全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (5): 605~611　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.1006 605
收稿 2014-03-25　　修定 2014-03-31
资助 国家自然科学基金(31172021)和中央高校基本业务费专项
(KYRC201302)。
* 通讯作者(E-mail: zhenglq@njau.edu.cn; Tel: 025-84396391)。
细胞壁在植物重金属耐性中的作用
刘清泉, 陈亚华, 沈振国, 郑录庆*
南京农业大学生命科学学院, 南京210095
摘要: 植物细胞壁主要是由多糖、蛋白质和木质素等组成的一个复合体, 广泛参与植物生长发育及对各种逆境胁迫的响
应, 是重金属离子进入细胞质的第一道屏障。本文主要综述了植物细胞壁主要成分, 包括细胞壁多糖、细胞壁蛋白质和
木质素, 在响应重金属胁迫反应中的作用及其参与重金属耐性的机制, 以期能对植物细胞壁在重金属耐性中的作用有更
深入的了解。
关键词: 细胞壁; 重金属; 耐性
Roles of Cell Wall in Plant Heavy Metal Tolerance
LIU Qing-Quan, CHEN Ya-Hua, SHEN Zhen-Guo, ZHENG Lu-Qing*
College of Life Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China
Abstract: Plant cell wall is a complex which mainly consists of polysaccharides, proteins and lignin, and has
been demonstrated to be widely involved in plant growth and development as well as in response to different
abiotic and biotic stresses. Cell wall is the first barrier of heavy metal ions enter into the cytoplasm. The paper
summarizes the roles of plant cell wall components, including the cell wall polysaccharides, proteins and lignin,
in response to heavy metal stress and the mechanism of which involved in heavy metal tolerance, thus gives a
better understanding of the roles of cell wall in plant heavy metal tolerance.
Key words: cell wall; heavy metals; tolerance
随着工农业的发展, 废渣废水的排放及矿山
废弃地的增加, 各种农药和化肥的大量使用, 土壤
重金属污染已经成为世界性的环境问题。过量重
金属不仅影响作物的产量和品质, 还可经食物链
危及人类的健康(Thapa等2012)。因此, 重金属污
染治理问题越来越受到人们的广泛关注, 而有关
植物重金属耐性机理也逐渐成为国内外的研究热
点之一。植物重金属耐性机理的研究是一项复杂
的系统工程, 需要多学科交叉研究, 国内外有不少
文章对其展开了介绍和讨论。植物对重金属的耐
性程度是相对的, 由于重金属种类、浓度、植物
品种以及土壤环境的不同 , 耐性强弱存在着差
异。植物重金属耐性一般通过两条基本途径实现,
一是金属外部排斥机制, 即避免过量有毒重金属
被吸收进入植物细胞, 或者阻碍重金属在植物体
内的运输; 另一途径是内部耐受机制, 即重金属在
植物体内以不具生物活性的解毒形式存在, 如结
合到细胞壁上、主动运输进入液泡、或与某些有
机酸和蛋白质结合等(Baker 1987)。细胞壁是植物
细胞主要的组成成分之一, 它不仅与植物细胞的
分化、扩大、变异等过程密切相关, 还在植物响
应环境胁迫当中起重要作用(Huckelhoven 2007;
Roberts 2001)。细胞壁作为金属离子跨膜进入细
胞质的第一道屏障, 对重金属离子有显著的固定
作用, 在重金属的吸收和转运过程当中起重要作
用, 同时也是响应重金属胁迫的功能信号分子和
代谢所在的位点, 积极参与到植物对重金属胁迫
的响应过程, 显示细胞壁与植物重金属耐性具有
重要的关联(Chen等2013; DalCorso等2010)。本文
主要介绍细胞壁在植物抗重金属胁迫方面的最新
研究进展。
1 植物细胞壁的结构组分
植物细胞壁主要是由碳水化合物(多糖)、蛋
白质、木质素和水等组成的一种复杂结构(Show-
alter 1993), 可以分为初生壁和次生壁。此外, 相临
细胞初生壁之间有胞间层存在。植物细胞初生壁
主要由纤维素、半纤维素、果胶和蛋白质组成;
次生壁除同样含有纤维素和半纤维素外, 大部分
植物生理学报606
为木质素。胞间层属于植物细胞的质外体部分,
其主要成分为果胶。
纤维素是植物细胞壁中的主要成分, 存在于
初生壁和次生壁当中, 构成细胞壁的骨架。纤维
素是一种由D-葡萄糖残基通过β-1,4-糖苷键连接
而成的多糖。在植物中, 主要由纤维素合成酶参
与细胞壁中纤维素的合成。半纤维素是细胞壁中
与纤维素之间以氢键结合, 广泛存在于初生壁和
次生壁中的另一类多糖, 如木葡聚糖、多缩阿拉
伯糖、多缩半乳糖醛酸等(Harris和Smith 2006)。
半纤维素是细胞壁结构的重要成分, 参与调节细
胞的生长等过程。目前已知, 木葡聚糖糖基转移
酶参与控制木葡聚糖的合成。
果胶是是植物细胞壁初生壁和胞间层的主要
成分, 是一种复杂的多糖, 主要有同型半乳糖醛酸
聚糖和鼠李半乳糖醛酸聚糖I (Willats等2001; Rid-
ley等2001)。果胶在控制细胞壁的多孔性, 细胞间
的识别及抗病菌等方面都有重要作用。果胶多糖
的合成主要由多种糖基转移酶参与完成, 但人们
对更为复杂的多糖修饰过程了解甚少。
植物细胞壁中的蛋白主要是结构蛋白, 这些
蛋白质富含羟脯氨酸、脯氨酸和甘氨酸, 其中最
重要的结构蛋白为伸展蛋白, 其在细胞壁的构成,
防御及抗逆中起重要作用。另外, 细胞壁中还有
许多酶蛋白, 主要是一些氧化还原酶和水解酶。
目前, 运用蛋白组学方法, 越来越多的细胞壁蛋白
质被鉴定出来(Jamet等2006), 为研究细胞壁蛋白
质的功能奠定了良好的基础。
木质素存在于次生壁中, 是所有维管植物细
胞壁所必需的要素, 它是由苯基丙氨酸衍生的芳
香族亚基聚合体组成。根据单体的不同, 木质素
可分为3种类型: 紫丁香基木质素(被子植物)、愈
创木基木质素(裸子植物、被子叶植物)和对羟基
苯基木质素(单子叶植物)。木质素是一类复杂的
酚类聚合物, 是抵御有害生物的重要屏障, 它使植
物细胞具有坚硬的结构和疏水的特性, 有助于水
分和矿物质通过木质部维管束在整个植物体当中
运输(Ithal等2007)。木质素的生物合成从苯丙氨
酸起始, 进入苯丙酸途径, 经过一系列的脱氨基、
羟基化、甲基化与还原等步骤生成甲基化程度不
同的木质素单体, 并被运输到质外体中。在过氧
化物酶(peroxidase, POD)和漆酶(laccase, LAC)等
的催化下, 各种木质素单体聚合成为高分子木质
素(李桢等2009)。
2 细胞壁多糖在植物重金属耐性中的作用
植物细胞壁多糖主要包括纤维素、半纤维素
和果胶, 细胞壁多糖上的基团能够参与对重金属
离子的固定作用(Leita等1996), 如羧基、醛基、氨
基以及磷酸基等负电基团(Haynes 1980), 可以通过
和金属阳离子发生各种反应将其固定于细胞壁中,
减少重金属离子进入细胞质。此外, 多糖成分的
变化, 可以改变重金属离子的吸附量和植物细胞
的生长发育, 这也是响应重金属胁迫的一种适应
性反应。
研究表明, 在Cu耐性植物海州香薷根系当中,
细胞壁及其各个组分对Cu2+具有较高的吸附和固
定能力, 其中纤维素和半纤维素中的羧基以及果
胶中的羟基等是其主要结合位点, 这也是海州香
薷根系Cu耐性的重要机制(刘婷婷等2014)。Davis
等(2003)研究表明, 糖醛酸残基在马尾藻(Sargas-
sum spp.)细胞壁吸附重金属的过程中起主要作
用。Konno等(2005)研究发现, 蕨类植物(Lygodium
prothallium)中积累的Cu主要与细胞壁果胶的半乳
糖醛酸聚糖相结合。后来又研究发现, 一种金属
耐受型植物剑叶舌叶藓(Scopelophila cataractae)能
够将过量的Cu积累在其原丝体的细胞壁中, 其中
43%的Cu结合在果胶的同型半乳糖醛酸上, 说明
细胞壁果胶在剑叶舌叶藓原丝体细胞对Cu耐受性
中起到了关键的作用(Konno等2010)。
对于Al3+来讲, 其主要与细胞壁果胶中的羧基
相结合, Al的结合能力不仅与果胶含量有关, 还与
果胶的甲基酯化程度密切相关。当果胶甲基酯化
程度较低时, 其游离羧基较多, 故与Al3+结合能力
也较强(唐剑锋等2005)。有研究表明采用玉米悬
浮细胞经果胶甲基酯酶处理后, 细胞壁果胶甲基
酯化程度降低, 导致其对Al吸附总量和交换性Al
含量提高(Schmol等2000)。除果胶外, 细胞壁中半
纤维素也能大量的吸收Al3+(Yang等2011), 在植物
Al耐性中也具有重要的作用, Zhu等(2012b)研究表
明, 拟南芥木葡聚糖内转糖苷酶/水解酶(xyloglu-
can endotransglycosylase/hydrolase, XTH)基因
T-DNA插入突变体XTH31对Al耐性较野生型高, 是
因为XTH基因的突变造成了根系细胞壁中木聚糖
含量的减少, 进而降低了细胞壁对Al的结合力。
刘清泉等: 细胞壁在植物重金属耐性中的作用 607
Douchiche等(2007)研究发现, 在Cd胁迫下, 亚麻
(Linum usitatissimum)下胚轴细胞壁中富含低甲基
酯化果胶的区域是Cd结合的主要位置, 同时还发
现, Cd处理会造成细胞壁中纤维素含量的增加, 说
明植物在重金属胁迫下, 其细胞壁多糖含量也会
发生相应的变化。
植物在Al胁迫下, 其细胞壁当中纤维素,半纤
维素和果胶含量都会发生变化 (Matsumoto 2000)。
Van等(1994)研究发现, 用 1 mmol·L-1 AlCl3处理南
瓜后, 其根尖生长受到抑制, 根细胞壁中纤维素、
半纤维素和果胶含量都有所增加, 根尖细胞壁中
的中性糖, 如半乳糖和阿拉伯糖含量, 在Al胁迫下
均有所增加。Al胁迫下细胞壁多糖等含量的提高
被认为是南瓜的一种Al耐性机制, 而Al抑制植物
根系伸长的原因可能与其中纤维素和半纤维素含
量的增加有关。有研究发现, 敏感品种小麦和水
稻经过Al处理后, 根尖细胞壁的果胶和半纤维素
含量提高, 且半纤维素的分子量增加(Hossain等
2006; Yang等2008)。
另有研究发现, 外源生长素能够通过刺激半
纤维素的合成, 增加根系细胞壁对Cd的固定能力,
减小Cd对拟南芥的毒害作用(Zhu等2013)。在缺磷
条件下, 细胞壁多糖(果胶和半纤维素)含量的降低,
是拟南芥Cd毒害作用得到缓解的重要原因(Zhu等
2012a)。缺磷也能增强水稻对Al的耐性, 同样也与
细胞壁果胶和半纤维素含量的改变有关(Maejima
等2014)。研究表明, 水稻细胞的Cd有70%~90%位
于细胞壁中, 从而有效地防止Cd进入细胞质(Nishi-
zona等1987)。因此, Cd在细胞壁的沉积被认为是
水稻Cd耐性的一种关键机制。Xiong等(2009)研究
发现, NO可以通过增加根部细胞壁果胶、半纤维
素含量, 进而增加根细胞壁中的Cd积累量并减少
叶片中的可溶性Cd含量, 从而使水稻Cd耐受性增
强。Zhang等(2009)研究发现, 在Cu胁迫下, 与未接
种的水稻相比, 接种丛枝状菌根真菌的水稻细胞
壁被修饰并含有大量的果胶, 因此, 菌根化的水稻
根部细胞壁积累了较多的Cu, 而原生质体中Cu含
量较少, 这使得其对Cu具有更高的耐受性。
3 细胞壁蛋白在植物重金属耐性中的作用
植物在遭受重金属胁迫后, 能够诱导细胞壁
蛋白基因的高表达, 产生相关细胞壁蛋白, 在细胞
壁与重金属离子的固定中发挥重要作用, 进而来
抵抗重金属的毒害(Chai等1998; Jiang和Liu 2010)。
有研究发现, 在Pb胁迫下, 大蒜通过诱导根细胞壁
富含半胱氨酸蛋白的产生, 使其和Pb2+相互作用,
从而将Pb2+固定在根细胞壁中(Jiang和Liu 2010)。
Pan等(2011)研究发现, Al能显著诱导水稻根尖细
胞壁富含羟脯氨酸糖蛋白含量的升高, 且耐Al型
品种要显著高于敏感型品种。另有研究发现, Al处
理2 h后, 大豆根尖细胞壁蛋白的可移动性明显降
低, 并认为这是植物Al毒害对根伸长生长的抑制
的重要原因(Kataoka等2003)。
细胞壁中一些酶蛋白, 如草酸氧化物酶也可
与金属离子结合(Bringezu等1999)。细胞壁中另一
些酶蛋白则通过一系列生理生化反应参与到植物
抗重金属胁迫中, 果胶甲酯酶(pectin methylest-
erase, PME)是一种重要的细胞壁蛋白酶, 它负责细
胞壁中果胶的脱甲基化, 对植物细胞生长发育有
着重要影响(Willats等2006; Pelloux等2007)。Pay-
nel等(2009)研究表明, Cd处理能诱导亚麻(Linum
usitatissimum) PME活性的增加。Weber等(2013)研
究发现, 过表达AtPME3基因能够显著增强拟南芥
对Zn的敏感性, 这可能是由于蛋白质在通过高尔
基体运输过程中受到干扰, 进而间接影响细胞壁
的合成与修复, 使细胞壁控制的生长过程受到抑
制。POD是植物细胞壁中广泛存在的一种酶, 与
细胞的生长密切相关(Lin等2005; Tamás等2007),
主要参与催化细胞壁的交联, 酚类物质的氧化以
及木质素和木栓质的形成等过程(Díaz等2001)。
李刚等(2010)研究发现, 在Al胁迫下, 敏感型小麦
根尖细胞壁离子结合态愈创木酚POD和松柏醇
POD活性的升高都较耐性品种的高, 这种变化会
促进小麦根系细胞壁氧化交联和木质化, 导致其
根系伸长受到严重抑制。有研究发现, 豇豆在高
浓度Mn胁迫下, 其叶片中细胞壁POD活性显著增
加, 同时细胞壁蛋白也有所增加(Fecht-Christoffers
等2003)。Cu、Cd等也会抑制植物生长, 引起细胞
壁POD活性的增加(Chen等2000; Chaoui和EI Fer-
jani 2005; Verma 等2008; Vuletić等2014)。以上结
果显示出, 细胞壁POD在植物重金属耐性中有重
要作用。此外, 有研究发现, 玉米根系中细胞壁结
合苹果酸脱氢酶也能够参与根系发育, 以及对重
植物生理学报608
金属的解毒过程(Šukalović等2011)。
4 细胞壁木质素在植物重金属耐性中的作用
木质素是植物细胞次生壁的主要成分之一,
木质素代谢在植物体内具有重要的生理意义, 主
要表现在其合成相关酶系活性的变化、中间产物
及木质素含量的变化同植物生长发育和抗逆境胁
迫等生理活动有着密切的关系。木质素合成反应
是植物应对胁迫的典型防御反应(Moura等2010)。
在酸性土壤中, Al毒是抑制植物生长的主要
因素之一。A l毒的典型症状是抑制根的生长
(Tahara等2005)。过量的Al能够增加某些植物细胞
壁中木质素的沉积, 在Al敏感型植物组织中, 木质
素积累会更高, 从而显著抑制植物的生长, 其抑制
的程度与细胞壁木质素的沉积相关联(Budíková
1999; Sasaki等1996)。茶树是一种已知的高度耐Al
的植物 , 高浓度的Al可以刺激其生长 (Lima等
2009)。Ghanati等(2005)研究发现, 当茶树生长在
高浓度Al的环境中, 木质素单体合成相关酶苯丙
氨酸解氨酶(phenylalanine ammonia-lyase, PAL)和
细胞壁POD的活性显著下降, 木质素含量也有所
降低, 这或许是高浓度的Al可以促进植物生长的
原因。另有研究表明, Al可以诱导木质素生物合成
途径中酶基因的表达。在Al胁迫下, 耐Al型和敏
感型水稻中4-香豆酸:辅酶A连接酶(4-coumarate:
CoA ligase, 4CL)、肉桂醇脱氢酶(cinnamyl alcohol
dehydrogenase, CAD)、香豆酸-3-羟基化酶(p-cou-
marate 3-hydroxylase, C3H)和PAL基因的表达均有
所增加(Mao等2004)。
在其他重金属胁迫下, 如Cu、Cd和Zn, 植物
组织中木质素含量的增加也有所报道(Ali 等2006;
Chen等2002; Kováčik和Klejdus 2008; Lin等2005;
van de Mortel等2006; Yang等2007)。有研究发现,
培养液中Cu浓度的增加能导致人参根悬浮细胞木
质素合成相关酶, 如PAL、CAD和咖啡酸POD活性
的上升以及酚类化合物和木质素的积累(Akgül等
2007)。另有研究表明, Cu胁迫早期, 大豆根部LAC
负责催化细胞外木质素单体聚合反应 , 在后期
POD活性开始增加, 与LAC一起参与木质素的生
物合成(Barnes等1997)。这说明Cu可能通过增强
POD和LAC催化的木质素单体聚合反应来调节木
质素单体的合成, 进而促进木质素的积累。Bhui-
yan等(2007)研究发现, 在Cd处理下, 大豆根生长受
抑制, 根木质素含量增加, 并伴随着POD和LAC活
性的增加, 同时, 与木质素合成相关的POD基因表
达也有所上调。van de Mortel等(2006)研究发现,
在高浓度Zn的处理下, Zn/Cd超富集植物天蓝遏蓝
菜(Thlaspi caerulescens)和非超级累植物拟南芥根
部木质素合成相关基因表达都有上调的趋势, 但
天蓝遏蓝菜根部木质素合成关键酶基因的表达量
要显著高于拟南芥根中的表达, 如肉桂酰辅酶A还
原酶(cinnamoyl-CoA reductase, CCR)、阿魏酸5-羟
化酶(ferulate 5-hydroxylase, F5H)、咖啡酰辅酶
A-O-甲基转移酶(caffeoyl-CoA O-methyltransferase,
CCoAOMT)、4CL、CAD和LAC基因。组织切片
显示天蓝遏蓝菜根内皮层细胞壁木质素积累也显
著高于拟南芥, 并在老根的部位出现了次生内皮
层, 可能是起到阻止过量的金属元素从维管柱流
出的作用, 这与天蓝遏蓝菜对高浓度Zn具有较强
的耐受性有关。
5 小结与展望
大量的研究表明, 植物细胞壁对于重金属离
子进入细胞内起到很好的屏障作用, 对于大多数
植物来讲, 细胞壁对重金属离子的区域化隔离是
其耐重金属胁迫, 避免遭受更多的伤害的一种重
要策略。细胞壁对重金属离子的结合能力取决于
其组成成分所带的负电荷量, 对于植物细胞壁来
讲 , 羧基的存在是其结合重金属阳离子所必需
的。因此, 植物细胞通过增加细胞壁中多糖、蛋
白质和木质素等成分的含量, 来提高其结合重金
属离子的能力, 这样就能够使大量的有毒的金属
离子积累在细胞壁当中, 避免其过多的进入原生
质体, 危害细胞的生长发育(图1)。此外, 植物细胞
还可以通过内化作用或是将重金属离子与细胞壁
化合物相结合, 以阻止重金属离子返回原生质体
当中(Krzesłowska 2011)。
目前关于植物细胞壁成分在重金属耐性中作
用的研究, 大多集中在生理生化水平。随着蛋白
组学、分子生物学和分子遗传学等新的技术手段
的应用, 将集中从分子和蛋白水平上研究植物细
胞壁参与对重金属的解毒和耐性机理。今后应在
以下领域进行深入探讨, 如植物细胞壁如何感受
重金属信号的刺激, 细胞壁合成相关基因表达调
刘清泉等: 细胞壁在植物重金属耐性中的作用 609
控及细胞壁相关的耐重金属基因的鉴定、分离、
克隆及其功能研究, 以期找出重金属胁迫下细胞
壁变化的分子机制, 进而可利用分子遗传学手段
创造培育出重金属耐性较强的植物新品种, 降低
植物对重金属的吸收以及控制其向可食部位的转
移, 从而降低其对人类健康的危害程度。
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图1 细胞壁在植物响应重金属胁迫反应中的作用及其参与
植物重金属耐性的机制示意图
Fig.1 A scheme showing the roles of cell wall in plant re-
sponse to heavy metal stress and the mechanism of which
involved in heavy metal tolerance of plant
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