。(B1), (B2) 75 mmol·L–1NaCl处理
d: 叶绿体弯曲, 并脱离细胞膜; e: 淀粉粒体积变小甚至消失。(C1), (C2) 150 mmol·L–1NaCl处理 g: 叶绿体发生弯曲, 明显脱离细
胞膜; h: 叶绿体的外膜有分解现象, 看上去模糊不清; i: 叶绿体中观察不到淀粉粒

Figure 2 Effects of different concentrations of NaCl on cell morphology and ultrastructure in leaf of Nanyang 1
(A1), (A2) Control a: Chloroplast was close to the cell wall; b: Outer membrane of chloroplast was smooth and clear; c:
Chloroplast had large starch grains. (B1), (B2) 75 mmol·L–1NaCl d: Chloroplast bent, and was apart from the cell membrane; e:
Starch granule became smaller and even disappeared. (C1), (C2) 150 mmol·L–1NaCl g: Chloroplast bent, was separated from
the cell membrane significantly; h: Outer membrane of chloroplast became swelled and blurred; i: No starch granule was ob-
served in chloroplast


南杨1号的相对含量均高于南杨2号; 而所有新生枝
条细胞中的K+相对含量, 南杨1号则明显低于南杨2
号。高盐胁迫下, 2个品系的Na+主要分布在表皮和皮
层细胞; 而盐胁迫下, 南杨1号新生枝条中不同细胞
Cl–含量显著高于南杨2号, 且两品系的Cl–主要分布
在木质部、韧皮部和髓部细胞中(表2)。
表3显示, 与根(表1)和新生枝条(表2)不同, 盐胁
迫下, 除了南杨1号的上表皮外, 叶不同部位的其它
所有细胞的Na+相对含量均增加不大或无明显增加。
而在低盐胁迫下, Cl–含量在南杨1号叶的海绵组织及
南杨2号叶的韧皮部、木质部、下表皮、栅栏组织和
海绵组织细胞中均无明显增加。南杨1号叶的上表皮、
栅栏组织和海绵组织细胞中的Na+相对含量均高于南
杨2号。高盐胁迫下, 两品系的Na+相对含量均优先分
配在上表皮细胞。此外, 我们还发现, 盐胁迫下, 除
了上表皮外, 南杨2号叶的其它细胞中的Mg2+相对含
量均明显高于南杨1号。
2.4 讨论
2.4.1 盐胁迫下欧美杨不同品系的生长状况
逆境胁迫对植物生长的影响一直是备受关注的问题
之一。植物对环境特别是水分因子变化的响应主要通
过根系进行。根系与土壤间的相互作用是一个复杂的
生理生态过程。在这个过程中, 植物为适应环境、提
武传兰等: 盐胁迫对不同品系杨树幼苗生长、细胞超微结构和离子稳态的影响 619


图3 不同浓度NaCl溶液对南杨2号叶片细胞形态和超微结构的影响
(A1), (A2) 对照 a: 叶绿体紧贴细胞壁; b: 叶绿体外膜平滑清晰; c: 叶绿体内有较大的淀粉粒。(B1), (B2) 75 mmol·L–1NaCl处理 f:
叶绿体中淀粉粒体积稍有变小。(C1), (C2) 150 mmol·L–1NaCl处理 i: 叶绿体中观察不到淀粉粒; j: 叶绿体不能紧贴细胞膜; k: 出现
嗜锇颗粒; l: 叶绿体出现明显溶胀

Figure 3 Effects of different concentration of NaCl stress on cell morphology and ultrastructure in leaf of Nanyang 2
(A1), (A2) Control a: Chloroplast was close to the cell wall; b: Outer membrane of chloroplast was smooth and clear; c:
Chloroplast had large starch grains. (B1), (B2) 75 mmol·L–1NaCl f: Starch granule became small slightly. (C1), (C2) 150
mmol·L–1NaCl i: No starch granule was observed in chloroplast; j: Chloroplast was not close to the cell membrane; k: Osmio-
philic granules occurred; l: Chloroplasts became swelled significantly


高竞争效率及吸收较多的养分和水分, 根系表现出明
显的可塑性, 导致植物根系生长、根系密度、根表面
积和分布结构等的差异, 尤其在植物根系为竞争而吸
收养分的过程中, 根系的上述变化要比土壤养分和根
系的某些生理参数更为敏感(Geroge et al., 1997)。例
如, 在盐渍胁迫下, 麻疯树(Jatropha curcas)在形态
上主要通过增大根冠比、减小株型、叶面积以及叶片
数等来适应胁迫(陈健妙等, 2010)。本研究中, 在轻度
盐渍下, 两品系欧美杨根含水量均显著上升, 南杨2
号上升的更加显著, 这使得南杨2号新生枝条的长度
能够维持在对照水平, 表明杨树可通过促进根系吸水
来缓解一定程度的胁迫伤害。在生根数目和新生枝条
干重上, 盐胁迫均明显降低其数值。但是在低盐胁迫
下, 南杨2号均能够维持相对较高的生根数目和新生
枝条干重。说明南杨2号耐盐性显著强于南杨1号。但
是随着盐度的上升, 这一耐盐性差异逐渐消失, 表现
为2个品种均对高盐渍环境敏感。

2.4.2 不同品系细胞形态和超微结构的变化
叶绿体是植物细胞中对盐分最敏感的细胞器之一。随
着NaCl胁迫浓度和时间的增加, 叶绿体老化加快, 其
片层逐渐解体; 嗜锇颗粒增大并增多, 内部结构趋向
简单, 以致瓦解(Čiamporová and Mistrík, 1993; Par-
ida and Das, 2005)。Mitsuya等(2000)对甘薯(Dio-
scorea esculenta)叶绿体的研究表明, 盐胁迫下其叶
绿体类囊体膜肿胀, 而且高盐胁迫下大部分的类囊体
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表1 不同浓度NaCl溶液对南杨1号和南杨2号根不同组织细胞中离子相对含量(%)的影响
Table 1 Effects of different concentrations of NaCl on relative ion content (%) in different root cells of Nanyang 1 and Nanyang 2
NaCl concentrations (mmol·L–1)
Nanyang 1 Nanyang 2

0 75 150 0 75 150
Epidermis Na+ 1.29 b 20.43 a 22.66 a 0.00 b 14.18 a 15.35 a
cells Mg2+ 4.25 a 2.79 b 2.09 b 1.99 a 3.06 a 0.57 b
K+ 79.32 a 52.84 b 50.96 b 85.84 a 50.52 b 55.63 b
Ca2+ 9.52 a 5.30 b 5.54 b 10.94 a 4.26 b 3.03 b
Cl– 3.95 b 18.65 a 18.75 a 1.23 b 24.11 a 25.43 a
Cortex Na+ 0.74 b 21.90 a 21.08 a 0.00 c 10.98 b 19.04 a
cells Mg2+ 4.56 a 3.63 ab 2.30 b 2.78 a 1.83 ab 0.89 b
K+ 84.00 a 52.58 b 48.44 b 84.37 a 58.79 b 56.09 b
Ca2+ 6.29 a 4.64 a 5.33 a 10.48 a 0.53 b 0.00 c
Cl– 3.52 b 17.26 a 18.36 a 1.31 b 22.54 a 23.99 a
Phloem Na+ 2.03 b 16.42 a 19.88 a 1.96 b 11.20 a 10.37 a
cells Mg2+ 4.71 a 1.58 b 1.61 b 5.06 a 1.39 b 1.13 b
K+ 84.50 a 57.27 b 51.89 b 74.76 a 58.60 b 58.53 b
Ca2+ 5.09 a 3.67 ab 2.47 b 10.09 a 0.32 b 0.00 c
Cl– 3.68 b 18.80 a 20.37 a 2.99 c 23.71 b 29.98 a
Xylem Na+ 1.25 c 10.13 b 19.01 a 0.00 c 5.16 b 10.01 a
cells Mg2+ 3.21 a 2.00 a 1.49 a 1.85 a 1.36 a 0.00 b
K+ 82.08 a 61.60 b 50.69 c 78.42 a 65.49 b 58.56 c
Ca2+ 6.77 a 4.73 b 4.04 b 6.53 a 0.00 b 0.00 b
Cl– 3.20 b 18.66 a 20.23 a 1.53 b 23.18 a 23.68 a
同一品系、同一行中不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。
Values within the same line under the same strain followed by the different small letters are significantly different at the level of
5%.


膜解体甚至消失。Parida等 (2003)对红树 (Luma
apiculata)的研究表明, 盐胁迫可导致红树叶片的叶
绿体类囊体结构破坏甚至解体。Lu等(2002)的研究表
明, 在高盐胁迫下, 叶绿素的形成遭到破坏, 同时对
叶绿体的合成与分解之间的平衡产生影响, 进而影响
植物光合作用的强度并加速盐渍对植株的危害。本研
究显示, 盐胁迫下, 杨树叶片细胞的超微结构的变化
主要体现在叶绿体形态和淀粉粒大小及数量上。与南
杨2号相比, 南杨1号幼苗叶片的叶绿体在弯曲、脱离
细胞膜以及淀粉粒体积缩小或消失等方面表现得更
为明显。可见南杨2号能够减轻盐胁迫对杨树叶片细
胞超微结构的影响, 进而提高杨树幼苗对盐胁迫环境
的适应性。

2.4.3 不同品系细胞离子分配的变化
盐胁迫下, 蚕豆(Vicia faba)和番茄(Lycopersicon
esculintum)的K+/Na+、Ca2+/Na+和Mg2+/Na+均显著下
降, 且植株的生物量也显著下降(Rabie and Alma-
dini, 2005; Tuna et al., 2007)。植物在长期与环境相
适应的演变过程中, 形成了一系列对环境的适应机
制, 其中维持K+、Ca2+和Mg2+等阳离子含量, 重建离
子平衡是植物抵御盐渍环境的关键手段(宁建凤等,
2010)。例如油葵(Helianthus annuus)和芦荟(Aloe
vera)等淡土植物的共同特点是K+向地上部选择性运
输能力较强, 而芦荟的拒Na+能力明显高于油葵, 因
而芦荟维持离子平衡的能力也高于油葵, 这是芦荟耐
盐性较高的主要原因(郑青松等, 2004)。陈少良等
(2002)对胡杨(Populus euphratica)的研究发现, 盐
胁迫下胡杨改变了Cl–在体内的分配情况, 降低了Cl–
在叶片的分配比例, 而将相对较多的Cl–积累在根系
中, 以使根细胞水势下降, 保证水分的吸收, 这是胡
杨主动适应盐胁迫的反应。本研究表明, 盐胁迫下,

武传兰等: 盐胁迫对不同品系杨树幼苗生长、细胞超微结构和离子稳态的影响 621
表2 不同浓度NaCl溶液对南杨1号和南杨2号新生枝条不同组织细胞中离子相对含量(%)的影响
Table 2 Effects of different concentrations of NaCl on relative ion content (%) in different new branch cells of Nanyang 1 and
Nanyang 2
NaCl concentrations (mmol·L–1)
Nanyang 1 Nanyang 2

0 75 150 0 75 150
Epidermis Na+ 0.00 b 10.44 b 22.06 a 0.00 c 7.37 b 17.56 a
cells Mg2+ 2.59 a 0.00 c 0.44 b 0.00 b 0.00 b 1.21 a
K+ 68.43 a 40.19 a 26.41 c 62.70 a 51.43 b 37.47 c
Ca2+ 25.83 a 18.18 b 10.22 c 37.30 a 16.00 c 25.34 b
Cl– 3.16 c 31.20 b 40.87 a 0.00 c 25.20 a 18.44 b
Cortex Na+ 0.38 c 12.30 b 23.68 a 0.00 c 7.13 b 16.02 a
cells Mg2+ 2.71 a 2.20 a 0.00 b 0.00 b 0.00 b 0.46 a
K+ 71.09 a 39.17 a 28.43 c 73.87 a 53.12 b 38.91 c
Ca2+ 21.85 a 20.02 a 8.70 b 23.34 a 18.30 a 19.65 a
Cl– 3.97 c 26.31 b 39.20 a 2.80 b 21.45 a 24.96 a
Phloem Na+ 0.00 c 8.49 b 12.22 a 0.00 c 6.10 b 15.02 a
cells Mg2+ 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a
K+ 80.81 a 43.36 b 34.42 c 80.38 a 50.30 b 45.67 c
Ca2+ 8.80 a 1.08 b 0.00 c 15.01 a 14.26 a 8.55 b
Cl– 10.39 c 47.07 b 53.36 a 4.61 b 29.28 a 30.77 a
Xylem Na+ 0.00 c 10.78 b 15.03 a 0.00 c 5.81 b 11.89 a
cells Mg2+ 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a
K+ 91.14 a 45.47 b 31.99 c 94.66 a 66.81 b 56.57 c
Ca2+ 4.68 a 5.34 a 3.29 a 5.34 a 2.21 b 0.00 c
Cl– 4.18 c 38.41 b 49.69 a 0.00 c 25.17 b 31.54 a
Pith cells Na+ 0.00 b 11.93 a 13.20 a 0.00 b 11.41 a 13.34 a
Mg2+ 0.00 b 0.00 b 0.23 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a
K+ 86.06 a 47.69 b 36.39 c 72.30 a 51.82 b 52.11 b
Ca2+ 7.76 a 2.29 c 4.85 b 23.70 a 3.82 b 0.00 c
Cl– 6.18 c 38.09 b 45.34 a 4.00 b 32.94 a 34.55 a
同一品系、同一行中不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。
Values within the same line under the same strain followed by the different small letters are significantly different at the level of
5%.


南杨1号根细胞中的Na+、新生枝条以及叶片大多数细
胞中的Na+和Cl–相对含量大于南杨2号, 即前者维持
离子平衡的能力劣于后者。这是后者对轻度盐胁迫环
境适应性较强的主要原因。而且在盐胁迫下, 与根和
新生枝条相比, 2个品种叶片不同细胞的Na+相对含量
上升的幅度要低得多, 表明根和新生枝条对Na+的截
留显著, 从而杨树的叶片能够维持一定的生理功能
(如光合作用等)。耐盐性强的野生大豆(Glycine max)
根系吸收的Na+主要积累在根茎中, 向叶片运输的较
少, 耐盐野生大豆的拒Na+部位主要位于根茎部(於丙
军等, 2001), 这与本研究的结果相一致。南杨2号根
和新生枝条木质部细胞的Na+含量显著低于南杨1号,
表明南杨2号由根部向地上部及枝条向叶片运输Na+
的强度明显低于南杨1号。因此, 南杨2号在具有光合
作用的叶组织细胞(如上表皮、栅栏组织和海绵组织
细胞)中的Na+相对含量显著低于南杨1号, 使得南杨
2号在盐度适应上更具优势, 这进一步验证了上述结
果。叶片是光合功能的器官, 而Mg2+是构成叶绿素的
重要成分。盐胁迫下, 与根和枝条相比, 杨树叶组织
细胞能够维持较高的相对Mg2+含量, 且南杨2号叶组
织细胞Mg2+的相对含量显著高于南杨1号。这很可能
是南杨2号对盐度适应性较强的重要原因。

622 植物学报 47(6) 2012
表3 不同浓度NaCl溶液对南杨1号和南杨2号叶片不同组织细胞中离子相对含量(%)的影响
Table 3 Effects of different concentrations of NaCl on relative ion content (%) in different leaf cells of Nanyang 1 and Nanyang 2
NaCl concentrations (mmol·L–1)
Nanyang 1 Nanyang 2

0 75 150 0 75 150
Upper Na+ 0.00 c 6.67 b 14.89 a 0.00 b 0.00 b 6.24 a
epidermis Mg2+ 0.89 b 1.72 a 1.92 a 0.00 b 0.00 b 1.38 a
cells K+ 75.06 a 55.11 b 43.87 b 90.13 a 69.36 b 67.36 b
Ca2+ 22.27 a 11.59 b 10.36 b 20.59 a 5.00 b 3.78 b
Cl– 0.00 b 24.91 a 28.96 a 3.45 b 25.65 a 21.24 a
Phloem Na+ 0.00 b 0.00 b 0.46 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a
cells Mg2+ 83.77 a 60.93 b 53.94 b 91.56 a 70.57 b 72.28 b
K+ 14.95 a 3.05 b 5.87 b 8.44 a 0.00 c 2.11 b
Ca2+ 1.28 b 28.75 a 34.17 a 0.00 b 29.43 a 25.61 a
Cl– 0.00 b 5.17 b 11.62 a 0.00 b 0.00 b 6.65 a
Xylem Na+ 0.79 a 1.14 a 0.87 a 1.54 a 0.94 a 0.68 a
cells Mg2+ 72.97 a 58.99 b 47.74 c 70.48 a 70.67 a 57.93 b
K+ 26.24 a 11.78 b 9.68 b 25.82 a 8.08 b 11.52 b
Ca2+ 0.00 b 22.93 a 29.61 a 1.63 b 20.32 a 20.85 a
Cl– 0.00 b 11.54 a 10.54 a 0.00 b 0.00 b 2.63 a
Back Na+ 0.00 c 1.51 a 0.59 b 0.00 b 2.00 a 1.86 a
epidermis Mg2+ 76.62 a 47.02 b 47.54 b 77.09 a 65.54 b 57.52 c
cells K+ 23.38 a 15.15 b 10.01 c 23.13 a 20.00 ab 18.32 b
Ca2+ 0.00 c 24.00 b 30.79 a 0.00 b 12.46 a 14.00 a
Cl– 0.00 b 10.44 a 13.74 a 0.00 b 0.00 b 5.55 a
Palisade Na+ 0.00 c 1.72 b 2.09 a 0.00 b 0.00 b 1.00 a
cells Mg2+ 72.94 a 45.07 b 45.47 b 74.34 a 72.67 ab 67.42 b
K+ 26.13 a 14.28 b 8.22 c 24.85 a 10.96 b 6.82 c
Ca2+ 0.94 c 28.50 b 30.48 a 0.81 b 16.37 a 19.21 a
Cl– 0.00 c 6.67 b 14.89 a 0.00 b 0.00 b 6.24 a
Spongy Na+ 0.89 b 1.72 ab 1.92 a 0.00 b 1.00 a 1.38 a
cells Mg2+ 75.06 a 55.11 b 43.87 c 90.13 a 71.36 b 67.36 b
K+ 22.27 a 11.59 b 10.36 b 20.59 a 3.00 b 3.78 b
Ca2+ 0.00 b 24.91 a 28.96 a 3.45 b 24.65 a 21.24 a
Cl– 0.00 b 0.00 b 0.46 a 0.00 a 0.00 a 0.00 a
同一品系、同一行中不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。
Values within the same line under the same strain followed by the different small letters are significantly different at the level of
5%.

综上所述, 在轻度盐胁迫下, 从生根情况、根的
含水量、新生枝条的干重和鲜重、细胞和亚细胞形态
结构的变化以及离子在不同组织分布的情况看, 南杨
2号的耐盐性优于南杨1号。耐盐性的差异主要取决于
细胞内离子平衡维持能力的高低。而离子平衡涉及质
膜和细胞膜上一系列运输蛋白的生理活动。本研究组
最近的研究也表明: 与野生型杨树相比, 转AtNHX1
基因的杨树能够维持更好的离子稳态, 从而具有更高
的耐盐性(Jiang et al., 2011)。关于盐胁迫下杨树离子
稳态方面的研究仍有待进一步探讨。
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Effect of NaCl Stress on Growth, Cell Ultrastructure and Ion
Homeostasis in Poplar Seedlings
Chuanlan Wu1, Changhai Wang1, Mingxiang Liang1, Zhaopu Liu1, Chaoqiang Jiang2, Qingsong Zheng1*
1Jiangsu Provincial Key Laboratory of Marine Biology, College of Resources and Environmental Sciences, Nanjing Agricultural
University, Nanjing 210095, China; 2Tobacco Research Institute, Anhui Academy of Agricultural Sciences, Hefei 230031, China
Abstract We examined the effect of salt stress on seedling growth, cell morphologic features and ultrastructure, as well
as ion uptake and distribution for poplar seedlings of Nanyang 1 and 2. Under low salt stress (75 mmol·L–1NaCl), the
growth inhibition was greater for Nanyang 1 than 2. Under high salt stress (150 mmol·L–1NaCl), growth inhibition did not
differ between the 2 poplar strains. Low salinity produced greater damage to cell morphologic features and ultrastructure
for Nanyang 1 than 2. In Nanyang 1, chloroplasts were bent and separated from the cell membrane, and the starch
granule size was smaller and even absent. However, under high salinity, the damage was visible in both poplars. X-ray
microanalysis revealed higher Na+ content in root cells of Nanyang 1 than 2 with salt stress, especially low stress. Under
salt stress, in a new branch, Na+ content in epidermis, cortex and xylem cells was higher for Nanyang 1 than 2. In roots
and new branches, Na+ distributed first in epidermal and cortical cells of both poplars, which indicated that roots and new
branches had strong Na+ retention; nevertheless, we observed slight or no significant Na+ increase in both poplar leaves.
Under salt stress, in leaves, Na+ content in upper epidermis, palisade and spongy cells was higher for Nanyang 1 than 2,
and except for upper epidermis cells, the Mg2+ content in the other cells was higher for Nanyang 2 than 1. In general, as
compared with Nanyang 1, Nanyang 2 could maintain lower Na+ content in all root cells; the epidermis, cortex and xylem
cells of new branches; the upper epidermis, palisade, and spongy cells of leaves; and palisade and spongy cells. Na+ flow
to branches and leaves was lower in Nanyang 2 than 1. Thus, ionic homeostasis ability was greater in Nanyang 2 than 1
and may explain why Nanyang 2 has higher salt resistance than Nanyang 1.
Key words cell morphology, cell ultrastructure, ion uptake and distribution, NaCl stress, poplar seedlings
Wu CL, Wang CH, Liang MX, Liu ZP, Jiang CQ, Zheng QS (2012). Effect of NaCl stress on growth, cell ultrastructure
and ion homeostasis in poplar seedlings. Chin Bull Bot 47, 615–624.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: qszheng@njau.edu.cn
(责任编辑: 孙冬花)