全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月 405
收稿 2008-11-03 修定 　2009-01-07
* E-mail: xuql03@163.com; Tel: 029-87091340
植物叶序的发生和影响因素
徐全乐 *, 胡鑫
西北农林科技大学生命科学学院, 陕西杨凌 712100
Phyllotaxy Initiation and Influencing Factors in Plant
XU Quan-Le*, HU Xin
College of Life Sciences, Northwest A&F University, Yangling, Shanxi 712100, China
提要: 本文介绍了影响叶序发生的主要因素和调控机制的研究进展。
关键词: 叶序; 叶序突变体; 生长素
植物的叶片总是按照一定的规律在茎上排列,
这种现象称为叶序(Steeves和 Sussex 1989)。叶序
是植物发育的形态特征之一(Carpenter等1995), 自
然界中常见的叶序类型有对生、互生和轮生等。
从广义上讲, 各种侧生器官和侧生器官基部侧芽(包
括枝和花)的排列都呈一定的规律, 也称之为叶序。
值得注意的是, 不仅不同植物叶的着生方式常常是
不同的, 而且同一株植物的不同部位, 叶序也会发
生变化。叶序研究的历史表明, 这一现象是生物学
研究中最迷人、最值得探究的现象之一(Adler等
1997; Kuhlemeier和 Reinhardt 2001; Reinhardt
2005a)。
叶序的研究历史可以分为三个时期: 古代(上溯
到 14世纪)、近代(15世纪 ~1970年)和现代(1970
年开始)。近代的研究可以更详细的分为以下几个
时期: 叶序各种类型的发现(15~16世纪)、观察和
描述(16~18世纪)、几何模型(18世纪起)、实验
研究阶段(19世纪起)、解释和阐述阶段(19世纪末
段起至今) (Adler等 1997)。
为了描述和阐明叶序的发生机制, 人们分离了
许多与叶序相关的突变体, 提出一些基于生物化
学、生物物理和其他原理的理论和模型(Reinhardt
2005a)。据不完全统计, 已经发现的与叶序相关的
突变体有aberrent phyllotaxy (abphyl1) (Greyson和
Walden 1972; Jackson和Hake 1999)、clavata (clv)
(Leyser和 Furner 1992; Clark等 1997)、fasciata
(fas) (Leyser和 Furner 1992)、low auxin transport
(lat) (Naderi等 1997)、monopteros (mp) (Przemeck
等 1996)、pin formed1 (pin) (Okada等 1991)、
pinoid (pid) (Bennett等1995)、tebichi (teb) (Inagaki
等 2006)、terminal earl (tel) (Veit等 1998)和
mgoun3 (tsk/mgo3) (Guyomarc’h等 2004)等等。它
们主要来自于插入突变、EMS诱变、X光诱变和
自发突变, 并且主要集中在拟南芥( be l l、c lv、
dr l 1、fa s、mgo 3、pi n、pino id、sp s、t eb、
topo和 tsk )、玉米(abph1/ZmRR3、te l)、烟草
(lat)、金鱼草(cup)和番茄(dgt)等模式植物中。这
些突变体的发现, 极大地促进了人们对叶序发生机
制的理解。但是大多数突变体中, 叶序的变化只是
其多效性表型之一(Kuhlemeier和 Reinhardt 2001;
Reinhardt和Kuhlemeier 2002), 以致这些突变对叶
序的影响在很大程度上是间接的(Reinha rdt 等
2000)。同时, 这些突变引起的叶序改变往往都是
不规则的(Kuhlemier和Reinhardt 2001; Reinhardt和
Kuhlemeier 2002)。只有玉米中发现的 abphyl1突
变体, 其叶序由互生转变为对生, 形成了规则的叶
序改变, 但是由于其中一些突变植株的表型回复所
以不能真正揭示叶序的调控机制(Jackson和Hake
1999)。
基于生物物理原理的理论模型认为, 生长素浓
度的改变可能导致了植物分生组织原套区域局部压
力的改变, 进而引起了叶序的改变。而基于生物化
学原理的理论模型把生长素输出载体PIN1和输入
载体AUX1的作用引入到了叶序的调控机制中, 认
为是生长素的极性运输使得植物分生组织在局部形
专题介绍 Special Topics
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月406
成高浓度的生长素分布, 从而决定了器官形成的位
点, 于是自然界形成了不同类型的叶序(Reinhardt
2005a; Smith等2006; Heisler和Jönsson 2007; Newell
等 2008)。已有报道, 生长素(Reinhardt等 2000;
Reinhardt 2005a; Bainbridge等 2008)、赤霉素
(Reinhardt等 2000; Swain和 Singh 2005)和细胞分
裂素(Giulini等2004)等激素都在叶序的发生中起作
用。近年来的研究还表明, 可能是这两种模型相结
合的一种新的调控方式在叶序的形成中发挥作用
(Newell等 2008)。
1 叶序形成的生物学意义
在自然界的植物中, 规则的叶序占据主要地位,
与不规则的排列相比, 器官的规则排列具有选择优
势(Reinhardt 2005b)。花的规则排列被认为更有利
于吸引传播花粉的昆虫, 大多数叶序类型都可以使
得叶片之间的重叠最小化, 而叶片的排列在早期的
研究中就被解释为最大限度地获取光能(Wright
1873; Niklas 1988; Sekimura 1995)。然而, 在生长
发育的后期, 叶序往往会发生改变, 这就说明最大
限度的获取光并不需要精确的叶序模式(Reinhardt
2005b)。Valladares和Brites (2004)的研究结果也表
明, 叶序本身对光能捕获效率影响不大, 只有几个
不同的形态变量相结合才能在更大程度上影响植物
对光的获取。
叶片的起始与叶序的发生紧密相关, 一些影响
叶片形成的突变体同时也影响了叶序的发生。因
此, 可能不是最终的叶片排列方式, 而是分生组织
在叶的形成过程中更需要这种规律性以更好地发挥
功能。除了不断地产生新的叶和花等侧生器官, 分
生组织的一个重要功能就是维持自我的未分化状
态。分生组织需要精确的时空调控以产生正确的
器官数目和补充器官发生过程中消耗的细胞。因
此, 相对于不规则叶序, 规则的叶序在叶片的起始
过程中具有选择优势(Reinhardt 2005b)。
2 激素与叶序的发生
早在 1977年, Maksymowych和 Erickson就发
现外源施加赤霉素(GA)可以导致苔儿属(Xanthium)
植物的叶序发生改变(Maksymowych和 Erickson
1977)。Mingo-Castel等人也利用外源激素喷洒的
方法得到了叶序发生改变的植株(Mingo-Castel等
1984), 100 mg·L-1的 6-苄基嘌呤(6-BA)或GA喷剂
改变了大戟属植物(Euphorbia lathyris L.)正常的交
互对生叶序。外源施加 6-BA会导致叶片交互四
出、交互三出和两对小叶等表型的出现, 而外源施
加GA则导致螺旋叶序的产生。这些结果表明激
素在叶序的发生过程中可能起作用。
对生长素的极性运输突变体 pin1-1影响分生
组织中表达基因的研究(Vernoux等2000)揭开了叶
序遗传学分析的序幕(Kuhlemeier 和 Reinhardt
2001)。拟南芥的pin1、pid和mp (Hardtke和Berleth
1996)这三个突变体在生长发育的所有阶段都表现
出器官的异常化表型。在胚胎发生阶段, pin1和
mp突变体出现子叶融合、膨大的表型, pid突变体
会形成额外的子叶; 在营养生长阶段, pin1和mp突
变体都表现出异常叶序, pin1突变体还出现融合、
膨大的叶片, pid突变体的叶片数目增加。另外, 这
3个不育突变体的花器官数目和位置都发生了改
变。这些结果表明, 在 pin1、pid和 mp突变体中
存在相同的机制调控器官的形成与器官发生的位
置。PIN1、PID和MP都在生长素的运输和响应
中发挥作用(Benjamins等2001; Christensen等2000;
Gälweiler等 1998; Hardtke和 Berleth 1998)。已有
报道, 生长素运输的化学抑制剂可以中止器官的形
成, 而外源生长素则可以恢复器官的形成(Reinhardt
等 2000)。并且, 生长素运输的调节基因 PIN1对
于器官正确的空间排列也是必需的(Vernoux等
2000)。因此, 生长素不仅参与子叶、真叶和花器
官的形成与分布等过程(Okada等 1991; Hardtke和
Berleth 1998; Reinhardt等2000; Christensen等2000;
Benjamins等 2001; Pfluger和 Zambryski 2004), 在
叶序的调控过程中可能也起了关键作用(Reinhardt
等 2000; Kuhlemeier和 Reinhardt 2001; Reinhardt
2005b; Jönsson等 2006; Smith等 2006; Kuhlemeier
2007)。Kuhlemeier和 Reinhardt (2001)指出, 生长
素不是在两个器官原基之间, 而是在器官原基形成
的位点堆积。在这种情况下, 生长素可能不仅仅作
为器官形成的调节因子, 而且也作为信号分子起作
用。外源生长素可以导致番茄分生组织产生异源
器官的研究(Reinhardt等 2000)也支持了这一观
点。该实验也间接证明了生长素可以调控器官的
发生和器官在正确位置上的形成( R e i n h a r d t
2005b)。
植物中, 生长素通过输入和输出蛋白的作用在
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月 407
组织中运输(Lomax等 1995), 长距离的生长素运输
也可以通过维管组织进行(Swarup等 2001)。在顶
端分生组织中, 生长素运输的两个核心蛋白是生长
素输入载体AUXIN RESISTANT1 (AUX1) (Bennett
等 1996)和输出载体 PIN1。叶原基是生长素的积
累位点(Reinhardt等 2003), AUX1定位在分生组织
的 L1层和新生叶原基的远轴面表皮。PIN1也定
位在分生组织的L1层, 但是它的表达被限制在靠近
分生组织一侧的细胞。因此, 主要是AUX1将积累
在分生组织 L1层的生长素运输到顶端分生组织。
这就解释了分生组织如何供给生长素的问题。由
于生长素在叶原基中的积累和在分生组织中的向顶
运动, 以至生长素在远离已有叶原基的某个位点形
成相对较高的生长素浓度, 当生长素浓度达到一定
水平时, PIN1被激活, 并促进该位点生长素的进一
步积累。当生长素浓度达到一定范围时, 就会诱导
产生新的叶原基(Reinhardt 2005a)。
除了生长素可以影响叶序的变化以外, 细胞分
裂素也可以引起叶序的改变。比如 ABPHl基因就
是通过负调控细胞分裂素引起茎顶端分生组织的扩
展, 限制了叶原基在茎端形成的空间, 从而调控叶
序的形成(Giulini等 2004)。这一过程处于生长素
极性运输调节机制的上游, 它可以调控分生组织区
域的大小, 而这个区域对生长素极性运输进行了空
间定位(Giulini等 2004)。
生长素、赤霉素和细胞分裂素的信号途径之
间互有交叉。一些研究发现, SPY (SPINDLY)可以
同时作为赤霉素响应的负调控因子和细胞分裂素的
正调控因子。因此, 赤霉素信号通路与细胞分裂素
信号通路可以通过 SPY而发生交迭(Greenboim-
Wainberg等 2005)。在叶原基的起始位点, ABPH1
与 PIN1的表达位点似乎也发生了重叠, 这说明细
胞分裂素与生长素信号之间存在相互作用, 也暗示
了细胞分裂素在叶序发生过程中可能起到某种具体
作用(Giulini等 2004)。实际上, 生长素主要通过抑
制细胞分裂素的生物合成而快速负调控细胞分裂素
信号(Nordström等 2004)。这些激素之间相互作用
的研究说明, 叶序的形成是一个高度复杂的调控过
程, 这个过程不是由单一机制决定的, 可能是许多
机制共同作用的结果(Smith等 2006)。在这些调控
机制中, 生长素的作用可能处于核心位置(Reinhardt
等 2000; Kuhlemeier和 Reinhardt 2001; Smith等
2006)。
3 调控叶序的因素
叶序的形成可以追溯到叶原基在茎顶端分生
组织中的形成与排列方式。叶原基一般形成于茎
顶端分生组织的基部, 由于茎顶端分生组织的体积
和表面积是相对稳定的, 因此在一定的范围内, 分
生组织所能够形成的叶原基数目也是一定的。叶
序主要表现了不同叶原基发生在时间和空间上的关
系(白书农 2003)。然而, 对叶原基发生的时空关系
人们还不清楚。迄今, 关于叶序研究的模型和结构
也主要集中在叶原基的空间发生上。
顶端分生组织的相关参数, 诸如顶端分生组织
的大小、生长速率和顶基的生长比例等多种因素
都可以间接影响生长素的极性运输和生长素积累的
范围, 从而影响叶序的形成(Reinhardt等 2005a)。
各种各样的叶序也反映了分生组织特征上的不同,
以及处于分生组织周缘区产生器官原基的分裂细胞
的发育状态(Carpenter等 1995)。玉米中细胞分裂
素水平的改变引起了顶端分生组织大小的改变, 进
而导致玉米的叶序由互生变为对生( Gi u l in i 等
2004)。拟南芥的 ultrapetala突变体, 由于分生组
织变大引起了器官数目的增加(Fletcher 2001)。拟
南芥clavata和fasciata突变体也由于分生组织的增
大引起了叶序的改变(Leyser和 Furner 1992; Clark
等 1993, 1995, 1997)。不过, 在拟南芥的 top1α
(DNA topoisomerase)突变体中, 虽然节间的长度和
花序的发散角比野生型更散乱, 但是分生组织却变
得更小(Takahashi等 2002)。玉米的 tel突变体叶片
的起始频率和叶序发生改变(Veit等 1998), 拟南芥
perianthia (PAN)突变体的花瓣数目增加(Chuang等
1999), 拟南芥 bellringer (BLR) (Byrne等 2003)突
变体叶原基正常起始的螺旋叶序被打乱、产生更
多地侧生器官, 但这三种突变体的顶端分生组织大
小和野生型相比均没有明显的改变。这些研究表
明, 器官数目的增加以及叶序的改变均不依赖于分
生组织大小的改变。还有研究发现, 一些影响顶端
分生组织中细胞传输动力或者器官形成信号敏感性
的参数都可以在不改变分生组织大小的前提下改变
叶序的形成, 例如BELL基因(Byrne等2003; Kanrar
等 2006)。因此, 分生组织参数可能并不是影响叶
序发生的直接因素。
许多在顶端分生组织中表达的基因也在叶序
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月408
的形成过程中起作用(Reinhardt和 Kuhlemeier
2002)。在器官形成的初期, KNOX基因的调控维
持了分生组织均一性(Hake等 2004)。KNOX基因
是一类同源异型盒基因, 在植物的形态建成中起作
用, 它几乎存在于所有的单子叶和双子叶植物中, 其
作用是最古老和保守的分生组织调节手段(Scofield
和Murray 2006)。植物中第一个分离的KNOX家族
基因是玉米中的 K N O T T E D 1 (Z m K N 1 )基因
(Voll-brecht等 1991), 在顶端分生组织(shoot apical
meristem, SAM)的形成和维持中起作用(Kerstetter
等 1997; Vollbrecht等 2000)。KNOX基因的异源表
达可以引起叶形态的多种变化, 而这种变化可能与
叶序之间存在某种关联(Tamaoki等 1999)。同时,
KNOX基因的表达与激素的作用有紧密的联系, 而
植物激素在叶序的发生过程中有极其重要的调控作
用(Reinhardt等2000; Kuhlemeier和Reinhardt 2001;
Reinhardt 2005b; Smith等 2006; Kuhlemeier 2007)。
这就说明, 在决定叶序发生的分生组织中表达和发
挥功能的 KNOX基因有可能在叶序发生的调控中
起作用。有报道, 拟南芥的 stm-10突变体植株表
现出异常叶序(Kanrar等 2006), KNAT1/BP基因的
功能缺失性突变体也表现为花序茎节间长度无序、
变短、侧芽数目增加(Venglat等2002; Mele等2003;
Smith和Hake 2003)。而当KNOX基因在拟南芥等
植物中异源表达时, 表现为花器官数目减少, 形成
异常的叶序(Lincoln等 1994; Tamaoki等 1997), 因
此 KNOX基因的作用确实影响了叶序的形成。有
研究发现, 与 KNOX基因同源的 BELL基因可以影
响顶端分生组织中细胞的传输动力以及对器官形成
信号的敏感性, 并且可以在不改变分生组织大小的
前提下改变叶序的形成(Byrne等 2003)。而在这一
过程中, KNOX基因与 BELL基因形成异源二聚体
共同起作用。KNOX–BELL异源二聚体调控花序
的形态结构建成, 并且维持花分生组织和花序分生
组织各自的特性(Kanrar等 2006)。其他一些基因
如决定器官边界的基因NO APICAL MERISTEM和
CUPSHAPED COTYLEDON (Souer等 1996; Aida
等 1997)、决定器官类型的基因 LEAFY (Weigel等
1992)、决定器官发育模式的基因 PHANTASTICA
和 PHABULOSA (Waites等 1998; McConnell等
2001)等都可以影响叶序的发生(Reinhardt 2005a)。
pinhead/zwille (pnh/zll)的研究表明, 维管组织
的发育可以影响叶序的发生。PNH不仅对于叶的
发育和茎顶端分生组织的正常发育中是必须的, 而
且也在维管系统中高度表达(Lynn等 1999)。PNH
的研究揭示, 维管的发育位点位于新的叶原基发生
位点的下方。这一结果表明, 在已有叶原基和新叶
原基之间起连接作用的维管的决定早于叶原基的发
生信号(Reinhardt等 2000)。也就是说, 有叶原基
可以通过影响维管组织来影响生长素向分生组织的
运输位点, 从而影响新的叶原基的产生。
但是, 用激光消除分生组织的中央部位后并不
影响叶序的形成(Reinhardt等2003), 而去除已发生
的叶原基则可以改变下一个叶原基产生的部位
(Reinhardt等 2005a)。已形成的叶原基总是对新产
生的叶原基有排斥作用(Reinhardt等2000), 这一排
斥作用决定了新的叶原基的位置, 影响叶序的形
成。有报道, 类黄酮可能引起了对新叶原基的排斥
作用(Brown等 2001)。Green等认为新叶原基的定
位与临近细胞的物理压力有关(Green 1992, 1999)。
目前主要的观点认为, 植物激素尤其是生长素可能
在叶原基起始过程中起重大作用(Reinhardt等2000;
Smith等 2006)。但是, 这些观点都不能解释为什
么新的叶原基可以在非正常的位置产生。因此, 叶
原基的起始可能需要生长素与细胞间的其他机制的
共同作用(Cleland 2001)。
4 叶序调控的理论模型
1866年, Hofmeister观察侧生器官从分生组织
起始的状况时指出, 不论何种叶序类型, 新的叶原
基总是在距离已有叶原基的最远距离处产生
(Hofmeister 1866)。在这之后的研究中, 这一规则
成为了所有叶序调控模型的基础(Kuhlemeier 2007;
Bainbridge等 2008)。在这一规则的基础上, 提出
了许多生物化学、生物物理学和生物数学等研究
模型(Reinhardt 2005a, b)。这些模型中最为重要
的是斐波纳契序列在叶序中的应用、机械压力的
作用对叶原基的影响和基于生长素的调控模型
等。前者对植物叶序形态的描述起到至关重要的
作用, 后两者则在发生机制上对叶序的调控进行了
解释。
1909年 Schwendener提出了通过机械压力等
因素影响叶原基发生的生物物理模型, Airy (1873)
和Adler (1974)也提出过相似的观点。这种模型引
用张力、压力和剪切力等参数(Green 1992, 1996),
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月 409
将分生组织看作一个整体, 整个生长调节是在整体
水平上发生的, 而叶序模式的改变则被看作是局部
的变化。在近二十年中, 生物物理模型得到了进一
步的发展(Green 1999; Dumais和 Steele 2000;
Shipman和Newell 2005)。Green等认为, 植物生
长尤其是分化过程可以对分生组织的原套区域产生
压力。Dumais和 Steele (2000)在向日葵的研究中
证实了这一观点。此外, 施加外源机械压力还会导
致新叶片的产生(Green 1999)和叶形态的改变
(Hernández和Green 1993)。但这种机械压力下的
生长作用往往是被动的, 因而推测叶序的调控是一
种生物化学反应。
基于生物化学原理的叶序调控模型认为是一
些可传播的信号分子参与叶序的调控(Mitchison
1977; Veen和 Lindenmayer 1977; Meinhardt 1984)。
Schoute (1913)最早提出, 这种化学物质可能是某种
抑制剂, 叶原基在这种抑制剂浓度最小的位点形
成。虽然这一模型可以解释各种叶序类型的产生,
但并没有找到假想的抑制剂分子(Reinhardt 2005a,
b)。Schwabe和 Clewer (1984)发展了这一学说, 认
为是生长素抑制剂在叶序调控中起作用。Veen和
Lindenmayer (1977)以及Meinhardt (1984)则认为某
种可扩散的信号分子参与了叶序的发生。
近几年, Reinhardt、Jönsson和 Smith等分别
提出了基于生长素运输的叶序发育模型(Reinhardt
2005a; Jönsson等 2006; Smith等 2006), 这种模型
可以解释叶序发生的诸多方面(Reinhardt 2005a)。
这一模型的核心是以下四个因素的相互作用, 即
PIN1在细胞中的浓度、PIN1在细胞膜上的极性
定位、IAA (生长素)的极性运输和 IAA的浓度。
四者相互作用和调节的结果形成了叶序发生和调控
的复杂网络。在这个过程中, PIN1的极性定位决
定生长素流的方向。蛋白激酶 PINOID (PID)又决
定了PIN1在细胞中的极性定位。而生长素本身除
了可以响应 PIN1的作用进行极性运输外, 还可以
在PIN1的上游起作用, 通过减少胞吞影响PIN1的
极性分布(Paciorek等 2005), 反馈调节自身极性运
输的方向和能力(Vieten等 2005; Smith等 2006)。
生长素的这一双重作用也是叶序调控机制的特点之
一(Reinhardt 2005a)。在生长素作用的下游, 具有
F-box结构域的蛋白如 TRANSPORT INHIBITOR
RESPONSE1 (TIR1)等可以作为生长素的受体直接
与生长素发生结合, 而MONOPTEROS (MP)也可
以在生长素信号转导的下游期作用并参与器官形成
的调控。同时, 作用于分生组织的诸多因素也可以
直接或间接的影响叶序的发生。其中生长素及其
与PIN1运输蛋白的相互作用在叶序起始中起关键
作用。这一模型是目前占据主流的叶序调控机制
(Heisler和 Jönsson 2007; Newell等 2008)。然而,
这一模型只考虑了生长素输出载体PIN1在分生组
织 L1层的极性分布, 却忽视了生长素输入载体
AUX1的作用(Bainbridge等 2008)。拟南芥的基因
组编码的 4个推测的生长素输入载体是 AUX1、
Lax1、Lax2和 Lax3 (Parry等 2001), 其中AUX1
和Lax3蛋白定位于质膜上并将生长素运送进细胞
(Bainbridge等 2008; Swarup等 2004, 2008; Yang等
2006)。但是, 以前报道的 aux1和 lax的单突变均
未产生明显的表型(Bainbridge等2008)。 近年来, 关
于pin1和aux1双突变体的研究表明生长素输入载
体在调控叶原基起始过程有一定的作用(Reinhardt
等 2003)。有实验表明, 在番茄顶端施加生长素输
入抑制剂也会导致叶原基增大(Stieger等 2002)。
而有一些模型(Heisler和 Jönsson 2007)和研究
(Bainbridge等 2008)也显示AUX1的表达确实有助
于稳定 PIN1引起的区域性高浓度生长素。
Newell等(2008)将生物化学模型和生物物理模
型相结合提出了新的叶序调控模型, 认为在一些植
物中, 可能是某一种机制占主要作用, 而在其他植
物中, 则可能是两种机制同时作用。但直到目前为
止, 仍然没有一种模型可以完全解释植物叶序发生
的真正机制(申芳芳等 2006)。即使占主流地位的
生长素调控模型也只能解释新的叶原基如何从分生
组织中分化而来的, 关于分生组织细胞如何识别, 仍
知之甚少(白书农 2003)。 因此, 这种模型只能从
空间发生上初步解释对叶序的调控, 但对叶序发生
和调控的时间一致性仍然不清楚。
5 结束语
叶序现象的研究一直是生物学研究领域的热
点之一, 几十年来已取得了一定的进展, 鉴定和克
隆了许多在叶序形成中起作用的基因, 尤其在叶序
发生的研究中引入了生长素的作用, 使叶序发生调
控模式的研究取得了迅速的发展。但是, 叶序发生
的调控机制仍不明了。这一方面是由于叶序调控
机制本身很复杂, 另一方面则是由于没有筛选到性
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月410
状稳定且单一的叶序突变体。自从拟南芥作为植
物发育研究的模式植物以来, 突变体遗传学的研究
就一直是植物发育生物学研究的重要手段之一。
因此, 筛选一个有效的叶序突变体就成为叶序发生
研究的当务之急。相信随着发育生物学成为整个
生物学领域的研究热点和分子生物学手段的进一步
发展, 人们对叶序发生中的作用基因及其作用机制,
以及叶序发生规律的认识将更加深入。
参考文献
白书农 (2003). 植物发育生物学. 北京: 北京大学出版社, 40~72
申芳芳, 张万里, 李德志(2006). 植物叶序研究的源流与发展. 东
北林业大学学报, 34 (5): 83~86
Adler I (1974). A model of contact pressure in phyllotaxis. J Theor
Biol, 45: 1~79
Adler I, Barabe D, Jean RV (1997). A history of the study of
phyllotaxis. Ann Bot, 80: 231~244
Airy H (1873). On leaf-arrangement. Proc Royal Soc London, 21:
176~179
Bainbridge K, Guyomarc’h S, Bayer E, Swarup R, Bennett M,
Mandel T, Kuhlemeier C (2008). Auxin influx carriers stabi-
lize phyllotactic patterning. Genes Dev, 22: 810~823
Benjamins R, Quint A, Weijers D, Hooykaas P, Offringa R (2001).
The PINOID protein kinase regulates organ development in
Arabidopsis by enhancing polar auxin transport. Development,
128: 4057~4067
Bennett MJ, Marchant A, Green HG, May ST, Ward SP, Millner
PA, Walker AR, Schulz B, Feldmann KA (1996). Arabidopsis
AUX1 gene: a permease-like regulator of root gravitropism.
Science, 273: 948~950
Bennett SRM, Alvarez J, Bossinger G, Smyth DR (1995). Mor-
phogenesis in pinoid mutants of Arabidopsis thaliana. Plant
J, 8: 505~520
Brown DE, Rashotte AM, Murphy AS, Normanly J, Tague BW,
Peer WA, Taiz L, Muday GK (2001). Flavonoids acts as
negative regulators of Auxin Transport in vivo in Arabidopsis.
Plant Physiol, 126: 524~535
Byrne ME, Groover AT, Fontana JR, Martienssen RA (2003).
Phyllotactic pattern and stem cell fate are determined by
t h e A r a b i d o p s i s h o m e o b o x g e n e B E L L R I N G E R .
Development, 130: 3941~3950
Carpenter R, Copsey L, Vincent C, Doyle S, Magrath R, Coen E
(1995). Control of flower development and phyllotaxy by
meristem identity genes in Antirrhinum . Plant Cell, 7 :
2001~2011
Christensen SK, Dagenais N, Chory J, Weigel D (2000). Regulation
of auxin response by the protein kinase PINOID. Cell, 100:
469~478
Chuang CF, Running MP, Williams RW, Meyerowitz EM (1999).
The PERIANTHIA gene encodes a bZIP protein involved in
the determination of floral organ number in Arabidopsis
thaliana . Genes Dev, 13: 334~344
Clark SE, Runing MP, Meyerowitz EM (1993). CLAVATA1 , a
regulator of meristem and flower development in Arabidopsis.
Development, 119: 397~418
Clark SE, Runing MP, Meyerowitz EM (1995). CLAVATA3 is a
specific regulator of shoot and floral meristem development
affecting the same process as CLAVATA1. Development, 121:
2057~2067
Clark SE, Williams RW, Meyerowitz EM (1997). The CLAVATA1
gene encodes a putative receptor kinase that controls shoot
and floral meristem size in Arabidopsis. Cell, 89: 575~585
Cleland RE (2001). Unlocking the mysteries of leaf primordia
formation. Proc Natl Acad Sci USA, 98: 10981~10982
Dumais J, Steele CR (2000). New evidence for the role of mechani-
cal forces in the shoot apical meristem. J Plant Growth
Regul, 19: 7~18
Fletcher JC (2001). The ULTRAPETALA gene controls shoot and
floral meristem size in Arabidopsis. Development, 128:
1323~1333
Gälweiler L, Guan C, Müller A, Wisman E, Mendgen K, Yephremov
A, Palme K (1998). Regulation of polar auxin transport by
AtPIN1 in Arabidopsis vascular t issue. Science, 282:
2226~2230
Giulini A, Wang J, Jackson D (2004). Control of phyllotaxy by the
cytokinin-inducible response regulator homologue ABPHYL1.
Nature, 430: 1031~1034
Green PB (1992). Pattern Formation in shoots: a likely role for
minimal energy configurations of the tunica. Int J Plant Sci,
153: S59~S75
Green PB (1996). Expression of form and pattern in plants–a role
for biophysical fields. Semin Cell Dev Biol, 7: 903~911
Green PB (1999). Expression of pattern in plants: combining
molecular and calculus-based biophysical paradigms. Am J
Bot, 86: 1059~1076
Greenboim-Wainberg Y, Maymon I, Borochov R, Alvarez J,
Olszewski N, Ori N, Eshed Y, Weiss D (2005). Cross talk
between gibberellin and cytokinin: the Arabidopsis GA
respones inhibitor SPINDLY plays a positive role in cytoki-
nin signaling. Plant Cell, 17: 92~102
Greyson RI, Walden DB (1972). The ABPHYL syndrome in Zea
mays. I. Arrangement, number, and size of leaves. Am J Bot,
59: 466~472
Guyomarc’h S, Vernoux T, Traas J, Zhou DX, Delarue M (2004).
MGOUN3 , an Arabidopsis gene with tetratricopeptide-re-
peat-related motifs, regulates meristem cellular organization.
J Exp Bot, 55: 673~684
Hake S, Smith HMS, Hlotan H, Magnanni E, Mele G, Ramirez J
(2004). The role of KNOX genes in plant development. Annu
Rev Cell Dev Biol, 20: 125~151
H a rdtk e CS, Ber le th T (1 9 9 8 ) . T he Ar a b id o p s i s ge ne
MONOPTEROS encodes a transcription factor mediating
embryo axis formation and vascular development. EMBO J,
17: 1405~1411
Heisler MG, Jönsson H (2007). Modeling meristem development
in plants. Curr Opin Plant Biol, 10: 92~97
Hernández LF, Green PB (1993). Transductions for the expression
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月 411
of structural pattern: analysis in sunflower. Plant Cell, 5:
1725~1738
Hofmeister W (1866). Allgemeine Morphologie der Gewächse. In:
Engelmann LW (ed). Handbuch der physiologischen Botanik;
Band 1, Abteilung 2. Leipzig, 405~664
Inagaki S, Suzuki T, Ohto M, Urawa H, Horiuchi T, Nakamura K,
Morikami A (2006). Arabidopsis TEBICHI, with helicase
and DNA polymerase domains, is required for regulated cell
division and differentiation in meristems. Plant Cell, 18:
879~892
Jackson D, Hake S (1999). Control of phyllotaxis in maize by the
abphyl1 gene. Development, 126: 315~323
Jönsson H, Heisler MG, Shapiro BE, Meyerowitz EM, Mjolsness
E (2006). An auxin-driven polarized transport model for
phyllotaxis. Proc Natl Acad Sci USA, 103: 1633~1638
Kanrar S, Onguka O, Smith HMS (2006). Arabidopsis inflores-
cence architecture requires the activities of KNOX-BELL
homeodomain heterodimers. Planta, 224: 1163~1173
Kerstetter RA, Laudencia-Chingcuanco D, Smith LG, Hake S
(1997). Loss-of-function mutations in the maize homeobox
gene, knotted1, are defective in shoot meristem maintenance.
Development, 124: 3045~3054
Kuhlemeier C, Reinhardt D (2001). Auxin and phyllotaxis. Trends
Plant Sci, 6 (5): 187~189
Kuhlemeier C (2007). Phyllotaxis. Trends in Plant Sci, 12:
143~150
Leyser HMO, Furner IJ (1992). Characterisation of three shoot
a pica l mer i st em mu ta nt s of Ar a b id o p s i s th a l ia n a .
Development, 116: 397~403
Lincoln C, Long J, Yamaguchi J, Serikawa K, Hake S (1994). A
knotted-like homeobox gene in Arabidopsis is expressed in
the vegetative meristem and dramatically alters leaf mor-
phology when overexpressed in transgenic plants. Plant Cell,
6: 1859~1876
Lomax TL, Muday GK, Rubery PH (1995). Auxin transport. In:
Davies PJ (ed). Plant Hormones: Physiology, Biochemistry
and Molecular Biology. The Netherlands: Kluwer Academic
Publishers, 509~530
Lynn K, Fernandez A, Aida M, Sedbrook J, Tasaka M, Masson P,
Barton MK (1999). The PINHEAD/ZWILLE gene acts
pleiotropically in Arabidopsis development and has overlap-
ping functions with the ARGONAUTE1 gene. Development,
126: 469~481
Maksymowych R, Erickson RO (1977). Phyllotactic change
induced by gibberellic acid in Xanthium shoot apices. Am J
Bot, 64: 33~44
McConnell JR, Emery J, Eshed Y, Bao N, Bowman J, Kathryn
Barton M (2001). Role of PHABULOSA and PHAVOLUTA in
determining ra dial patterning in shoots. Nature, 411:
709~713
Mele G, Ori N, Sato Y, Hake S (2003). The knotted1-like homeobox
gene BREVIPEDICELLUS regulates cell differentiation by
modulating metabolic pathways. Genes Dev, 17: 2088~2093
Meinhardt H (1984). Models of pattern formation and their
application to plant development. In: Barlow PW, Carr DJ
(eds). Positional Controls in Plant Development. Cambridge:
Cambridge University Press, 1~32
Mingo-Castel AM, Gomez-Campo C, Tortosa ME, Pelacho AM
(1984). Hormonal effects on phyllotaxis of Euphorbia
lathyris L. J Plant Res, 97: 171~178
Mitchison GJ (1977). Phyllotaxis and the fibonacci series. Science,
196: 270~275
Naderi M, Caplan A, Berger PH (1997). Phenotypic characteriza-
tion of a tobacco mutant impaired in auxin polar transport.
Plant Cell Rep, 17: 32~38
Newell AC, Shipman PD, Sun Z (2008). Phyllotaxis: cooperation
and competition between mechanical and biochemical
processes. J Theor Biol, 251: 421~439
Niklas KJ (1988). The role of phyllotactic pattern as a “develop-
mental constra int” on the interception of light by leaf
surface. Evolution, 42: 1~16
Nordström A, Tarkowski P, Tarkowska D, Norbaek R, Astot C,
Dolezal K, Sandberg G (2004). Auxin regulation of cytoki-
nin biosythesis in Arabidopsis thaliana: a factor of potential
importance for auxin-cytokinin-regulated development. Proc
Natl Acad Sci USA, 101 (21): 8039~8044
Okada K, Ueda J , Komaki MK, Bell CJ, Shimura Y (1991).
Requirement of the auxin polar transport system in early
stages of Arabidopsis floral bud formation. Plant Cell, 3:
677~684
Paciorek T, Zažímalová E, Ruthardt N, Petrášek J, Stierhof YD,
Kleine-Vehn J, Morris DA, Emans N, Jürgens G, Geldner N et
al. (2005). Auxin inhibits endocytosis and promotes its own
efflux from cells. Nature, 435: 1251~1256
Parry G, Marchant A, May S, Swarup R, Swarup K, James N, Graham
N, Allen T, Martucci T, Yemm A et al (2001). Quick on the
uptake: characterization of a family of plant auxin influx
carriers. J Plant Growth Regul, 20: 217~225
Pfluger J, Zambryski P (2004). The role of SEUSS in auxin
response and floral organ patterning. Development, 131:
4697~4707
Przemeck GKH, Mattsson J, Hardtke CS, Sung ZR, Berleth T
(1 996) . Studies on the role of the Ar abid opsi s gene
MONOPTEROS in vascular development and plant cell
axialization. Planta, 200: 229~237
Reinhard D, Mandel T, Kuhlemeier C (2000). Auxin regulates the
initiation and radial position of plant lateral organs. Plant
Cell, 12: 507~518
Reinhardt D (2005a). Phyllotaxis—a new chapter in an old tale
about beauty and magic numbers. Curr Opin in Plant Biol, 8:
487~493
Reinhardt D (2005b). Regulation of phyllotaxis. Int J Dev Bio,
49: 539~546
Reinhardt D, Frenz M, Mandel T, Kuhlemeier C (2003). Micro-
surgical and laser ablation analysis of interactions between
the zones and layers of the tomato shoot apical meristem.
Development, 130: 4073~4083
Reinhardt D, Kuhlemeier C (2002). Phyllotaxis in higher plants.
In: McManus MT, Veit BE (eds). Meristematic Tissues in
Plant Growth and Development. Sheffield: Acad Press,
植物生理学通讯 第 45卷 第 4期，2009年 4月412
172~212
Schwabe WW, Clewer AG (1984). Phyllotaxis—a simple com-
puter model based on the theory of a polarly-induced
inhibitor. J Theor Biol, 109: 595~619
Schwendener S (1909) .Theorie der Blattstellungen. Sitzungsber.
Akad. Wiss. Berlin: 741~773
Schoute JC (1913). Beiträge zur blattstellungslehre I. die theorie.
Rec Trav Bot Neerl, 10: 153~339
Scofield S, Murray JAH (2006). KNOX gene function in plant stem
cell niches. Plant Mol Biol, 60: 929~946
Sekimura T (1995). The diversity in shoot morphology of herba-
ceous plants in relation to solar radiation captured by leaves.
J Theor Biol, 177: 289~297
Shipman PD, Newell AC (2005). Polygonal planforms and
phyllotaxis on plants. J Theor Biol, 236: 154~197
Smith HMS, Hake S (2003). The interaction of two homeobox
genes, BREVIPEDICELLUS and PENNYWISE, regulates in-
ternode patterning in the Arabidopsis inflorescence. Plant
Cell, 15: 1717~1727
Smith RS, Guyomarch’h S, Mandel T, Reinhardt D, Kuhlemeier C,
Prusinkiewicz P (2006). A plausible modle of phyllotaxis.
Proc Natl Acad Sci USA, 103: 1301~1306
Souer E, van Houwelingen A, Kloos D, Mol J, Koes R (1996). The
No Apical Meristem gene of Petunia is required for pattern
formation in embryos and flowers and is expressed at mer-
istem and primordia boundaries. Cell, 85: 159~170
Steeves TA, Sussex IM (1989). Patterns in Plant Development.
2nd (ed). UK, Cambridge: Cambridge University Press
Stieger PA, Reinhardt D, Kuhlemeier C (2002). The auxin influx
carrier is essential for correct leaf positioning. Plant J, 32:
509~517
Swain SM, Singh DP (2005). Tall tales from sly dwarves: novel
functions of gibberellins in plant development. Trends Plant
Sci, 10 (3): 123~129
Swarup K, Benkova E, Swarup R, Casimiro I, Péret B, Yang Y,
Parry G, Nielsen E, De Smet I, Vanneste S et al (2008). The
auxin influx carrier LAX3 promotes lateral root emergence.
Nat Cell Biol, 10 (8): 946~954
Swarup R, Friml J, Marchant A, Ljung K, Sandberg G, Palme K,
Bennett M (2001). Localization of the auxin permease AUX1
suggests two functionally distinct hormone transport path-
ways operate in the Arabidopsis root apex. Genes Dev, 15:
2648~2653
Swarup R, Kargul J, Marchant A, Zadik D, Rahman A, Mills R,
Yemm A, May S, Williams L, Millner P et al (2004). Struc-
ture-function analysis of the presumptive Arabidopsis auxin
permease AUX1. Plant Cell, 16: 3069~3083
Takahashi T, Matsuhara S, Abe M, Komeda Y (2002). Disruption
of a DNA topoisomerase I gene affects morphogenesis in
Arabidopsis. Plant Cell, 14: 2085~2093
Tamaoki M, Kusaba S, Kano-Murakami Y, Matsuoka M (1997).
Ectopic expression of a tobacco homeobox gene, NTH15 ,
dramatically alters leaf morphology and hormone levels in
transgenic tobacco. Plant Cell Physiol, 38: 917~927
Tamaoki M, Nishimura A, Aida M, Tasaka M, Matsuoka M (1999).
Transgenic tobacco over-expressing a homeobox gene shows
a developmental interaction between leaf morphogenesis
and phyllotaxy. Plant Cell Physiol, 40 (7): 657~667
Valladares F, Brites D (2004). Leaf phyllotaxis: does it really affect
light capture? Plant Ecol, 174: 11~17
Veen AH, Lindenmayer A (1977). Diffusion mechanism for
phyllotaxis-theoretical, physico-chemical and computer
study. Plant Physiol, 60: 127~139
Veit B, Briggs SP, Schmidtn RJ, Yanofsky MF, Hake S (1998).
Regulation of leaf initiation by the terminal ear 1 gene of
maize. Nature, 393: 166~168
Venglat SP, Dumonceaux T, Rozwadowski K, Parnell L, Babic V,
Keller W, Martienssen R, Selvaraj G, Datla R (2002). The
homeobox gene BREVIPEDICELLUS is a key regulator of
inflorescence architecture in Arabidopsis. Proc Nat Acad Sci
USA, 99: 4730~4735
Vernoux T, Kronenberger J, Grandjean O, Laufs P, Traas J (2000).
PIN-FORMED 1 regulates cell fate at the periphery of the
shoot apical meristem. Development, 127: 5157~5165
Vieten A, Vanneste S, Wiániewska J, Benková E, Benjamins R,
Beeckman T, Luschnig C, Friml J (2005). Functional redun-
dancy of PIN proteins is accompanied by auxin-dependent
cross-regulation of PIN expression. Development, 132:
4521~4531
Vollbrecht E, Reiser L, Hake S (2000). Shoot meristem size is
dependent on inbred background and presence of the maize
homeobox gene, knotted1. Development, 127: 3161~3172
Vollbrecht E, Veit B, Sinha N, Hake S (1991). The developmental
gene Knotted-1 is a member of a maize homeobox gene
family. Nature, 350: 241~243
Waites R, Selvadurai HN, Oliver IR, Hudson A (1998). The
PHANTASTICA gene encodes a MYB transcription factor
involved in growth and dorsoventrality of lateral organs in
Antirrhinum. Cell, 93: 779~789
Weigel D, Alvarez J, Smyth DR, Yanofsky MF, Meyerowitz EM
(19 92 ) . LEAFY cont ro ls flora l mer i st em ident ity in
Arabidopsis. Cell, 69: 843~859
Wright C (1873). On the uses and origins of arrangements of
leaves in plants. Memories of the American Academy of
Arts and Science, 9: 379~415
Yang Y, Hammes UZ, Taylor CG, Schachtman DP, Nielsen E
(2006). High-affinity auxin transport by the AUX1 influx
carrier protein. Curr Biol, 16: 1123~1127