全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (3): 217~224 217
收稿 2013-01-08　　修定 2013-02-21
资助 国家重点基础研究发展计划(2009CB118505)和国家自然
科学基金(30871458和31071338)。
* 通讯作者(E-mail: qwmeng@sdau.edu.cn; Tel: 0538-8249606)。
番茄热激转录因子研究进展
王国栋, 孔凡英, 孟庆伟*
山东农业大学生命科学学院, 作物生物学国家重点实验室, 山东泰安271018
摘要: 热激转录因子(heat shock factor, HSF)是热激反应的主要调控因子, 对热激反应起着非常重要的调节作用。番茄
HsfA1、HsfA2和HsfB1是植物中最典型也是最具代表性的HSFs, 本文概述了这三种番茄HSFs的基本结构、功能、亚细胞
定位、自身网络调控机制以及对各种胁迫响应的研究进展, 最后对植物HSFs有待研究的问题作了展望。
关键词: 番茄; 热激转录因子; 热激反应; 胁迫响应
Research Advancement of Heat Shock Factors in Tomato
WANG Guo-Dong, KONG Fan-Ying, MENG Qing-Wei*
State Key Laboratory of Crop Biology, College of Life Sciences, Shandong Agricultural University, Tai’an, Shandong 271018, China
Abstract: Heat shock transcription factors (HSFs) are the main regulatory factors of heat shock response, and
they play a very important role for regulating heat shock response. HsfA1, HsfA2 and HsfB1 in tomato are the
most typical and the most representative HSFs of plants. This article summarizes the basic structures, functions,
sub-cellular localization of these three HSFs, and their own regulation mechanism as well as the research on
various stress responses. Final part is the outlook of the remaining problems of HSFs in plants.
Key words: tomato; heat shock transcription factor; heat shock response; stress response
热激转录因子(heat shock factor, HSF)是信号
转导途径的末端组分, 通过调节基因活性对热激
和其他胁迫作出响应(Morimoto 1998; Schöffl等
1998; Baniwal等2004; Döring等2007)。这些经热
激而活化的热激转录因子可以识别并特异性结合
在热激蛋白(heat shock protein, HSP)基因启动子区
热激元件(heat shock element, HSE)的保守基序上,
从而调控热激蛋白基因的开启与关闭, 诱导HSPs
的转录, 完成其相应的生物学功能。
植物HSFs基因最早是在番茄中克隆获得的
(Scharf等1990)。根据目前的研究结果, 番茄中至
少有16种HSFs (Scharf等1990; Czarnecka-Verner等
1995; Nover等2001; Kotak等2004), 依据N端结合
域与寡聚域结构之间螺旋的连接长度及HR-A/B之
间插入的氨基酸残基数, 将番茄HSFs分成A、B、
C三类(Nover等2001; Baniwal等2004)。其中Hs-
fA1、HsfA2和HsfB1是最具代表性、研究最清楚
的三种HSFs (Baniwal等2004)。本文主要对番茄
上述三种HSFs的研究进展作一概述。
1 番茄Hsfs的基本结构和功能
1.1 基本结构
虽然番茄HSFs和其他植物HSFs的功能不尽
相同, 但其基本结构却极其相似。主要包含以下
几个重要的结构域: (1) DNA结合结构域(DNA
binding domain, DBD), DBD位于HSFs的N端, 长约
100个氨基酸残基, 其内部存在一个螺旋-转角-螺
旋的疏水结构, 是转录激活的功能区, 也是识别并
结合HSE的保守基序(5′-nGAAnnTTCnnGAAn-3′)
所必需的。(2)寡聚域(oligomerization domain,
OD), OD通过一个连接体与DBD相连, 它是由2个
疏水七肽重复区域A和B (HR-A/B)组成。区域A包
含5~6组疏水的七肽重复序列, 而区域B由2个相互
交叠的七肽重复序列组成, 在空间上形成螺旋型
卷曲螺旋结构(helical coiled-coil structure), HSFs可
通过该结构形成同源三聚体。(3)核定位信号(nu-
clear localization signal, NLS), NLS由一簇碱性氨
基酸残基组成, 绝大部分与C端的HR-A/B相邻, 它
与HSF的亚细胞定位有关(Lyck等1997)。(4) C端
的七元重复域(C terminal heptad repeats, HR-C)及
综　述 Reviews
植物生理学报218
激活域(activator domain, AD), HR-C可能介导抑制
HSF三聚化活性, C端激活域(CTAD)保守性较差,
对转录激活起重要作用。图1为番茄三种HSFs的
基本结构图。
图1 番茄HsfA1、HsfA2和HsfB1的基本结构(改自Nover等1996)
Fig.1 Basic structure of HsfA1, HsfA2 and HsfB1 in tomato (modified from Nover et al 1996)
1.2 功能
热激转录因子(HSF)在本质上是具有转录调
节活性的蛋白质, 在热激反应中的主要功能是与
热激蛋白基因相应的启动子结合, 启动基因的转
录过程, 最终促进热激蛋白(HSPs)的表达, 而HSPs
又可以进一步维持植物体内蛋白质的内稳态(图
2)。由于番茄HSFs的种类不同, 故其功能也各有
差异。HsfA1a是番茄中热诱导基因表达以及包括
HsfA2和HsfB1合成的主要调节因子, 是番茄耐热
过程中必不可少的(Baniwal等2004; Chan-Schami-
net等2009)。HsfA2在热激和恢复过程中不断积
累, 并成为耐热细胞中的主要HSF。HsfA2积极地
图2 热激转录因子功能模式图(引自Baniwal等2004)
Fig.2 Function ideograph of HSFs (cited from Baniwal et al 2004)
王国栋等: 番茄热激转录因子研究进展 219
参与到HsfA1a、Hsp17-CII和Hsp17-CI蛋白互作的
网络中, 从而影响自身的活性和亚细胞定位(Port
等2004; Chan-Schaminet等2009)。HsfB1作为辅助
调节因子能够加强HsfA1a或HsfA2的活性。另外,
HsfB1还可以与其他转录因子共同维持或恢复某
些特定持家基因的表达(Czarnecka-Verner等2000;
Chan-Schaminet等2009; Lee等2012)。
2 番茄HSFs在植物中的进化
针对外界不同的胁迫环境, 需要不同的HSPs
协调作用, 共同抵御外界逆境的侵袭, 伴随着此过
程, HSFs进化成不同的种类, 以达到对这些HSPs调
控的目的。植物的一个显著特征是拥有一个独特
复杂的超过20多个成员的HSF家族, 并且存在热诱
导形式的HSFs, 这些热诱导形式的HSFs在一个漫
长的热激过程中对转录的调控起着非常重要的作
用。图3中列出了三种植物HSFs家族的复杂性, 拟
南芥和水稻的基因组已测序完成(The Arabidopsis
Genome Initiative 2000; Yu等2002), 虽然番茄基因
组刚刚测序完成, 但番茄中Hsfs系统是研究最为详
细的[Scharf等1990, 1998; Boscheinen等1997; Bhar-
ti等2000, 2004; Döring等2000; Heerklotz等2001;
Mishra等2002; Port等2004; 另见Nover等(2001)及
Kadota和Shirasu (2012)综述]。根据寡聚结构域
(OD)的不同, 可以将植物的HSFs分为A、B、C三
类。从系统发育树分析可知, 番茄的HSF家族和拟
南芥的HSF家族在基本组成和复杂性方面很相
似。所以, 我们推测番茄和拟南芥的HSF在某些功
能方面具有相似性。
3 番茄HSFs的亚细胞定位
Scharf等(1998)通过免疫荧光学方法研究了番
茄HsfA1、HsfA2和HsfB1的亚细胞定位。25 ℃时,
组成型表达的HsfA1分布于细胞核和细胞质之间,
在热激过程中进入细胞核, 在恢复的过程中又逐
渐返回到细胞质; 不论温度条件如何变化, HsfB1
通常只分布在细胞核; HsfA2是三个HSFs中最复杂
的, 起初在对照细胞中没有检测到HsfA2, 但经过
15 min短暂地热激诱导后, HsfA2逐渐合成并主要
定位于细胞质中, 随后经过第二次热激, 几乎所有
的HsfA2都集中到了细胞核。HsfA2转移到细胞核
中主要是与HsfA1发生相互作用的结果。随着
HsfA2在第二次热激和恢复过程中不断积累, 大部
分HsfA2又重新在细胞质中被检测到。综上所述,
正是因为这三种HSFs亚细胞定位的不同, 所以决
定了它们功能的差异性及多样性。
4 番茄HSFs网络的调控
热激转录因子(HSF)调控相关基因表达以响
应各种环境胁迫(Hahn等2011)。而植物中HSF网
络在转录水平上的调控主要有两种机制: 一是通
过不同的HSFs协同作用; 二是通过HSFs与分子伴
侣的相互作用(Hahn等2011)。番茄中HsfA1、
HsfA2和HsfB1的调控方式证实了这两种调控机制
(图4)。另外, Snyman和Cronjé (2008)的研究发现,
在热激条件下对番茄幼苗施加外源水杨酸(salicyl-
ic acid, SA)也可以调控HsfA1、HsfA2和HsfB1的
表达。
4.1 HsfA1、HsfA2和HsfB1的协同作用
Chan-Schaminet等(2009)通过GUS报道、免
疫共沉淀、HsfA2核滞留等一系列实验详细地解
析了HsfA1和HsfA2通过形成异源寡聚超级激活因
子复合体这一互作机制(图5)。GUS报道实验通过
构建HsfA1、HsfA2、HsfA3和HsfA4b的不同重组
体, 进而检测GUS活性, 得出HsfA1和HsfA2发生特
异性互作 , 并成为热激基因表达的超级激活因
子。为了进一步研究HsfA1和HsfA2的互作位点,
Chan-Schaminet等(2009)根据HSFs的典型结构, 构
建了HsfA1和HsfA2的DBD、OD和CTAD缺失突
变体, 结合GUS活性检测实验, 认为CTAD和OD结
构域对HsfA1和HsfA2协同激活基因是必要的; 同
时, 经过免疫共沉淀实验发现, 只有HsfA1和HsfA2
具有完整的ODs结构才能形成异源寡聚复合体, 因
而, 为了分析OD结构域不同部分对异源寡聚复合
体形成所起的作用, 作者构建了一系列HsfA2的
OD区域缺失突变体, 并检测与HsfA1的协同作用,
最终发现控制异源寡聚复合体形成的关键区域是
HR-B和其前面连接体的部分序列。为了更详细地
研究HSF复合体的大小和形成, 作者使用原生质体
系表达HSF以及分子筛色谱分析法分析寡聚复合
体, 发现HR-A对HsfA1和HsfA2分别形成同源寡聚
三聚体起关键作用, 而HR-B和连接体则为六元复
合体的形成提供了一个表面。
与A类HSFs相比, B类和C类HSFs作为转录激
活因子没有明显的功能(Kotak等2004; Czarnecka
植物生理学报220
图3 植物HSFs的系统发育树(引自Döring等2007)
Fig.3 Phylogenetic relationship of HSFs (cited from Döring et al 2007)
图4 番茄三种HSFs的调控
Fig.4 Regulation of three types of tomato
等2000, 2004)。然而, 热激诱导的番茄HsfB1可以
作为A类HSFs的辅助激活因子 , 例如 , HsfA1a
(Döring等2007)。Bharti等(2004)发现番茄HsfB1的
辅助激活因子功能主要取决于其C-末端的类组蛋
白基序 , 这一基序是类组蛋白乙酰转移酶蛋白
HAC1生成所必需的, HAC1是植物CREB结合蛋白
家族的一个直接同源物, HsfA1、HsfB1和HAC1形
成的三元复合体可以明显提高HsfA1识别启动子
的效率。
4.2 番茄HSFs与分子伴侣的互作
Hahn等(2011)通过酵母双杂和免疫共沉淀实
验证明了Hsp70和Hsp90与HSFs之间存在直接的相
互作用: HsfA1与Hsp70的N端相互作用, HsfA2与
Hsp70的C端相互作用, HsfB1与Hsp70的作用具有
特异性; HsfA1和 HsfA2均与Hsp90的C端相互作
王国栋等: 番茄热激转录因子研究进展 221
用, 而HsfB1则不能, 这种相互作用并不取决于
Hsp90 C端的MEEVD序列。作者同时进行了GUS
活性检测实验, 当将HsfA1/A2复合体和Hsp90共转
化原生质体时, Hsp90至少对HsfA1、HsfA2中的一
个起负调控作用, 将HsfA1/B1、HsfA2/B1与Hsp70
共转化原生质体时, Hsp70对它们的功能起到抑制
作用, 而这种抑制作用被认为是Hsp70与HsfB1特
异性互作的结果。随后, 分析了Hsp70和Hsp90对
HsfA1和HsfB1的DNA结合活性的影响, Hsp70与
HsfA1的相互作用抑制了HsfA1的DNA结合活性,
而Hsp90与HsfB1的相互作用则促进HsfB1与HES
结合。在分析HSPs对HSFs活性影响的同时, 在
HsfA1和HsfA2共同存在下, HsfB1蛋白量受到
Hsp70严格的负调控作用。由于格尔德毒素(GDA)
能够特异性抑制Hsp90的功能(Pearl等2008), 作者
利用这种药物来分析番茄悬浮培养细胞的内源
HSFs, 发现Hsp90功能的抑制主要影响的是热激反
应中HSFs的量, 最显著的是对HsfB1量的影响。
Hsp90通过影响HsfA1和HsfB1的量来控制热激反
应。在正常或胁迫条件下, Hsp90的抑制会导致
HsfB1蛋白质的稳定, 而对HsfA1的影响主要是转
录水平上。因此, 作者又利用蛋白酶体的两种抑
制剂PS1和LLM分析了Hsp90对HsfB1降解的影响,
发现Hsp90可以使HsfB1通过蛋白酶体降解。
HsfB1通过蛋白酶体降解的同时, 被锚定在了DNA
上, 依赖于Hsp90的 HsfB1的降解需要DNA结合结
构域, 另外, 一个定位在C端的元件也是HsfB1降解
所必要的, 但它不影响HsfB1与DNA的结合或与
Hsp90之间的作用。
Hahn等(2011)通过实验证明Hsp70和Hsp90能
够通过和HSFs网络的相互作用来调节热激基因的
表达(图6)。在正常条件下, 处于不活跃状态下的
HsfA1作为热激反应的主要调控者, 这种状态靠
HsfA1和Hsp70、Hsp90的相互作用来维持, Hsp70
和Hsp90这两种分子伴侣均可控制HsfB1蛋白质的
数量, 而HsfB1能够保持低水平是由于其快速的降
解。在热激条件下, 由于蛋白质变性加剧, Hsp70
和Hsp90就会诱导HsfA1激活和HsfB1的快速积累,
促进热激基因的表达, 进而产生更多的热激蛋白,
与此同时, HsfA2因受热激而诱导, HsfA2蛋白和
某些sHSP (Hsp17)及其他分子伴侣相互作用而形
成了胞质多分子伴侣复合体 , 被称作热激颗粒
(HSG)。在热激恢复阶段, Hsp70和Hsp90自由构象
的恢复导致了HsfA1失活, 主要是Hsp70与HsfA1相
互作用而使其从DNA上释放; Hsp90诱导HsfB1与
DNA结合, 并阻遏热诱导基因的表达, 随后HsfB1
依赖Hsp90快速降解; 与此同时, HsfB1作为其他转
录因子(X)的辅助活化因子, 结合到持家基因(HK-
gene)启动子区的Hsf结合位点。在恢复到正常温
度条件下时, HsfA2从HSG释放, 但其活性进一步
受到与sHSP相互作用的调控。在重复热激阶段,
HsfA1/HsfA2超级激活因子复合体快速形成增强
了热激基因的表达。虽然这只是对番茄的精细研
图5 HSF组装模型(引自Chan-Schaminet等2009)
Fig.5 Model of HSF assembly (cited from Chan-Schaminet
et al 2009)
HSF单体(I)通过HR-A相互作用组装成一个同源寡聚三元复
合物(II)。三元复合物通过异源二聚体相互作用形成一个六元复
合体(III), 这种相互作用靠HR-B和连接体来调节。
植物生理学报222
究, 但这个模型的基本方面也适用于其他植物。
4.3 水杨酸对番茄HSFs的调控
Snyman和Cronjé (2008)通过凝胶阻滞实验研
究发现 , 在热激条件下 , 对番茄幼苗施加0 . 1
mmol·L-1外源水杨酸会明显增强HSF与DNA的结
合能力。另外, 作者又通过qRT-PCR的方法研究了
水杨酸对HsfA1、HsfA2和HsfB1表达的影响。首
先, 作者检测了HsfA1的表达量, 在常温条件下, 对
番茄幼苗外源施加0.1 mmol·L-1的水杨酸可以明显
提高HsfA1的表达量, 随后对番茄幼苗进行30 min
的热激处理, 虽然与对照相比HsfA1的表达量有轻
微的下降, 但经过水杨酸处理后HsfA1的表达量明
显比未经过水杨酸处理的高, 在热激恢复2 h时,
HsfA1的表达量达到了最高; 其次, 作者对番茄幼
苗做相同的处理来检测HsfA2的表达量 , 由于
HsfA2是热诱导型HSF, 所以在常温下几乎检测不
到HsfA2的表达量, 在热激20 min后, 才检测到
HsfA2有轻微的表达, 在热激30 min后表达量显著
提高, 热激恢复30 min时, HsfA2的表达量达最高,
此时, 经过水杨酸处理的幼苗HsfA2的表达量要明
显高于未经过水杨酸处理的幼苗, 在随后的恢复
阶段 , HsfA2的表达量趋于为零 ; 最后 , 作者对
HsfB1表达量进行了检测, 得到了与HsfA2相似的
表达趋势。总之, 在热激条件下, 对番茄幼苗外源
施加水杨酸会明显影响HsfA1、HsfA2和HsfB1的
表达, 即在伴随有热激条件, 外源施加水杨酸会调
控番茄这三种基因的表达。Miljkovic等(2012)研
究表明, 水杨酸、茉莉酸(jasmonic acid)和乙烯
(ethylene)信号通路与植物防御反应有直接的联系,
即SA、JA、ET参与植物防御反应。由此我们推
测番茄HSFs也可能参与生物胁迫。Kumar等
(2009)和Pick等(2012)分别研究发现, 拟南芥HsfB1
和HsfB2b参与病原菌基因的表达调控, 从而使植
物获得系统免疫性抗性, 这更加坚定了番茄HSFs
也能响应生物胁迫这种推测。综上所述, 植物激
素可以影响HSFs的表达, 其他一些环境因子, 如低
温, 是否也参与HSFs的调控? 本实验室长期从事低
温胁迫相关研究, 希望可以在此方面取得进展。
5 番茄HSFs对非生物胁迫的响应
5.1 对热胁迫的响应
高温胁迫是目前农业生产面临的严峻问题之
一, 严重影响农作物的生长和发育, 导致品质和产
量降低。HSFs作为热激反应在转录水平上的调控
者, 是植物响应热激胁迫, 保护自身免受高温伤害
所必需的。Mishra等(2002)在研究过程中发现番
茄Hsf1a基因的超表达增加了转基因植株体内
HsfA2、HsfB1、Hsp17-CI和Hsp104的表达, 而此
基因的沉默降低了这些基因的表达。HsfA1沉默
的植株与野生型相比, 在各个发育时期都对热胁
迫更敏感。 但在HsfA2和HsfB1沉默表达的转基
因后代中并没观察到类似的现象。而HsfA2在持
续热胁迫下以及恢复阶段的高水平表达也是依赖
于HsfA1, 在热胁迫下, HsfA2也只有与HsfA1相互
作用才能从细胞质输入到细胞核并激活下游基因
图6 番茄HSFs和分子伴侣在热激反应过程中的多重互作
调控模型(引自Hahn等2011)
Fig.6 Model of multiple regulatory interactions between
HSFs and chaperones during HSR in tomato
(cited from Hahn et al 2011)
王国栋等: 番茄热激转录因子研究进展 223
的表达(Scharf等1998)。Giorno等(2010)的研究证
实HsfA2还可能参与了热胁迫番茄花粉中保护机
制的激活, 从而保证高温条件下番茄的正常坐果
和果实发育。番茄HsfB1不具备热激诱导的转录
激活活性, 所以在热胁迫下只能作为一种转录共
激活因子, 通过与HsfA1相互作用共同激活转录。
5.2 对其他非生物胁迫的响应
高温胁迫经常会伴随着干旱和氧化胁迫。因
此, 作物在遭受高温胁迫时, 还经常受到其他非生
物逆境的胁迫, 如氧化胁迫、干旱胁迫、盐胁迫
等。抗坏血酸过氧化物酶是植物体内非常重要的
抗氧化酶, 在氧化胁迫下可以有效地清除植物体
内过剩的过氧化氢, 避免植物遭受ROS毒害。在番
茄中抗坏血酸过氧化物酶基因Apx1、Apx2是HSFs
的目标基因(Storozhenko等1998; Panchuk等2002),
随着温度的升高, Apx1、Apx2 的表达升高, 并为热
胁迫所诱导, 证明番茄的HSFs基因除了响应热激
胁迫外, 还参与氧化胁迫响应。肌醇半乳糖合成
酶(GolS1)是干旱胁迫中的重要化合物即棉子糖、
水苏糖和毛蕊单糖合成的关键合成酶。Panikulan-
gara等(2004)对AtHsf3超表达转基因拟南芥植株研
究发现, GolS1的表达在超表达植株中是组成型的,
而在野生型植株中, 其表达是热诱导型的; 凝胶阻
滞实验结果表明, AtHsf3蛋白特异地与GolS1基因
含有HSE的启动子区域的DNA片段形成复合体。
说明AtHsf3参与了GolS1基因的转录调控, 证明
AtHsf3参与了干旱胁迫响应。Nishizawa-Yokoi等
(2011)通过瞬时表达实验证明AtHsf2基因能够响应
强光胁迫。虽然目前尚无有关番茄HSFs响应干旱
胁迫和强光胁迫的报道, 但介于番茄HSFs和拟南
芥HSFs结构及进化的高度相似性, 番茄HSFs响应
干旱胁迫和强光胁迫并不仅仅是一种推测。另外,
番茄热激转录因子家族A类的另一个成员HsfA4可
以作为辅转录激活因子与HsfsA5特异型结合, 这
种HsfsA4/A5的复合物可能调控与胁迫损害有关
的细胞死亡(Baniwal等2004)。
6 展望
热激反应是植物体对胁迫的一种原始的自我
保护机制, 而HSFs作为信号转导途径中的末端成
分, 对热激反应的调控是一种经济而灵活的调控
方式。由于植物基因组的复杂性, 目前HSFs的研
究主要集中在一些模式植物上。随着现代分子生
物学技术的快速发展, 已从植物中克隆出了多种
HSFs, 不仅在番茄中有较细的研究, 在拟南芥、水
稻中的研究也较为详尽。随着番茄基因组测序的
完成, 使得番茄更多的HSFs得到克隆和鉴定。
HSFs作为植物对逆境响应的一个成员, 在整个调
控网络的信号转到途径中的作用, 及对其自身的
调控机制, 仍有待进一步研究, 尤其是B类和C类
HSFs的功能。在应对逆境胁迫时, HSFs是如何感
知逆境信号, 并将信号向下传递, 调节HSPs的表
达, 这一完整的机制尚未研究清楚, 有待进一步探
讨。本实验室从番茄在冷诱导条件下的差异表达
cDNA文库中筛选得到了三个在低温条件下表达
上调的带有J结构域的热激蛋白基因, 通过相关研
究, 希望可以发现完整的HSFs逆境响应的机制。
随着对HSFs功能多样性的研究与理解, 越来越明
确地认识到, HSFs与其他转录因子构成了一个复
杂的调控网络, 这对研究植物在不同逆境中正常
生长和发育具有重要的意义。
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