全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (3): 377~384　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0567 377
收稿 2014-12-04　　修定 2015-01-30
资助 国家自然科学基金项目(31172026和31372125)。
* 通讯作者(E-mail: hshen@scau.edu.cn; Tel: 020-28980056)。
AtPIN2基因通过影响根尖抗氧化能力参与拟南芥耐铝响应
曹华苹, 吴道铭, 沈宏*
华南农业大学资源环境学院, 广州510642
摘要: PIN2是根尖生长素运输的重要蛋白, PIN2基因的差异表达是否影响植物耐铝性并不清楚。本文以不同AtPIN2表达水
平的拟南芥为材料, 研究了AtPIN2差异表达对拟南芥耐铝性的影响。结果表明, 铝处理明显增强拟南芥根尖0~5 mm区域
AtPIN2基因的转录表达, 与对照相比, 其表达量增加了80%。铝能诱导PIN2蛋白在根尖细胞膜水平方向累积, 并且呈束状
分布。通过分析不同AtPIN2表达材料的耐铝性, 发现在铝处理条件下, PIN2缺失突变体(pin2-ko)的根系伸长速率显著小于
PIN2超表达(PIN2-OX)和野生型材料(Col); 并且, pin2-ko累积较多的活性氧; pin2-ko的SOD、CAT和APX活性以及GSH含
量均显著低于PIN2-OX。上述结果表明, AtPIN2表达差异影响拟南芥耐铝性, 敲除AtPIN2导致其对铝毒更敏感, 其机理可
能是AtPIN2通过影响根尖抗氧化能力参与拟南芥耐铝响应。
关键词: 铝胁迫; 拟南芥; AtPIN2; 抗氧化能力
AtPIN2 Is Involved in Aluminum Tolerance by Affecting Antioxidant Capacity
in the Roots of Arabidopsis
CAO Hua-Ping, WU Dao-Ming, SHEN Hong*
College of Resources and Environment, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China
Abstract: PIN2 is an important auxin efflux protein. It remains unclear whether differential expression of At-
PIN2 influences aluminum tolerance of Arabidopsis thaliana. In this study, the relationship between differential
expression of AtPIN2 and aluminum tolerance was examined using Arabidopsis PIN2 overexpression line
(PIN2-OX), PIN2 knock-out line (pin2-ko), and Columbia wild type (Col) as materials. Al treatment enhanced
the expression of AtPIN2 in 0–5 mm root tips of Arabidopsis seedlings obviously, and its expression was in-
creased by 80% in comparison to the control. Al could induce the accumulation of PIN2 protein in the plasma
membrane horizontal direction, and PIN2 protein showed a cluster distribution. Exposure to Al stress, a more
serious root inhibition was observed in pin2-ko than in PIN2-OX and Col. PIN2-OX had a lower content of
H2O2 and O2¯· than pin2-ko. Exposure to Al stress, SOD, CAT and APX activities and GSH content of pin2-ko
were lower than PIN2-OX. These results suggested that different expression of AtPIN2 influenced Al tolerance
of Arabidopsis seedling, pin2-ko was more sensitive to Al, and this might be AtPIN2 involved in aluminum tol-
erance by affecting antioxidant capacity.
Key words: aluminum stress; Arabidopsis thaliana; AtPIN2; antioxidant capacity
酸性土壤约占世界潜在可耕地面积的50%,
铝毒害问题在酸性土壤上表现严重并对植物生长
造成影响(Kochian等2004)。铝对植物毒害的最初
反应是抑制植物根尖伸长(Delhaize和Ryan 1995),
其主要原因是铝抑制了根尖细胞伸长和分化
(Poschenrieder等2009)。然而, 诱发活性氧累积同
样是铝抑制细胞伸长的重要原因。这主要表现为,
铝胁迫诱发活性氧累积, 导致细胞壁发生氧化甚
至木质化(Hossain等2005; Poschenrieder等2009),
或者质膜脂质过氧化和破坏质膜完整性(Yamamoto
等2001; Sujkowska-Rybkowska 2012)。为缓解氧
化毒害, 植物会启动自身的抗氧化系统, 如激活超
氧化物岐化酶(superoxidase dismutase, SOD)、过
氧化氢酶(catalase, CAT)和抗坏血酸过氧化物酶
(ascorbate peroxidase, APX)等抗氧化酶系统, 增加
抗坏血酸(ascorbic acid, AsA)和谷胱甘肽(glutathione,
GSH)等抗氧化物质(Sujkowska-Rybkowska 2012)。
PIN (PIN-FORMED)蛋白是参与生长素极性
运输的重要蛋白(Blilou等2005; 吴道铭等2014)。
植物生理学报378
研究发现, 铝抑制苜蓿、拟南芥根尖生长均与生
长素极性运输有关(Sun等2010; Zhou等2014); 同
时, 铝对拟南芥根尖生长素运输的影响可能与铝
在分子水平上影响运输载体相关基因PIN2的转录
表达有关(Shen等2008; Sun等2010)。Shen等(2008)
发现, 铝能够抑制拟南芥根尖PIN2循环和囊泡运
输, 进而影响根尖生长素运输, 抑制拟南芥根尖生
长。在拟南芥中, PIN蛋白家族存在8个成员, 分别
命名为PIN1~PIN8 (Petrasek 2006)。其中, PIN2蛋
白是唯一一个特异性定位于根尖分生区和伸长区
的表皮和皮层的PIN蛋白, 并负责生长素在皮层的
向基运输和在表皮的向顶运输(Blilou等2005; Pa-
ponov等2005)。PIN2主要在表层细胞表达; 由于
其位于根系的表层, 与其他PINs蛋白(如PIN1、
PIN3、PIN4、PIN7等)比较, PIN2蛋白可能更容
易、更早感受到铝的毒害作用(Shen等2008; Sun等
2010)。在水稻中, 超表达OsPIN2能减少铝诱导的
活性氧累积, 并对水稻根尖铝的吸收产生影响, 进
而提高水稻的耐铝性(Wu等2014)。而对于拟南芥,
超量表达PIN2是否也影响其耐铝性, 目前尚不清
楚。本研究以不同AtPIN2表达水平拟南芥(PIN2超
表达材料PIN2-OX、PIN2缺失突变体pin2-ko和对
照野生型Col)为材料, 分析AtPIN2的差异表达对拟
南芥耐铝性的影响, 并初步探讨其可能的机制。
材料与方法
1 材料培养
供试拟南芥材料包括拟南芥(Arabidopsis thali-
ana L.) PIN2超表达(overexpression of AtPIN2, PIN2-
OX)、PIN2缺失突变体(AtPIN2 knock out, pin2-ko)、
对照野生型(Arabidopsis thaliana ecotype Columbia,
Col)及PIN2绿色荧光(PIN2::GFP), 分别来源于俄
亥俄州立大学拟南芥生物资源中心[Arabidopsis Bi-
ological Resource Center (ABRC), Ohio State University]
和德国波恩大学细胞与分子植物研究所(Institute
of Cellular and Molecular Botany, University of
Bonn)。
2 处理设计
拟南芥种子经层积处理和灭菌后, 用灭菌的
牙签将种子(Col、PIN2-OX、pin2-ko)均匀地播在
80目不锈钢筛网上(陈建红和沈宏2007), 或者将种
子(Col、PIN2::GFP)直接播在MS培养基上。最后
将密封完好的培养盒及培养皿置于光照培养箱内,
培养条件为白天22 ℃, 16 h; 晚上18 ℃, 8 h; 光照
150 μmol·m-2·s-1。处理设置1: 种子在1/2MS营养液
(pH 5.5, 1%葡萄糖)生长6 d后, 再转移到含有0或50
μmol·L-1 AlCl3的1/4MS营养液(pH 4.5, 1%葡萄糖)
处理1 d; 或者在1/6MS (pH 5.5, 1%葡萄糖)培养基
上生长6 d, 挑选长势一致的幼苗置于含有0或100
μmol·L-1 AlCl3的0.2 mmol·L
-1 CaCl2溶液(pH 4.5)中
处理2 h; 处理设置2: 种子在含有0或50 μmol·L-1
AlCl3的1/4MS营养液(pH 4.5, 1%葡萄糖)处理7 d。
3 根长与生物量测定
根长测定: 种子生长6 d后, 每个基因型挑选两
个培养盒, 每盒保留长势一致的幼苗20株, 铝处理
1 d并测定处理前后的根长, 处理后根长与原始根
长之差为根伸长量, 相对根长(%)=处理的根伸长
量/对照的根伸长量×100%。
生物量测定: 铝处理7 d后, 每个处理每个基因
型挑选长势一致的幼苗60株, 用万分之一天平称
量每20株生物量, 再用刀片切除根部称其地上部
生物量, 两者之差为根部生物量。
4 活性氧累积与抗氧化响应检测
活性氧测定: 过氧化氢含量的测定参照Chen
和Kao (1999)的方法, 超氧阴离子产生速率参照El-
stner和Heupel (1976)的方法。
抗氧化酶活性测定: SOD测定参照Giannop-
olitis和Ries (1977)的方法, 以抑制氮蓝四唑(NBT)
光还原50%所需酶量表示一个酶活单位(U); CAT
参照Aebi (1984)的方法, 以每分钟OD240变化的
0.0436为一个酶活单位(U); APX和谷胱甘肽还原
酶(glutathione reductase, GR)参照Akbulut和Çakır
(2010)的方法, 其中APX以每分钟OD290变化的
0.0028为一个酶活单位(U), GR以每分钟OD340变化
的0.00622为一个酶活单位(U)。
抗氧化物质测定: AsA和氧化型抗坏血酸(di-
hydroascorbate, DHA)含量测定参照Jiang和Zhang
(2001)的方法; GSH和氧化型谷胱甘肽(glutathione
oxidized, GSSG)含量测定参照Nagalakshmi和
Prasad (2001)方法。
5 RNA提取与RT-PCR
Col幼苗处理2 h后, 收获幼苗根系并且在体视
镜(SZ760T2LED, 中国)下切取根段0~5 mm和5~10
mm, 并及时用液氮冻存, 用Omega Plant RNA kit试
曹华苹等: AtPIN2基因通过影响根尖抗氧化能力参与拟南芥耐铝响应 379
剂盒抽提RNA、Takara PrimeScript RT Master Mix
(Perfect Real Time)反转录cDNA并按Invitrogen公
司说明书进行实时定量PCR。PIN2基因正向引物
为5′-TATCAACACTGCCTAACACG-3′, 反向引物
为5′-GAAGAGATCATTGATGAGGC-3′。内标基
因β-tubulin的正反向引物分别为5′-TGGGAACTC-
TGCTCATATCT-3′和5′-GAAAGGAATGAG-
GTTCACTG-3′。
6 激光共聚焦显微观察
PIN2::GFP幼苗处理2 h后, 取幼苗根尖置于
载玻片上, 加1滴50% (V/V)甘油并盖上盖玻片, 置
于激光共聚焦显微镜(Eclipse 800, 日本)下使用488
nm或 543 nm Argon激光 (1.4 mW) 观察。每个处
理植株观察量均超过10株, 获取典型照片。
实验结果
1 铝对AtPIN2基因表达的影响
通过检测铝处理条件下拟南芥根尖不同根段
的AtPIN2基因表达量, 发现铝处理显著增强根尖
0~5 mm根段AtPIN2基因表达丰度(图1), 并且, 铝
处理后0~5 mm根段AtPIN2表达量是对照的1.8
倍。然而, 铝处理对5~10 mm AtPIN2表达没有显
著影响。
现。与对照比较, 铝处理显著抑制PIN2::GFP拟南
芥的根毛和主根生长(图2-A和B)。激光共聚焦显微
结果显示, 未进行铝处理, PIN2均匀地定位于细胞
膜上(图2-C); 而经铝处理后, PIN2在细胞膜上累积,
呈束状分布, 并向细胞内扩散(图2-D)。可见铝对根
尖分生区外皮层PIN2蛋白的分布产生了影响。
图2 铝对PIN2蛋白定位的影响
Fig.2 Effect of Al on PIN2 protein localization
A和B: PIN2::GFP转基因拟南芥根系生长; C和D: 根尖分生
区外皮层PIN2蛋白表达。A和C为0 μmol·L-1 Al3+处理; B和D为100
μmol·L-1 Al3+处理。
3 不同AtPIN2表达拟南芥材料的耐铝性
为进一步了解PIN2对拟南芥耐铝性的影响,
我们比较不同AtPIN2表达水平拟南芥材料的耐铝
性。与0 μmol·L-1 Al3+处理比较, 50 μmol·L-1 Al3+处
理抑制所有基因型拟南芥的根系生长和生物量累
积。铝处理1 d, pin2-ko、Col和PIN2-OX的根系生
长均被显著抑制 , 其相对根长分别为38.0%、
49.8%和55.1% (图3), pin2-ko的根系生长抑制最明
显。三个基因型的地上部生物量在对照条件下无
显著差异, 铝处理抑制拟南芥地上部生物量, 但是
图1 铝处理对野生型拟南芥Col根尖AtPIN2基因表达的影响
Fig.1 Effect of Al on AtPIN2 expression in wild-type seedlings
数据为均值±标准误差(n=3)。柱子上字母不同表示同一根段
不同处理差异达到显著水平(P<0.05), 下同。
2 铝对PIN2蛋白表达的影响
借助PIN2::GFP转基因拟南芥材料, 铝处理下
根尖分生区外皮层PIN2蛋白细胞定位情况得以展
植物生理学报380
三个基因型之间差异不明显(图4-A)。铝处理显著
抑制根系生物量, pin2-ko、Col和PIN2-OX的根系
生物量分别减少了72.3%、53.3%和48.5% (图4-B),
pin2-ko的生物量减少最明显。上述结果表明, At-
PIN2表达差异影响了拟南芥耐铝性, 敲除PIN2基
因的拟南芥对铝更加敏感, 而超表达PIN2基因在
一定程度上提高了拟南芥耐铝性。
4 铝处理对活性氧累积的影响
为初步了解AtPIN2表达差异影响拟南芥耐铝
性的可能机制, 我们分析了铝胁迫对不同AtPIN2
表达材料的根系活性氧累积的影响。0 μmol·L-1
Al3+处理条件下的三个基因型超氧阴离子产生速
率和过氧化氢含量无明显差异, 50 μmol·L-1 Al3+处
理显著增强三个基因型的超氧阴离子产生速率和
过氧化氢含量, 且PIN2-OX的超氧阴离子产生速率
和过氧化氢含量显著低于pin2-ko (图5)。pin2-ko、
Col和PIN2-OX的超氧阴离子产生速率分别比对照
提高了54.9%、42.4%和30.9%, 其中pin2-ko显著高
于Col和PIN2-OX (图5-A); 过氧化氢含量分别比对
照提高了49.0%、41.4%和29.7% (图5-B)。
图3 铝处理对拟南芥根系伸长的影响
Fig.3 Effect of Al on root growth in Arabidopsis seedlings
数据为均值±标准误差(n=20)。
图4 铝处理对拟南芥鲜重的影响
Fig.4 Effect of Al on fresh weight in Arabidopsis seedlings
A: 长期铝处理对不同AtPIN2表达拟南芥材料茎叶鲜重的影响; B: 根系鲜重。数据为均值±标准误差(n=3), 图5~7同此。
图5 铝处理对拟南芥活性氧累积的影响
Fig.5 Effects of Al on reactive oxygen species accumulation in Arabidopsis seedlings
A: 根系超氧阴离子产生速率的影响; B: 根系过氧化氢含量。
曹华苹等: AtPIN2基因通过影响根尖抗氧化能力参与拟南芥耐铝响应 381
5 铝处理后根尖抗氧化酶活性变化
三个基因型拟南芥的SOD、CAT、APX和GR
活性在对照中均没有显著性差异。50 μmol·L-1 Al3+
处理条件下, 超表达材料PIN2-OX的SOD、APX和
GR活性均显著高于对照的酶活性(图6-A、C和D),
而缺失突变体pin2-ko仅有APX活性显著性提高(图
6-C), 相反, CAT活性受到铝胁迫明显下降(图6-B);
野生型Col 的APX和GR活性均显著提高(图6-C和
D)。可见, AtPIN2表达差异影响了铝处理条件下
拟南芥的抗氧化酶活性, 其中pin2-ko具有较弱的
抗氧化酶活性。
6 铝处理后根尖AsA-GSH代谢变化
AsA-GSH代谢是植物体内重要的抗氧化代
谢, 其中AsA和GSH是这个代谢中两种关键的非酶
类活性氧清除剂。铝处理条件下, pin2-ko和Col根
系AsA含量显著增加, 三种基因型的DHA含量变
化不明显, 同时, 三种基因型的AsA/DHA比值变化
均不显著(图7-A、B和C), 表明铝处理对三种基因
型的AsA-DHA代谢平衡影响不大。铝处理后Col
和PIN2-OX的GSSG含量显著减少, 但是, 三种基因
型的GSH含量和GSH/GSSG比值均显著增加, 其中
Col和PIN2-OX的变化均比pin2-ko显著(图7-D、E
和F), 表明铝处理影响GSH-GSSG代谢平衡, 其中
Col和PIN2-OX表现更为明显。
讨　　论
在拟南芥中, PIN2蛋白特异性定位于根尖分生
区到伸长区的表皮和皮层细胞(Blilou等2005), 而
这些区域是根尖最先接触铝并对铝胁迫作出反应
的区域(Sivaguru和Horst 1998)。与Shen等(2008)和
Sun等(2010)发现的结果一致, 本研究也发现铝处
理能显著增强拟南芥根尖0~5 mm根段的AtPIN2基
因表达(图1), 激光共聚焦结果进一步发现铝会增强
PIN2::GFP表达, 并且这种增强作用主要表现在细
胞膜水平方向(图2-D)。可见, 拟南芥根尖AtPIN2在
基因表达和蛋白表达及定位上均对铝胁迫作出了
响应, 表明AtPIN2可能影响拟南芥的耐铝性。通过
进一步比较不同AtPIN2表达水平的拟南芥耐铝性,
发现铝处理对三个基因型拟南芥的根系伸长和地
上部生长均有影响, 其中pin2-ko的被抑制效果最显
著, 而Col和PIN2-OX差异不显著(图3和4), 表明
PIN2基因被敲除后拟南芥对铝更加敏感。
图6 铝处理对拟南芥抗氧化酶的影响
Fig.6 Effects of Al on antioxidase activicities in Arabidopsis seedlings
A: SOD活性; B: CAT活性; C: APX活性; D: GR活性。
植物生理学报382
铝处理会诱发氧化胁迫, 而植物抵御这种氧
化胁迫的能力在一定程度上影响着植物的耐铝
性。Kobayashi等(2004)发现铝抑制两个豌豆品种
根系生长与ROS的产生呈现明显的正相关。Xu等
(2012)发现铝胁迫诱导铝敏感型小麦(Yangmai-5)
根尖累积更多的过氧化氢和超氧阴离子。我们发
现, 铝处理诱导三种基因型的过氧化氢含量增加,
超氧阴离子产生速率增强, 其中pin2-ko植株的过
氧化氢和超氧阴离子累积均比Col和PIN2-OX多
(图5), 表明铝诱导较多的活性氧累积可能是导致
p in2 -ko耐铝能力减弱的重要原因 , 而超表达
PIN2-OX植株内部累积较少的活性氧, 受到的毒
害较轻。
当植物遭受活性氧伤害时, 其自身会启动防
御机制(非酶和酶系统)抵御活性氧毒害, 非酶系统
包括GSH、AsA等抗氧化物质 ; 酶系统主要是
SOD、POD、GR、CAT和APX等酶(Teotia和Singh
2014)。在活性氧清除系统中, SOD作为第一道防
线, 催化超氧化物转化成过氧化氢; 随后, CAT和
APX催化过氧化氢转化成水; 最终, GR在抗坏血
酸-谷胱甘肽循环系统和谷胱甘肽过氧化物酶循环
系统中作为还原剂将GSSG还原为GSH, 充当间接
图7 铝处理对拟南芥抗氧化物质的影响
Fig.7 Effects of Al on antioxidant contents in Arabidopsis seedlings
A: AsA含量; B: DHA含量; C: AsA/DHA比值; D: GSH含量; E: GSSG含量; F: GSH/GSSG比值。
曹华苹等: AtPIN2基因通过影响根尖抗氧化能力参与拟南芥耐铝响应 383
清除过氧化氢的角色(Apel和Hirt 2004; 吴雪霞等
2013)。为了减轻铝胁迫诱发的氧化毒害, 作物也
会启动自身抗氧化系统(Hossain等2005; Matsumo-
to和Motoda 2013; Liu等2014), 抗氧化能力越强的
作物耐铝性越强(Ma等2012)。我们进一步发现,
受铝处理影响, 在三种基因型中, pin2-ko表现出较
低的SOD、APX和CAT活性; GSH的含量也较低
(图6和7)。说明敲除PIN2基因后铝胁迫条件下拟
南芥的抗氧化能力也有所下降。然而, AtPIN2如何
影响拟南芥抗氧化能力和活性氧累积呢？生长素
和ROS均是重要的信号分子, 它们之间存在着相互
影响作用(Friml和Wisniewska 2005)。Iglesias等
(2010)发现与野生型相比, 拟南芥生长素TIR1/
AFB受体缺失突变体具有更高的抗氧化能力, 表明
生长素信号可能参与了拟南芥的抗氧化反应。
Krishnamurthy和Rathinasabapathi (2013)则发现生
长素及其运输蛋白AUX1可以通过调控ROS信号
来提高拟南芥耐受砷胁迫能力。结合铝胁迫会影
响根尖生长素运输, 导致生长素在根尖累积, 影响
生长素信号传导(Kollmeier等2000; Shen等2008),
我们猜测AtPIN2的突变可能进一步影响了铝胁迫
条件下的生长素信号传导, 进而降低拟南芥根尖
对ROS毒害的应答反应, 导致其无法正常启动自身
抗氧化防御。而超表达AtPIN2后可能减少了铝胁
迫对生长素信号传递的影响。与此相关的具体机
制有待深入研究。
综合上述分析, 拟南芥根尖AtPIN2参与了铝
响应, 并且AtPIN2的表达差异影响了拟南芥的耐
铝性, 表现为PIN2基因被敲除后拟南芥对铝更为
敏感, 而超表达PIN2基因一定程度上提高了拟南
芥耐铝性。其初步机理可能是AtPIN2通过参与生
长素运输直接或间接影响拟南芥根尖对铝胁迫诱
发的氧化毒害应答反应和抗氧化能力, 进而影响
拟南芥的耐铝性。
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