全 文 ：植物生理学通讯 第 40 卷 第 2期，2004 年 4 月260
收稿 2003-03-04 修定　 2003-09-01
资助 辽宁省科技厅博士启动基金(023804111)。
* 写成于加拿大英属哥伦比亚大学生物技术实验室。
* * E-mail:haolinwj2001@yahoo.com.cn
植物转录因子 WRKY 家族的结构及功能*
郝林** 徐昕
沈阳师范大学化学与生命科学学院，沈阳 110034
The Structure and Function of WRKY Superfamily of Plant Transcription
Factors*
HAO Lin**, XU Xin
College of Chemistry and Life Science, Shenyang Normal University, Shenyang 110034
提要 WRKY 家族结构上的共同特点是:至少含有一段 60 个左右的高度保守的氨基酸序列，称为 WRKY 区，其中有一
七肽WRKYGQK存在于所有的成员中， 故而得名。 WRKY蛋白通过与其目标基因启动子中的顺式元件(T)TGAC(C/T)结合
调节该基因的表达, 参与(或可能参与)植物对病原体的防卫反应、非生物胁迫反应以及植物的某些生理过程。该文介绍
了植物转录因子 WRKY 家族的结构及功能的研究进展。
关键词 WRKY; 转录因子; 病原体抗性; MAP 激酶
植物体对内外环境的变化有十分复杂的反应
机制。随着植物基因组研究的深入，人们在分子
水平上对某些生理过程的了解逐步加深，形成了
当代生命科学研究的主流。植物基因组中有相当
一部分基因参与对环境变化的信号转导或转录调
控，且往往是以家族形式出现。如拟南芥中约有
1 500种转录因子，分属于各种基因家族[1]。已发
现有多种基因家族参与植物对环境胁迫的反应，
一般是在转录水平上对信号转导基因的表达进行调
控。如ERF (ethylene-responsive-element-binding
factors)家族，在拟南芥中约有124个成员，参与
对低温、干旱、病原体及其诱发因子(elicitor)的
反应[2]。bZIP(basic leucine-zipper)家族，在拟南
芥中有75个成员，参与对病原体防卫反应及多种
胁迫的反应[3]。WRKY 家族是近年来发现的又一
类植物特有的转录调节因子，已从多种植物中分
离，如甜土豆[ 4 ] 、野燕麦[ 5 ] 、皱叶欧芹
(Petroselinum crispum)[6]、拟南芥[7] 、烟草[8]等。
在拟南芥中已发现74个 WRKY 成员[9]，由于其中
大多数参与植物对病原体的防卫反应，因此备受
关注[10,11]。
1 WRKY 蛋白的结构
1.1 WRKY 区 WRKY 蛋白结构上最主要的 特点
是各成员中都至少含有一个 W R K Y 区( W R K Y
domain)，这也是目前识别 WRKY 成员最重要的
标准。WRKY 区是一段由大约 60 个氨基酸组成的
多肽序列，在各成员中高度保守。图 1 列举了几
种来源于不同植物的 WRKY 区结构。其中靠近 N
末端有一七肽 W R K Y G Q K 存在于所有的成员中，
因而得名[10]。在其 C末端有一个锌指结构(zinc-
finger motif)，其一般组成为 CX4~5CX22~23HX1H。
根据 W R K Y 区的数量及锌指结构的组成，
W R K Y 蛋白分为 3 类。Ⅰ类含有 2 个 W R K Y 区，
如最早识别的 W R K Y 蛋白 A B F 1 [ 5 ]、S P F 1 [ 4 ]、
PcWRKY [6]及 ZAP1[7]等。大多数研究过的 WRKY
蛋白属于Ⅱ类，只含有 1 个 W R K Y 区。还有少
数 W R K Y 成员虽然只有 1 个 W R K Y 区，但其锌
指结构的组成稍有变化，归为第Ⅲ类[10]。WRKY
区是 WR K Y 蛋白生物学活性必需的。Ⅰ类 WR K Y
蛋白虽然含有 2 个 W R K Y 区，但位于 C 末端的
W R K Y 区足以介导 W R K Y 蛋白与其目标 D N A 的
特异结合，而 N 末端 W R K Y 区单独不能与 D N A
结合[4,7,12]，其生物学功能不详[13]。WRKY 成员的
另一个共同点是 WRKY 区对应的编码序列中都有
1 个内含子，且其位置高度保守[10]。其存在的意
植物生理与分子生物学Plant Physiology and Molecular Biology
植物生理学通讯 第 40 卷 第 2期，2004 年 4 月 261
义不详，可能预示着这类转录因子存在转录后加
工的调节，如在TLR(toll-like receptor)类信号分子中
存在不同的内含子剪切机制，在信号转导中起重
要作用[14]。
1.2 其它结构域 转录因子的作用是在转录水平上
对目标基因进行调控，因此已研究过的 WRKY 因
子无一例外地定位于细胞核中。这意味着 WRKY
蛋白在胞质中合成后经跨膜运输进入细胞核。根
据对某些 WRKY 蛋白氨基酸序列的分析发现，在
WRKY区外存在细胞核定位信号(nuclear localiza-
tion signal,NLS)。某些 WRKY 蛋白还含有转录
因子常见的氨基酸结构域，如亮氨酸拉链
(leucine zipper,LZ)，介导与其它转录因子形成二
聚体[15,16]，以及丝氨酸-苏氨酸丰富区，谷氨酸丰
富区，脯氨酸丰富区，酸性氨基酸区等[10]。除了
这些比较保守的区域外，WRKY 成员中其余氨基
酸组成的同源性并不高[13]。
最近从拟南芥中确认的 1 个 W R K Y 蛋白
(RRS1-R)除了含有上述 WRKY 蛋白的共性外，还
含有病原体抗性基因(R基因)所具有的结构域TIR
(toll and interleukin- 1- receptor)、NBS(nucleotide-
binding site) 和LRR(leucine-rich repeat)[17]，这也
是第一个发现的含有 WRKY 区及 NLS 结构域的 R
基因[18]。这表明了 WRKY 蛋白与植物病原体防卫
反应之间的固有关系(详见“功能”部分)。除了
RRS1-R 外，最近又发现拟南芥的另外 2 个 TIR-
NBS-LRR 蛋白中也含有 WRKY 区[19]。
2 WRKY 蛋白与目标 DNA 的结合
2.1 W 盒 在所有研究过的可能受WRKY蛋白调节
的基因启动子中，都能发现(T)TGAC(C/T)这样的保
守序列，称为 W 盒，是 W R K Y 蛋白特异的 D N A
结合区，其中 TG A C 是核心，固定不变[10 ]。事
实上，已研究过的 W R K Y 蛋白目标基因中，绝
大多数都是基于能与 WRKY 蛋白特异结合的特性
而识别出来的，因此，W 盒成为识别和筛选
WRKY 目标基因的必要条件。大多数目标基因启
动子中都含有多个 W 盒，它们之间的位置相近，
或同向或呈回文结构排列[13,20,21]。如皱叶欧芹的
PcWR K Y 1 启动子中有 3 个 W 盒，位置靠近，其
中2个(WB 和 WC)呈回文排列[22]。这种排列方式明
显有利于 WRKY 蛋白的结合，使基因表达水平提
高，表达时间提早。另外，这 3 个 W 盒的作用
具有协同效应，而不是简单的叠加[22]。为了更确
切地研究 W 盒在基因表达调控方面的作用，
Rushton等[23]用人工合成的启动子，其中只含W盒
而排除其它可能的转录因子结合元件，研究对病
原体及其诱发因子或创伤反应的结果表明，W 盒
足以介导防卫或胁迫反应，且反应程度与 W 盒的
数量及位置有关。
这里的问题是，既然所研究过的 WRKY 蛋白
无一例外地与目标基因启动子中的 W 盒结合，而
W 盒的组成又是固定不变的，那么又如何解释
W R K Y 因子参与基因表达调控的特异性呢？
WRKY 家族为何又需要如此多的成员呢？可能的
原因是 W 盒的数量、排列方式、间距以及侧翼序
列(flanking sequence)等所致。不同的信号转导途
径需要不同的 WRKY 因子参与，与不同的 W 盒结
合而调控不同的目标基因[15]。
2.2 WRKY 蛋白与 W 盒的结合 目前，关于
WRKY 蛋白与 W 盒相互识别及结合的分子机制还
一无所知。不过大量的研究通过测试目标 DNA 凝
胶电泳迁移(electrophoretic mobility shift)的结果表
明，分离纯化的 WRK Y 蛋白以及经病原体或防
卫反应信号分子诱导的植物细胞核抽提物都能与
W 盒结合[21,24,25]。这些实验同时也表明，如果 W
盒中的核心序列 TG A C 中的任一核苷酸被替换，
WRKY 蛋白与之结合的能力就大幅下降或完全消
失，表明这种结合是非常特异的。这种结合需要
金属离子参与，用金属络合剂如 EDTA 或 1,10-
O-phenathroline 处理可阻断其结合。最有可能
图1 不同来源的 WRKY 比较
ABF1、NtWRKY1、SPF1、PcWRKY1 分别来自于野燕麦[5]、烟草[8]、甜土豆[4]和皱叶欧芹[6]。单列的带下划线的氨基酸示
七肽和锌指结构。
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的金属离子是 Zn2+[12,24]，这与 WRKY 蛋白中含有
锌指结构是一致的。另外，WRKY 蛋白的结合还
需磷酸化，因为用碱性磷酸酶预处理强烈抑制这
种结合[26]。
3 WRKY 基因的表达和蛋白的功能
3.1 WRKY 基因的表达 WRKY 基因的表达是诱
导型的。已识别和克隆了大量的 W R K Y 基
因，其表达受不同环境条件(如病原体及其诱
发因子[6,8,13,27]、防卫反应信号分子水杨酸及其
功能类似物[25]、植物本身的发育阶段[16,28,29]、干
旱[30]、低温[31]、创伤[24]、机械胁迫[32]等)的诱
导。W R K Y 基因表达的动力学特点是快速、瞬
时，具有组织特异性，在许多情况下不依赖于
其它蛋白从无到有的合成。这些特点表明
WRKY 蛋白是一类及时早熟型(immediate-early
type)的转录因子,参与信号转导途径中的早期基
因调控[10,16]。
烟草叶片机械创伤(切口)10 min后，与不作
机械创伤的相比，受伤的及上层未受伤的叶片中
就有WRKY 转录本(WIZZ)积累，30 min 后达到最
大值，然后开始下降[24]。拟南芥叶片机械创伤后
1 h就可测出AtWRKY6转录本，2 h时显著增加并
持续到 6 h[16]。在叶片衰老进程中，多种 WRKY
基因表达水平逐渐提高[16]。如七周龄的拟南芥所
有叶片都含有高水平的 AtWRKY53 转录本，而六
周龄植株中只有发育的叶片中含有较高水平的转录
本，到八周龄，所有叶片表达 AtWRKY53 的水平
急剧下降[28]。这表明植物对自身发育阶段的感受
存在不同的机制，既对单一叶片不同发育阶段有
反应，又对整个植物不同发育阶段产生反应。用
病原体疫霉 (Phytophthora sojae)感染皱叶欧芹叶
芽6 h 后, 对感染的叶芽mRNA进行原位杂交检
测时，发现 WRKY 1 转录本只在感染点及其周围
组织中积累;12 h后检测的结果与之相同，只是总
体积累水平明显下降[13]。其它实验也得到类似的
结果[29 ]。说明 WR K Y 基因的表达具有组织特异
性。不过不同的 WRKY 成员具有不同的组织特异
性，已发现根、茎、叶、花等器官都有相关的
WRKY 基因表达。这也预示 WRK Y 因子参与不同
的生理过程。
某些 WRK Y 基因的表达具有自我调控功能。
如拟南芥中 WRKY6 蛋白对其自身表达具有明显的
抑制作用，对其同一亚类的 WRKY42 的表达也有
抑制作用[29]，序列分析表明 WRKY6 和 WRKY42 启
动子中都含有 W 盒[29]。在皱叶欧芹的 PcWRKY1
启动子中也含有 W 盒，W R K Y 1 本身或其它
WRKY 蛋白能激活其表达[13]。前一种自身抑制功
能可能是 WRKY 的组织特异积累所需的[29]; 而后
一种自身激活功能预示着 WRKY 基因存在着某种
组成型低水平的表达，其产物是以无活性状态存
在于细胞质中，当接受外界诱导后被激活，如磷
酸化，然后再激活 WRK Y 基因的表达[13]。
3.2 WRKY 蛋白的功能 到目前为止，已查明
WRKY 蛋白参与(或可能参与)植物对病原体的防
卫反应[6,13,22,27,32~34]、叶片衰老[2,16,28]、表皮毛和
种皮的发育[35]、环境胁迫(如干旱[30]、低温[31]、
创伤[24])等。在这些过程中，某些 WRKY 成员彼
此之间可以相互对话(crosstalk)[36]，另一些WRKY
成员的功能是交叉(overlaping)的反应[37]。这里只
介绍 WRKY 蛋白在植物对病原体防卫反应中的可
能作用。
研究 WRKY 的目的是要解析植物抗病原体的
信号转导途径。已研究过的 WRKY 蛋白中大多数
都参与植物对病原体防卫反应。在识别 WRKY 蛋
白目标基因的初期，一般的程序是先在基因组中
寻找 W 盒，如大规模搜查拟南芥基因组时发现了
一批 WRKY 蛋白的目标基因[38]。在病原体抗性基
因的识别中，用DNA微阵技术(microarray)对拟南
芥的7 000多个基因进行筛选时，发现26个可被
防卫反应信号分子诱导的基因启动子中都含有多个
W 盒[21]。已广泛用于研究的防卫反应基因 NPR1、
PR1 启动子中也都含有 W 盒[6,25]。WRKY 蛋白参
与病原体防卫反应的更直接证据是：病原体或其
诱发因子以及防卫反应信号分子(如水杨酸)都能诱
发 W R K Y 蛋白的表达和结合活性，同时，W R K Y
蛋白的异源组成型表达也能提高转基因对病原体的
抗性[13,17,26]。
拟南芥中NPR1基因编码分子量为66 kD的多
肽是系统获得抗性(SAR)信号转导途径中的关键成
员[39,40]，定位于细胞核中，调控致病机制相关基
因(PR)的表达[41]。通常，NPR1 在植物中的表达
水平很低，但用病原体感染或外施水杨酸后，其
表达量增加 2~3倍[39]，同时抗多种病原体的能力
显著增加。DNA 序列分析表明 NPR1 启动子中 28
植物生理学通讯 第 40 卷 第 2期，2004 年 4 月 263
个核苷酸的序列内含有 3 个 W 盒，其中 2 个顺向
串联，1 个反向排列。这些 W 盒是 W R K Y 蛋白
结合必需的，如果其中的某个核苷酸被替换，
WRKY 蛋白就不再与之结合，其水杨酸诱导的表
达即完全消除，此时，植物对病原体的反应变得
非常敏感[25]。这预示WRKY 蛋白是通过激活诸如
NPR1 以及某些病原体直接或间接的抗性基因而参
与植物对病原体防卫反应的[6,25,26]。PR1 基因启动
子中也含有数个 W 盒，其驱动的 G U S 基因的表
达及 Northern 印迹都表明受 WRKY6 的激活，且
在防卫反应诱导条件下这种激活更强、更快[29]。
研究表明 PR1 受 NPR1 的正调控[39]，显示 WRKY6
调节 PR1 的表达有可能是通过 NPR1 的作用进行
的[29]，因此，采用 NPR1 突变体 npr1 研究 WRKY6
与 PR1 表达的关系非常必要。
参与防卫反应的 WRKY基因大多数受病原
体、信号分子或环境胁迫的诱导，但最近
从烟草中分离出的一个能引发细胞超敏反应
的 WRKY蛋 白 TIZZ就 不 受 水 杨 酸 及 机 械 创 伤
的诱导 [22]，说明 WRKY因子也参 与不依 赖水
杨酸的防卫反应途径。
3.3 WRKY 蛋白在防卫反应信号转导途径中可能
的作用 “基因对基因”理论的诞生[42]，揭开了
植物对病原体防卫反应分子机制研究的序幕。虽
然大量研究显示，WRKY 蛋白作为转录因子参与
植物抗病途径，但其作用机制还远不清楚。最近
的研究表明，某些 W R K Y 蛋白的功能受 M A P 激
酶(mitogen-activated protein kinase，MAPK) 的修
饰[37]。MAPK 是近年来被广泛研究的信号转导分
子，通过一系列的磷酸化反应将外界信号逐步放
大并传递到细胞内，引发生化和生理反应[43]。在
植物体内有 3 种类型的 MAP 激酶，即 MAP 激酶
(M A P K )、MA P K 激酶(M A P K K )和 MA P K K 激酶
(MAPKKK)构成 MAP 激酶级联(cascade)。在拟南
芥中已发现了 20 种 MAPK、10 种 MAPK K 和 60
种 MAPKKK 的编码基因[43]。由于不同的外界信号
激活 M A P 激酶的程度和动力学模型不同，因而
M A P 级联可参与多种信号转导途径[1 2 , 4 4 , 4 5 ]。
M A P 激酶受病原体及其诱发因子、水杨酸等的
激活[46~48 ]。在哺乳动物和果蝇中，MAP 级联可
使转录因子的抑制剂磷酸化并降解。据此，Asai
等[37]推测，MAP 激酶级联通过一系列的磷酸化反
应，可能使 W R K Y 蛋白特异的抑制剂失活，从
而激活 W R K Y 因子。活化的 W R K Y 因子作为其
它调节基因(如NPR1)的激活剂，参与抗病信号转
导，最终导致防卫反应蛋白(PR)的合成，介导植
物对病原体的抗性(图 2)。
4 结语
WRKY 蛋白普遍存在于高等植物中，在拟南
芥的74个成员中，绝大多数的生物学功能还未弄
清楚[11 ]。DN A 微阵技术分析表明，大部分拟南
芥 WRKY 基因表达受病原菌感染或信号分子水杨
酸(SA)的正调控，显示这一基因家族的主要功能
可能与植物防卫反应相关；但同时也有相当一部
分 WRKY 基因的表达不受病原菌感染或水杨酸处
理的影响，说明这部分 WRKY 参与其它生物学过
程[11]。反向遗传学(reverse genetics) 的方法将成
为 WR K Y 蛋白功能研究的有力工具，如通过 T-
DNA 或转座子插入、反义技术或小分子 RNA 干
涉技术[4 9 ]使某些 W R K Y 基因表达失活或沉默，
然后根据突变体的表型变化研究 WRKY 蛋白的功
能。事实上，大多数的拟南芥 W R K Y 基因都已
图2 WRKY蛋白在防卫反应途径中的可能作用[37]
植物生理学通讯 第 40 卷 第 2期，2004 年 4 月264
获得了 T-DNA 插入突变体，我们目前正在从事
这一研究。另外，功能交叉或突变引起胚胎死
亡的 WRKY 成员的有效研究方法是用转基因技术
使其异位过量表达。利用 DN A 微阵技术可同时
对大量 W R K Y 基因的表达进行研究，这方面的
工作已经开始[11,21]。还有，通过搜查其它植物基
因组中的 W 盒，可能会发现一批新的 W R K Y 蛋
白目标基因，这对阐明 W R K Y 蛋白的功能是有
用的。
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