全 文 ：热带亚热带植物学报 2016,24(1)：80~86
Journal of Tropical and Subtropical Botany

收稿日期：2015-01-08 接受日期：2015-06-02
基金项目：福建省自然科学基金项目(2015J01169)资助
This work was supported by the Natural Science Foundation of Fujian, China (Grant No. 2015J01169).
作者简介：陈昌徐(1984~ )，硕士，讲师，主要从事植物生态学研究。E-mail: xmuchenchangxu@163.com
* 通信作者 Corresponding author. E-mail: zhengwenjiao2008@sina.com


镉与萘复合胁迫对红树植物白骨壤幼苗萌芽及生
长的影响

陈昌徐1, 陆志强2, 章耕耘2, 郑文教1*
(1. 厦门大学环境与生态学院，福建 厦门 361102；2. 集美大学水产学院，福建 厦门 361021)

摘要：为探讨白骨壤(Avicennia marina)幼苗对重金属镉(Cd)和多环芳烃萘(Nap)复合胁迫的响应，采用砂基栽培，对其幼苗的
萌芽和生长进行了研究。结果表明，Cd、Nap复合胁迫对白骨壤萌芽的抑制效应较单一胁迫明显，胁迫前期幼苗成活率提高，
胁迫后期则降低。胁迫栽培45 d，10 mg L–1的Nap在叶形态、茎高及各器官生物量上能够减轻Cd胁迫的影响，但增强对根长
的抑制作用，10 mg L–1 Nap-25 mg L–1 Cd处理的叶面积、叶长、叶宽、茎高及全株生物量分别比25 mg L–1 Cd处理的提高9.6%、
7.9%、7.4%、5.1%和20.2%，但根长则比150 mg L–1 Cd处理的下降11.1%。至胁迫栽培90 d，各处理间幼苗器官及全株生物
量无显著影响，复合胁迫对叶形态、茎高和根长等的抑制作用要强于单一Cd胁迫。因此，随着复合胁迫时间的延长，Cd和
Nap对白骨壤幼苗的生长由拮抗效应转变为协同效应。
关键词：红树林；白骨壤；重金属；萘
doi: 10.11926/j.issn.1005-3395.2016.01.011

Effects of Cadmium and Naphthalene on Germination and Growth of
Seedlings of Mangrove Plant Avicennia marina

CHEN Chang-xu
1
, LU Zhi-qiang
2
, ZHANG Geng-yun
2
, ZHENG Wen-jiao
1*

(1. College of the Environment and Ecology, Xiamen University, Xiamen 361102, Fujian, China; 2. College of Fishery, Jimei
University, Xiamen 361021, Fujian, China)

Abstract: In order to understand the response to combined stresses of cadmium (Cd) and naphthalene (Nap), the
germination and growth of mangrove plant Avicennia marina seedlings were studied cultured on sand in
greenhouse. The results showed that the inhibition effect of seedling germination under Cd-Nap combined stress
was more obvious than that under Cd stress. The survival rate increased at early stress stage, and then decreased at
later stress stage. After cultured for 45 days, the inhibition effect of Cd on leaf size, stem height and biomass
relieved treated with 10 mg L
–1
Nap, while inhibition effect on root growth enhanced. Compared to treatment with
25 mg L
–1
Cd, the area, length, width of leaf, stem height and biomass treated with 10 mg L
–1
Nap-25 mg L
–1
Cd
increased by 9.6%, 7.9%, 7.4%, 5.1% and 20.2%, respectively, while root length decreased by 11.1% compared to
treatment with 150 mg L
–1
Cd. When cultured for 90 days, the inhibitive effect of Cd-Nap stress on leaf size, stem
height and root growth was stronger than that of Cd stress, but there was no significant difference in biomass.
Therefore, with extension of combined stress time, the antagonistic effect of Cd-Nap on A. marina seedling
growth turned into synergistic effect.
Key words: Mangrove; Avicennia marina; Heavy metal; Naphthalene
第 1 期 陈昌徐等：镉与萘复合胁迫对红树植物白骨壤细菌萌芽及生长的影响 81

红树林是生长于热带、亚热带陆海交汇的海湾
河口潮间带的盐生木本植物群落，在海岸河口生态
系统占有重要地位[1]。由于红树林湿地特殊的环境
条件，及其高生产力、富含有机碳、硫化物和腐殖
质等特性，使其成为陆域和海域环境污染物重要的
汇[2–4]。在众多污染物中，重金属和多环芳烃(PAHs)
作为环境中分布极其广泛且颇具危害的两种污染
物，成为破坏红树林生态环境的重要因素[5–8]。目
前关于重金属或PAHs对红树植物胁迫的研究较多,
但植物在自然界中很少暴露于单一的污染物中，复
合污染现象常常无法用单一污染的作用机理来解
释[9]，而复合胁迫对红树植物影响的研究报道较少，
亟待深入研究。
环境中的重金属含量一旦超过某一临界值，就
会使植物体内的代谢过程发生紊乱，生长发育受
到限制，甚至导致植物的死亡。重金属镉(Cd)不
是植物的必须元素，却很容易被植物吸收并富集，
即使是低浓度水平也会在基因、生化以及生理层
面对土壤生物活性和植物新陈代谢产生非常不利
的影响[10]。PAHs是一类广泛存在于环境中的持久
性有毒污染物(PTS)[11–12]，具有较强的致癌、致畸、
致突变能力和生物蓄积性[13–14]。有研究表明，低分
子量的 PAHs 的植物性毒害强于高分子量的
PAHs
[15]。作为16种优控PAHs中分子量最低的萘
(Nap)，具有高的水溶解度，很容易被植物根部吸收
进入植物体，从而抑制植物的生长 [16]。白骨壤
(Avicennia marina)为马鞭草科(Verbenaceae)白骨壤
属植物，是我国常见红树植物之一，作为先锋树种，
具有隐胎生、泌盐等生物学特性，分布广泛，是演
替最早阶段的红树群落重要树种之一。有关白骨壤
受胁迫生长的研究，目前主要集中在单一重金属及
单一PAHs胁迫对生长和生理生态等的影响，而较少
涉及两者的交互作用的影响。本文通过Cd和Nap复
合胁迫白骨壤种苗及幼苗，探讨Cd和Nap复合胁迫对
白骨壤种苗萌芽和幼苗生长的影响，为科学预测与
评价Cd和Nap复合胁迫对红树植物的生物效应以及
红树林湿地的生态环境保护提供科学依据。

1 材料和方法

1.1 材料和处理
成熟白骨壤(Avicennia marina)种苗采于福建
省九龙江口红树林自然保护区海门岛的白骨壤
林。挑选无病虫害且大小及成熟度相近的种苗 ,
移栽入经清洗和消毒的砂基中，盆栽容器规格为
直径30 cm×高度15 cm。培养液用盐度15‰人工海
水和CdCl2·2.5H2O配置，设置培养液Nap-Cd浓度
(mg L
–1
)分别为0-0(对照)、10-0、0-25、10-25、0-150
和10-150，每盆加入培养液1500 mL。每处理盆栽
12株种苗，3次重复。所有盆栽放置于玻璃温室中，
在自然透光下栽培90 d，每7 d更换1次培养液，每
天用自来水补足散失的水分。培养期间昼/夜温度平
均为24℃/16℃，湿度平均为47%/76%。

1.2 数据处理
观察记录幼苗的生长情况，分别于栽培45 d和
90 d进行生物量和生理指标的测定。150 mg L–1 Cd
处理45 d时幼苗近一半死亡，至90 d时没有幼苗致
各项检测数据缺失。用直尺测量每株幼苗主根长、
茎高、叶长和叶宽。叶面积采用剪纸衡重法，叶面
积根据叶片总重/(统计叶片数×重量面积换算系数)计
算，而重量面积换算系数为0.007331 g cm–2。生物量
测定采用收割法。所有数据用平均数±标准误差表
示。采用统计分析软件SPSS 20.0 (SPSS Inc.,
Chicago, IL, USA)的Duncan多重比较法进行差异显
著性分析，P<0.05表示有统计学意义；采用两因素
方差分析法(Two-Way ANOVA)分析Cd、Nap及其交
互作用的影响。

2 结果和分析

2.1 复合胁迫对种苗萌芽和幼苗成活率的影响
以第一对叶展开为萌芽标准，以地上部分枯萎
为死亡标准。从表1可以看出，胁迫栽培15 d，复合
处理的萌芽率低于单一污染物胁迫处理的；胁迫栽
培30 d，各处理的萌芽率都能达到100%；胁迫栽培
45 d，150 mg L–1 Cd处理的成活率降至60%，而
Nap-Cd为10-150处理的受害情况较轻，成活率达
87.5%；胁迫栽培90 d，10 mg L–1 Nap处理和25 mg L–1
Cd处理的植株成活率为100%，而Nap-Cd为10-25处
理的出现死亡植株，Nap-Cd为10-150处理的植株全
部死亡。

2.2 复合胁迫下的叶片受害情况
在复合胁迫处理的植株叶片上观察到与单一
Cd胁迫处理相同的受害症状，从栽培22 d至45 d,
每隔2~3 d统计1次出现受害症状的叶片数(图1)。可
见，胁迫栽培45 d，Nap-Cd为10-25和10-150
82 热带亚热带植物学报 第 24 卷

处理的受害叶片数分别为15与59，均低于同浓度
单一Cd处理的；从叶片受害程度上看，Nap-Cd为
10-25处理的严重受害叶片有5片，受害程度比
25 mg L
–1
Cd处理的严重，且受害部位扩张的速度也
快；而Nap-Cd为10-150处理的严重受害叶片有33
片，受害程度比150 mg L–1Cd处理的轻。

表 1 Cd 与 Nap 复合胁迫对白骨壤种苗萌芽及幼苗成活率的影响
Table 1 Effect of Cd-Nap combined stress on germination and survival of Avicennia marina seedlings
Nap-Cd
(mg L
–1
)
总数 Total
萌芽率 Germination rate (%)

成活率 Survival (%)
15 d 30 d 45 d 90 d
对照 Control 40 92.5 100.0 100.0 100.0
10-0 40 80.0 100.0 100.0 100.0
0-25 40 72.5 100.0 100.0 100.0
10-25 40 55.0 100.0 100.0 97.5
0-150 40 77.5 100.0 60.0 ND
10-150 40 65.0 100.0 87.5 0.0
ND: 未检测。下同。
ND: No detected. The same is following Tables.

图 1 复合胁迫下白骨壤幼苗受害的叶片数
Fig. 1 Number of injured leaves of Avicennia marina seedlings under Cd-Nap combined stress

从表2可见，胁迫栽培45 d，单一Cd处理的叶形
态指标均低于对照，复合处理的叶形态指标均高于同
浓度单一Cd处理的，与对照相近。Nap-Cd为10-25处
理的叶面积、叶长和叶宽分别比25 mg L–1 Cd处理的
高9.6%、7.9%和7.4%；而胁迫栽培90 d时则分别降低
了1.3%、2.4%和3.6%，但差异不显著。
从表3可见，复合处理的茎高与根长与同浓度单
一Cd处理的差异不显著，白骨壤茎高与根长主要受
Cd胁迫浓度的影响。胁迫栽培45 d，10 mg L–1 Nap处
理的茎高与根长均高于对照，但差异不显著 ;
25 mg L
–1
Cd处理的茎高显著低于对照，Nap-Cd为
10-25处理的茎高比25 mg L–1 Cd处理的高5.1%，且与
对照差异不显著；150 mg L–1 Cd和Nap-Cd为10-150处
理的均显著低于对照，但两者无显著差异；150 mg L–1
Cd对白骨壤的根长无显著影响，而Nap-Cd为10-150处
理的根长比150 mg L–1 Cd处理的低11.1%，且显著低
于对照。胁迫栽培90 d，10 mg L–1 Nap和25 mg L–1 Cd
处理的茎高和根长与对照无显著差异, 但Nap-Cd为
10-25处理的茎高和根长分别比25 mg L–1 Cd处理的低
4.9%和1.4%，且显著低于对照。

2.3 复合胁迫对幼苗子叶脱落的影响
从图2可以看出，10 mg L–1 Nap处理的白骨壤
幼苗子叶凋落速度比对照慢；Nap-Cd为10-25处理
的子叶凋落速度比25 mg L–1 Cd处理的慢，但随胁
迫时间延长，其子叶凋落速度加快并超过25 mg L–1
Cd处理的。对比Cd对白骨壤子叶宿存率的影响(另
文发表)，表明Nap-Cd为10-150处理的子叶凋落
45 d
34 d
22 d
Nap-Cd (mg L
–1
)
受
害
叶
片
数
N
u
m
b
er
o
f
in
ju
re
d
l
ea
v
es

90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
0-25 10-25 0-150 10-150
第 1 期 陈昌徐等：镉与萘复合胁迫对红树植物白骨壤幼苗萌芽及生长的影响 83


表 2 Cd 与 Nap 复合胁迫对白骨壤幼苗叶片形态的影响
Table 2 Effect of Cd-Nap combined stress on leaf characters of Avicennia marina seedlings
处理组
Treatment group
45 d 90 d
叶面积
Leaf area (cm
2
)
叶长
Leaf length (cm)
叶宽
Leaf width (cm)
叶面积
Leaf area (cm
2
)
叶长
Leaf length (cm)
叶宽
Leaf width (cm)
对照 Control 8.5 4.1±0.3a 3.0±0.4a 7.9 4.1±0.4a 2.7±0.4a
Nap10 8.3 3.9±0.4ab 3.0±0.5a 7.8 4.0±0.4a 2.8±0.4a
Cd25 7.3 3.8±0.4abc 2.7±0.5ab 7.6 4.1±0.3a 2.8±0.3a
Nap10-Cd25 8.0 4.1±0.4a 2.9±0.3ab 7.5 4.0±0.5a 2.7±0.4a
Cd150 6.1 3.6±0.5c 2.5±0.6b ND ND ND
Nap10-Cd150 7.2 3.8±0.3bc 2.7±0.4ab ND ND ND
F1 6.606(0.012) 5.392(0.021) 0.134(0.723) 0.501(0.499)
F2 1.721(0.220) 0.402(0.678) 0.008(0.930) 1.708(0.228)
同列数据后不同字母表示差异显著(P<0.05)。F1代表主效应 Cd 的 F 值，F2代表交互效应 Cd×Nap 的 F 值，括号内为对应的 P 值，下同。
Data followed different letters within column indicate significant difference at 0.05 level Tables. F1 means F value of Cd main effect, F2 means F value of
Cd×Nap interactions effect. The number in brackets is P value. The same is following Tables.

表 3 Cd 与 Nap 复合胁迫对白骨壤幼苗茎高与根长的影响
Table 3 Effect of Cd-Nap combined stress on stem height and root length of Avicennia marina seedlings
处理组
Treatment group
45 d 90 d
茎高 Height
of stem (cm)
主根长 Length of
main root (cm)
茎高 Height
of stem (cm)
主根长 Length of
main root (cm)
对照 Control 13.2±0.4a 6.9±0.3ab 13.5±0.6a 7.9±0.4a
Nap10 13.6±0.9a 7.0±0.4a 12.8±1.0ab 7.7±0.2ab
Cd25 11.8±0.7b 6.6±0.3ab 12.3±0.2ab 7.3±0.3ab
Nap10-Cd25 12.4±0.6ab 6.6±0.1ab 11.7±0.6b 7.2±0.2b
Cd150 9.6±0.8c 6.3±0.3ac ND ND
Nap10-Cd150 9.6±0.1c 5.6±0.6c ND ND
F1 56.615(0.000) 10.707(0.002) 8.915(0.017) 10.812(0.011)
F2 0.284(0.758) 1.778(0.211) 0.042(0.842) 0.001(0.971)

图 2 Cd 与 Nap 复合胁迫对白骨壤幼苗子叶凋落的影响
Fig. 2 Effect of Cd-Nap combined stress on persistent rate of cotyledon of
Avicennia marina seedlings

速度介于50和100 mg L–1 Cd处理的之间(另文发表),
因Cd对子叶凋落有促进作用，推断Nap-Cd为10-150
处理的子叶凋落速度应比150 mg L–1 Cd处理的慢。

2.4 复合胁迫对幼苗生物量的影响
从表4可以看出，胁迫栽培45 d，10 mg L–1
Nap处理的各器官和总生物量均高于对照，但无显
著差异；单一Cd处理的各器官和总生物量均低于对
照；复合处理的各器官和总生物量均高于同浓度单
一Cd处理的。Nap-Cd为10-25处理的根、茎、叶和
总生物量分别比25 mg L–1 Cd处理的高 8.4%、
11.2%、39.7%和20.2%。胁迫栽培90 d，各处理间
的器官和总生物量无显著差异。

3 讨论

萌芽阶段是植物最敏感的生长阶段之一，此时
植物生长会受到重金属、PAHs及其它污染物的抑
制[15]。本研究结果表明，Cd、Nap及其复合胁迫对
白骨壤种苗的萌芽均有一定的抑制作用，且Cd和
Nap复合胁迫对白骨壤种苗萌芽的滞后效应更加明
84 热带亚热带植物学报 第 24 卷

表 4 Cd 与 Nap 复合胁迫对白骨壤幼苗生物量(g)的影响
Table 4 Effect of Cd-Nap combined stress on biomass (g) of Avicennia marina seedlings
栽培时间
Time (d)
处理组
Treatment group
平均生物量 Average biomass (g plant–1)
根 Root 茎 Stem 叶 Leaf 全株 whole plant
45 对照 Control 0.871±0.125a 0.839±0.042ab 1.128±0.094a 2.837±0.231ab
Nap10 0.911±0.098a 0.891±0.082a 1.142±0.148a 2.944±0.326a
Cd25 0.761±0.140ab 0.753±0.061b 0.817±0.093b 2.331±0.234bc
Nap10-Cd25 0.825±0.101ab 0.837±0.046ab 1.141±0.191a 2.803±0.270abc
Cd150 0.639±0.046b 0.597±0.044c 0.588±0.175b 1.825±0.240c
Nap10-Cd150 0.667±0.013b 0.598±0.008c 0.624±0.114b 1.889±0.107d
F1 8.945(0.004) 42.354(0.000) 22.204(0.000) 28.987(0.000)
F2 0.054(0.948) 0.981(0.403) 2.244(0.149) 1.303(0.307)
90 对照 Control 1.290±0.209a 0.978±0.150a 1.331±0.187a 3.598±0.545a
Nap10 1.398±0.188a 0.912±0.093a 1.320±0.085a 3.631±0.354a
Cd25 1.045±0.094a 0.915±0.073a 1.208±0.164a 3.168±0.329a
Nap10-Cd25 1.100±0.278a 0.876±0.220a 1.212±0.354a 3.188±0.850a
F1 5.377(0.049) 0.342(0.575) 0.828(0.389) 1.825(0.214)
F2 0.053(0.824) 0.025(0.878) 0.003(0.956) 0.000(0.985)

显。研究表明，Cd不仅会影响矿质营养和糖类从子
叶到胚轴的运输，还会引起溶质的流失从而影响发
芽[17]；Li等[18]认为PAHs可能是通过抑制胚乳中的赤
霉酸，进而对种子发芽产生影响。这两种不同的机
制导致Cd和Nap对萌芽的抑制产生相互叠加效应。
陆志强等[19]报道Nap胁迫会增加秋茄(Kandelia
candel)的细胞膜透性；Wang等[2]报道Cd和芘(Pyr)
复合胁迫与单一Cd胁迫相比，能够显著提高秋茄根
部的Cd浓度；也有研究表明低浓度Cd和低浓度
PAHs复合胁迫比单一Cd胁迫使灯心草 (Juncus
subsecundus)各器官积累更多的Cd[20]。本研究结果
与此相似，复合胁迫促进了白骨壤幼苗根、茎和叶
对Cd吸收累积(另文发表)，这可能是由于PAHs不
需要任何载体，能够被动地渗透进入植物根部细
胞，从而促进重金属进入细胞[21]；也可能是PAHs
抑制了根尖质外体屏障的生成，导致根尖质粒体和
质外体汁液中的Cd浓度上升，使植物吸收更多的
Cd
[2]。
复合胁迫提高了Cd在白骨壤幼苗中的积累，双
因素方差分析结果表明，Cd胁迫45 d后极显著影响
白骨壤的生长，而Nap和两者互作的影响则不显著。
胁迫栽培45 d，10 mg L–1 Nap对叶面积、叶长、叶
宽、茎高、生物量和成活率等在一定程度减轻Cd胁
迫的影响，Nap和Cd表现为拮抗作用，但不显著。
有研究表明，PAHs能降低植物中重金属的毒性。蜈
蚣草(Pteris vittata)在菲(Phe)和砷(As)复合胁迫下的
生物量比单一As胁迫的高[22]；Zhang等[20]也报道低
浓度的Phe能降低Cd对植物的毒性，提高植株的生
物量，并推测土壤中的PAHs可以作为微生物的碳
源，对于植物根部微生物生长繁殖及其结构的调整
具有重要意义，认为这可能是缓解污染压力和提高
生物量的原因之一。另外，Wang等[23]报道了低浓度
的氯嘧磺隆(Chlorimuron-ethyl)和Cd对小麦(Triticum
aestivum)根茎生长的拮抗效应，认为有机污染物和
重金属结合会降低重金属的毒性。
10 mg L
–1
Nap处理的白骨壤幼苗子叶凋落比
对照慢，且器官和总生物量也高于对照，这可能是
响应低水平污染物的一种过渡补偿作用[24]。Chigbo
等 [25]报道低浓度的苯并芘 (BaP)会促进黑麦草
(Lolium perenne)茎的生长而抑制根的生长；洪有为
等[26]报道低浓度的Phe刺激秋茄根系和地上部分的
生长；陆志强等[27]报道低浓度的Nap促进秋茄的生
长而抑制根的生长。推测这是PAHs具有和生长激素
(生长素和赤霉酸等)类似的环状结构，因生长素和
赤霉酸能够促进植物茎的延长，而生长素则抑制根
的伸长。
研究表明，重金属和有机污染物复合胁迫对植
物生长的影响既有拮抗效应也有协同效应，取决于
植物的种类、生长阶段，污染物的浓度、性质以及
栽培介质的理化性质等[2]。一定浓度的Pyr能缓解铜
(Cu)对玉米(Zea may)生长的抑制作用[28]，但是Pyr
和Cd复合胁迫时，Pyr却不能降低Cd的毒性[29]。本
研究结果表明，Cd和Nap对白骨壤幼苗复合胁迫
45 d时，大部分形态指标表明Cd和Nap相互拮抗; 而
胁迫栽培90 d，除茎高和根长受Cd胁迫影响极显著
外，Cd、Nap及其互作对形态指标均无显著影响。
复合胁迫对白骨壤叶面积、叶长、叶宽、茎高和根
长等的抑制作用要强于同浓度单一Cd胁迫，另外复
第 1 期 陈昌徐等：镉与萘复合胁迫对红树植物白骨壤幼苗萌芽及生长的影响 85

合胁迫的白骨壤子叶凋落速度度逐渐加快，这表明
Nap和Cd在胁迫后期对白骨壤幼苗生长的抑制作用
起协同作用，但并不显著。这可能是由于Nap降低
Cd毒性的作用及其类生长激素的作用不足以抵消
其促进Cd进入白骨壤造成的毒害作用，进而加重白
骨壤的受害情况。因此，有关PAHs和重金属复合胁
迫对植物生理生态的影响仍有待于深入研究。

参考文献
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