全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (9): 855~860 855
收稿 2013-04-24　　修定 2013-06-17
资助 973计划前期研究专项(2012CB722204)、新疆维吾尔自治
区高校科研计划科学研究重点项目(XJEDU2012102)、新
疆大学博士启动基金(XJEDU2009S04)和新疆生物资源基
因工程重点实验室开放课题(XJDX0201-2013-02)。
* 通讯作者(E-mail: wangyan7899@gmail.com; Tel: 0991-
8583259)。
GRAS家族基因在植物生长、代谢及逆境胁迫中的功能研究进展
周莲洁, 张富春, 王艳*
新疆大学生命科学与技术学院, 新疆生物资源基因工程重点实验室, 乌鲁木齐830046
摘要: GRAS家族是一类植物特有的转录调控因子, 已在多种植物中发现GRAS家族的基因。通过对植物生长发育分子机
制的研究, 发现GRAS家族基因在植物的生长发育和逆境胁迫中发挥重要的作用, 不同分支亚家族成员显示出不同的功
能。本文对GRAS家族基因在植物生长发育及植物抗逆中发挥的作用进行了探讨。
关键词: GRAS家族; 转录因子; 生长; 代谢; 逆境胁迫; 功能作用
Research Progress on the Functional Mechanism of GRAS Family Genes in
Plant Growth, Metabolism and Stress
ZHOU Lian-Jie, ZHANG Fu-Chun, WANG Yan*
Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering, College of Life Science and Technology, Xinjiang
University, Urumqi 830046, China
Abstract: The GRAS family is a class of plant specific transcription factor and GRAS genes have been
found in many plants. The GRAS genes play important roles in plant growth, metabolism and stress by
research of the molecular mechanism of plant growth and development, and the different branches of
GRAS subfamily members show different functions. In this paper, the mechanism GRAS family genes in
plant growth and metabolism, as well as the multiple resistance functions of GRAS family genes to stress
are summarized.
Key words: GRAS family; transcription factor; growth; metabolism; stress; roles and function
GRAS家族是一类植物特有的转录调控因子,
由最初发现的三个家族成员GAI、RGA和SCR的
特征字母命名(Bolle 2004), 其产物一般由400~700
个氨基酸组成, 具有保守的GRAS家族羧基末端,
一般由几个典型的结构组成: 7个亮氨酸重复域
(LHRI)、VHIID、7个亮氨酸重复II (LHRII)、
PFYRE和SAW基序等(Hirsch等2009)。目前已在
拟南芥、水稻、葡萄、佛手、胡杨、枳、番茄、
烟草等多种植物中发现GRAS家族基因, 根据模式
植物拟南芥和水稻基因组中的33个及57个GRAS
家族成员可将GRAS家族分成8个分支, 分别为:
SCL3、SHR、PAT1、LISCL、DELLA、SCR、
LS和HAM (Hirsch等2009), 不同分支亚家族成员
在植物生长代谢过程中显示出不同的功能。本文
就GRAS家族蛋白在赤霉素(GA)信号转导、腋芽
及根的发育、光信号通路、结瘤信号转导及在逆
境胁迫中发挥的作用作一总结归纳。
1 GRAS家族基因在GA信号通路中发挥的作用
GRAS家族中的DELLA分支蛋白可负调节
GA信号通路, 并抑制植物生长发育。该分支蛋白
除具备保守的GRAS家族C端保守域之外, N端存
在DELLA和VHYNP两个非常保守的酸性结构域,
是GA信号的感知结构域(Sun和Gubler 2004)。拟
南芥的GAI、RGA、RGA-LIKE1 (RGL1)、RGL2
和RGL3, 水稻的SLR1, 小麦的RhtB1/RhtD1, 大麦
的SLN1, 玉米的D8, 葡萄的VvGAI以及西红柿的
LeGAI等都是DELLA蛋白, 在序列上高度保守
(Aleman等2008; Vandenbussche等2007; Dai和Xue
2010)。
GA信号通路中通过降解DELLA蛋白来调节
植物生长发育。当DELLA蛋白上的GA信号感知
植物生理学报856
区接收到GA信号后, 这种蛋白在核内被迅速降解,
其阻遏作用从而被解除, 植株表现出正常的GA反
应。一般认为DELLA家族蛋白的降解是通过泛素
依赖的蛋白酶体途径(Ariizumi等2008; Gao等
2011)。当GA受体GID1蛋白接收到GA信号后与
DELLA蛋白结合形成GA-GID1-DELLA三联复合
体(Willige等2007; Sun 2010; Sun和Jones 2010), 随
后DELLA蛋白与SCFSLY1/GID2/SNE蛋白复合体中的
F-box蛋白SLY1特异性结合, 并通过26S蛋白酶体
降解, DELLA蛋白的抑制作用随即解除, 植株表现
出正常的GA反应和生长发育状态(Willige等2007;
Hirano等2008; Zhang等2011) (图1)。
当DELLA结构域发生变异时 , GA诱导的
DELLA蛋白降解受阻, 植株表现出对GA不敏感的
矮化表型(Fu等2004), 如拟南芥的gai-1和rga-
Δ17、小麦的RhtB1b/RhtD1b、大麦的sln1b和sln1d
以及玉米的D8-1、D8-2023和D8-Mp1。其中将缺
失51 bp的拟南芥gai基因导入苹果、菊花、水
稻、杨树等物种中过量表达, 植株均表现出明显
矮化(Zhu等2008)。大麦sln1d显性矮化突变体与其
他矮化突变体中的DELLA不同, 它仅存在部分GA
反应, 对GA并非完全不敏感(Gubler等2002)。
N端的DELLA结构域对DELLA蛋白与GID1
蛋白相互作用必不可少(Sun和Jones 2010), 而C端
的GRAS结构域对DELLA蛋白与GID1蛋白的相互
作用没有影响(Murase等2008)。在水稻slr1 (Ikeda
等2001)和大麦sln1c (Fu等2002) C端发生变异的突
变体中, DELLA蛋白大多丧失其阻遏功能, GA20氧
化酶、GA3氧化酶和活性GA含量均降低, 植株表
现出对GA持续反应的细长型表型。
另一GRAS蛋白基因SCL3是一个DELLA诱导
基因, 可以负调节GA信号下游通路, 但它不包含响
应GA-DELLA域(Ubeda-Tomás等2008; Heo等
2011)。SCL3拮抗DELLA功能调节下游GA反应,
以及GA动态平衡(Zhang等2011), 有趣的是, SCL3
的mRNA主要表达于主根内皮层, 处于GA-诱导
DELLA蛋白降解的主节点(Ubeda-Tomás等2008)。
2 GRAS家族基因在分生组织形成过程中发挥的
作用
2.1 GRAS家族基因在根生长发育中发挥的作用
植物根尖分生组织的中心区域由有丝分裂旺
盛的干细胞群组成, 它们是根生长所必需的。由
这些细胞共同围绕的静止中心(quiescent center,
QC)是根部的干细胞组织中心, 静止中心细胞几乎
不分裂, 只为维持干细胞区域提供信号(Aida等
2004)。
SCARECROW (SCR)是第一个被鉴定的GRAS
家族成员。SCR和SHORTROOT (SHR)参与控制
拟南芥根系中根径向生长, 是辐射形态形成的正
调控因子。SHR与SCR的突变体都有短根的表型,
并且其皮层和内皮层都被一层突变的细胞层所代
替。在scr突变体中, 突变层具有皮层和内皮层的
图1 DELLA蛋白介导的GA信号转导模型(Hirano等2008)
Fig.1 Model for GA response through DELLA protein (cited from Hirano et al 2008)
周莲洁等: GRAS家族基因在植物生长、代谢及逆境胁迫中的功能研究进展 857
双重特性, 表明SCR基因是起始细胞平周分裂所必
需, 但不参与细胞分化。在shr突变体中, 基本组织
子细胞不能发生不对称平周分裂, 没有产生单独
的内皮层和皮层, 只具有皮层细胞的特性, 表明
SHR基因不但参与原始细胞的平周分裂, 还参与内
皮层细胞的分化(Levesque等2006)。此外, SHR还
参与了SCR基因的转录激活。
SCR/SHR功能的一个重大突破是SHR调控机
制的发现(Cui等2007)。在中柱表达的SHR将以非
细胞自主方式扩散到相邻的细胞层中, 这对QC和
内皮层特化是必要的(Sabatini等2003)。SCR只在
表皮层细胞中转录并受SHR和一个正反馈环路的
正调控。SHR一旦运送到根内皮层的细胞层, 它就
直接与SCR相互作用, 在细胞核中形成复合物, 进
而阻止SHR运输到皮质细胞层(Cui等2007)。储存
在细胞核内的复合物能够激活更多的SCR产生以
保证足够的SCR捕获SHR到内皮层的细胞层, 这种
机制解释了中柱周围只形成单层内皮层的原因。
此外, Koizumi等(2012)发现SHR含量的变化也影
响根的发育, 内皮细胞分裂对SHR含量敏感, 这是
首次在植物中发现转录因子通过控制自身含量而
发挥功能。
SCL3同样参与了根和地上器官的发育(Zhang
等2011), 不同组织中GA信号的维持在根发育中发
挥不同作用。在根伸长/分化区中, 是通过SCL3调
控根细胞的伸长来控制内皮层GA信号通路; 而在
分生组织区, SCL3与SHORT-ROOT/SCARECROW
(SHR/SCR)途径结合调控GA-介导的组织成熟
(Heo等2011)。
2.2 GRAS家族基因在腋芽发育中发挥的作用
GRAS家族蛋白在腋芽形成及促进腋芽生长
的过程中起重要调节功能。Li等(2003)克隆获得
了一个控制水稻分蘖的GRAS家族核蛋白基因
MONOCULM 1 (MOC1), 它在腋芽形成及促进腋
芽生长的过程中起重要调节功能。敲除OsMOC1
的突变体缺少主支和二次分蘖, 圆锥花序产生较
少的叶轴分支和小穗。过量表达OsMOC1不仅增
加了分蘖数而且降低了植株高度, 但OsMOC1的转
录本仅能在腋芽中检测到, 在其他组织中却未检
出。
番茄的Ls (Schumacher等1999)和拟南芥At-
LAS/SCL18 (Greb等2003)基因同样与腋芽的发育
息息相关。检测发现ls突变体植株无分枝, 无花被,
激素水平下降, 雌雄育性降低, 其中生长素、脱落
酸和赤霉素含量升高, 而细胞分裂素水平降低, 腋
叶原基中的细胞没有分生能力, 致使腋芽分生组
织的起始被阻断。在烟草中也发现了作用相似的
GRAS同源基因(王卫锋等2011)。
GRAS家族另一分支HAM在根及茎分生组织
的发育过程同样也发挥重要作用。研究表明矮牵
牛PhHAM对维持茎端分生组织是必不可少的, 在
茎分生组织中, 周围细胞表达的PhHAM至少部分
维持了细胞的未分化状态。矮牵牛突变体ham的
叶片数较野生型少, 茎端分生组织失去未分化特
性, 通过毛状体形成一个分化的表皮, 从而阻止器
官的进一步形成(Jeroen等2002)。
3 GRAS家族基因在光敏色素信号通路中发挥的
作用
光敏色素感受器使植物感受不同的光信号以
适应不同的环境变化。GRAS蛋白家族PAT1分支
中的PAT1和SCL13作为光敏色素信号通路的中间
介质发挥作用。这两种蛋白都参与了光敏色素的
信号, 但二者响应不同的光线条件, 调节不同的反
应阶段。
SCL13正调控光敏素phyB下游连续的红光信
号通路。scl13缺陷型株系对红光的敏感性降低;
当SCL13表达减少时, 对幼苗在去黄化阶段影响较
大, 下胚轴伸长的敏感性下降, 而叶柄伸长率、叶
绿素的积累及发芽率等均没有变化。同时遗传证
据表明, SCL13还以不依赖于phyB的方式独立调节
光敏色素phyA的信号转导(Torres-Galea等2006)。
PAT1作为一个早期的信号组分参与phyA的
信号转导。phyA介导的光信号控制植物基本的发
育过程, 如去黄化和下胚轴伸长。拟南芥突变体
pat1-1, 在连续远红中反应急剧减弱, 表明该突变
体在phyA信号转导早期阶段被扰乱, PAT1蛋白在
phyA的信号转导中发挥重要作用(Bolle等2000)。
而另一GRAS家族蛋白SCL21可以与PAT1相互作
用, 共同作用于phyA的信号转导(Torres-Galea等
2013)。
4 GRAS家族基因在结瘤信号转导中发挥的作用
豆科植物能特异地与根瘤菌形成固氮根瘤,
植物生理学报858
根瘤的形成和发育依赖于共生双方基因及信号分
子的参与。目前, 已经从豆科植物百脉根和苜蓿
中鉴定出结瘤因子受体和一套共生信号传递基
因。其中GRAS家族基因NSP1和NSP2存在于结瘤
信号通路中, 是结瘤因子信号转导所必需的关键
组分(Kalo等2006; Smit等2005)。苜蓿中, NSP1和
NSP2能形成同源和异源多聚体并结合在早期结瘤
素基因ENOD11启动子上, 调控早期结瘤素基因的
表达(Hirsch和Oldroyd 2009)。
苜蓿nsp1和nsp2突变体在接种根瘤菌或结瘤
因子处理条件下, 不会引起根毛的卷曲、侵染线
的形成以及皮层细胞的分裂, 但影响根毛尖端的
隆起和分枝的形成(Oldroyd和Long 2003)。NSP1
和NSP2位于共生信号传递途径CCaMK (Ca/calm-
odulin-dependent protein kinases)下游, 其中NSP1和
CCaMK都定位在细胞核中, NSP1直接受CCaMK
的调控(Gleason等2006)。NSP2的亚细胞定位不同
于NSP1, 它开始定位在核膜和内质网上, 当用结瘤
因子处理后则定位于细胞核中(Kalo等2005)。
NSP蛋白也广泛存在于非豆科植物中, 如烟
草Nb-NSP1与水稻的Os-NSP1、Os-NSP2。烟草
Nb-NSP1基因能恢复百脉根Lj-nsp1突变体的结
瘤功能, 且根瘤也具有固氮酶活性(Heckmann等
2006)。
5 GRAS家族基因在逆境胁迫中发挥的作用
近年来在拟南芥、水稻、佛手、胡杨、烟草
等多种植物中发现了响应低温、干旱、渗透和激
素等逆境胁迫的GRAS家族基因。郭华军等(2009)
通过基因芯片数据挖掘和基因功能预测, 通过对
拟南芥GRAS家族基因在渗透和干旱胁迫过程中
的应答模式的分析, 发现了将近10个在渗透和干
旱胁迫时表达呈现显著上升趋势的GRAS家族基
因。Torres-Galea等(2006)检测拟南芥PAT1分支
AtSCL13表达模式时发现, 在盐、干旱、低温等
非生物胁迫及植物激素刺激下均能诱导表达
AtSCL13。水稻GRAS家族PAT1分支中的2个基因
OsCIGR1和OsCIGR2, 在几丁寡糖激发子存在或与
真菌共培养时均可被强烈的诱导表达, 表明这2个
基因在水稻防御反应早期作为转录因子发挥重要
作用(Day等2003)。同属PAT1分支的佛手GRAS基
因, 在低温胁迫下其表达明显上调(石瑞等2011);
白菜中的BoGRAS (SCL13)是一类热胁迫响应基因,
可作为筛选耐热白菜品种的分子标记 (Park等
2013)。这些表明GRAS家族PAT1分支基因不仅在
光敏色素信号转导中发挥重要作用, 也直接影响
植物的抗逆过程。
DELLA蛋白也可以增强植物耐受性, Achard
和Genschik (2009)发现DELLA蛋白可以通过调节
活性氧ROS水平来控制植物对胁迫的反应和生长,
提高植物抗性。DELLA蛋白还在GA信号途径和
依赖于CBF1 (CRT/DRE binding factor 1)的冷信号
传导途径交互过程中发挥作用, CBF1通过诱导
DELLA蛋白的积累, 从而抑制植物的生长发育
(Nakashima和Yamaguchi-Shinozaki 2006)。
此外, 一些其他GRAS家族基因也参与植物的
胁迫逆境响应, 如烟草GRAS基因(NtGRAS1)在受
到抗霉素A、H2O2、水杨酸等处理时表达显著上
调(Czikkel和Maxwell 2007); 通过过表达胡杨
GRAS基因SCL7, 可以显著提高转基因拟南芥的耐
盐性和耐旱性(Ma等2010)。丁雪峰等(2010)研究
发现水稻OsGRAS1在干旱、盐及外源ABA的诱导
下表达上调, 通过对水稻OsGRAS1基因启动子序
列的分析, 发现其含有多个脱水响应元件、ABA
响应元件及伤害响应元件, 表明该基因可能与水
稻的干旱响应、逆境调节相关。
6 结语
GRAS家族基因在植物的生长发育过程中起
着非常重要且独特的作用。根据GRAS家族蛋白
的结构分析发现, 这些蛋白的C端保守域较为一致,
但不同分支蛋白的作用域却又很大的差异, 也使
得它们在不同的生命代谢过程中起着不同的作
用。如SHR和SCR、LS、HAM、PAT1及DELLA
分支蛋白分别在根的辐射状生长、腋芽的发育、
分生组织的维持、光敏色素信号通路及GA信号通
路等生物代谢过程中发挥的作用, 很多GRAS家族
蛋白还在植物逆境胁迫中发挥重要作用 , 说明
GRAS家族蛋白在植物中具有复杂而丰富的作
用。目前有些分支(如DELLA分支)的作用机制较
为清晰, 但大多数分支具体的作用机制尚不完全
清楚。其中, GRAS家族基因在植物抗逆中发挥的
作用成为近年来研究的热点, 已发现多种GRAS家
族基因在抵抗不同的胁迫中发挥各不相同的作用,
周莲洁等: GRAS家族基因在植物生长、代谢及逆境胁迫中的功能研究进展 859
这可能也将成为未来关于GRAS家族基因研究的
重点。
参考文献
丁雪峰, 刘鸿艳, 罗利军(2010). 水稻OsGRAS1启动子的克隆及多
样性分析. 上海农业学报, 26: 8 ~14
郭华军, 焦远年, 邸超, 姚冬霞, 张盖华, 郑雪, 刘岚, 张群莲, 郭蔼
光, 苏震(2009). 拟南芥转录因子GRAS家族基因群响应渗透
和干旱胁迫的初步探索. 植物学报, 44: 290~299
石瑞, 曹诣斌, 陈文荣, 郭卫东(2011). 佛手GRAS基因的克隆及表
达分析. 浙江师范大学学报, 34: 446~451
王卫锋, 太帅帅, 王鲁, 刘贯山, 李凤霞, 高晓明, 孙玉合(2011). 烟草
NtLS基因RNA干扰表达载体的构建及遗传转化. 中国烟草科
学, 32: 31~35
Achard P, Genschik P (2009). Releasing the brakes of plant growth:
how GAs shut down DELLA proteins. J Exp Bot, 60: 1085~1092
Aida M, Beis D, Heidstra R, Willemsen V, Blilou I, Galinha C, Nus-
saume L, Noh YS, Amasino R, Scheres B (2004). The PLETH-
ORA genes mediate patterning of the Arabidopsis root stem cell
niche. Cell, 119: 109~120
Aleman L, Kitamura J, Abdel-mageed H, Lee J, Sun Y, Nakajima M,
Ueguchi-Tanaka M, Matsuoka M, Allen RD (2008). Functional
analysis of cotton orthologs of GA signal transduction factors
GID1 and SLR1. Plant Mol Biol, 68: 1~16
Ariizumi T, Murase K, Sun TP, Steber CM (2008). Proteolysis-
independent downregulation of DELLA repression in Arabidop-
sis by the gibberellin receptor GIBBERELLIN INSENSITIVE
DWARF1. Plant Cell, 20: 2447~2459
Bolle C (2004). The role of GRAS proteins in plant signal transduc-
tion development. Planta, 218: 683~692
Bolle C, Koncz C, Chua NH (2000). PAT1, a new member of the
GRAS family, is involved in phytochrome A signal transduction.
Genes Dev, 14: 1269~1278
Cui HC, Levesque MP, Vernoux T, Jung JW, Paquette AJ, Gallagher
KL, Wang JY, Blilou I, Scheres B, Benfey PN (2007). An evolution-
arily conserved mechanism delimiting SHR movement defines a
single layer of endodermis in plants. Science, 316: 421~425
Czikkel BE, Maxwell DP (2007). NtGRAS1, a novel stress-induced
member of the GRAS family in tobacco, localizes to the nucleus.
Plant Physiol, 164: 1220~1230
Dai C, Xue HW (2010). Rice early flowering1, a CKI, phosphorylates
DELLA protein SLR1 to negatively regulate gibberellin signal-
ling. EMBO J, 29: 1916~1927
Day RB, Shibuya N, Minami E (2003). Identification and
characterization of two new members of the GRAS gene family
in rice responsive to N-acetylchitooligosaccharide elicitor.
Biochim Biophys Acta, 1625: 261~268
Fu XD, Richards DE, Aitali T, Hynes LW, Ougham H, Peng JR,
Harberd NP (2002). Gibberellin-mediated proteasome-dependent
degradation of the barley DELLA protein SLN1 repressor. Plant
Cell, 14: 3191~3200
Fu XD, Richards DE, Fleck B, Xie DX, Burton N, Harberd NP (2004).
The Arabidopsis mutant sleepy1gar2-1 protein promotes plant
growth by increasing the affinity of the SCFSLY1 E3 ubiquitin
ligase for DELLA protein substrates. Plant Cell, 16: 1406~1418
Gao XH, Xiao SL, Yao QF, Wang YJ, Fu XD (2011). An updated GA
signaling ‘relief of repression’ regulatory model. Mol Plant, 4:
601~606
Gleason C, Chaudhuri S, Yang TB, Muñoz A, Poovaiah BW, Oldroyd
GED (2006). Nodulation independent of rhizobia induced by a
calcium-activated kinase lacking autoinhibition. Nature, 441:
1149~1152
Greb T, Clarenz O, Schäfer E, Müller D, Herrero R, Schmitz G, The-
res K (2003). Molecular analysis of the LATERAL SUPPRES-
SOR gene in Arabidopsis reveals a conserved control mechanism
for axillary meristern formation. Genes Dev, 17: 1175~1187
Gubler F, Chandler PM, White RG, Llewellyn DJ, Jacobsen JV (2002).
Gibberellin signaling in barley aleurone cells. Control of SLN1
and GAMYB expression. Plant Physiol, 129: 191~200
Heckmann AB, Lombardo F, Miwa H, Perry JA, Bunnewell S, Parni-
ske M, Wang TL, Downie JA (2006). Lotus japonicus nodulation
requires two GRAS domain regulators, one of which is function-
ally conserved in a non-legume. Plant Physiol, 142: 1739~1750
Heo JO, Chang KS, Kim IA, Lee MH, Lee SA, Song SK, Lee MM,
Lim J (2011). Funneling of gibberellin signaling by the GRAS
transcription regulator SCARECROW-LIKE 3 in the Arabidop-
sis root. Proc Natl Acad Sci USA, 108: 2166~2171
Hirano K, Ueguchi-Tanaka M, Matsuoka M (2008). GID1-mediated
gibberellin signaling in plants. Trends Plant Sci, 13: 192~199
Hirsch S, Kim J, Muñoz A, Heckmann AB, Downie JA, Oldroyd GED
(2009). GRAS proteins form a DNA binding complex to induce
gene expression during nodulation signaling in Medicago trun-
catula. Plant Cell, 21: 545~557
Hirsch S, Oldroyd GED (2009). GRAS-domain transcription factors
that regulate plant development. Plant Signal Behav, 4: 698~700
Ikeda A, Ueguchi-Tanaka M, Sonoda Y, Kitano H, Koshioka M, Fut-
suhara Y, Matsuoka M, Yamaguchi J (2001). Slender rice, a con-
stitutive gibberellin response mutant, is caused by a null muta-
tion of the SLR1 gene, an ortholog of the height-regulating gene
GAI/RGA/RHT/D8. Plant Cell, 13: 999~1010
Jeroen S, Fabienne J, Cris K (2002). Shoot meristem maintenance is
controlled by a GRAS-gene mediated signal from differentiating
cells. Genes Dev, 16: 2213~2218
Kalo P, Gleason C, Edwards A, Marsh J, Mitra RM, Hirsch S, Jakab J,
Sims S, Long SR, Rogers J et al (2005). Nodulation signaling in
legumes requires NSP2, a member of the GRAS family of tran-
scriptional regulators. Science, 308: 1786~1789
Koizumi K, Hayashi T, Wu S, Gallagher KL (2012). The SHORT-
ROOT protein acts as a mobile, dose-dependent signal in
patterning the ground tissue. Proc Natl Acad Sci USA, 109:
13010~13015
Levesque MP, Vernoux T, Busch W, Cui HC, Wang JY, Blilou I, Has-
san H, Nakajima K, Matsumoto N, Lohmann JU et al (2006).
Whole-genome analysis of the SHORT-ROOT developmental
pathway in Arabidopsis. Plos Biol, 4: 739~752
Li XY, Qian Q, Fu ZM, Wang YL, Xiong GS, Zeng DL, Wang XQ,
Liu XF, Teng S, Hiroshi F et al (2003). Control of tillering in
植物生理学报860
rice. Nature, 422: 618~621
Ma HS, Liang D, Shuai P, Xia XL, Yin WL (2010). The salt- and
drought-inducible poplar GRAS protein SCL7 confers salt
and drought tolerance in Arabidopsis thaliana. J Exp Bot, 61:
4011~4019
Murase K, Hirano Y, Sun TP, Hakoshima T (2008). Gibberellin-
induced DELLA recognition by the gibberellin receptor GID1.
Nature, 456: 459~463
Nakashima K, Yamaguchi-Shinozaki K (2006). Regulons involved in
osmotic stress-responsive and cold stress-responsive gene ex-
pression in plants. Physiol Plantarum, 126: 62~71
Oldroyd GED, Long SR (2003). Identification and characterization of
nodulation-signaling pathway 2, a gene of Medicago truncatula
involved in Nod factor signaling. Plant Physiol, 131: 1027~1032
Park HJ, Jung WY, Lee SS, Song JH, Kwon SY, Kim HR, Kim CW,
Ahn JC, Cho HS (2013). Use of heat stress responsive gene ex-
pression levels for early selection of heat tolerant cabbage (Bras-
sica oleracea L.). Int J Mol Sci, 14: 11871~11894
Sabatini S, Heidstra R, Wildwater M, Scheres B (2003). SCARE-
CROW is involved in positioning the stem cell niche in the Ara-
bidopsis root meristem. Genes Dev, 17: 354~368
Schumacher K, Schmitt T, Rossberg M, Schmitz G, Theres K (1999).
The lateral suppressor (Ls) gene of tomato encodes a new mem-
ber of the VHIID protein family. Proc Natl Acad Sci USA, 96:
290~295
Smit P, Raedts J, Portyanko V, Debellé F, Gough C, Bisseling T,
Geurts R (2005). NSP1 of the GRAS protein family is essential
for rhizobial Nod factor-induced transcription. Science, 308:
1789~1791
Sun TP (2010). Gibberellin-GID1-DELLA: a pivotal regulatory
module for plant growth and development. Plant Physiol, 154:
567~570
Sun TP, Gubler F (2004). Molecular mechanism of gibberellin signal-
ing in plants. Annu Rev Plant Biol, 55: 197~223
Sun XL, Jones WT, Harvey D, Edwards PJB, Pascal SM, Kirk C,
Considine T, Sheerin DJ, Rakonjac J, Oldfield CJ et al (2010).
N-terminal domains of DELLA proteins are intrinsically unstruc-
tured in the absence of interaction with GID1/gibberellic acid
receptors. J Biol Chem, 285: 11557~11571
Torres-Galea P, Huang LF, Chua NH, Bolle C (2006). The GRAS pro-
tein SCL13 is a positive regulator of phytochrome-dependent red
light signaling, but can also modulate phytochrome A responses.
Mol Genet Genomics, 276: 13~30
Torres-Galea P, Hirtreiter B, Bolle C (2013). Two GRAS proteins,
SCARECROW-LIKE21 and PHYTOCHROME A SIGNAL
TRANSDUCTION1, function cooperatively in phytochrome a
signal transduction. Plant Physiol, 161: 291~304
Ubeda-Tomás S, Swarup R, Coates J, Swarup K, Laplaze L, Beemster
GTS, Hedden P, Bhalerao R, Bennett MJ (2008). Root growth in
Arabidopsis requires gibberellin/DELLA signalling in the endo-
dermis. Nat Cell Biol, 10: 625~628
Vandenbussche F, Fierro AC, Wiedemann G, Reski R, Straeten DVD
(2007). Evolutionary conservation of plant gibberellin signalling
pathway components. BMC Plant Biol, 7: 1~17
Willige BC, Ghosh S, Nill C, Zourelidou M, Dohmann EMN, Maier A,
Schwechheimer C (2007). The DELLA domain of GA INSEN-
SITIVE mediates the interaction with the GA INSENSITIVE
DWARF1A gibberellin receptor of Arabidopsis. Plant Cell, 19:
1209~1220
Zhang ZL, Ogawa M, Fleet CM, Zentella R, Hu J, Heo JO, Lim J,
Kamiya Y, Yamaguchi S, Sun TP (2011). SCARECROW-LIKE 3
promotes gibberellin signaling by antagonizing DELLA in Ara-
bidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 108: 2160~2165
Zhu LH, Li XY, Welander M (2008). Overexpression of the Arabidop-
sis gai gene in apple significantly reduces plant size. Plant Cell
Rep, 27: 289~296