全 文 ：植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月 533
植物泛素/26S蛋白酶体通路的生理功能和分子生物学
郭启芳 邹琦 王玮*
山东农业大学生命科学学院，泰安 271018
Physiological Function of Plant Ubiquitin/26S Proteasome Pathway and Its
Molecular Biology
GUO Qi-Fang, ZOU Qi, WANG Wei*
Collegeof Life Sciences, Shandong Agricultural University, Tai’an 271018
提要 介绍泛素 /26S 蛋白酶体通路的分子生物学研究最新进展，并对其同源异形性及在植物激素信号、抗病和衰老、光
形态建成、植物逆境信号转导中的功能进行了讨论。
关键词 泛素；26S 蛋白酶体；生理功能；分子生物学
收稿 2003-11-03 修定 　 2004-04-05
资助　 国家重点基础研究发展规划项目(G1998010100)、山
东省自然科学基金及山东农业大学博士后基金。
* 通讯作者(E-mail:wangw@sdau.edu.cn, Tel: 0538-8242656×
8234)。
蛋白质的产生和翻译后的修饰以及降解是植
物生命周期中的一系列必不可少的过程。植物中
至少含有1 500多种影响转录的因子[1]; 翻译后过
程对于调控蛋白质的定位、结合以及活性也是至
关重要的。但是，直到近几年人们才开始认识到
蛋白质降解的重要性。在某些情况下，蛋白质的
降解与蛋白质的产生及其翻译后过程一样，对植
物的生理代谢和生长发育起调节作用[2]。业已发
现，蛋白质的降解过程几乎涉及到植物生命活动
的各个方面，包括细胞周期、胚胎发育、光形
态建成、昼夜节律、植物激素信号、同源异形
性、抗病和衰老等。
泛肽(泛素，ubiquitin，Ub)是一个由76个氨
基酸残基组成的非常保守的小蛋白，由于它在生
物体中存在的普遍性，所以称为泛肽或者遍在蛋
白。泛肽依赖的蛋白质降解途径(ubiquitin-depen-
dent proteolytic pathway)是已知的最重要的、有高
度选择性的蛋白质降解途径，简称为Ub途径或泛
素/26S蛋白酶体通路[3]。泛素/26S蛋白酶体通路
由Ub、E1(Ub 活化酶)、E2(Ub 结合酶)、E3(Ub-
蛋白质连接酶)、DUB(Ub-C末端水解酶)和 26S蛋
白酶体组成。研究拟南芥基因组的结果表明，仅
编码泛素/26S蛋白酶体通路核心组分的基因就有
1 300 多种，编码的蛋白质约占拟南芥总蛋白的
5%[4]。有关Ub/26S蛋白酶体途径的组成及蛋白质
降解机制已经有不少报道[5]。本文介绍这一系统
的生理功能及其分子生物学研究的进展。
1 与Ub/26S蛋白酶体系统相关的基因
Ub基因是一个多基因家族，而且都是以融合
基因的形式存在。可分为两类：一类称为多聚Ub
基因(polyubiquitin genes)，另一类称为C末端延伸
Ub基因(C-terminal extension genes)。多聚泛肽基
因编码多个 Ub 重复单元，构成一个 Ub 基因亚家
族。多聚泛肽基因与协同进化有关，一个多聚泛
肽基因里Ub编码单元彼此之间的相似性比来自其
它物种的(定向进化同源基因，orthologous gene)
Ub编码单元同源性高。Nenoi等[6]分析哺乳动物多
聚泛肽基因的同源性时，发现了存在同源定向进
化(orthologous，基因的同源性与物种进化关系)关
系的两组多聚泛肽基因。根据不同物种的多聚Ub
基因座位同义替代几率的差别，分析种间多聚Ub
基因协同进化事件的频率时，发现大鼠(rats)和中
国仓鼠(Chinese hasters)的多聚Ub基因协同进化的
频率比人、奶牛和绵羊中多聚 Ub 基因高。荷兰
猪的多聚Ub 基因处于中间，小鼠(mouse)的协同
进化频率比其它啮齿类动物显得更低.。
F-box蛋白(含有F-box结构域的蛋白)家族是
目前植物中发现的最大的一类蛋白质家族[7]，Ub/
26S 蛋白酶体系统中的很多成员属于这一蛋白家
植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月534
族。编码这些蛋白的基因序列的进化，似乎从局
部的大量重复演变到序列分散[8]。但同时也发现
有几种拟南芥组分还是具有明显的序列多样性，
这意味着它们可能还有其它未知的作用[7,9]。不同
的F-box蛋白参与不同的生理活动，如激素响应、
花的同源异形、昼夜节律和病原体防御等(表1)。
表1 拟南芥中Ub/26S蛋白酶体通路中部分成员的相关基因及其功能
　基因或突变体 蛋白类型 功能 文献
U F O E3(F-box) 花器官发育 10
TIR1 E3(F-box) 生长素应答反应 11
CO L1 E3(F-box) 茉莉酸应答反应 12
FKF1/ZTL/LKP2 E3(F-box) 生物钟 13,14
EID1 E3(F-box) 光形态建成 15
ORE9/MAX2 E3(F-box) 衰老 16,17
SON1 E3(F-box) 病原反应 18
SKP2;1 E3(F-box) E2F 降解 19
ASK1 E3(SKP) 生长素反应，形态改变(如花及侧根减少等) 20
CU L1 E3 (Cullin) 胚胎发生 21
RB X E3(RBX) 生长素应答反应 22,23
SGT1 E3(SGT1-SCF) 病原反应 24~26
COP10 E2-like 光形态建成 27
C O P 1 E3(Ring HC) 光形态建成 28
CER3 E3(Ring HC) 蜡质合成 29
PRT1 E3(Ring HC) N 末端规则底物 30
SIANT5 E3(Ring HC) 生长素应答反应 31
UPL3 E3(HECT) 毛状体发育 32
HOBBIT E3(APC) 细胞周期 33
RPN12a 26S蛋白酶体盖 细胞分离素应答反应 34
RPN10 26S ABA 应答反应 35
UB P1 和 2 D U B 不正常蛋白的降解 9
UBP14 DUB 胚胎发生 36,37
AXR1 E1 RUB 活化酶 抗生长素，降低株高，减轻地上部休眠，叶片起皱，非 38
正常开花，减少侧根， 减弱生长素诱导的基因表达
　　AB A：脱落酸；APC：[分裂]后期启动复合体；E2：泛素结合酶；E3：泛素 - 靶蛋白连接酶；HEC T：E 6- A P C - 末端同源
物(homology to E6-AP C-terminus); SCF：Skp、CDC53、F-box 蛋白复合体；Ring HC: Ring-finger 基序的一种；Ub：泛素。
拟南芥Ub/26S蛋白酶体系统的复杂性特别体
现在E3S(泛素-靶蛋白连接酶)中，这些酶的主要
作用是帮助选择那些需要泛肽化的蛋白质。至今
为止，根据亚基组成和作用机制，可以把酵母和
动物中的E3分为 5种类型：HECT (homology to
E6-AP C-terminus)、SCF(Skp、CDC53、F-box
complex)、VBC-Cul2(VCB-Cul2 complex)、Ring/
U-box(含有Ring-finger 基序)和APC(anaphase-pro-
moting complex)[2]。通过寻找特征序列基序已从
拟南芥中检测到了除VBC-Cul2 E3s外其它几种典
型的E3s。表1中列出了部分已知的、与泛素/26S
蛋白酶体系统有关的基因及其编码蛋白质的类型和
功能，从中可以了解这些蛋白的特点以及泛素 /
26S蛋白酶体蛋白降解系统的相关功能。 据统计，
真核生物总蛋白的10%受 Ub/26S蛋白酶体系统的
调控，拟南芥中大约有1 200 种 E3，2 500 种底
物，也就是说，用近 1 200 种不同的 E3 组分泛
肽化2 500 种靶蛋白，估计大多数靶蛋白都有它
们特异的泛肽化级联系统，每一条级联反应途径
都可以作为一种特异的方法识别特殊的降解
信号[ 4 ]。
2 Ub/26S蛋白酶体的定位
Ingvardsen和Veierskov[39]用免疫组织化学定
位的方法研究半日花(Helianthus annuus cv.
Giganteus)分生组织、叶子、茎和根中的泛素及
蛋白酶体的定位时，发现泛素和蛋白酶体的细胞
定位很相似。在根和茎的顶端分生组织、叶原基
和维管组织中抗原信号最强。分析认为，在根和
植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月 535
茎的分生组织及侧根原基中高表达量的原因，可
能是由于泛素/26S蛋白酶体途径通过降解细胞周
期蛋白和细胞周期蛋白依赖激酶抑制剂，调控细
胞周期中 G1/ S 的转换。而且，依赖细胞周期蛋
白的激酶就定位在玉米和小萝卜的根中，与泛素
和蛋白酶体的定位相似[39]。形成层中的表达量低
于顶端分生组织。插条在形成不定根的过程中，
分生组织中泛素和蛋白酶体的抗原信号没有明显增
加，但是随着器官发生的进程，抗原信号在正在
发育的根中逐渐增强。这些研究进一步表明，泛
素和蛋白酶体途径在植物器官发生和发育中发挥着
重要作用。彭世清和陈守才[40]发现橡胶树乳胶中
的橡胶粒子膜上存在遍在蛋白，Northern blot分
析表明，多聚泛肽基因在橡胶叶片、树皮和胶乳
中都有表达，在胶乳中的表达量比树皮和叶片中
的高。
3 Ub/26S蛋白酶体途径的生理功能
越来越多的遗传分析资料表明，Ub/26S蛋白
酶体途径在植物生理过程中扮演着角色，如胚胎
发育、激素响应、昼夜节律、花的同源异形性
(homeosis)、光形态建成、细胞分化、衰老和病
原防御等(表 1)。突变体研究时发现，与该途径
有关的基因的突变，会造成不同的生理过程受到
阻遏。这些结果为人们进一步了解Ub/26S蛋白酶
体系统的调控机制提供了线索。
3.1 Ub/26S蛋白酶体途径与植物激素 目前了解最
深入的是Ub/26S蛋白酶体途径参与植物生长素诱
导响应的过程。生长素可以指导短命的 AUX/IAA
(auxin/indole-3-acetic acid)蛋白家族的降解。这些
蛋白质通过与Ub/26S蛋白酶体结合，并封阻转录
因子中的ARF(auxin response factor)家族，起生
长素响应抑制剂的作用。ARF 家族可以上调生长
素诱导基因的表达[2]。有生长素时，含有TIR1 F-
box蛋白的 SCF复合体(SCFTIR1)通过识别AUX/IAA
靶蛋白上的保守区域(domain Ⅱ)引发AUX/IAA的降
解[11]。SCFTIR1 泛肽化 AUX/IAA 蛋白的位点可能发
生在domain Ⅱ上一个保守的赖氨酸上，但到目前
还未在体内检测到这样的中间体。生长素是如何
启动 SCFTIR1 识别 AUX/IAA 蛋白的，目前还不清
楚。一种可能是生长素诱导 AUX/IAA 蛋白质的修
饰作用(如磷酸化)，或者激素直接活化SCF TIR1复
合体。关于 S C F T I R 1 的活化问题，研究表明，
SCFTIR1复合体的Cullin亚基(CUL1)翻译后可被第
二种肽标签 RUB(与泛素相关)所修饰[41]。将 RUB
附件共价连接到CUL1的一个特异的赖氨酸上的一
系列连接酶与 Ub/26S 蛋白酶体中的连接酶类似，
但不完全相同。阻断 RUB 附件的拟南芥突变体会
削弱生长素敏感性的事实表明，SCF TIR1 活性和随
后的生长素响应都需要这种修饰[41]。在 TIR1 下
游，生长素刺激侧根产生的信号是通过转录因子
NAC1 转导的，位于核中的 E3 SINAT5 对这个蛋
白起负调控作用[31]。总之，生长素可能通过诱导
一系列修饰作用，而最终影响生长素抑制剂和激
活剂，也就是说，通过这种修饰作用适当上调和
下调激素信号。
植物对 A B A、细胞分裂素、赤霉素( G A )、
乙烯和油菜素类固醇(BR)、茉莉酸、水杨酸的响
应，可能都依赖于蛋白质降解。在拟南芥中，
蛋白酶体亚基RPN12的丢失会导致细胞分裂素缺
乏，这意味着细胞分裂素响应可能依赖于一种或
更多种蛋白质的降解[34]。Chen 等[42]用 mRNA 差
异显示技术在水稻种子中发现一种受 GA 诱导的
UBC 基因，它与 GA 诱导的 a- 淀粉酶基因的表
达有关。就 G A 的作用来说，拟南芥中的 R G A
(repressor of ga1~3)蛋白是GA反应的抑制剂，用
GA 处理时 RGA 就会降解掉[43]。RGA 中的一个基
序(即 DELLA 序列)的缺失则起稳定 RGA 的作用，
并减弱 GA 响应[44]。水稻中 RGA 的直系同源基因
SLR1 也是以依赖 GA 的方式降解[45]。在马铃薯块
茎中，乙烯可诱导 Ub 基因表达，ACC 合成酶是
个短寿命蛋白，它的降解是一个能量依赖过程，
受蛋白磷酸化/脱磷酸化调节，Ub 途径是否参与
这一过程还不清楚[46]。戴良英等[47]用生物化学和
分子生物学手段证明拟南芥中ASK1 (apoptosis
Skp1-like 1)和F-box蛋白COI1发生相互作用，并
在植物体内形成复合体。这种复合体可能参与泛
素介导的蛋白质降解途径，而 ASK1 可能与植物
的雄性不育调控有关。用外源乙烯和茉莉酸对未
开割橡胶树和开割橡胶树进行处理后，均可引起
多聚泛素基因表达增强，未开割橡胶树比开割橡
胶树反应灵敏[40]。水杨酸强烈地诱导多聚泛肽基
因在叶片中表达[48]。
3.2 Ub/26S蛋白酶体途径与信号转导 植物细胞中
的钙调素和光敏素都可与泛素结合。植物细胞中
植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月536
Pfr型光敏素的量是严格控制的，一旦产生就会迅
速被降解，而泛素/26S蛋白酶体途径介导Pfr的
降解[49]。BZR1 和 BES 蛋白是与 BR(油菜素内酯)
信号相关的核蛋白，可以启动 BR 响应，BIN2 蛋
白是糖原合酶激酶3的类似激酶，具有BR响应负
调节剂的功能。BR 对 BZR1 和 BES 有两方面的影
响：一方面可诱导二者的去磷酸化及积累。26S
蛋白酶体抑制剂 mg132 也能加强 BZR1 的稳定性，
这意味着 BR 可能阻止 BZR1 和 BES 依赖于蛋白酶
体的降解。另一方面，BIN2 磷酸化 BZR1 并阻止
其积累，说明 B R 在某种程度上可以通过调节
BZR1 和 BES的磷酸化状态而使它们稳定[2]。干旱
条件下UbEP蛋白增加，可能与ABA信号途径有关。
3.3 Ub/26S蛋白酶体途径与植物抗病 当有病原体
侵入时，拟南芥抗性蛋白(RPM1)的半衰期即急剧
下降，这一发现首次表明Ub/26S蛋白酶体途径参
与病原体防御[50]。RPM1 在引起过敏反应(一种由
病原体入侵引起的局部细胞死亡)中的这一作用表
明，R P M 1 的诱导周转可以增加植物防御能力。
在寻找与RAR1(由多种抗性基因触发的抗性信号所
需的大麦蛋白[24,25])相互作用的蛋白质以及在拟南芥
中寻找可以取消R基因介导(R-gene-mediate)的防
御突变体工作中[53]，有几个实验室都各自鉴定到
酵母SGT1的植物直系同源基因(plant ortholog of
yeast SGT1)。SGT1 也是一种抗性蛋白介导的防
御反应中的重要基因。酵母 SGT1 基因最初鉴定
为着丝粒蛋白[54]，与SCF复合体的Skp和Cullin亚
基有关，据推测它可以增强它们的活性。植物
SGT1(也与 SCF 复合体相关联)对各种病原体的早
期防御是必需的，这意味着它们参与不同抗性蛋
白指导下的某个反应[24,26,52]。最令人感兴趣的是，
抗性蛋白是 SGT1-SCF 复合体的靶蛋白，亲和性
的病原体侵入后引发SGT1-SCF复合体的连接和降
解。Kim 和 Delaney[18]的研究还发现，防御反应
的其他步骤似乎也需要Ub/26S蛋白酶体途径。例
如，最近鉴定出的一种与 SON1 F-box 蛋白相关
的 SCF 复合体，对于下游更多的独立于系统信号
之外的防御反应来说是一种重要的负调节基因。
3.4 Ub/26S蛋白酶体途径与光形态建成 泛素/26S
蛋白酶体系统可以介导Pfr的降解[49]。在光形态建
成中，受光调节的多种调节物都是通过Ub/26S蛋
白酶体途径去除的。众所周知，植物中 phyA 光
受体的水平在光照条件下急剧下降，这种下降是
特异性远红光吸收型光敏素 (Pfr-specific)泛肽化引
发的，与降解信号有关[53 ]。相反，光也会加强
bZIP 转录因子的HY5 家族成员的稳定性，HY5 家
族成员负责光形态建成过程中所需的许多基因的光
诱导上调表达[28,54]; 暗中这些因子急剧降解，从而
阻止光形态建成。这种降解需要一套结构光形态
建成蛋白(constitutive photomorphogenesis，
COP)。Schwechheimer 等[55]在遗传筛选中首次通
过突变体鉴定出一种 COP，发生这种突变的植物
在暗中能进行光形态建成。HY5 的降解通过一种
复合体(包括Ring E3 COP1和E2-like蛋白COP10)
完成[27]。光通过控制胞内 COP1 的定位和 HY5 的
磷酸化状态抑制 HY5 降解[56]，暗中 COP1 可以自
由地进入核中稳定其靶蛋白。
人们曾经推测Ub/26S蛋白酶体途径的选择性
可能大部分来自泛肽化反应。但最近的遗传分析
发现，26S 蛋白酶体的 19S 调节亚单位(RP)在选
择性中也起作用。影响拟南芥RP亚单位的突变体
有一系列表型，每一种都与不同系列的靶蛋白的
降解有关[34,35]。例如，一个影响 RPN12a 的突变
体，表现为细胞分裂素敏感度降低；而影响
RPN10 的突变体则表现为 ABA 过敏。rpn10-1 突
变体可以降解HY5 和 PhyA，但是却可以显著地稳
定 ABA 响应调节因子 ABI5，表明 RPN10 只能影
响Ub/26S蛋白酶体底物的一个亚型(subset)[35]。一
个 RP 亚单位怎样区别不同的底物还不清楚，但
RP 亚基(如 RPN10 和 RPN1)可以与穿梭蛋白(如
R A D 2 3、D S K、D S K 2 )发生特异响应，从而促
进底物传输给 26S 蛋白酶体[57]。
3.5 Ub/26S蛋白酶体途径与植物的环境胁迫抗性
蛋白降解的一个重要的、基本的功能是在细胞内
环境维持中的作用。细胞内由于种种原因(如突
变、瞬间变性及自由基引起的伤害等)经常产生各
种异常的或受损的蛋白质。它们在诸如热激、干
旱、高强光、疾病、营养缺乏、重金属或氨基
酸衍生物胁迫下会加速积累。这些异常蛋白如果
在细胞内积累过多，定会影响细胞的各种代谢，
从而破坏细胞结构和功能的完整性。虽然细胞内
有一套完整的自由基防御和清除系统，可以减少
自由基的伤害，在许多情况下，受损蛋白在各种
分子伴侣的协助下可以得到一定程度的修复或重新
植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月 537
折叠[35]。但是一旦异常蛋白积累过高，蛋白降解
就成了一种重要的解决方式。
O’Mahony等[58]在墙藓(Tortula ruralis，一
种十分耐旱的植物，其营养组织可以经受快速干
燥)中发现3种 Ub转录产物，分子量分别为0.65、
1.3和1.9 kb。1.3 kb转录产物在快速和缓慢干燥
时积累增加，但对复水时的表现则不同，只有快
速干燥的组织复水时才增加；这与其它复水因子
的转录产物相反，它们只有缓慢干燥的组织复水
时才会增加积累。快速失水的墙藓配子体复水时
继续积累1.3 kb转录产物，表明快速失水对墙藓
的细胞伤害比逐渐失水严重，因而需要更多的修
复。墙藓在缓慢失水后复水时，可诱导的 Ub 转
录产物减少，而Ub蛋白复合物在失水过程中则加
倍。这暗示清除一些失水过程中的异常蛋白，可
有利于缓慢干燥组织的快速修复。由此可知，Ub
是一种逆境响应蛋白，它对植物失水的响应可能
是一种普遍性的现象。关于泛素/26S蛋白酶体对
高温、干旱、冷害、伤害、光辐射的效应已经
有相关的报道[59]，这里不再重述。
4 结语与展望
尽管我们对植物中Ub/26S蛋白酶体的认识已
有了很大进展，但仍有许多问题没有解决。E2s
和 E3s 家族中只研究过少数成员，因此要鉴定其
功能还为时过早[2]。另外，鉴定靶蛋白及这些靶
蛋白如何被识别也很重要。所有细胞内的短命蛋
白质都是潜在的底物，但至今为止只有一小部分
得到证实。Ub/26S蛋白酶体系统在植物中的功能
与作用机制还有大量的工作要做。根据目前的研
究结果，我们认为以下几个方面的问题值得深入
探 讨 ：
　　(1)Ub/26S蛋白酶体途径与植物激素作用的调
控。众所周知，生长素在促进植物生长方面有双
重作用，即低浓度促进生长，而高浓度抑制生
长[60]。多年来，植物生理教科书中对这一问题的
解释是：高浓度生长素可诱导乙烯的产生，后者
可抑制植物的生长。根据上述Ub/26S蛋白酶体途
径与植物激素关系的结果，我们是否可以推测，
高浓度生长素可能与Ub/26S蛋白酶体途径协同作
用，激活某些蛋白质(如转录抑制剂)或者阻断一
些蛋白质(转录激活剂)编码基因的表达，而这些
基因可能与乙烯合成有关。到底如何，还未见报
道。
　　(2)Ub/26S 蛋白酶体途径与植物逆境信号转
导。逆境条件下，植物首先接收逆境信号，然
后通过一定的传递与转导途径将胞外信号转化为胞
内信号，最后通过蛋白质(如酶和转录因子)的磷
酸化和去磷酸化作用启动生理反应和基因表
达[61]，这就是植物的逆境信号转导途径。逆境诱
导产生的蛋白(逆境蛋白)往往是小分子蛋白，同时
也是短命蛋白[62]。一旦信号转导过程结束，这些
蛋白质的任务即宣告完成，这些蛋白质的去向如
何？它们是否参与 Ub/26S 蛋白酶体途径而被降
解？这一过程应该非常迅速，一般来说信号终止
比信号接收反应更迅速，否则信号一旦启动不能
及时终止，植物的生长发育过程将会变得无法控
制。逆境信号在启动逆境蛋白的合成后，是否随
后或者同时启动了这些蛋白质的降解系统？我们认
为，研究逆境信号分子的清除与这些分子的产生
过程同样重要。最近，我们从小麦中克隆了一个
泛素基因，初步研究发现，逆境诱导该基因的转
录表达。逆境诱导泛素基因表达的信号途径还未
见报道。
　　(3)Ub/26S蛋白酶体途径与转录调控和蛋白激
酶系统之间的关系。植物基因转录调控的研究已
积累了不少资料[1]。蛋白激酶的研究工作近年来
也不断增多[63]。相比之下，蛋白质降解途径的研
究就显得非常薄弱。基因转录调控系统、蛋白激
酶级联系统、Ub/26S蛋白酶体蛋白降解途径三者
之间的关系如何协调，也是今后应该研究的一个
方面。
　　(4)特异Ub/26S蛋白酶体途径相关基因的克隆
与调控。拟南芥基因组研究的结果已经明确，参
与Ub/26S蛋白酶体途径核心组分的蛋白约占体内
总蛋白量的5%，这些蛋白质由1 300 多个基因编
码[4]。拟南芥基因组比一般作物的基因组(如小
麦、玉米、大麦等) 小得多，可以想象，在作
物中，参与蛋白质降解途径的基因要多出很多
倍。但到目前为止，作物中 Ub/26S 蛋白酶体途
径基因的克隆与研究依然很少，有待开展。
参考文献
1 Riechmann JL, Heard J, Martin G et al. Arabidopsis tran-
植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月538
scription factors: genome-wide comparative analysis among
eukaryotes. Science, 2000, 290: 2105~2110
2 Hellmann H, Estelle M. Plant development: regulation by
protein degradation. Science, 2002, 297:793~797
3 王高鸿,黄久常.蛋白质的选择性降解. 生命科学, 1999,11:
24~30
4 Vierstra R. The ubiquitin/26S proteasome pathway,the com-
plex last chapter in the life of many plant proteins. Trends
Plant Sci, 2003, 8: 135~142
5 Hershko A, Ciechanover A. The ubiqutin system. Ann Rev
Biochem, 1998, 67: 425~479
6 Nenoi M, Ichimura S, Mita K. Interspecific comparison in
the frequency of concerted evolution at the polyubiquitin
gene locus. J Mol Evol, 2000, 51:161~165
7 Gagne JM, Downes BP, Shiu SH et al.The F-box subunit of
the SCF E3 complex is encoded by a diverse superfamily of
genes in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 2002, 99:
11519~11524
8 Initiative AG. Analysis of the genome sequence of the flow-
ering plant Arabidopsis thaliana. Nature, 2000, 408: 796~815
9 Yan N, Doelling J, Falbel T et al. The ubiquitin specific
protease family from Arabidopsis. AtUBP1 and 2 are re-
quired for the resistance to the amino acid analog canavanine.
Plant Physiol, 2000,124:1828~1843
10 Samach A, Klenz JE, Kohalmi SE et al.The UNUSUAL FLO-
RAL ORGANS gene of Arabidopsis thaliana is an F-box
protein required for nomal patterning and growth in the floral
meristem. Plant J, 1999, 20: 433~445
11 Gray WM, Kepinski S, Rouse D et al. Auxin regulates
SCFTIR1-development degradation of AUX/IAA proteins.
Nature, 2001, 414:271~276
12 Xu L, Liu F, Lechner E et al. The SCF(CO11) ubiquitin-
ligase complexes are required for jasmonate response in
Arabidopsis. Plant Cell, 2002, 14:1919~1935
13 Somers DE, Schultz TF, Milnamow M et al. ZEITLUPE
encodes a novel clock-associated PAS protein from
Arabidopsis. Cell, 2000, 14:319~329
14 Nelson DC, Lasswell J, Rogg LE et al. FKF1, a clock-con-
trolled gene that regulates the transition to flowering in
Arabidopsis. Cell, 2000, 101:331~340
15 Dieterle M, Zhou YC, Schafer E et al. EID1, an F-box pro-
tein involved in phytochrome A-specific light signaling.
Genes Dev, 2001, 15:939~944
16 Woo HR, Chung KM, Park JH et al. ORE9, an F-box protein
that regulates leaf senescence in Arabidopsis. Plant Cell,
2001, 13: 1779~1790
17 Stirnberg P, van De Sande K, Leyser HM. MAX1 and MAX2
control shoot lateral branching in Arabidopsis. Development,
2002, 129: 1131~1141
18 Kim HS, Delaney TP. Arabidopsis SON1 is an F-box protein
that regulates a novel induced defense independent of both
salicylic acquired resistance. Plant Cell, 2002, 14:1469~1482
19 del Pozo JC, Boniotti MB, Gutierrez C. Arabidopsis E2Fc
functions in cell division and is degraded by the ubiquitin-
SCFAtSKP2 pathway in response to light. Plant Cell, 2002, 14:
3057~3071
20 Yang M, Nadeau JA, Zhao L et al. The Arabidopsis SKP1-
LIKE1 gene is essential for male meiosis and may control
homologue separation. Proc Natl Acad Sci USA, 1999, 96:
11416~11421
21 Shen WH, Parmentier Y, Hellmann H et al. Null mutation of
AtCUL1 causes arrest in early embryogenesis in Arabidopsis.
Mol Biol Cell, 2002,13: 1916~1928
22 Gray WM, Hellmann H, Dharmasiri S et al. Role of the
Arabidopsis RING-H2 protein RBX1 in RUB modification
and SCF function. Plant Cell, 2002, 14: 2137~2144
23 Lechner E, Xie D, Grava S et al. The AtRBX1 protein is part
of plant SCF complexes and its down-regulation causes se-
vere growth and developmental defects. J Biol Chem, 2002,
277: 50069~50080
24 Austin MJ, Muskett P, Kahn K et al. Regulatory role of
SGT1 in early R gene-mediated plant defenses. Science,
2002, 295:2077~2080
25 Azevedo C, Sadanandom A, Kitagawa K et al. The RAR1
interactor SGT1, an essential component of R gene-trig-
gered disease resistance. Science, 2002, 295: 2073~2076
26 Tör M, Gordon P, Cuzick A et al. Arabidopsis SGT1b is
required for defense signaling conferred by several downy
mildew resistance genes. Plant Cell, 2002, 14:993~1003
27 Suzuki G, Yanagawa Y, Kwok SF et al. Arabidopsis COP10
is a ubiquitin-conjugating enzyme variant that acts together
with COP1 and the COP9 signalosome in repressing
photomorphogenesis. Genes Dev, 2002, 16: 554~559
28 Osterlund MT, Hardtke CS, Wei N et al. Targeted destabili-
zation of HY5 during light-regulated development of
Arabidopsis. Nature, 2000,405: 462~466
29 Hannoufa A, Negruk V, Eisner G et al.The CER3 gene of
Arabidopsis thaliana is expressed in leaves stems, roots,
flowers and apical meristems. Plant J, 1996, 10: 459~467
30 Potuschak T, Stary S, Schlögelhofer P et al. PRT1 of
Arabidopsis thaliana encodes a component of the plant N-
end rule pathway. Proc Natl Acad Sci USA, 1998, 95:
7904~7908
31 Xie Q, Guo HS, Dallman G et al. SINAT5 promotes ubiquitin-
related degradation of NAC1 to attenuate auxin signals.
Nature, 2002, 419:167~170
32 Downes BP, Stupar RM, Gingerich DJ et al. The HECT
ubiquitin-protein ligase (UPL) family in Arabidopsis: UPL3
has a specific role in trichome development. Plant J, 2003,
35:729~742
33 Blilou I, Frugier F, Folmer S et al. The Arabidopsis HOBBIT
gene encodes a CDC27 homolog that links the plant cell cycle
植物生理学通讯 第 40 卷 第 5期，2004 年 10 月 539
to progression of cell differentiation. Genes Dev, 2002, 16:
2566~2575
34 Smalle J, Kurepa J, Yang P et al. Cytokinin growth responses
in Arabidopsis involve the 26S proteasome subunit RPN12.
Plant Cell, 2002, 14; 17~32
35 Smalle J, Kurepa J, Yang P et al. The pleiotropic role of the
26S proteasome subunit RPN10 in Arabidopsis growth and
development supports a substrate-specific function in absci-
sic acid signaling. Plant Cell, 2003, 15:965~980
36 Doelling JH, Yan N, Kurepa J et al. The ubiquitin-specific
protease UBP14 is essential for early embryo development
in Arabidopsis thaliana. Plant J, 2001, 27: 393~405
37 Tzafrir I, McElver JA, Liu CM et al. Diversity of TITAN
functions in Arabidopsis seed development. Plant Physiol,
2002, 128, 38~51
38 Timpte C, Lincoln C, Pickett FB et al.The AXR1 and AUX1
genes of Arabidopsis function in separate auxin-response
pathways. Plant J, 1995, 8:561~569
39 Ingvardsen C, Veierskov B.Immunohistochemical localiza-
tion of ubiquitin and the proteasome in sunflower (Helianthus
annuus cv. Giganteus). Planta, 2001,213:333~341
40 彭世清,陈守才. 巴西橡胶树多聚遍在蛋白基因的表达分析.
热带作物学报,2002,23(3):32~35
41 del Pozo JC, Dharmasiri S, Hellmann H et al. AXR1-ECR1-
dependent conjugation of RUB1 to the Arabidopsis Cullin
AtCUL1 is required for auxin response. Plant Cell, 2002, 14:
421~433
42 Chen XF,Wang BY, Wu R. A gibberellin-stimulated ubiqutin-
conjungating enzyme gene is involved in a-amylase gene
expression in rice aleurone. Plant Mol Biol, 29:787~795
43 Silverstone A, Jung H, Dill A et al. Repressing a repressor
gibberellin-induced rapid reduction of the RGA protein in
Arabidopsis. Plant Cell, 2001,13:1555~1566
44 Dill A, Jung HS, Sun TP. The DELLA motif is essential for
gibberellin-induced degradation of RGA. Proc Natl Acad Sci
USA, 2001,98: 14162~14167
45 Itoh H, Ueguchi-Tanaka M, Sato Y et al. The gibberellin
signaling pathway is regulated by the appearance and disap-
pearance of SLENDER RICE1 in nuclei. Plant Cell, 2002,
14:57~70
46 Vierstra RD. Proteolysis in plants:Mechanisms and functions.
Plant Mol Biol, 1996，l32:275~302
47 戴良英,徐领会, 黄大昉等. 拟南芥ASK1与 COI1形成蛋白
复合体并控制雄性不育. 中国科学(C 辑),2002,32(5):
399~404
48 柴团耀，张玉秀. 菜豆多聚泛肽基因在重金属胁迫下的表
达. 植物学报, 1999, 41(10):1053~1057
49 董发才,宋纯鹏. 植物细胞中的泛素及其生理功能. 植物生理
学通讯, 1999, 35(1): 54~59
50 Boyes DC, Nam J, Dangl JL. The Arabidopsis thaliana RPM1
disease resistance gene product is a peripheral plasma mem-
brane protein that is degraded coincident with the hypersen-
sitive response. Proc Natl Acad Sci USA, 1998, 95:
15849~15854
51 Kitagawa K, Skowyra D, Elledge SJ et al. SGT1 encodes an
essential component of the yeast kinetochore assembly path-
way and a novel subunit of the SCF ubiquitin ligase complex.
Mol Cell,1999 ,4:21~33
52 Peart JR, Lu R, Sadanandom A et al. Ubiquitin ligase-associ-
ated protein SGT1 is required for host and nonhost disease
resistance in plants. Proc Natl Acad Sci USA, 2002, 99:
10865~10869
53 Clough RC, Jordan-Beebe ET,Lohman KN et al. Sequences
within both the N- and C-terminal domains of phytochrome
A are required for Pfr ubiquination and degradation. Plant J,
1999, 17: 155~167
54 Holm M, Ma LG, Qu LJ et al. Two interacting bZIP proteins
are direct targets of COP1-mediated control of light-depen-
dent gene expression in Arabidopsis. Genes Dev, 2002, 16:
1247~1259
55 Schwechheimer C, Deng XW. COP9 signalosome revisited:
a novel mediator of protein degradation. Trends Cell Biol,
2001, 11:420~426
56 Hardtke CS, Gohda K, Osterlund MT et al. HY5 stability and
activity in Arabidopsis is regulated by phosphorylation in its
COP1 binding domain. EMBO J, 2000, 19: 4997~5006
57 Gatenby AA, Viitanen PV. Structural and functional aspects
of chaperonin-mediated protein folding. Annu Rev Plant
Physiol Plant Mol Biol,1994 ,45: 469~491
58 O’Mahony PJ, Oliver MJ.The involvement of ubiquitin in
vegetative desiccation tolerance. Plant Mol Biol, 1999,41:
657~667
59 侯学文,郭勇. 泛素与植物逆境响应. 植物生理学通讯,1998,
34(6):474~478
60 Swarup R, Bennett M. Auxin transport: the fountain of life
in plants? Dev Cell, 5: 824~826
61 Gonze D, Goldbeter A. A model for a network of phosphory-
lation-dephosphorylation cycles displaying the dynamics of
dominoes and clocks. J Theor Biol,2001,210:167~186
62 Xiong L, Schumaker KS, Zhu JK. Cell signalling for cold,
drought, and salt stresses. Plant Cell , 2002, 14, S165~S183
63 Cheng SH, Willmann MR, Chen HC et al. Calcium signaling
through protein kinases. The Arabidopsis calcium-depen-
dent protein kinase gene family. Plant Physiol,2002,129:
469~485