全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 6期, 2010年 6月 517
收稿 2010-03-03 修定 　2010-04-09
资助 国家自然科学基金(30 6 60 0 1 3)。
* 通讯作者(E-mail: gongming63@163.com; Tel: 0871-5516516)。
植物对机械刺激的响应及信号转导
张斐斐, 李忠光, 杜朝昆, 龚明 *
云南师范大学生命科学学院, 教育部生物能源持续开发利用工程研究中心, 云南省生物质能与环境生物技术重点实验室, 昆
明650092
提要: 机械刺激是一种广泛存在但却长期被忽视的环境胁迫因子。由于其营固于土壤的生活习性, 植物在其整个生命过程
中都不同程度地遭受着机械刺激的胁迫, 它影响着植物的生长发育、形态建成、抗逆性的形成等。本文结合我们实验室的
研究成果及国内外的研究进展, 综述了植物对机械刺激的响应、机械刺激在细胞内诱发的信号事件、各种信号之间的信号
交谈及基因表达, 并对未来的研究方向提出了展望。
关键词: 机械刺激; 接触性形态建成; 信号转导; 基因表达
Responses and Signaling Transduction of Plants to Mechanical Stimulation
ZHANG Fei-Fei, LI Zhong-Guang, DU Chao-Kun, GONG Ming*
School of Life Sciences, Yunnan Normal University; Engineering Research Center of Sustainable Development and Utilization of
Biomass Energy, Ministry of Education; Key Laboratory of Biomass Energy and Environmental Biotechnology, Yunnan Province;
Kunming 650092, China
Abstract: Mechanical stimulation (MS) is a widely existing but long ignored environmental stress factor. Plants
have been constantly exposed to the mechanical stress due to their sessile growth feature, which affected
growth, development, morphogenesis, and formation of stress tolerance in the plant’s lifecycle. Based on our
lab’s work and recent research advance, the responses of plants to mechanical stimulation, signal transduction
induced by MS and the signaling crosstalk between these signal pathways, and the resulting gene expression are
reviewed here, and the research prospect in this field are also proposed.
Key words: mechanical stimulation; thigmomorphogenesis; signal transduction; gene expression
由于不能像动物那样逃避不利环境, 植物自种
子萌芽起就不断地遭受着各种环境因子如干旱、
极端温度、盐渍等各种非生物和生物因子的胁迫。
为了能够应对和抵御变幻莫测的环境变化, 植物进
化出一套能快速感应胁迫信号并对其做出响应的复
杂的信号转导网络及相应的忍耐与避受机制。在
众多的环境因子中, 以风吹、雨淋、冰雹袭击、
触摸、创伤、土壤对根系和胚芽生长的阻力、重
力、负荷或负压、植物生长拉力、细胞膨压变
化等为代表的机械刺激(mechanical stimulation, MS)
是一种广泛存在但却被长期忽视的非生物胁迫因
子, 它贯穿于植物生长发育的整个过程(Braam 2005;
Telewski 2006; 李忠光和龚明 2008, 2009, 2010)。
机械刺激主要是指那些通过力的作用引起植
物或细胞产生明显或不明显的运动或形变并产生应
答反应的刺激。机械刺激对植物的生长发育具有
双重效应, 即低强度的机械刺激可促进植物细胞质
的分裂与生长(Uchida和Yamamoto 2002), 而高强
度的机械刺激则影响植物的生长发育, 甚至影响植
物的存活(Braam 2005; Liu等 2007)。因此机械刺
激又被称为机械胁迫(mechanical stress) (Garcés等
2001; Liu等 2007)。结合本实验室的研究成果(李
忠光和龚明2008, 2009, 2010; 李忠光等2009; 柯学
2006; 孔祥翔2009; 陈哲2009)及国内外的研究进展
(Braam 2005; Telewski 2006; Chehab等2009), 本文
综述了植物对机械刺激的响应、机械刺激在植物
细胞内诱发的信号事件、各种信号之间的信号交
谈及基因表达, 并对未来的研究方向提出展望。
1 植物对机械刺激的响应
植物能对机械刺激作出反应的现象早在19世
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纪就引起科学家的关注(Braam 2005; Forterre等
2005)。机械刺激能使食肉植物捕获并吞食昆虫、
确保植物能进行异花传粉、植物藤蔓能够不断攀
沿伸长、影响植物的形态发生及促使植物细胞内
细胞器发生移位等现象(Braam 2005)。
1.1 向触性反应(thigmotropic response) 向性运动
(tropic movement)是指植物受环境因子(光、重
力、水、化学物质和接触等)单方向刺激而产生
的定向生长运动。顾名思义, 植物的向触性反应是
指有些植物与某一固体物质接触时生长方向发生变
化的过程, 如藤蔓植物黄瓜、南瓜、葡萄等的卷
须缠绕支持物(墙、树枝、篱笆等)的生长过程。
植物的向性反应通常被认为是由植物细胞的不均衡
生长所致(Esmon等 2005)。藤蔓植物能够卷曲是
因为卷须一侧的细胞生长速度比另一侧快, 即植物
卷须与固体支持物接触处的外侧的细胞比内侧的细
胞生长速度快, 使得藤蔓植物能够朝向内侧不断卷
曲、缠绕支持物生长。
然而, 植物根部在土壤中的生长也依赖于其对
触摸的敏感性. 即当植物的根触及一个物体时, 根
的生长就会偏离这个物体。与此相反, 大多数藤蔓
植物则朝向固体刺激物生长, 使得卷须能够缠绕在
与其接触的固体物上。因此, 植物根的生长常被认
为是一个 “负向触性 ”生长过程, 这使得植物的根
穿透土壤时所遭受的阻力是最小的(Migliaccio和
Piconese 2001; Scippa等 2008)。
1.2 感触性反应(thigmonastic response) 感性运动
(nastic movement)是指没有一定方向的外界刺激所
引起的运动, 其反应方向与刺激方向无关。植物的
感触性反应是指植物在机械刺激(触摸、摇晃、磨
擦等)下所引起的感性运动。最典型的例子是含羞
草在受到刺激时的叶片合拢反应。与向触性反应
不同, 感触性反应与刺激的方向无关。当含羞草部
分小叶受到接触、震动、热或电的刺激时, 小叶
成对地合拢, 经过一定时间后, 又可恢复原状。此
外, 感触性反应的时间跨度比向触性反应的时间跨
度短, 前者通常在很短的时间(几秒到几十秒)内就
能观察到, 而后者则要在相对较长的时间内才能观
察到(Braam 2005)。
除含羞草在受到刺激时叶片合拢的感触性反
应外, 自然界中还存在着多种食肉植物通过感触性
反应捕捉昆虫。捕蝇草叶片特化为精巧的捕虫器,
受昆虫刺激触发感触反应, 叶片合拢, 将入侵的昆
虫捕获, 分泌消化酶, 获取营养; 茅膏菜特化的叶片
表面有100余根触毛, 每根触毛的末端都有一团在
阳光照射下晶莹剔透、闪闪发光的黏液, 一旦昆虫
停落在那些触毛上就会被那些黏液粘住而被捕获
(Braam 2005)。此外, 许多种花进化出对触摸敏感
的器官如感触性或向触性的雄蕊、花瓣和雌蕊等,
其主要目的在于防止自花授粉或成功地将花粉沾染
到昆虫上。另外, 当昆虫停留在植物上时, 其花粉
囊会收缩并回弹, 其作用是将花粉沾到昆虫上以便
传粉。
1.3 接触性形态建成(thigmomorphogenesis) 上述
两种反应是某些植物或植物特化器官在数秒至几十
秒的时间内迅速地对刺激做出的迅速而灵敏的反
应, 但其他植物对机械刺激的反应则比较慢, 需要
几天至几周的时间, 且通常不易被观察或注意到
(Braam 2005; Chehab等 2009)。Jaffe (1973)首次
引入接触性形态建成的概念来描述触摸(机械刺激)
诱导的不具备特化感应细胞的植物生长发育过程中
的形态变化。植物的接触性形态建成不像捕蝇草
或含羞草那样在机械刺激后马上就能看见其形态变
化, 而是一个缓慢和渐变的漫长过程, 但经一段时
间后其变化却是非常显著的: 每天受到触摸2~3次
的拟南芥植株与未受刺激的对照相比, 其开花期延
迟、花序伸长受到显著抑制(Braam 2005; Chehab
等 2009)。与未受处理的拟南芥相比, 机械刺激处
理过的拟南芥其开花期推迟了 6 d、植株花序生长
速率和成熟花序的高度降低、次生花序增多
(Johnson等 1998)。简言之, 不同物种植物接触性
形态建成的共同特征是植株纵向延伸的受阻即植物
高度的降低, 和植株横向生长的促进即植株茎干的
变粗及细胞壁的增厚(Jaffe 1973; Braam 2005;
Chehab等 2009)。
1.4 机械刺激诱导的植物交叉适应 植物或细胞经
历某一种中等强度(亚致死强度)的逆境胁迫或锻炼
后, 不仅可以提高它对该种胁迫的抵抗能力, 还可
以提高对其他逆境胁迫的抵抗能力, 这种现象称为
植物对逆境的交叉适应或交叉耐性(Gong等 2001)。
已有的研究表明, 机械刺激可提高植物的多种
胁迫抗性。Keller和 Steffen (1995)发现, 用刷子刷
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的方法对番茄幼苗施加机械刺激, 每天处理2次, 可
提高番茄对低温胁迫的抵抗能力, 并且这种抗性的
形成可能与机械刺激提高番茄幼苗的可溶性糖含量
有关。风吹处理可提高菜豆对昆虫啃食的抵抗能
力(Cipollini Jr 1997), 创伤可提高番茄幼苗的耐盐
性(Capiati等2006), 对黄瓜叶片进行局部力学刺激
可提高黄瓜幼苗的抗病性(Zhao等 2005; Wang等
2006)。我们的研究也表明, 用提高摇床转速的方
法对烟草悬浮细胞施加机械刺激, 可缓解烟草悬浮
细胞在高温胁迫下细胞活力的下降和生物膜伤害程
度, 提高烟草细胞在高温胁迫下的存活率, 并且发
现这种耐热性的形成与机械刺激诱发的H2O2积累
有关, 钙和钙调素也参与了机械刺激诱导的烟草细
胞耐热性的调控(李忠光和龚明 2008, 2009)。
虽然各种形式的机械刺激在一定程度上提高
了植物对多种逆境胁迫的耐性, 但关于机械刺激诱
导的植物交叉适应的生理生化机制仍不清楚。
1.5 细胞质与细胞器运动 除宏观水平的反应如植
株的形态变化外, 植物也能在微观水平对机械刺激
作出反应。机械刺激诱导的植物细胞器反应中最
显著的一个是细胞内叶绿体的重新定位。当用微
毛细管轻压铁线蕨的丝状细胞时, 细胞内的叶绿体
被观察到向以被压处为中心的两侧移动, 这被称为
是叶绿体的逃避反应(avoidance response), 且时间
为0.3 min的机械刺激就足以诱导最强烈的叶绿体
逃避反应(Sato等 1999, 2001)。细胞核移动及细胞
质的流动也是机械刺激诱导的植物细胞微观水平的
反应。当用一根直径与真菌菌丝一样粗细的钨针
轻轻但持续地戳欧芹细胞, 几分钟后细胞质被观察
到向受戳点流动, 细胞核向受戳点移动则稍晚些
(Gus-Mayer等 1998)。通过微操作器控制的微针
向烟草细胞施加机械刺激, 细胞核被观察到向刺激
位点定向移动, 且通常与某些质体及线粒体组成一
个反应单元整体移向受戳位点而其他细胞器则无明
显反应(Qu和 Sun 2007, 2008)。
1.6 其他反应 机械刺激对植物最显著的作用是植
株茎干、叶柄、叶片的长度的减少, 使受刺激植
物比对照植物矮小。但是, 机械刺激对植物的作用
因植物物种而有所不同, 如茎干或叶柄的直径、
根 -茎叶比重、叶绿素含量、抗性等或增加或降
低。表 1综述了各种机械刺激对不同物种植物所
产生的作用。
2 植物细胞对机械刺激信号的感应与转导
2.1 细胞壁 -细胞膜 -细胞骨架连续体 尽管植物
表 1 植物对机械刺激的反应
Table 1 The responses of plants to mechanical stimulation
机械刺激形式 植物种类 机械刺激所产生的作用 文献
机械摇动 /振动 非洲雏菊 促进愈伤组织的生长 Wang等 2002
猕猴桃 Yang等 2002
摩擦 柏树 单萜及木质素的合成 Alwis等 2009
机械摇动 /振动 拟南芥 促进种子的萌发 Uchida和 Yamamoto 2002
超重力 拟南芥 促进初生木质部的发育、降低次生细胞壁的延展性 Nakabayashi等 2006
抚摸 /敲打 大豆 促进GABA的合成, 抑制胚轴的伸长 Bown和 Zhang 2000
刺 /戳 /压 大麦 引起花粉囊裂开 Matsui等 2000
触摸和重力 拟南芥 调控根向(重力)性生长 Massa和 Gilroy 2003
触摸 拟南芥 肌动蛋白微纤丝在受刺激位点聚集 Hardham等 2008
按压 黄瓜 病害抵御相关酶活性增强、促进木质素的合成 Zhao等 2005
按压 黄瓜 提高植物抵御病害的能力、增强木质素合成过程中 Wang等 2006
酶的活性
风吹 菜豆 提高其对昆虫啃食的抵抗能力 Cipollini Jr 1997
创伤 番茄 提高其耐冷性 Capiati等 2006
提高振荡培养转速 烟草 提高烟草悬浮细胞的耐热性 李忠光和龚明 2008, 2009
针戳 烟草 叶绿体、细胞质及细胞核的移动 Qu和 Sun 2007, 2008
铁线蕨 Sato等 1999, 2001
欧芹 Gus-Mayer等 1998
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能够在宏观和微观层面都对机械刺激做出明显的反
应, 但植物细胞是如何感应外界机械刺激的尚有许
多疑问。真核细胞的形变是由细胞骨架成分和胞
外基质(extracellular matrix, ECM)相互作用的结果,
且细胞骨架与ECM之间的通讯是细胞动力学最典
型的特征之一, 它使得细胞能够灵敏地对各种信号
尤其是机械刺激做出反应(Baluška等 2003)。植物
细胞的ECM就是细胞壁, 而细胞壁是一个动态而复
杂的结构。近年来, 越来越多的证据表明细胞壁参
与了胞外信号转导为胞内信号的过程, 而不仅仅是
为植物提供机械支持和维持细胞形态(Humphrey等
2007; Hématy等 2009; Hamant和 Traas 2010)。由
于对植物细胞施加的任何机械刺激都会首先对细胞
壁造成形变, 因此不难推测细胞壁参与了机械刺激
信号从胞外向胞内的转导过程。但植物细胞是如
何将胞外信号通过细胞壁而转导为胞内其他信号事
件还未有定论。
Jaffe等(2002)提出大多数机械刺激信号是通
过 “细胞壁 -细胞膜 -细胞骨架连续体 ”(图 1)这样
一个模式或途径传入胞内, 并认为类整合素蛋白、
hechtian连接蛋白(连接壁与膜的蛋白)及细胞骨架
结构在该过程中可能起着信号转导元件的作用。
即机械刺激在细胞表面造成的压力致使细胞膜表面
张力发生变化及细胞骨架的微管重新定位, 同时激
活膜表面的压敏钙离子通道并产生动作电位, 从而
将胞外信号转导到胞内。Telewski (2006)认为植
物体内存在一个对各类机械刺激的共同感应机制并
提出该过程中可能的两类信号受体: 基于胞间连丝
的细胞骨架 -细胞膜 -细胞壁的连续体和压敏离子
通道。
与细胞壁一样, 细胞骨架及其组成元件的作用
也不再局限于维持细胞形态与结构及作为信号事件
的作用靶位点, 它们也可以作为信号的转导者而发
挥作用(Drøbak等 2004; Hamant和 Traas 2010)。
Engelberth (2003)认为细胞骨架成分微管在植物卷
须对机械刺激的信号感应中具有重要的介导作用,
且进一步的实验表明微管参与了膜的去极化。在
此基础上, Engelberth (2003)提出了植物卷须感应
图 1 细胞壁 -细胞膜 -细胞骨架连续体的多糖及蛋白组分示意图
Fig.1 Model of the cell wall-plasma membrane-cytoskeleton continuum illustrating the main polysaccharide and
protein components
A: 细胞壁松弛蛋白; B: 伸展蛋白; C: 纤维素合成酶复合物; D: 受体激酶; E: 离子通道; F: GPI-锚定蛋白(Humphrey等 2007)。
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机械刺激的一个模式, 即细胞壁在机械刺激下所产
生的形变通过微管-细胞膜连续体的介导而使细胞
膜去极化, 进而激活膜上的离子通道或活性氧合成
酶等下一步信号事件。机械刺激诱导的叶绿体的
逃避反应可被阻抑细胞微丝结构的抑制剂所抑制而
不受阻抑微管结构的抑制剂影响表明, 机械刺激诱
导的该反应是由肌动蛋白动力系统而不是微管系统
介导的(Sato等 1999)。此外, 还有观点认为机械刺
激可通过与细胞骨架结构和细胞壁的相互作用以调
节活性氧合成酶活性从而将信号转导到胞内(Mori
和 Schroeder 2004)。
在动物细胞中, 细胞骨架与 ECM之间的通讯
被认为是通过整合素、踝蛋白、纽带蛋白、细
丝蛋白、张力蛋白等连接蛋白分子而进行的
(Baluška等 2003)。尽管植物中存在与整合素、钙
粘着蛋白等具有免疫学相关性的蛋白, 细胞壁与细
胞膜间也通过含Arg-Gly-Asp (RGD)模序的蛋白连
接, 然而在植物基因组并未找到与动物细胞连接蛋
白真正同源的基因序列(Mellersh和Heath 2001;
Baluška等 2003)。关于植物细胞中缺少与动物细
胞连接蛋白同源的蛋白假说是: 当植物细胞受到环
境刺激如渗透胁迫时, 细胞需迅速地而可逆地与细
胞壁分离即发生所谓的质壁分离现象。而动物
ECM的主要构成是整合素等粘着蛋白, 这些粘着蛋
白组成的复合物很难快速分离, 而植物细胞壁的主
要构成是碳水化合物, 这意味着植物细胞骨架与
ECM之间的连接与相互作用机制可能与动物的不
同(图 1) (Baluška等 2003; Humphrey等 2007)。
2.2 受体电位(receptor potential) 对轮藻(Chara
coralline)节间细胞进行不同程度的机械刺激, 细胞
产生受体电位且该电位的大小与机械刺激的强度紧
密相关(Kaneko等 2005; Iwabuchi等 2005, 2008)。
受体电位的产生不仅与机械刺激的强度有关, 还与
胞外氯离子的浓度有关, 且胞外Ca2+为受体电位产
生所必需(Kaneko等 2005)。由于轮藻节间细胞受
机械刺激后, 胞内钙离子浓度有一个短暂的上升, 且
机械刺激强度越大, 钙离子浓度上升的幅度越大,
Kaneko等(2005)提出受体电位在细胞内产生后的第
一步反应或作用可能是激活质膜上的压敏钙离子通
道。Iwabuchi等(2005)认为受体电位的大小与细
胞膜形变之间存在紧密相关关系, 因为在按压及解
除按压轮藻节间细胞的瞬间, 细胞都会产生受体电
位, 且后者所产生的电位比前者所产生的电位大, 细
胞内钙离子浓度的变化呈现出与电位相同的变化
规律。
2.3 钙信号系统 Ca2+离子被普遍认为是植物细胞
在各种环境刺激或胁迫下的一个最重要的第二信
使, 控制并激活许多下游信号事件。在植物细胞
中, 钙信号系统参与了包括细胞分裂、生长、发
育及对各种生物与非生物环境胁迫的适应等多个过
程(Mazars等 2009; McAinsh和 Pittman 2009)。用
不同的植物种类或不同组织来源的植物细胞进行不
同类型的机械刺激后, 细胞内Ca2+浓度都有一个快
速而短暂的升高, 且Ca2+浓度升高的幅度与机械刺
激的强度有关(Knight等 1991,1992; Haley等 1995;
Monshausen和Gilroy 2009)。
尽管细胞对信号的感受与质膜 Ca2+离子通道
的打开之间的关系还不是很明确, 但胞外Ca2+离子
的流入被认为是植物细胞应对刺激时胞内Ca2+离子
浓度上升的一个普遍机制(Rudd和 Franklin-Tong
2001)。植物细胞质膜上主要存在三类Ca2+离子通
道: 机械敏感钙离子通道(mechanosesitive Ca2+
channel, MCC)、脱极化激活钙离子通道(depolar-
ization-activated Ca2+ channel, DACC)、超极化激
活钙离子通道(hyperpolarization-activated Ca2+
channel, HACC)通道, 都属于非选择性阳离子通道
(nonselective cation channel, NSCC) (McAinsh和
Pittman 2009)。近年来, 质膜机械敏感(压敏)钙离
子通道在植物细胞应对机械刺激的响应中发挥作用
的报道逐渐增多(Sato等 2001; Shepherd等 2002;
Hayashi和 Takagi 2003; Iwabuchi等 2005, 2008;
Hayashi等 2006)。在缺Ca2+的介质中, 机械刺激诱
导的铁线蕨叶绿体逃避反应被抑制, 且进一步的实
验显示该反应还可被质膜 Ca2+通道阻抑剂镧离子
(La3+)及压敏钙离子通道阻抑剂钆离子(Gd3+)所抑制
(Sato等 2001)。当介质中的Ca2+离子被清除时, 机
械刺激诱导的轮藻细胞受体电位的产生也被抑制。
Kaneko等(2005)表明质膜上的压敏钙离子通道可能
参与了细胞对机械刺激信号的感应。低渗与高渗
处理都能诱发拟南芥叶片细胞内 Ca2+浓度的短暂
上升, 且都依赖于外源Ca2+的存在并对压敏钙离子
通道的阻抑剂钆离子(Gd3+)敏感, 这些结果都表明
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外源 Ca2+从胞外通过质膜上的钙离子通道流入胞
内并参与了细胞对机械刺激的感应(Hayashi等
2006)。这些压敏钙离子通道被认为是由于机械刺
激作用于细胞壁 -细胞膜 -细胞骨架连续体使得质
膜发生形变而激活的, 并将细胞膨压变化、细胞体
积扩大及受触摸、弯曲、重力等刺激胁迫过程在
该连续体中产生的剪切力转导到胞内(Hayashi等
2006; Iwabuchi等 2008)。
细胞内 Ca2+浓度升高的另一条途径是胞内钙
库中的 Ca2+释放至细胞质中。许多观测表明机械
刺激诱导胞内的 Ca2+浓度的上升都可被内膜 Ca2+
通道的阻抑剂钌红(ruthenium red)所抑制, 可见这
些胞内 Ca2+浓度的上升至少部分是由于胞内钙库
Ca2+通道的打开所产生的(Haley等 1995; Legué等
1997; Kikuyama和Tazawa 2001)。Cessna等(1998)
报道低渗处理烟草细胞可使细胞内产生两次 Ca2+
浓度的上升, 其中第一次上升是源于胞外Ca2+的流
入, 而第二次是源于胞内钙库 Ca2+的释放。
2.4 活性氧(reactive oxygen species, ROS)信号系
统 活性氧是植物细胞内一类重要的信号分子, 参
与调控一系列信号事件(Van Breusegem等 2008)。
在正常生长条件下, 植物细胞内的活性氧的含量处
于一个较低的水平, 而在受到病菌侵染及各种环境
因子的胁迫时, 细胞内氧化还原平衡被打破, 诱发
产生大量的活性氧。近年来, 关于机械刺激诱导的
活性氧的产生的报道也逐渐增多(Yahraus等 1995;
Gus-Mayer等1998; Engelberth 2003; Slesak等2008;
李忠光和龚明 2008, 2010; 李忠光等 2009)。通过
对大豆悬浮细胞进行低渗处理而对细胞实施机械刺
激后, Yahraus等(1995)观察到强烈的氧化爆发, 而
且氧化爆发的程度与低渗处理的强度密切相关。
由于低渗处理对细胞造成的机械刺激是间接的,
Yahraus等(1995)还通过将大豆悬浮细胞置于盖玻
片与载玻片之间, 然后再施加一定的力于该体系, 研
究了大豆细胞对直接的机械刺激的反应。在施加
机械刺激后, 细胞内观察到有强烈的氧化爆发。用
解剖针对欧芹细胞施加机械刺激后, Gus-Mayer等
(1998)观察到细胞内有大量的活性氧产生。机械
刺激使冰叶日中花叶片细胞(Slesak等2008)及烟草
悬浮培养细胞(李忠光和龚明 2008)内的H2O2含量
上升。
综上所述, 机械刺激可诱发植物细胞中H2O2等
活性氧的积累, 但其产生途径尚不清楚。Cazale等
(1998)发现, 对烟草悬浮培养细胞施加超渗胁迫或
物理压力等机械刺激后, 可诱发烟草悬浮细胞中的
H2O2迅速增加, 这种氧化爆发被NADPH氧化酶抑
制剂所抑制, 并且还发现蛋白质磷酸化、胞外碱
化、Ca2+通道的开放等参与机械刺激诱发的氧化
爆发过程。我们的研究结果也表明, 在烟草悬浮培
养细胞中, 通过提高摇床转速的方法对其进行机械
刺激处理, 烟草悬浮培养细胞介质中的H2O2含量比
正常培养的细胞高出几倍到十几倍, 并且细胞壁结
合的过氧化物酶(POD)活性增加了 70%, 表明机械
刺激诱发的H2O2产生的途径之一是通过POD途径
来实现的, 而钙信使系统参与了机械刺激诱导的烟
草细胞H2O2爆发的调控(李忠光和龚明2008, 2010;
李忠光等 2009)。
2.5 一氧化氮信号系统 一氧化氮(NO)是一类具有
生物活性的气态分子, 作为胞内与细胞间的一类重
要的信号分子参与了植物体多种生化与生理过程的
调控及植物对逆境胁迫的响应(Besson-Bard等
2008; Wilson等 2008)。Garcés等(2001)报道以离
心方式对其叶片实施机械刺激后, 拟南芥细胞内的
NO含量显著上升, 表明NO作为信号分子参与介导
了植物细胞对机械刺激的反应。本实验室通过提
高振荡培养箱的转速来对烟草悬浮细胞进行机械刺
激, 结果发现不同强度机械刺激处理后, 烟草悬浮
细胞内NO的含量与对照相比显著增加(柯学2006;
陈哲 2009)。
NO的合成路径及信号过程在动物细胞中的研
究已相对比较成熟, 但NO在植物细胞中是怎样产
生及作用的还不是很清楚。现有的证据表明植物
细胞内NO的产生可能存在两条酶途径: 硝酸/亚硝
酸还原酶和 L-精氨酸依赖的类 NOS途径。尽管
至今在植物基因组中还未找到动物一氧化氮合酶
(NOS)的同源物, 但植物细胞中可能存在类NOS酶
(NOS-like enzyme) (Besson-Bard等 2008)。Garcés
等(2001)利用酶抑制剂证实在其实验系统中机械刺
激所产生的NO是通过类NOS途径合成的。在本
实验室的实验系统中, 硝酸还原酶(NR)的抑制剂
NaN3对机械刺激诱导的烟草悬浮细胞NO的产生
没有明显的影响, 而一氧化氮合酶(NOS)抑制剂NG-
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甲基-L精氨酸(LNMMA)则可显著抑制机械刺激诱
导的烟草细胞NO的产生, 表明该系统中NO的产
生主要是通过NOS酶途径合成的(柯学 2006)。
2.6 激素信号 乙烯是一种气态的植物激素, 可参与
调控植物生长发育、代谢及防御等过程。Biro和
Jaffe (1984)发现通过刮擦菜豆的节间对其施加的机
械刺激可诱发乙烯的产生。植物受机械刺激作用
所产生的接触性形态变化类似于在乙烯处理下发生
的形态变化特征(Okamoto等 2008), 即植株茎干的
加粗及植株高度的降低, 也暗示着乙烯与植物对机
械刺激的反应之间存在某种关联。但 Anten等
(2006)利用乙烯不敏感转基因烟草研究发现机械刺
激过的烟草植株的茎干比未受刺激的植株的茎干要
短和粗, 且这种变化不受植株基因型的影响, 即乙
烯并未参与机械刺激诱导的烟草茎干形态变化过
程, 但其参与了机械刺激对烟草嫩芽生长的抑制过
程。Yamamoto等(2008)利用乙烯合成突变株研究
发现乙烯对机械刺激下拟南芥根发生的弯曲反应具
有调控作用, 尽管根的弯曲程度与乙烯的产量呈负
相关关系。上述结果表明乙烯对不同物种植物的
不同器官在机械刺激下的反应的调控作用不同。
由于机械刺激后 5~30 min植物细胞内相关基因的
转录就已开始(Braam和Davis 1990), 而乙烯的产
生始于机械刺激后 45~60 min, 且在刺激后 2 h左
右达到峰值(Biro和Jaffe 1984), 这段时间差又说明
乙烯不可能在植物对机械刺激的感应过程中起主要
作用(Johnson等 1998)。
茉莉酸酯(jasmonates, JAs)是一类由亚麻酸通
过正十八烷酸途径合成的环戊酮衍生物。近年来
的研究表明这类脂衍生物包括茉莉酸(jasmonic acid,
JA)、茉莉酸甲酯及12-氧 -植物二烯酸(12-OPDA)
都参与了机械刺激诱发的植物的接触性形态变化过
程。Stelmach等(1998)报道 12-OPDA的类似物冠
菌素可在菜豆中诱发与植物接触性形态建成典型特
征类似的生理变化。过量表达茉莉酸和 12-OPDA
的拟南芥突变株表现出植物接触性形态建成的典型
特征(Ellis等 2002)。总之, 这些报道表明植物遭受
机械刺激后, 茉莉酸酯可能在其信号传导过程中发
挥作用, 最终使植物表现出接触性形态建成的典型
特征(Wasternack等 2006; Tretner等 2008)。
生长素由于其在植物的向性运动中的作用而
被广泛认为参与了植物对机械刺激的感应与传导过
程(Chehab等 2009)。此外, 脱落酸(ABA)和类黄酮
也被认为可能参与了该过程。
2.7 机械刺激过程中细胞信号的相互作用与交谈
(crosstalk) 综上所述, 机械刺激可在植物中诱发
受体电位、钙信号、R O S 信号、NO 信号、激
素信号等多种信号事件(表2), 植物对机械刺激的各
种反应不是单一的一种信号分子作用的结果, 而是
通过这些信号分子之间的相互作用和信号交谈来实
表 2 机械刺激诱导的植物细胞信号的发生
Table 2 The signaling events induced by mechanical stimulation in plants
机械刺激形式 植物种类 细胞信号及响应时间 文献
按压、触摸、重力、 轮藻 受体电位(约 100 ms) Iwabuchi等 2005, 2008; Fasano等 2002; Kaneko等 2005;
机械脉冲 Shepherd等 2002, 2008
触摸、渗透压变化、 拟南芥、烟草、 钙信号(数秒钟) Legué等 1997; Hayashi等 2006; Knight等 1991; Haley
风吹、按压、重力 葫芦、轮藻 等 1995; Kikuyama和 Tazawa 2001; Iwabuchi等 2005
离心、机械振荡 拟南芥、烟草细胞 NO信号(几分钟至十 Garcés等 2001; 柯学 2006; 陈哲 2009
几分钟)
刮擦、机械振荡、渗 豌豆、大豆、欧芹、 ROS信号(几分钟至 Yahraus等 1995; Gus-Mayer等 1998; Engelberth 2003;
透胁迫、物理压力、 松叶菊、烟草细胞 十几分钟) Slesak等 2008; 李忠光和龚明 2008, 2010
针刺、损伤
机械阻隔、物理阻隔、 拟南芥、菜豆 乙烯(几十分钟) Biro和 Jaffe 1984; Okamoto等 2008; Yamamoto等 2008
刮擦、损伤
机械损伤 拟南芥 磷脂酰肌醇, 多磷酸 Mosblech等 2008
肌醇(几十分钟)
机械损伤 番茄、苜蓿 茉莉酸(几十分钟) Wasternack等 2006; Tretner等 2008
植物生理学通讯 第 46卷 第 6期, 2010年 6月524
现的。本实验室的研究表明机械刺激在烟草悬浮
细胞内诱发的NO信号先于 ROS信号发生, 而NO
清除剂 c-PTIO预处理烟草细胞使胞内机械刺激诱
发的NO含量降低后, 胞内机械刺激诱发的ROS含
量也随之下降, 表明NO与 ROS存在相互作用(陈
哲 2009)。
我们发现外源Ca2+在一定的浓度范围内以剂
量依赖的方式显著促进胞内ROS的产生, 而Ca2+螯
合剂EGTA预处理的烟草悬浮细胞机械刺激诱发的
ROS的产生受到明显抑制(孔祥翔 2009)。以 Ca2+
和CaM为核心的钙信使系统通过直接(与CWPOD
结合)或间接(调节细胞壁pH值)调节CWPOD活性
的方式, 都可调节由MS诱发的烟草细胞中H2O2爆
发的形成(李忠光和龚明 2010)。而机械刺激后细
胞内ROS浓度和Ca2+浓度都发生了变化及ROS产
生途径之一的关键酶NADPH氧化酶包含两个结合
钙离子的 EF手模序的事实表明, 这两类信号分子
功能上可能存在相互关联, 并共同参与了植物对机
械刺激的感应与反应(Sagi和 Fluhr 2006)。此外,
Ca2+螯合剂EGTA、钙离子通道阻塞剂及钙调素抑
制剂都可显著抑制机械刺激诱发的烟草细胞内NO
的产生, 表明钙信使系统与NO信号存在信号交谈
(柯学 2006)。
3 机械刺激诱导植物细胞的基因表达
Braam和Davis (1990)首次报道了植物中存在
机械刺激可诱导(touch-inducible)表达的基因(TCH
基因)。在受到机械刺激(风吹、雨淋、触摸、机
械损伤) 10~30 min后, 至少有4种基因的mRNA水
平迅速增加, 增幅高达 100多倍。这 4种基因分别
为 TCH1、TCH2、TCH3和 TCH4, 其中 TCH1编
码钙调素(Braam和Davis 1990; Lee等2005)、TCH2
和TCH3编码钙调素相关蛋白(Braam和Davis 1990;
Delk等2005; McCormack等2005)、TCH4 (XTH22)
编码一细胞壁修饰蛋白——木葡聚糖内转糖苷酶/
水解酶(XTH) (Braam和Davis 1990)。随后的研究
还发现了一些其他的受机械刺激诱导或影响的基
因, 如ACC合成酶基因(Tatsuki和Mori 1999)和编
码蛋白激酶的基因(Ichimura等 2000)。
总体而言, 植物细胞内受机械刺激诱导的基因
可分为三大类: 钙离子结合蛋白基因、细胞壁修饰
蛋白基因及编码与病害抵御相关蛋白基因(Braam
2005; Chehab等 2009)。Lee等(2005)对机械刺激
后拟南芥中的基因表达进行全基因组筛选, 发现超
过总基因组2.5%的基因其表达在机械刺激后至少
上调了 2倍。基因芯片上包含的 48个 CML中, 在
机械刺激过的植株中有21个CML基因的表达至少
上调了 2倍(Lee等 2005)。除钙离子受体基因外,
编码细胞壁修饰蛋白的基因的表达也受机械刺激调
控。与对照相比, 基因芯片上含有的 33个 XTH基
因, 受机械刺激的植株基因组中有近半(16个)的
XTH基因的表达被上调(Lee等 2005)。植物细胞
的形状、大小及形成大都与细胞壁紧密相关, 而木
葡聚糖内转糖苷酶(XTH)催化植物细胞壁中木葡聚
糖多体间的切割与连接, 因而能够对细胞壁进行修
饰从而对植物的形态起决定作用。因机械刺激而
受影响的细胞壁修饰蛋白基因如 XTH的表达可能
在植物随后的接触性形态建成过程中具有决定性的
作用。机械刺激在植物细胞内诱导表达的另一类
基因是编码病害抵御相关蛋白的基因(Braam 2005;
Lee等 2005; Chehab等 2009)。Mauch等(1997)报
道了机械刺激小麦幼苗可诱导一个参与病虫害抵御
的脂氧化酶基因(LOX)的迅速表达。
此外, TCH基因不仅受具有共同机械力特征的
刺激方式(如触摸、风吹、雨淋、机械损伤等)所
诱导, 其表达也受其他环境刺激方式如黑暗、低
温、植物激素的诱导(Braam和Davis 1990; Iliev等
2002)。53%的受机械刺激诱导上调的基因与TCH
基因一样也可受黑暗调控, 而67%的受黑暗诱导的
基因也可受机械刺激诱导表达(Lee等 2005)。
Scippa等(2008)发现白杨树主根在遭受弯折的
机械刺激后有15个基因的表达发生变化, 其中9个
基因的表达上调, 1个基因只在弯折的树根中表达,
5个基因的表达下调。上调的 9个基因中 7个(1个
过氧化物还原酶, 1个 aldo/chetoreductase, 3个烯
醇化酶, 1个非二磷酸甘油酸依赖的磷酸甘油酸变
位酶, 1个At2g39050/T7F6.22)及下调的5个基因中
的2个(1个二磷酸果糖醛缩酶和1个树皮存储蛋白)
已经被鉴定出来, 其中过氧化物还原酶和 aldo/
chetoreductase主要参与植物病害抵御过程, 3个烯
醇化酶、非二磷酸甘油酸依赖的磷酸甘油酸变位
酶、二磷酸果糖醛缩酶在植物逆境适应代谢过程
发挥作用, At2g39050/T7F6.22可能是参与蛋白质表
植物生理学通讯 第 46卷 第 6期, 2010年 6月 525
达过程的蛋白, 树皮存储蛋白在氮的储存过程中发
挥作用(Scippa等 2008)。
4 展望
综上所述, 机械刺激是一种以多种形式存在于
自然界的环境胁迫因子, 它在植物体内先后诱发受
体电位、钙信号、ROS信号、NO信号等一系列
信号事件, 这些信号相互作用共同参与调控植物的
基因表达及多个生理生化过程, 最终使植物产生对
机械刺激的可见的形态反应(图 2)。之前对于机械
刺激的研究主要集中在其对植物生长发育、形态
建成、生理生化过程等方面的影响, 目前仍有许多
问题需进一步的研究。基于国内外的研究现状及
进展, 我们对这一领域将来的研究方向及待解决的
问题提出几点展望:
(1)尽管机械刺激信号经细胞壁-细胞膜-细胞
质连续体进入细胞内的信号转导过程得到了一些研
究结果的支持, 但机械刺激信号从胞外转导进入胞
内的精确路径尚不清楚, 且信号传入胞内后又是如
何引发下游信号事件的还有待进一步研究。
(2)机械刺激与其他环境刺激一样也可在植物
细胞内诱发钙、活性氧、一氧化氮等信号, 但这
些信号分子在细胞内产生的时空顺序及它们怎样相
互作用的还不是很清楚。
(3)机械刺激在植物细胞内诱发的多种基因表
达同时也可被其他环境条件所诱导, 因此弄清自然
条件下多种环境因子共同作用对机械刺激可诱导基
因的调控将具有重要意义。
(4)机械刺激可诱导植物多种抗逆性的形成, 但
其机理不清楚; 而植物在自然界的存活是对复杂自
然环境的多种胁迫因子综合适应的结果, 因而深入
研究机械刺激诱导的植物交叉适应有重要的理论和
实际意义。
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mechanical stimulation
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