全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (11): 1025~1032 1025
收稿 2011-07-15 修定 2011-10-12
资助 山东省自然科学基金青年基金(ZR2010CQ024)和山东省
高等学校科技计划(J10LC72)。
* 通讯作者(E-mail: dkgha@sina.com; Tel: 0535-6927262)。
甜土植物根部的钠离子应对策略研究进展
郭美丽*, 臧剑甬
烟台职业学院食品与生化工程系, 山东烟台264670
摘要: 土壤盐渍化严重影响了甜土植物(特别是农作物)的生长速率和产量。植物根部是与土壤中Na+接触的重要界面, 也是
吸收Na+的主要器官, 正日益成为甜土植物耐盐研究靶标。本文概述近10年来对Na+进入甜土植物根部的2种途径(共质体
和质外体)以及根部维持离子稳态的3种应对方式(Na+的细胞外排、液泡区隔化和地上部分转运)新的认识和观点。通过阐
述Na+在甜土植物根部的转运机制, 以期为提高农作物抗盐性以及在盐渍环境中的产量提供理论基础。
关键词: Na+; 甜土植物; 根部
Current Progress of Na+ Coping Strategies in the Roots of Glycophytic Plants
GUO Mei-Li*, ZANG Jian-Yong
Department of Food and Biochemistry Engineering, Yantai Vocational College, Yantai, Shandong 264670, China
Abstract: Soil salinity seriously impacts the growth and production of the glycophytic plants (especially crops).
The root is an important interface connecting with Na+ in the soil, and also a major organ of Na+ uptake. It be-
comes the target of salt-resistant researches. In this paper, two pathways (symplast and apoplast) of Na+ influx
into the roots and three ways (Na+ efflux from the cytoplasm membrane, partitioning of Na+ within the vacu-
oles, and transport of Na+ to the shoot) to maintain the ion balance in the root are discussed based on the recent
10-year progress, and aims to provide the knowledge to improve the salt-resistance of the glycophytic plants
and increase the productivity of the crops in the saliferous soil.
Key words: Na+; glycophytic plants; root
土壤中的盐分来自宇宙尘埃、火山活动、海
洋、岩石、土壤和人类活动等多个方面。例如在
干旱季节, 由于土壤蒸发量大, 地下水中的可溶性
盐类带到土壤表层, 随着时间持续, 土壤表层的盐
分越来越多, 原来非盐渍化的土壤即变成盐渍化
的土壤。同时由于在农业生产中的大水漫灌, 造
成地下水位上升, 也增加了土壤的含盐量, 形成所
谓的次生盐渍化土壤(赵可夫和范海2005)。盐渍
化土壤的特点之一就是土壤中以Na+为主的多种
盐离子浓度较高, 并且严重影响了植物的生长速
率并降低了农作物的产量。Na+对植物的胁迫中,
离子胁迫是原初胁迫, 而水分胁迫、氧化胁迫和
营养胁迫都是次生胁迫。土壤中大量的Na+不仅
降低了土壤的水势, 影响植物水分吸收, 而且大量
涌入细胞内的Na+能够竞争K+的结合位点, 而K+能
激活细胞内超过50种的酶, Na+占据K+的结合位点
直接干扰了多种酶活性(Bhandala和Malika 1988),
也影响了蛋白质合成 , 进而影响植物生长发育
(Blaha等2000)。
植物根系是植物地下部分且与土壤密切接触,
同时是Na+进入植物体内的主要屏障, 因此深入了解
Na+在植物根中的转运机制对于提高植物耐盐性
以及农作物在盐渍环境中的产量具有重要意义。
1 Na+进入根中的途径
土壤中Na+进入根中主要通过共质体和质外
体2种途径进行转运(图1)。
1.1 共质体运输
当Na+内流到根表皮和皮层细胞的细胞质后,
有可能通过共质体连续的细胞经内皮层细胞的径
向转运到根的木质部。共质体通过胞间连丝保持
连续性(Wegner等2001)。共质体转运表明了非维
综 述 Reviews
植物生理学报1026
管束的细胞胞质中分子的转运和分布, 这些分子
通过胞间连丝从一个细胞进入另一个细胞(Pickard
2003)。而这些离子的内流是通过离子梯度、细胞
质流和水流引起的被动运输进行的。现在还不是
很清楚Na+在共质体中的径向转运是否通过胞间
连丝完成的, 这仍值得研究。但是共质体运输首
先需要通过根细胞质膜, 即Na+在共质体中转运受
到表皮细胞、皮层细胞和内皮层细胞膜的控制。
细胞膜上介导Na+跨质膜吸收涉及多种蛋白: K+通
道、K+载体和非选择性阳离子通道(nonselective
cation channel, NSCC)等(Tyerman等1997), 其中
NSCC被认为是Na+进入植物的主要通道。
NSCC以被动方式介导一价或者二价阳离子
通过植物细胞质膜。根据NSCC对电压依赖的程
度分为3种: 去极化激活型NSCC (depolarization-
activated NSCC, DA-NSCC)、非电压依赖型NSCC
(voltage-independent NSCC, VI-NSCC)和超极化激
活型NSCC (hyperpolarization-activated NSCC, HA-
NSCC) (Demidchik和Maathuis 2007)。
DA-NSCC是第一个被发现的组成型的NSCC,
在大麦(Hordeum vulgare)根木质部(De Boer和
Wegner 1997)和拟南芥(Arabidopsis thaliana)叶肉
细胞、根表皮细胞(Shabala等2006)都有表达, 它通
过质膜去极化被激活的同时又受到Ca2+的刺激。
DA-NSCC的激活动力学和对电压依赖程度与外向
型整流K+通道(K+ outward rectifiers, KORs)非常相
似, 但也有不同之处, DA-NSCC的通道活性不受细
胞内外Na+浓度影响, 却可被细胞外Ca2+抑制。
DA-NSCC负责一价离子的内流和外流及二价离子
的内流。DA-NSCC对一价的Na+有较高的透性, 可
能在耐盐方面具有重要作用。盐胁迫发生时, 植
物细胞中会积累高浓度的Na+, 因而直接干扰K+的
正常功能。维持细胞内较高的K+/Na+选择比有助
于提高耐盐性, 同时减少盐诱导的K+外流和Na+的
内流都有助于提高植物耐盐性。盐害发生时, 细
胞内外高浓度的Na+直接封闭了KORs, 同时增加
细胞外Ca+浓度有助于进一步封闭KORs。在这种
条件下, DA-NSCC成为细胞膜上一价阳离子透过
的重要通道, 参与K+的外流损失和Na+的内流增
加。Volkov和Amtmann (2006)研究发现, 盐生植物
盐芥和非盐生植物拟南芥的DA-NSCC具有明显区
别: 盐芥根中DA-NSCC的K+/Na+选择比是拟南芥
的4倍, 因而盐芥根Na+的内流远小于拟南芥, 这可
能与盐芥较高的耐盐性有关(Wang等2006)。
VI-NSCC的开放不受细胞膜电压的控制, 因
此对外向电流和内向电流表现相同。VI-NSCC不
受Ca2+通道的有机拮抗物(硝苯地平和戊脉安)或者
K+通道传统封闭物(四乙胺、河豚毒素、Cs+、Li+
和Na+)的抑制, 但是却对Gd3+和La3+敏感(White和
Davenport 2002; White等2002)。根据VI-NSCC对
Ca2+、Ba2+、Mg2+和Zn2+的敏感程度, 分为2个类
型: 部分封闭型和不敏感的可透过型。很多VI-
NSCC研究是在植物根细胞中完成的, 此外, 保卫
细胞和叶肉细胞也被用作研究材料。目前还没有
确切证据证实VI-NSCC的功能, 但是被普遍接受
的观点是VI-NSCC在催化阳离子内流方面具有主
要的生理学功能, 包括不能透过选择性K+通道的
Na+和NH4
+, 同时当K+选择性通道受到抑制或不表
达时能够辅助K+的内流; 此外也能介导Ca2+和Mg2+
透过质膜。与DA-NSCC相比, Vi-NSCC才是Na+内
流主要通道, 目前已有确切证据证明植物根中Na+
内流在很大程度是由VI-NSCC介导的(Maathuis
2006)。值得注意的是, Ca2+能够阻止VI-NSCC介
导的Na+的内流因而减少了Na+内流进入整个植
株。这也证明Ca2+确能够缓解由Na+引起的盐害,
因此在国内有些地区通过施加石膏以减轻土壤的
图1 Na+在根中的转运方式及通道
Fig.1 The channels and pathway of Na+ transport in the root
根据文献(Plett和Møller 2010)改画。
郭美丽等: 甜土植物根部的钠离子应对策略研究进展 1027
盐渍化(Essah等2003)。
HA-NSCC常被作为超极化激活的Ca2+通道
(hyperpolarization-activated Ca2+ channels, HACaCs)
(Demidchik等2007)。有研究结果显示, HA-NSCC
催化的Ca2+内流对于拟南芥根冠和伸长区细胞的
生长具有重要意义(Kiegle等2000), 而一价阳离子
(例如Na+)是否能通过HA-NSCC进入到细胞内, 仍
缺少相关证据。
在目前众多的NSCC中, 环核苷酸门控通道
(cyclic nucleotide-gated channels, CNGCs) (Moeder
等2011)和谷氨酸受体(glutamate receptors, GLRs)
通道(Teardo等2010)仍被广泛研究。
在拟南芥中有20种CNGCs, 其中AtCNGC1, 3,
4和10可以促进Na+的吸收(Guo等2008), 但是
AtCNGC2并不能介导Na+通过细胞质膜, 这表明
CNGCs家族中只有部分成员可以介导Na+的内流
(Leng等2002)。在水稻(Oryza sativa)中, 当受到盐
胁迫时耐盐品种与盐敏感性水稻相比OsCNGC1表
达量是下降的, 而表达量下降很可能限制了Na+的内
流, 提高了耐盐品种耐受盐胁迫的能力(Senadheera
等2009)。
在拟南芥中有20种GLR组成离子通道家族,
研究表明GLR具有NSCC的性质, 运用膜片钳检测
拟南芥根细胞来源的原生质体发现谷氨酸能够同
时激活Na+流和Ca2+流(Demidchik等2004)。在非洲
爪蟾卵母细胞中异源表达的AtGLR3;7可介导Na+
的内流(Roy等2008)。Tapken和Hollmann (2008)将
17种AtGLR孔穴结构域拼接到大鼠GluR1和GluR6
的亚基中, 然后在非洲爪蟾卵母细胞中进行融合
蛋白表达, 结果表明只有AtGLR1;1和AtGLR1;4的
孔穴能够介导Na+转运而其他则不能。
高亲和K+转运载体(high affinity K+ transporter,
HKT)是NSCC以外并与植物耐盐胁迫有关的Na+
转运体(邵群等2006)。HKT分为两类: 第一类HKT
倾向转运Na+; 第二类HKT倾向转运K+, 也能转运
Na+ (Kronzucker和Britto 2011; Jabnoune等2009)。
在水稻中OsHKT2;1和OsHKT2;2均在根中表达
(Kader等2006)。OsHKT2;2催化Na+依赖的K+吸收
(Horie等2001); 在钾缺乏的情况下OsHKT2;1以高
亲和方式催化Na+吸收到根部。这表明Na+可能会
部分替代钾的功能, 相似的高亲和Na+吸收也在钾
饥饿的大麦根中发现(Horie等2007)。说明HKT转
运体很可能在调控Na +内流至根部中起关键作
用。拟南芥的AtHKT1;1被认为参与根部Na+内流;
但也有研究支持AtHKT不参与根中Na+的内流, 只
是负责根部Na+的积累, 以及Na+在从木质部中的
卸载(Davenport等2007)。
1.2 质外体运输
质外体是由植物细胞原生质体外围的细胞
壁、胞间隙和导管组成的, 因为存在许多解离的
羧基, 所以适合与阳离子结合。当溶液中的Na+、
K+、Ca2+、Mg2+结合到质外体中的阳离子结合位
点并使其饱和后, 后续离子不再受结合位点束缚,
可以更加自由地进入。近年来, 质外体运输途径
的研究日益增多(Zhao等2010)。
Na+等阳离子通过质外体向根中转运的主要
障碍是内皮层的凯氏带。通常质外体途径中的
Na+可以流到内皮层, 在那里跨质膜共质体的运输
方式对离子继续运动是必需的。如果在内皮细胞
中出现木栓层, 这些细胞的离子吸收能力受到限
制, 结果造成Na+在质外体运输过程中只能通过表
皮或者是皮层细胞跨质膜的共质体继续完成离子
转运。
在某些情况下, Na+可以通过质外体途径进入
内皮层细胞。水稻的质外体运输可能是一种主要
的Na+运输方式, 因为外部的Ca2+很少影响Na+的吸
收以及对盐的抗性, 而这被认为是Na+的跨质膜吸
收, 免疫定位显示定位在质外体, 同时发现水稻地
上部分茎叶中有高浓度的Na+累积, 暗示根部的侧
根或是根尖的内皮层细胞有泄漏, 或者是内皮层
细胞通透性增加(Yeo 1999)。质外体运输途径在不
同物种间是不同的, 水稻中的质外体运输途径比
小麦活跃10倍, 在盐耐性和盐敏感的水稻品系中
也不同, 进一步表明种间和种内都存在不同的质
外体运输效率(Krishnamurthy等2009), 这个结果和
经典的观察非常吻合, 即凯氏带在盐生植物中比
非盐生植物中宽2~3倍(Peng等2004)。
在拟南芥中, 根部质外体的Na+径向转运是很
少的。研究表明拟南芥突变体中增加的根部内皮
层细胞的木栓层限制了质外体途径中的Na+径向
转运, 同时Na+在地上部分茎叶中的Na+浓度比野
生型明显增加, 这表明拟南芥中Na+主要是通过共
植物生理学报1028
质体完成在根中的径向转运(Baxter等2009)。
土壤中的硅成分的增加减少了根部质外体运
输途径Na+等离子的转运, 因为硅的沉积减少了内
皮层细胞以及外皮层细胞的空隙, 压缩了根部质
外体的空间, 限制了Na+通过质外体途径向根中运
输, 有助于耐盐性的增加(Zuccarini 2008)。基于蛋
白质组学研究结果, 盐胁迫改变了水稻根中质外
体的蛋白质表达谱, 这是否是对Na+特异性或是对
渗透胁迫的一种反应, 这些蛋白表达的改变是否
直接影响了Na+的转运, 或与Na+的传导有关, 都需
要进一步研究(Zhang等2009)。
2 Na+维持根中离子稳态的方式
大量Na+通过共质体和质外体2种途径进入到
根细胞后, 直接干扰细胞内已存在的离子稳态, 尤
其是取代K+在生物酶上的结合位点, 直接降低了
酶活性, 造成细胞代谢障碍, 严重时造成细胞凋亡,
植株枯萎、死亡(Zhu 2001; Bhandala和Malika
1988)。因此进入根细胞中的Na+必须及时清除, 以
维持根细胞, 乃至整个植株的正常生长发育。根
细胞应对过多涌入的Na+主要有3种方式: Na+的细
胞外排、Na+的液泡区隔化、Na+的地上部分转运。
2.1 Na+的细胞外排
Oh等(2010)在拟南芥根细胞质膜上发现一个
Na+/H+反向转运体(Arabidopsis thaliana salt overly
sensitive 1, AtSOS1)与Na+的细胞外排密切相关。
AtSOS1在根的中柱和根尖表皮细胞中表达, At-
SOS1基因突变后导致根和地上部分茎叶中的Na+
过量积累, 而过量表达AtSOS1基因导致地上部分
的茎叶和木质部中的Na+减少, 这表明AtSOS1基因
可能与根细胞的Na+外排有关, 但是AtSOS1在根中
柱的功能还没有被完全解释(Shi等2003)。进一步
研究还发现AtSOS1的活性受其他蛋白的调控, 包
括一个钙结合蛋白(Arabidopsis thaliana salt overly
sensitive 3, AtSOS3), 它能招募一种丝氨酸或苏氨
酸的蛋白激酶(Arabidopsis thaliana salt overly sen-
sitive 2, AtSOS2)到质膜上形成一个由AtSOS1、
AtSOS2和AtSOS3组成的复合体, 以磷酸化方式激
活AtSOS1增加其Na+/H+交换的能力(Qiu等2003)。
近年研究表明, 在根中, SOS3和SOS2发生相互作
用; 而在地上部分的茎叶中, SOS2和SOS3的类似
物发生相互作用(Lin等2009)。
此外, 类似AtSOS1的基因或者阳离子/H+反向
转运体(cation/H+ exchanger, CHX)基因家族都有可
能编码Na+/H+反向转运体(Pardo等2006)。在拟南
芥中有28个CHX家族成员, 但目前认为至少有一
个成员与Na+的转运相关, 命名为AtCHX21, 但是
它不在根外层细胞表达, 仅在内皮层细胞表达, 因
此不太可能与Na+的从根到土壤的外排有关(Hall
等2006)。在根外层细胞表达的CHX家族成员中,
只有AtCHX17具有K+/H+的交换能力。在水稻
CHX家族中, OsCHX11在耐盐的水稻品系中高表
达, 这有利于维持耐盐品系的K+稳态。AtCHX13
能介导高亲和的K+跨膜吸收, 在根尖中高表达, 而
这很有可能是由钾饥饿所诱导的(Zhao等2008)。
尽管如此, 研究人员仍然预测CHX家族中的其他
成员可能参与Na+从表皮细胞和皮层细胞向土壤
外排, 但这尚有待于进一步研究。
2.2 Na+的液泡区隔化
对植物来讲, 保持细胞质中较低的Na+水平或
者较高的K+/Na+是在盐渍环境中生存的重要条
件。一旦Na+进入到根细胞内, 保持低Na+水平最
简单的方法就是将其区隔化到液泡中, 以避免Na+
的累积, 造成细胞质中蛋白质的毒害。这一过程
的完成依赖于液泡中的Na+/H+反向转运体(Na+/H+
antiporter, NHX), 通过NHX将Na+转运到液泡中, 而
将H+交换出液泡, 而这也有可能由SOS信号通路调
控(Qiu等2004), 而跨液泡膜H+浓度的维持是靠膜
上的2个质子泵 : 三磷酸腺苷酶 ( H +- AT P a s e )
(Migocka等2011; 陈敏和王宝山2006)和焦磷酸酶
(H+-pyrophosphatase, H+-PPase) (Paez-Valencia等
2011)。研究表明, 在玉米(Zea mays)和苜蓿(Medi-
cago sativa)根细胞中的液泡膜NHX活性随着Na+
浓度增加而增强(Zahran等2007)。拟南芥中有8个
NHX基因家族成员, 其中1, 4, 7, 8的功能已被研究,
NHX7就是SOS1, NHX8是Li+/Na+反向转运体, 但
是Li+转运的生物学意义还不是很清楚(An等2007;
Yokoi等2002)。NHX4定位在液泡中, 功能可能与
NHX1相同(Li等2009)。拟南芥液泡膜NHX过表达
显著增加了耐盐性, 很多谷类作物的类似基因过
表达表现出类似拟南芥的耐盐性(Brini等2007), 原
因在于使细胞维持在一个适当的离子平衡中, 保
持细胞质中的Na+在一个较低水平; 而NHX1突变
郭美丽等: 甜土植物根部的钠离子应对策略研究进展 1029
体显著降低了Na+/H+交换的能力, 影响了对Na+的
耐受性。NHX1在拟南芥中过表达或者是敲除的
同时很显著改变很多其他基因的表达, 而这些基
因都与对盐胁迫的响应有关。这表明耐盐性的提
高是多个基因协调作用的结果。
在拟南芥中, 液泡H+-PPase过表达同样增加了
其耐盐性以及Na+的积累, 过表达植株液泡中的
Na+水平显著高于野生型, 证明H+-PPase的过表达
能显著增加NHX的活性(Gaxiola等2001)。在大麦
中, 液泡H+-PPase和NHX的表达量均受盐胁迫而增
加(Fukuda等2004)。同时, 在拟南芥中过表达H+-
PPase和NHX也有与单独表达上述基因相同的结
果。此外, 过表达H+-PPase能够显著增加植物的生
长速率, 因其能与生长素的转运体相互作用, 结果
导致生长素转运体的增加, 引起更加茁壮的生长,
增加了适应胁迫环境的能力(Yang等2007)。
Na+通过液泡膜的转运是双向和动态的, Na+
从液泡的外流被认为是通过非选择性阳离子通道
完成的, 所以在液泡中不断过量积累的Na+不太可
能。也有研究认为, 在耐盐和盐敏感植物中, 液泡
通道的性质没有太大的差别(Maathuis和Prins
1990)。
2.3 Na+的地上部分转运
土壤中的Na+进入到根细胞后, 经过共质体和
质外体途径继续径向转运到达木质部, 通过蒸腾
作用向地上转运。无论是单子叶还是双子叶植物,
地上部分的茎叶中最高浓度的Na+积累在最老的
叶子中, 植株抛弃这些老化枯黄的叶片有助于降
低植株的Na+水平, 这也是根部对过多吸收的Na+
的一种处理策略(Ghanem等2009)。因此根木质部
的Na+装载是一个重要的步骤, 对植物耐盐性非常
重要。但对木质部中如何完成Na+的装载, 以及如
何驱动Na+进入木质部的机制知道很少, 有待于更
深入研究(Krishnamurthy等2011)。Na+装载进入木
质部可能是一个主动运输过程, 据估计木质部汁
液中Na+的浓度变化范围为1~10 mmol·L-1, 而在根
细胞质Na+的浓度变化范围为10~30 mmol·L-1
(Koyro和Stelzer 1988), 在木质部薄壁细胞和木质
部之间大约产生-100 mV电势差, 表明Na+进入木
质部很可能是一种主动运输的过程 (De Boe r
1999)。这也被NHX更倾向于在根木质部和共质
体的交界处表达所佐证(Shi等2002)。但是, 当玉
米中柱Na+浓度接近100 mmol·L-1 (Harvey 1985),
或大麦木质部Na+接近2 mmol·L-1 (Munns 1985),
Na+进入木质部的被动运输就有可能发生了。研
究表明, 脱落酸能够促进H+进入到木质部, 这有可
能提供足够的质子推动力促进NHX介导的Na+转
运; 另一个可能控制Na+在木质部装载的机制是质
膜的H+-ATPase, 该蛋白定位于根部的内皮层, 可能
提供NHX将Na+泵出中柱所需的质子梯度(Vitart等
2001)。
此外, 木质部中Na+转运过程中, HKT家族发
挥重要作用, 比如拟南芥的AtHKT1;1和水稻的Os-
HKT1;5对于Na+从木质部的再循环以及减少Na+向
上部茎叶的转运量, 提高植物的耐盐性有重要意
义。普遍认为根部木质部薄壁细胞中的HKT将
Na+从木质部中卸载, 再通过韧皮部循环排到土壤
中, 但HKT难以单独完成对地上部分Na+浓度水平
控制, 因此可能还有其他转运体或者转运方式的
存在(Hauser和Horie 2010; Horie等2009), 这仍需要
进一步的实验验证。
3 展望
Na+作为一种最廉价、易得的溶质对于提高
非盐生植物根细胞渗透势而便于根细胞从土壤中
吸收水分是有益处的, 同时在K+缺乏的土壤中,
Na+仍有可能替代K+而执行部分功能, 从这个角度
Na+不应该被完全否定。但实际上, 随着土地盐渍
化加快, 非盐生植物面临的是土壤高浓度的Na+所
带来的离子胁迫, 严重威胁着植株生长发育, 乃至
人类食品安全。
非盐生植物的根是与Na+接触的主要界面 ,
Na+的内流与外排的平衡直接关系到非盐生植物
在盐渍土壤中的存活问题。本文从Na+进入根的2
种途径——共质体和质外体, 以及根维持离子稳
态的3种方式——Na+的细胞外排、液泡区隔化和
地上部分转运入手, 概述了涉及其中与耐盐性相
关的多种基因及其表达蛋白, 有助于提高对根中
Na+转运的认识。同时也可以看到, 组学的概念已
经深入到耐盐性的研究中, 因为耐盐行为并不是
单一基因或者单一蛋白所能完成, 而是多种基因
和多种蛋白协同作用的结果, 随着未来研究的不
断深入, 更多的耐盐基因或者蛋白将被揭示, 一张
植物生理学报1030
立体的、多节点的相互作用网络将更加全面揭示
耐盐的分子机制, 为提高非盐生植物的抗盐性以
及农作物在盐渍环境中的产量提供坚实的理论基
础。
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