全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (8): 1135~1143　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0168 1135
收稿 2014-04-18　　修定 2014-06-18
资助 国家自然科学基金项目(30471040、31172026和31372125)
和国际科学基金(C/3042-1、C/3042-2和C/3042-3)。
* 通讯作者(E-mail: hshen@scau.edu.cn; Tel: 020-28980056)。
生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫的响应
吴道铭, 曹华苹, 沈宏*
华南农业大学资源环境学院, 广州510642
摘要: 铝对植物的毒害作用主要表现为抑制根尖生长, 而根尖生长与生长素及其运输密切相关, 铝可能影响了生长素及其
代谢过程, 但目前尚不清楚生长素及其运输蛋白如何参与植物应对铝胁迫响应。本文通过分析、总结前人研究, 并结合自
己的前期研究结果, 初步阐述生长素或其运输蛋白对植物铝胁迫的响应, 即铝影响生长素代谢的相关基因, 干扰根尖生长
素运输蛋白在细胞内分布及其囊泡运输, 调控生长素的极性运输, 进而抑制根尖生长。另一方面, 生长素或其运输蛋白又
参与了植物应对铝胁迫过程, 这主要体现在参与了植物铝毒信号传递、根系铝内置化过程和减缓铝诱导的氧化胁迫。最
后, 本文提出了生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫响应的可能模型。
关键词: 铝胁迫; 生长素; PINs蛋白; 信号传递; 内吞作用
Response of Auxin and Its Transporter to Aluminum Stress in Plants
WU Dao-Ming, CAO Hua-Ping, SHEN Hong*
College of Resources and Environment, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China
Abstract: The main symptom of aluminum (Al) toxicity is a rapid inhibition of root tip growth. The growth of
root tip is associated with auxin and its transportation. It is hypothesized that Al might influence auxin and its
metabolic processes. In this review, we tried to elucidate the response of auxin to Al stress by summarizing pre-
viously published studies and our preliminary results. It is suggested that Al affects gene expression related to
auxin metabolism and its cellular distribution, thus inhibits root growth. On the other hand, auxin and its trans-
port protein are involved in the response to Al toxicity such as signal transmitting, Al internalizing, and reactive
oxygen species regulating. Finally, a model is put forward to explain the response of auxin and its transporation
to Al stress.
Key words: aluminum stress; auxin; PINs protein; signal transmitting; endocytosis
生长素(auxin)广泛存在各种植物中, 参与了
植物许多生长发育过程, 如顶端优势、根系发育
和向性生长等(Benjamins和Scheres 2008; Vanneste
和Friml 2009)。目前发现的生长素运输载体主要
有五种, 分别是负责向细胞内运输生长素的载体
AUX1 (AUXIN-RESISTANT1)/LAXs (AUX1-
LIKEs)蛋白家族、向细胞外运输生长素的载体
P I N s ( P I N - F O R M E D s )蛋白家族和A B C B
(ATP-binding-cassette B)/PGP (P-glycoprotein)蛋白
家族(Grunewald和Friml 2010)、介导细胞内生长
素运输的PILS (PIN-LIKES)蛋白家族(Barbez等
2012)以及定位于液泡膜介导由细胞质与液泡间生
长素运输的WAT1 (WALLS ARE THIN1)蛋白
(Ranocha等2013)。据报道, 在模式植物拟南芥中,
AUX1家族有AUX1、LAX1、LAX2和LAX3共4
个成员; PINs蛋白家族有8个成员, 分别命名为
PIN1~PIN8 (Petrášek等2006); ABCB蛋白家族有21
位成员 , 但目前发现只有ABCB1、ABCB4、
ABCB19和ABCB21共4个成员参与生长素运输
(Geisler等2005; Kubeš等2012; Yang等2013); PILS
蛋白家族有7个成员, 分别是PILS1~PILS7 (Barbez
等2012); WAT1是否有其他同源蛋白尚未清楚
(Ranocha等2013)。依赖于这些蛋白作用, 生长素
在细胞间运输, 实现在植物组织或器官中建立不
对称分布 , 进而发挥对植物生长发育的调控作
用。铝的毒害作用被认为是酸性土壤中植物生长
最主要的限制因素之一(Kochian等2004)。铝对植
物的最主要毒害作用是抑制根尖的生长, 并且这
种抑制作用最早可以表现在铝处理的15 min内
(Krtková等2012)。另一方面, 植物根尖生长又主要
植物生理学报1136
受生长素调控, 那么, 铝是否影响生长素及其代谢,
生长素及其转运蛋白又如何响应植物铝胁迫？
1 铝影响根尖生长素极性运输
植物体内生长素主要形成于幼嫩的叶片, 然
后通过极性运输(polar transport)输送到植物根尖
(Zhao 2010)。根尖生长素在PIN蛋白家族参与作
用下, 通过向顶运输(acropetal transport)和向基运
输(basipetal transport)的“伞形”运输, 建立起根尖各
部分生长素不对称分布, 进而影响植物根尖生长
(图1) (Petrášek等2006; Wiśniewska等2006)。如果
根尖生长素的向顶运输受影响, 即由基部向根尖
运输的生长素受阻, 易造成根尖生长素不足, 进而
影响根尖分生区细胞分裂和根系生长; 而当根尖
生长素向基运输, 即由根尖分生区向伸长区的生
长素运输受抑制, 将导致根尖分生区和过渡区生
长素过多累积而伸长区生长素不足, 进而造成根
尖膨胀和根系伸长受抑制(Friml 2003)。Kollmeier
等 ( 2 0 0 0 )发现 , 与生长素运输抑制剂N PA
(1-N-naph-thylphalamic acid)和TIBA (2,3,5-triiodo-
benzoic acid)一样, 铝也能抑制玉米根尖生长素的
向基运输, 导致大部分生长素累积在分生区和过
渡区, 进而干扰细胞分裂和抑制根系生长(Donche-
va等2005); 而在伸长区外加适量生长素, 铝对根系
生长的抑制作用会得到一定缓解。Shen等(2008)
在拟南芥上的研究也表明, 铝主要抑制根尖过渡
区生长素运输, 这种抑制率高达66%。
铝是如何影响生长素运输的？生长素主要通
过囊泡途径的实现胞内运输。这种囊泡主要借助
细胞骨架肌动蛋白微丝(actin filaments)的延伸或
挪动实现运输(Geldner等2003; Blilou等2005;
Maisch和Nick 2007), 肌动蛋白微丝被固定(stabi-
lized)、捆绑(bundled)或破坏(impaired)都会影响生
长素的运输(Dhonukshe等2008; Nick等2009)。Siv-
aguru等(1999)借助酶联免疫法, 观察到短时间的铝
处理会导致玉米根尖过渡区细胞的肌动蛋白微丝
发生明显变化。Ahad和Nick (2007)则注意到, 受
铝处理影响, 这些肌动蛋白微丝捆成束状, 并以细
胞核为中心向周围扩散。Shen等(2008)借助拟南
芥肌动蛋白微丝GFP标记材料, 通过激光共聚焦技
术观察到2 h的100 μmol∙L-1 Al3+处理, 会导致根尖
过渡区细胞肌动蛋白微丝排列发生无序化。
Amenós等(2009)在玉米根尖过渡区细胞也观察到
类似结果。在运输载体方面, Shen等(2008)发现铝
会增强PIN2基因的转录表达, 并诱导PIN2蛋白大
量累积于细胞膜。Sun等(2010)也发现铝对AUX1
和PIN2基因表达均有影响, 这种影响与乙烯有关,
铝诱导根尖大量乙烯产生, 乙烯则会作为信号分
子进一步影响AUX1和PIN2基因表达, 并干扰这两
者介导的生长素极性运输。根据上述结果, 我们
初步猜测铝在分子水平上会影响运输载体相关基
因AUX1和PIN2的转录表达, 在细胞水平上破坏肌
动蛋白微丝, 阻碍运输载体囊泡蛋白向胞内运输,
进而干扰生长素运输。
2 生长素及其运输载体对植物铝耐性影响
铝抑制植物根尖生长的机制是极其复杂的。
目前认为影响根尖细胞生长和细胞分裂是铝抑制
根尖生长的主要原因(Poschenrieder等2009)。铝会
改变细胞壁成分, 如果胶、纤维素和半纤维素等
含量和性质; 铝诱发活性氧产生和累积; 铝改变质
膜两侧H+、K+和Ca2+平衡; 这些影响导致细胞壁变
脆, 质膜去极化和过氧化, 进而抑制根尖细胞生长
(Horst等2010)。铝影响根尖细胞分裂方面, 主要表
图1 PIN蛋白在根尖的定位及生长素运输
Fig.1 Localization of PIN proteins and auxin flux
参考Blilou等(2005)、Petrášek等(2006)、Wiśniewska等
(2006)、Kleine-Vehn和Friml (2008)文献修改。
吴道铭等: 生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫的响应 1137
现为铝抑制S期DNA复制(Doncheva等2005)。为减
缓铝毒害作用, 植物自身也进化出复杂的耐铝机
制。植物启动耐铝机制, 主要分以下几步: (1)通过
一些信号物质感受铝毒信号, 并将铝毒信号传递
回细胞核(Kochian等2004); (2)细胞核获知铝毒信
号后, 激活定位于细胞核的上游转录调控因子的基
因表达, 如拟南芥中的STOP1 (Iuchi等2007), 在水稻
中发现的ART1 (Yamaji等2009); (3)这些上游基因
则会进一步调控参与解铝毒基因表达, 启动外部和
内部耐铝机制, 如调节有机酸分泌(Shen等2005), 将
铝固定于细胞壁或分室于液泡, 通过主动运输将
Al3+排出胞外等(Delhaize等2012); (4)启动细胞自我
修复, 如启动抗氧化系统清除活性氧, 启动程序化
死亡(Zhan等2013)。相关研究表明, 生长素或其运
输载体直接或间接参与了这些解铝毒过程。
2.1 生长素可能是解铝毒过程中重要信号物质
根尖过渡区(root transition zone)是植物最先
感受铝毒信号的区域, 而铝抑制根系伸长主要表
现为抑制根尖伸长区(elongation zone)的细胞伸长
(Sivaguru和Horst 1998; Rangel等2007)。Kollmeier
等(2000)发现, 仅仅在伸长区进行铝处理是不会抑
制根系伸长的, 而在过渡区的铝处理会明显抑制
根系伸长。因而他们推测在过渡区和伸长区之间
应该存在某些信号途径, 负责将过渡区感受到的
铝信号转导到伸长区。基于铝会影响从分生区到
伸长区的生长素流, 一定程度上将流向伸长区的
生长素截留在过渡区的结果, 他们推测这种铝信
号转导可能是生长素介导的。生长素是一种重要
的信号分子, 通过信号途径对植物生长发育发挥
调控作用(Friml和Wisniewska 2005)。生长素信号
途径主要由受体识别生长素信号、信号转导及下
游基因响应等三部分构成。目前发现, 生长素受
体主要有生长素结合蛋白1 (auxin binding protein
1, ABP1)和运输抑制剂响应蛋白1 (transport inhibi-
tor resisrant 1, TIR1), 在信号转导过程中的关键蛋
白有Aux/IAA蛋白、生长素响应因子(auxin re-
sponse factors, ARFs)和SCF复合体(Mockaitis和Es-
telle 2008; Santner和Estelle 2009)。生长素信号途
径大概过程表现为: (1)在低浓度生长素的情况下,
ABP1识别生长素信号, Aux/IAA与其他转录抑制
子共同抑制ARF的转录激活功能, 并进一步阻止下
游响应基因转录; (2)生长素浓度升高时, 生长素起
分子胶作用, 将Aux/IAA蛋白与ARFs和SCF复合体
SCFTIR1结合, 形成SCFTIR1-生长素-Aux/IAA复合体,
之后Aux/IAA被26S蛋白酶体途径降解, Aux/IAA
对ARF的抑制被解除, ARF转录激活下游响应基因
转录。
microRNAs (miRNAs)在生长素信号转导的调
控中扮演重要角色 ( J o n e s - R h o a d e s等2 0 0 6 ;
Sanan-Mishra等2013)。目前, 发现与生长素信号转
导有关的miRNAs主要有6个, 分别是miR160、
miR167、miR164、miR390、miR393以及豆科特
有的miR1514。miR160的靶基因是ARF10、
ARF16和ARF17 (Rhoades等2002); miR167可以负
调控ARF2、ARF6和ARF8 (Williams等2005);
miR164和miR1514主要对下游响应基因NAC家族
起作用(Guo等2005; Song等2011); miR390直接靶
基因是ARF2、ARF3和ARF4 (Marin等2010);
miR393的靶基因则与生长素受体有关, 如TIR1、
AFB1、AFB2和AFB3 (Gray等2001)。这些miRNAs
的表达会不同程度受铝处理影响(表1), 而这些
miRNAs的表达变化又进一步作用于下游与生长
素信号有关的靶基因, 如AFRs基因。这表明, miR-
NAs介导的生长素信号转导可能在植物耐铝机制
中扮演重要角色(Mendoza-Soto等2012; Gupta等
2014; He等2014)。
生长素作为信号物质参与植物解铝毒过程,
可能与一氧化氮存在协同作用。一氧化氮是生长
素的下游信号物质, 它们通过相互调控对方在植
株内水平, 来调控各种生理活动(Fernández-Marcos
表1 参与生长素信号应答并受铝处理影响的miRNAs
Table 1 List of miRNAs target auxin signal transduction
under Al stress
miRNAs 物种 对铝响应 作用靶基因 文献
miR390 苜蓿 下调 ARFs Chen等2012
大豆 上调 ARFs Zeng等2012
miR393 苜蓿 上调 TIR1/AFBs Zhou等2008
大豆 上调 TIR1 Zeng等2012
水稻 下调 TIR1 Lima等2011
miR160 水稻 上调 ARF16 Lima等2011
大豆 下调 ARFs Zeng等2012
苜蓿 下调 ARF10和ARF16 Chen等2012
miR167 烟草 上调 ARF6和ARF8 Burklew等2012
miR164 大豆 下调 NAC1 Zeng等2012
miR1514 大豆 上调 NACs Zeng等 2012

植物生理学报1138
等2011; Terrile等2012)。一氧化氮对植物耐铝性具
有重要影响(Tian等2007; Wang等2010; He等
2012a)。He等(2012b)认为一氧化氮提高植物耐铝
性可能与植物激素有关, 一氧化氮通过调控植物体
内各种植物激素的平衡, 如ABA/GA、IAA/GA、
ABA/(IAA +GA+ ZR)和IAA/ZR的平衡, 建立复杂的
信号网络, 进而调控植物的各种耐铝机制。
2.2 生长素及其运输载体影响铝内置化
将铝内置无毒化是植物重要的耐铝机制。其
主要表现为, 植物将吸收的铝以无毒或毒性较小
的化合物储存起来或将毒性较大的铝离子储存在
细胞内非敏感部位, 如内源有机酸、蛋白质或其
它有机化合物与铝离子发生螯合作用, 变成毒性
较小的化合物, 将铝储存在液泡、表皮等中(Ma等
1997, 2014; Ma和Furukawa 2003; Kochian等2004;
Klug和Horst 2010)。而在这个机制中, 铝进入细胞
是关键。目前的研究表明, 铝可能通过两种途径
进入细胞内。这两种途径分别是通过转运蛋白
(Larsen等2005, 2007; Huang等2009, 2012; Xia等
2010, 2013)和借助内吞途径(Vázquez 2002; Illéš等
2006; Shen等2008; Krtková等2012)。在这两种途
径中 , 生长素或其运输载体可能扮演着某些角
色。
通过突变体筛选, Larsen等(2005, 2007)推测
拟南芥类ABC转运蛋白ALS3和half-size ABC转运
蛋白ALS1可能参与细胞铝内置化。ALS3主要定
位于质膜 , 其可能负责根尖细胞铝的再次分布
(Larsen等2005)。而ALS1主要定位于液泡膜, 可能
负责铝向液泡中运输 , 进而将铝隔离在液泡中
(Larsen等2007)。Zhu等(2013)通过morin染色标记
细胞内铝分布发现 , 外源加入人工合成生长素
NAA处理会促进铝内置化。结合NAA处理也会影
响ALS1表达, 他们猜测生长素可能通过调控ALS1
表达来参与细胞铝内置化。由于ALS1基因的启动
子区没有生长素响应元件TGTCTC, 因此排除
NAA直接调控ALS1表达的可能性。在这个过程
中, 生长素NAA扮演的具体角色, 目前尚未清楚。
内吞作用(endocytosis)是植物根系细胞通过
质膜变形运动将细胞外物质转入细胞内的重要手
段(Irani和Russinova 2009)。Vázquez (2002)通过透
射电镜观察发现, 20 μmol∙L-1 Al3+处理96 h后, 玉米
根尖过渡区(2 mm)细胞的细胞壁与细胞膜间、内
质体和液泡内均出现一定量具有多层结构的髓磷
脂象(myelin figures), 并且在这些髓磷脂象中均观
察到铝结合物(Al-phytin), 由此他推测这些髓磷脂
象可能参与铝的内置化。这些髓磷脂象, 也就是
Baluška等(2005)发现的多层膜内吞体(multilamel-
lar endosomes), 它们主要由高尔基体产生, 在细胞
壁果胶和木葡聚糖的内吞过程中扮演重要角色。
越来越多的研究, 根尖细胞壁是铝累积的主要部
位, 而果胶和木葡聚糖则是细胞壁中结合铝的主
要组份(Horst等1999; Schmohl和Horst 2000; Yang
等2011a; Zhu等2012)。由此推测, 铝处理过程中,
铝伴随果胶和木葡聚糖的内吞至胞内可能是铝进
入细胞的一种途径。Illéš等(2006)借助FM4-64标
记内吞体或质膜, morin标记铝, 经50 μmol∙L-1 Al3+
处理30 min, 在拟南芥根尖分生区和远端过渡区细
胞内观察到FM4-64和morin互相重合干涉的有趣
现象, 进一步验证了铝可能通过内吞途径进入细
胞。有意思的是, 受铝处理影响, 这些区域也观测
到NO的累积。鉴于这些区域也是生长素活跃区、
生长素易受NO影响以及生长素的极性运输和胞间
转运也依赖于内吞途径等这三种因素, 他们推测这
些区域的铝内置化与生长素运输存在一定联系。
生长素运输载体PINs蛋白通过囊泡运输来完
成在质膜与细胞内部之间循环(Geldner等2003;
Kleine-Vehn等2008, 2011)。其主要过程如下: PINs
蛋白通过网格蛋白介导的内吞作用(clathrin medi-
ated endocytic, CME)从质膜进入早期内吞小泡
(early endosomes, EE), 之后有两条途径, 一条是进
入后期内吞小泡(late endosomes)或液泡前体区室
(prevacuolar compartment, PVC), 并最终到达液泡
降解; 另一条是借助循环小泡(recycling endosomes,
RE)再回到质膜上, 从而完成极性循环(polarrecy-
cling) (Lam等2007; Robinson等2008)。在拟南芥
中, PIN2蛋白是唯一一个特异性定位于根尖分生
区到伸长区的表皮和皮层表达, 并负责生长素在
皮层的向基运输和在表皮的向顶运输(图1) (Blilou
等2005; Paponov等2005; Men等2008; Kleine-Vehn
和Friml 2008)。 生长素运输蛋白PIN2主要在表层
细胞, 位于根系表层, 与其他PINs蛋白(如PIN1、
PIN3、PIN4、PIN7等)相比, PIN2蛋白更容易、更
吴道铭等: 生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫的响应 1139
早感受到铝的毒害作用 (Shen等2008 ; Sun等
2010)。Shen等(2008)在拟南芥上研究发现, 铝增
强PIN2基因表达, 并且对PIN2蛋白的囊泡运输产
生了影响。进一步的实验发现, 与伸长区细胞相
比, 拟南芥根尖过渡区PIN2蛋白的囊泡运输频率
很高并且铝吸收量多。借助PIN2的GFP标记拟南
芥材料, 我们发现正常生长时, PIN2蛋白在细胞水
平方向分布较为均匀(图2-A和B); 而铝胁迫处理
时, PIN2蛋白在根尖细胞水平方向分布发生变化,
表现为细胞膜上的PIN2蛋白呈簇状集中, 并向胞
内运动(图2-C和D)。可见, 铝处理条件下, 细胞膜
上的PIN2蛋白分布和囊泡运输发生了变化。高频
率的囊泡内吞循环是否直接与较多的铝运输相
关？更多的直接证据需要更为深入的研究。
μmol∙L-1 Al3+和50 μmol∙L-1 IAA协同处理可以诱导
小麦根尖分泌更多的苹果酸。Wang等(2013)也观
察到类似的现象, 并且注意到外加IAA会显著减少
根尖铝累积, 他们推测可能是IAA促进分泌更多的
苹果酸将根际铝离子络合, 进而减少小麦对铝的
吸收。铝胁迫促使活性氧累积, 进而加剧对植物
毒害作用, 清除活性氧也是植物减缓铝毒害的一
种机制(Yamamoto等2002; Kochian等2004; Navas-
cués等2012)。Krishnamurthy和Rathinasabapathi
(2013)发现, 生长素及其运输蛋白AUX1可以通过
调控ROS信号来提高植物耐受砷诱导的活性氧毒
害能力。我们的结果则发现, 与野生型相比, 拟南
芥PIN2缺失突变体根系生长对铝更为敏感, 并且
根尖会累积更多的过氧化氢(图3)。据此推测, 生
长素及其运输载体可能在减缓铝诱导的活性氧毒
图2 铝处理对拟南芥根尖细胞PIN2蛋白的影响
Fig.2 Effect of Al on the distribution of PIN2 proteins in the
root apex of transgenic Arabidopsis
本实验室未发表数据, 其中A和B: 正常生长条件下, 拟南芥根
尖细胞PIN2蛋白的分布; C和D: 铝处理条件下, 拟南芥根尖细胞
PIN2蛋白的分布; B和D分别是A和C的局部放大图。
2.3 生长素及其运输载体在其他解铝毒机制中的
作用
铝诱导根系有机酸分泌也是植物的一种重要
解铝毒机制(Kochian等2004; Shen等2005)。根际
分泌的有机酸可以有效络合根际溶液中的活性铝,
形成对植物没有毒害的铝螯合物, 降低了铝对质
膜的渗透和其对共质体的毒害(Ma 2000)。Yang等
(2011b)发现, 与50 μmol∙L -1 Al3+处理相比, 50
图3 铝对拟南芥PIN2缺失突变体和野生型根长及根尖过
氧化氢的累积的影响
Fig.3 Effect of Al on root growth and hydrogen peroxide
accumulation in Arabidopsis PIN2 mutant
and wild-type seedlings
本实验室未发表数据, 其中A和B: 20 μmol∙L-1 Al3+处理对拟南
芥PIN2缺失突变体(A)和野生型(B)根系生长的影响; C: 根尖DAB
染色。
植物生理学报1140
害中也扮演积极角色。然而, 其作用机理需要后
续的的研究。
3 结语
铝抑制根尖生长与铝干扰根尖生长素极性运
输有关, 其可能机制是铝直接或间接会影响生长
素运输蛋白相关基因的转录表达, 并改变甚至破
坏肌动蛋白微丝, 阻碍生长素运输蛋白囊泡运输,
进而影响生长素运输。生长素及其运输蛋白在植
物耐铝机制又扮演着一定角色, 生长素可能是植
物解铝毒的信号物质, 负责感受和传递铝毒信号;
或者启动甚至直接参与下游的耐铝机制, 如参与
介导铝内置化、调节有机酸分泌和启动抗氧化系
统等(图4)。然而, 生长素及其运输蛋白对植物解
铝毒的作用, 大部分来源于间接证据, 更多的直接
证据需要更为深入的研究。如果生长素信号参与
植物解铝毒作用, 那信号通路是如何构建的, 在这
条通路中生长素信号是主控信号还是辅助信号？
如果生长素或其运输蛋白介入铝内置化, 这存在
三种可能: (1)生长素作为信号物质调控铝运输载
体; (2)生长素运输蛋白直接结合铝, 借助生长素向
胞内运输途径将铝转运至胞内; (3)生长素运输蛋
白没有结合铝, 而是相关的运输囊泡结合了铝, 这
样原本结合在细胞壁或细胞膜上的铝借助囊泡的
运输, 通过“搭便车”的方式内吞进入胞内(图4)。
具体铝是如何在生长素或其运输载体介导下进入
细胞的, 有待不断深入的研究。
图4 生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫响应的可能模式图
Fig.4 A possible model of auxin and its transporters responding aluminum stress in plants
生长素可能通过以下途径参与植物铝胁迫响应: ①作为信号分子, 参与位于质膜的铝受体和位于细胞核的转录调控因子(如ART1)
间的铝信号传递; ②间接调控铝转运蛋白(如Nrat1和ALS1); ③间接调控有机酸转运蛋白(如ALMT1和OsFRDL4); ④参与细胞内ROS的解
除。生长素运输蛋白可能通过以下途径参与植物铝胁迫响应: (1)直接结合铝, 借助生长素向胞内运输途径将铝转运至胞内; (2)生长素运
输相关囊泡结合铝, 通过“搭便车”将结合在细胞壁或细胞膜上的铝内吞进入胞内; 而这部分的铝可能有两种去处, 即由于生长素运输囊泡
的降解而滞留在细胞质或液泡中(A), 或者跟随生长素运输囊泡从细胞一端转运到另一端, 实现细胞与细胞间的转运(B)。参考Ma等(2014)
文献修改。
参考文献
Ahad A, Nick P (2007). Actin is bundled in activation-tagged tobacco
mutants that tolerate aluminum. Planta, 225: 451~468
Amenós M, Corrales I, Poschenrieder C, Illéš P, Baluška F, Barceló J
(2009). Different effects of aluminum on the actin cytoskeleton
and brefeldin A-sensitive vesicle recycling in root apex cells of
two maize varieties differing in root elongation rate and alumi-
吴道铭等: 生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫的响应 1141
num tolerance. Plant Cell Physiol, 50: 528~540
Baluška F, Liners F, Hlavačka A, Schlicht M, Van Cutsem P, McCurdy
DW, Menzel D (2005). Cell wall pectins and xyloglucans are
internalized into dividing root cells and accumulate within cell
plates during cytokinesis. Protoplasma, 225: 141~155
Barbez E, Kubeš M, Rolčík J, Béziat C, Pěnčík A, Wang B, Rosquete
MR, Zhu J, Dobrev PI, Lee Y et al (2012). A novel putative
auxin carrier family regulates intracellular auxin homeostasis in
plants. Nature, 485: 119~122
Benjamins R, Scheres B (2008). Auxin: the looping star in plant de-
velopment. Annu Rev Plant Biol, 59: 443~465
Blilou I, Xu J, Wildwater M, Willemsen V, Paponov I, Friml J, Heids-
tra R, Aida M, Palme K, Scheres B (2005). The PIN auxin efflux
facilitator network controls growth and patterning in Arabidopsis
roots. Nature, 433: 39~44
Burklew CE, Ashlock J, Winfrey WB, Zhang BH (2012). Effects of
aluminum oxide nanoparticles on the growth, development, and
microRNA expression of tobacco (Nicotiana tabacum). PLoS
ONE, 7: e34783
Chen L, Wang TZ, Zhao MG, Tian QY, Zhang WH (2012). Identifica-
tion of aluminum-responsive microRNAs in Medicago trunca-
tula by genome-wide high-throughput sequencing. Planta, 235:
375~386
Delhaize E, Ma JF, Ryan PR (2012). Transcriptional regulation of alu-
minium tolerance genes. Trends Plant Sci, 17: 341~348
Dhonukshe P, Grigoriev I, Fischer R, Tominaga M, Robinson DG,
Hašek J, Paciorek T, Petrášek J, Seifertová D, Tejos R et al (2008).
Auxin transport inhibitors impair vesicle motility and actin cy-
toskeleton dynamics in diverse eukaryotes. Proc Natl Acad Sci
USA, 105: 4489~4494
Doncheva S, Amenós M, Poschenrieder C, Barceló J (2005). Root cell
patterning: a primary target for aluminium toxicity in maize. J
Exp Bot, 56: 1213~1220
Fernández-Marcos M, Sanz L, Lewis DR, Muday GK, Lorenzo O
(2011). Nitric oxide causes root apical meristem defects and
growth inhibition while reducing PIN-FORMED 1 (PIN1)-de-
pendent acropetal auxin transport. Proc Natl Acad Sci USA, 108:
18506~18511
Friml J (2003). Auxin transport-shaping the plant. Curr Opin Plant
Biol, 6: 7~12
Friml J, Wisniewska J (2005). Auxin as an intercellular signal. In:
Fleming AJ (ed). Intercellular Communication in Plants. Boca
Raton: CRC Press, 1~26
Geisler M, Blakeslee JJ, Bouchard R, Lee OR, Vincenzetti V, Ban-
dyopadhyay A, Titapiwatanakun B, Peer WA, Bailly A, Richards
EL et al (2005). Cellular efflux of auxin catalyzed by the Arabi-
dopsis MDR/PGP transporter AtPGP1. Plant J, 44: 179~194
Geldner N, Anders N, Wolters H, Keicher J, Kornberger W, Muller P,
Delbarre A, Ueda T, Nakano A, Jürgens G (2003). The Arabi-
dopsis GNOM ARF-GEF mediates endosomal recycling, auxin
transport, and auxin-dependent plant growth. Cell, 112: 219~230
Gray WM, Kepinski S, Rouse D, Leyser O, Estelle M (2001). Auxin
regulates SCFTIR1-dependent degradation of AUX/IAA proteins.
Nature, 414: 271~276
Grunewald W, Friml J (2010). The march of the PINs: developmental
plasticity by dynamic polar targeting in plant cells. EMBO J, 29:
2700~2714
Guo HS, Xie Q, Fei JF, Chua NH (2005). MicroRNA directs mRNA
cleavage of the transcription factor NAC1 to downregulate auxin
signals for Arabidopsis lateral root development. Plant Cell, 17:
1376~1386
Gupta OP, Sharma P, Gupta RK, Sharma I (2014). MicroRNA mediat-
ed regulation of metal toxicity in plants: present status and future
perspectives. Plant Mol Biol, 84: 1~18
He HY, He LF, Gu MH (2014). Role of microRNAs in aluminum
stress in plants. Plant Cell Rep, 33: 831~836
He HY, He LF, Gu MH, Li XF (2012b). Nitric oxide improves alu-
minum tolerance by regulating hormonal equilibrium in the root
apices of rye and wheat. Plant Sci, 183: 123~130
He HY, Zhan J, He LF, Gu MH (2012a). Nitric oxide signaling in alu-
minum stress in plants. Protoplasma, 249: 483~492
Horst WJ, Wang YX, Eticha D (2010). The role of the root apoplast in
aluminium-induced inhibition of root elongation and in alumini-
um resistance of plants: a review. Ann Bot, 106: 185~197
Horst WJ, Schmohl N, Kollmeier M, Baluška F, Sivaguru M (1999).
Does aluminium affect root growth of maize through interaction
with the cell wall–plasma membrane–cytoskeleton continuum?
Plant Soil, 215: 163~174
Huang CF, Yamaji N, Chen ZC, Ma JF (2012). A tonoplast-localized
half-size ABC transporter is required for internal detoxification
of aluminum in rice. Plant J, 69: 857~867
Huang CF, Yamaji N, Mitani N, Yano M, Nagamura Y, Ma JF (2009).
A bacterial-type ABC transporter is involved in aluminum toler-
ance in rice. Plant Cell, 21: 655~667
Illéš P, Schlicht M, Pavlovkin J, Lichtscheidl I, Baluška F, Ovečka M
(2006). Aluminium toxicity in plants: internalization of alumin-
ium into cells of the transition zone in Arabidopsis root apices
related to changes in plasma membrane potential, endosomal be-
haviour, and nitric oxide production. J Exp Bot, 57: 4201~4213
Irani NG, Russinova E (2009). Receptor endocytosis and signaling in
plants. Curr Opin Plant Biol, 12: 653~659
Iuchi S, Koyama H, Iuchi A, Kobayashi Y, Kitabayashi S, Kobayashi
Y, Ikka T, Hirayama T, Shinozaki K, Kobayashi M (2007). Zinc
finger protein STOP1 is critical for proton tolerance in Arabidop-
sis and coregulates a key gene in aluminum tolerance. Proc Natl
Acad Sci USA, 104: 9900~9905
Jones-Rhoades MW, Bartel DP, Bartel B (2006). MicroRNAs and
their regulatory roles in plants. Annu Rev Plant Biol, 57: 19~53
Kleine-Vehn J, Friml J (2008). Polar targeting and endocytic recycling
in auxin-dependent plant development. Annu Rev Cell Dev Biol,
24: 447~73
Kleine-Vehn J, Leitner J, Zwiewka M, Sauer M, Abas L, Luschnig
C, Friml J (2008). Differential degradation of PIN2 auxin efflux
carrier by retromer-dependent vacuolar targeting. Proc Natl Acad
Sci USA, 105: 17812~17817
Kleine-Vehn J, Wabnik K, Martiniere A, Martinière A, Łangowski
L, Willig K, Naramoto S, Leitner J, Tanaka H, Jakobs S et al
(2011). Recycling, clustering, and endocytosis jointly maintain
植物生理学报1142
PIN auxin carrier polarity at the plasma membrane. Mol Syst
Biol, 7: 540
Klug B, Horst WJ (2010). Oxalate exudation into the root-tip water
free space confers protection from aluminum toxicity and allows
aluminum accumulation in the symplast in buckwheat (Fagopy-
rum esculentum). New Phytol, 187: 380~391
Kochian LV, Hoekenga OA, Piñeros MA (2004). How do crop plants
tolerate acid soils? Mechanisms of aluminum tolerance and
phosphorous efficiency. Annu Rev Plant Biol, 55: 459~493
Kollmeier M, Felle HH, Horst WJ (2000). Genotypical differences in
aluminum resistance of maize are expressed in the distal part of
the transition zone. Is reduced basipetal auxin flow involved in
inhibition of root elongation by aluminum? Plant Physiol, 122:
945~956
Krishnamurthy A, Rathinasabapathi B (2013). Auxin and its transport
play a role in plant tolerance to arsenite-induced oxidative stress
in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Environ, 36: 1838~1849
Krtková J, Havelková L, Křepelová A, Fišer R, Vosolsobě S, Novotná
Z, Martinec J, Schwarzerová K (2012). Loss of membrane fluidi-
ty and endocytosis inhibition are involved in rapid aluminum-in-
duced root growth cessation in Arabidopsis thaliana. Plant
Physiol Bioch, 60: 88~97
Kubeš M, Yang HB, Richter GL, Cheng Y, Młodzińska E, Wang X,
Blakeslee JJ, Carraro N, Petrášek J, Zažímalová E et al (2012).
The Arabidopsis concentration-dependent influx/efflux transport-
er ABCB4 regulates cellular auxin levels in the root epidermis.
Plant J, 69: 640~654
Lam SK, Siu CL, Hillmer S, Jang S, An G, Robinson DG, Jiang LW
(2007). Rice SCAMP1 defines clathrin-coated, trans-Golgi-lo-
cated tubular-vesicular structures as an early endosome in tobac-
co BY-2 cells. Plant Cell, 19: 296~319
Larsen PB, Cancel J, Rounds M, Ochoa V (2007). Arabidopsis ALS1
encodes a root tip and stele localized half type ABC transporter
required for root growth in an aluminum toxic environment.
Planta, 225: 1447~1458
Larsen PB, Geisler MJ, Jones CA, Williams KM, Cancel JD (2005).
ALS3 encodes a phloem-localized ABC transporter-like protein
that is required for aluminum tolerance in Arabidopsis. Plant J,
41: 353~363
Lima JC, Arenhart RA, Margis-Pinheiro M, Margis R (2011). Alu-
minum triggers broad changes in microRNA expression in rice
roots. Genet Mol Res, 10: 2817~2832
Ma JF (2000). Role of organic acids in detoxification of aluminum in
higher plants. Plant Cell Physiol, 41: 383-390
Ma JF, Chen ZC, Shen RF (2014). Molecular mechanisms of Al toler-
ance in gramineous plants. Plant Soil, Doi: 10.1007/s11104-014-
2073-1
Ma JF, Furukawa J (2003). Recent progress in the research of external
Al detoxification in higher plants: a minireview. J Inorg Bio-
chem, 97: 46~51
Ma JF, Zheng SJ, Matsumoto H, Hiradate S (1997). Detoxifying alu-
minium with buckwheat. Nature, 390: 569~570
Maisch J, Nick P (2007). Actin is involved in auxin-dependent pat-
terning. Plant Physiol, 143: 1695~1704
Marin E, Jouannet V, Herz A, Lokerse AS, Weijers D, Vaucheret H,
Nussaume L, Crespi MD, Maizel A (2010). miR390, Arabidopsis
TAS3 tasiRNAs, and their AUXIN RESPONSE FACTOR targets
define an autoregulatory network quantitatively regulating lateral
root growth. Plant Cell, 22: 1104~1117
Men S, Boutté Y, Ikeda Y, Li XG, Palme K, Stierhof YD, Hartmann
MA, Moritz T, Grebe M (2008). Sterol-dependent endocytosis
mediates post-cytokinetic acquisition of PIN2 auxin efflux carri-
er polarity. Nature Cell Biol, 10: 237~244
Mendoza-Soto AB, Sánchez F, Hernández G (2012). MicroRNAs as
regulators in plant metal toxicity response. Front Plant Sci, 3:
105
Mockaitis K, Estelle M (2008). Auxin receptors and plant develop-
ment: a new signaling paradigm. Annu Rev Cell Dev Biol, 24:
55~80
Navascués J, Pérez-Rontomé C, Sánchez DH, Staudinger C, Wien-
koop S, Rellán-Álvarez R, Becana M (2012). Oxidative stress is
a consequence, not a cause, of aluminum toxicity in the forage
legume Lotus corniculatus. New Phytol, 193: 625~636
Nick P, Han MJ, An G (2009). Auxin stimulates its own transport by
shaping actin filaments. Plant Physiol, 151: 155~167
Paponov IA, Teale WD, Trebar M, Blilou I, Palme K (2005). The PIN
auxin efflux facilitators: evolutionary and functional perspec-
tives. Trends Plant Sci, 10: 170~177
Petrášek J, Mravec J, Bouchard R, Blakeslee JJ, Abas M, Seifertová
D, Wiśniewska J, Tadele Z, Kubeš M, Čovanová M et al (2006).
PIN proteins perform a rate-limiting function in cellular auxin
efflux. Science, 312: 914~918
Poschenrieder C, Amenós M, Corrales I, Doncheva S, Barceló J
(2009). Root behavior in response to aluminum toxicity. In:
Baluška F (ed). Plant-Environment Interactions, Signaling and
Communication in Plants. Berlin Heidelberg: Springer, 21~43
Rangel AF, Rao IM, Horst WJ (2007). Spatial aluminium sensitivity
of root apices of two common bean (Phaseolus vulgaris L.)
genotypes with contrasting aluminium resistance. J Exp Bot, 58:
3895~3904
Ranocha P, Dima O, Nagy R, Felten J, Corratgé-Faillie C, Novák O,
Morreel K, Lacombe B, Martinez Y, Pfrunder S et al (2013).
Arabidopsis WAT1 is a vacuolar auxin transport facilitator re-
quired for auxin homoeostasis. Nat Commun, 4: 2625
Rhoades MW, Reinhart BJ, Lim LP, Burge CB, Bartel B, Bartel
DP (2002). Prediction of plant microRNA targets. Cell, 110:
513~520
Robinson DG, Jiang L, Schumacher K (2008). The endosomal system
of plants: charting new and familiar territories. Plant Physiol,
147: 1482~1492
Sanan-Mishra N, Varanasi SPRM, Mukherjee SK (2013). Micro-regu-
lators of auxin action. Plant Cell Rep, 32: 733~740
Santner A, Estelle M (2009). Recent advances and emerging trends in
plant hormone signalling. Nature, 459: 1071~1078
Schmohl N, Horst WJ (2000). Cell wall pectin content modulates al-
uminium sensitivity of Zea mays (L.) cells grown in suspension
culture. Plant Cell Environ, 23: 735~742
Shen H, He LF, Sasaki T, Yamamoto Y, Zheng SJ, Ligaba A, Matsu-
吴道铭等: 生长素及其运输蛋白对植物铝胁迫的响应 1143
moto H (2005). Citrate secretion coupled with the modulation of
soybean root tip under aluminum stress. Up-regulation of tran-
scription, translation, and threonine-oriented phosphorylation of
plasma membrane H+-ATPase. Plant Physiol, 138: 287~296
Shen H, Hou NY, Schlicht M, Wan YL, Mancuso S, Baluška F (2008).
Aluminium toxicity targets PIN2 in Arabidopsis root apices: Ef-
fects on PIN2 endocytosis, vesicular recycling, and polar auxin
transport. Chin Sci Bull, 53: 2480~2487
Sivaguru M, Baluška F, Volkmann D, Felle HH, Horst WJ (1999).
Impacts of aluminum on the cytoskeleton of the maize root apex.
Short-term effects on the distal part of the transition zone. Plant
Physiol, 119: 1073~1082
Sivaguru M, Horst WJ (1998). The distal part of the transition zone
is the most aluminum-sensitive apical root zone of maize. Plant
Physiol, 116: 155~163
Song QX, Liu YF, Hu XY, Zhang WK, Ma B, Chen SY, Zhang JS
(2011). Identification of miRNAs and their target genes in devel-
oping soybean seeds by deep sequencing. BMC Plant Biol, 11: 5
Sun P, Tian QY, Chen J, Zhang WH (2010). Aluminium-induced inhi-
bition of root elongation in Arabidopsis is mediated by ethylene
and auxin. J Exp Bot, 61: 347~356
Terrile MC, París R, Calderón-Villalobos LI, Iglesias MJ, Lamattina
L, Estelle M, Casalongué C AIglesias MJ, Lamattina L, Estelle
M et al (2012). Nitric oxide influences auxin signaling through
S-nitrosylation of the Arabidopsis TRANSPORT INHIBITOR
RESPONSE 1 auxin receptor. Plant J, 70: 492~500
Tian QY, Sun DH, Zhao MG, Zhang WH (2007). Inhibition of nitric
oxide synthase (NOS) underlies aluminum-induced inhibition
of root elongation in Hibiscus moscheutos. New Phytol, 174:
322~331
Vanneste S, Friml J (2009). Auxin: a trigger for change in plant devel-
opment. Cell, 136: 1005~1016
Vázquez MD (2002). Aluminum exclusion mechanism in root tips of
maize (Zea mays L.): Lysigeny of aluminum hyperaccumulator
cells. Plant Biol, 4: 234~249
Wang HH, Huang JJ, Bi YR (2010). Nitrate reductase-dependent ni-
tric oxide production is involved in aluminum tolerance in red
kidney bean roots. Plant Sci, 179: 281~288
Wang Q, Nian F, Zhao L, Li F, Yang H, Yang Y (2013). Exogenous in-
dole-3-acetic acid could reduce the accumulation of aluminum in
root apex of wheat (Triticum aestivum L.) under Al stress. J Soil
Sci Plant Nut, 13: 534~543
Williams L, Carles CC, Osmont KS, Fletcher JC (2005). A database
analysis method identifies an endogenous trans-acting short-in-
terfering RNA that targets the Arabidopsis ARF2, ARF3, and
ARF4 genes. Proc Natl Acad Sci USA, 102: 9703~9708
Wiśniewska J, Xu J, Seifertová D, Brewer PB, Růžička K, Blilou I,
Rouquié D, Benková E, Scheres B, Friml J (2006). Polar PIN
localization directs auxin flow in plants. Science, 312: 883
Xia J, Yamaji N, Kasai T, Ma JF (2010). Plasma membrane-localized
transporter for aluminum in rice. Proc Natl Acad Sci USA, 107:
18381~18385
Xia J, Yamaji N, Ma JF (2013). A plasma membrane-localized small
peptide is involved in rice aluminum tolerance. Plant J, 76:
345~355
Yamaji N, Huang CF, Nagao S, Yano M, Sato Y, Nagamura Y, Ma JF
(2009). A zinc finger transcription factor ART1 regulates multi-
ple genes implicated in aluminum tolerance in rice. Plant Cell,
21: 3339~3349
Yamamoto Y, Kobayashi Y, Devi SR, Rikiishi S, Matsumoto H (2002).
Aluminum toxicity is associated with mitochondrial dysfunction
and the production of reactive oxygen species in plant cells.
Plant Physiol, 128: 63~72
Yang HB, Richter GL, Wang X, Młodzińska E, Carraro N, Ma GJ,
Jenness M, Chao DY, Peer WA, Murphy AS (2013). Sterols and
sphingolipids differentially function in trafficking of the Arabi-
dopsis ABCB19 auxin transporter. Plant J, 74: 37~47
Yang JL, Zhu XF, Peng YX, Zheng C, Li GX, Liu Y, Shi YZ, Zheng
SJ (2011a). Cell wall hemicellulose contributes significantly
to aluminum adsorption and root growth in Arabidopsis. Plant
Physiol, 155: 1885~1892
Yang Y, Wang QL, Geng MJ, Guo ZH, Zhao ZQ (2011b). Effect of
indole-3-acetic acid on aluminum-induced efflux of malic acid
from wheat (Triticum aestivum L.). Plant Soil, 346: 215~230
Zeng QY, Yang CY, Ma QB, Li XP, Dong WW, Nian H (2012). Identi-
fication of wild soybean miRNAs and their target genes respon-
sive to aluminum stress. BMC Plant Biol, 12: 182
Zhan J, He HY, Wang TJ, Wang AQ, Li CZ, He LF (2013). Alumi-
num-induced programmed cell death promoted by AhSAG, a
senescence-associated gene in Arachis hypoganea L. Plant Sci,
210: 108~117
Zhao YD (2010). Auxin biosynthesis and its role in plant develop-
ment. Annu Rev Plant Biol, 61: 49~64
Zhou ZS, Huang SQ, Yang ZM (2008). Bioinformatic identification
and expression analysis of new microRNAs from Medicago
truncatula. Biochem Bioph Res Co, 374: 538~542
Zhu XF, Lei GJ, Wang ZW, Shi YZ, Braam J, Li GX, Zheng SJ
(2013). Coordination between apoplastic and symplastic detox-
ification confers plant aluminum resistance. Plant Physiol, 162:
1947~1955
Zhu XF, Shi YZ, Lei GJ, Fry SC, Zhang BC, Zhou YH, Braam J,
Jiang T, Xu XY, Mao CZ et al (2012). XTH31, encoding an in
vitro XEH/XET-active enzyme, regulates aluminum sensitivity
by modulating in vivo XET action, cell wall xyloglucan content,
and aluminum binding capacity in Arabidopsis. Plant Cell, 24:
4731~4747