全 文 ：植物生理学通讯 第41卷 第5期，2005年10月 679
植食性昆虫诱导的挥发物及其在植物通讯中的作用
彭金英 黄勇平＊
中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所环境生物学和分子生态学实验室，上海200032
The Plant Volatile Induced by Herbivore and Its Function in Plant-plant Com-
munication
PENG Jin-Ying, HUANG Yong-Ping*
Laboratory of Environmental and Molecular Biology, Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological
Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200032, China
提要 正常健康植株的挥发物代谢维持在基底水平，当遭到昆虫取食时，植物释放出特定的挥发物，用来招引害虫的天
敌，还能诱导邻近植株产生防御反应。文章就此问题的研究进展作了介绍。
¹Ø¼ü´Ê 植食性昆虫；植物挥发物；诱导性防御反应
收稿 2005-02-01 修定 　 2005-07-05
资助　 中国科学院知识创新工程项目(KSCX1-SW-02-03)。
*通讯作者(E-mail: yongping@sippe.ac.cn, Tel：021-
54924047)。
植物与植食性昆虫在长期进化过程中不断地
相互作用，彼此间形成了多种互相适应和防御的
机制[1]。对于植食性昆虫的取食，植物的防御反
应大体上分为直接防御和间接防御。前者可以是
组成性的，即植物本身所固有的，如对潜在攻击
者的物理结构屏障和储存有毒化合物；后者即为
诱导性的防御体系，如防御蛋白和次生代谢物的
合成。诱导性的防御涉及到大量挥发性化合物的
合成和释放，这些挥发物作为引诱剂招引害虫的
天敌，从而减少植食性昆虫的危害[2]，它涉及到
植物、植食性昆虫和天敌三者之间复杂的相互关
系，即所谓的三级营养关系。此外，在植物间
的相互通讯中，植物的间接防御反应也是起作用
的[3]。
1 植食性昆虫诱导的植物挥发物的组成及影响
因素
一般而言，正常健康植株的挥发物代谢均维
持在基底水平上，这些挥发物贮存在特化的腺体
或香毛簇(trichomes)中。机械损伤和昆虫取食均
会诱导植物主动合成并释放一些新的挥发物组分，
其中主要是萜类化合物，包括单萜、倍半萜、芳
香族化合物、含氮化合物以及绿叶挥发物[4]。化
合物的这种释放模式已经在多种植物(包括多年生
的植物和温室里培养的蔬菜) 的分析中得到证
实[5]。不同植物-昆虫体系所释放出的挥发物不尽
相同，损伤植株释放的化合物组成成分与植物品
种和取食它的昆虫种类有直接关系[ 6 ]。总体说
来，植食性昆虫诱导的植物挥发物的成分受以下
几种情况的影响：(1)植食性昆虫的种类、口器类
型、为害程度及其发育阶段等；(2)植物种类、基
因型、发育阶段、受害部位、受害程度、受害
持续时间等；(3)环境压力如光照度、季节变化、
水分等[7]。
2 来自于昆虫的诱导植物挥发性化合物产生的主要
因子
研究发现，多种因子都能够诱导植物产生挥
发性化合物。其中机械损伤、昆虫取食、病原
菌侵害是其中的主要因子。但是，植食性昆虫诱
导的挥发物组成和作用效果明显不同于机械损伤诱
导的植物挥发物。Bouwmeester等[8]发现，利马
豆(lima bean，Phaseolus lunatus)的倍半萜合成酶
(参与挥发物合成的一种酶)在二点叶螨取食时表达
为上调，但机械损伤不能诱导其上调。同样，
Halitschke等[9]报道，反式-b-罗勒烯(trans-b-
专题介绍 Special Topics
植物生理学通讯 第41卷 第5期，2005年10月680
o c i m e n e ) 、顺式 - a- 香柠檬烯( c i s - a-
bergamotene)、里那醇(linalool)等挥发物的释放，
受昆虫取食和其口腔分泌物诱导，但不受机械伤
害的诱导。也有一些研究报道，植食性昆虫取食
和机械损伤处理诱导的挥发物在组成成分上存在差
异[10]。另外，尽管机械损伤诱导的挥发物也能影
响昆虫的行为，但这些变化持续的时间明显短于
植食性昆虫诱导所持续的时间[11]。机械损伤的植
物和受植食性昆虫危害而产生的植物挥发物在组成
和作用效果上产生的差别则是由于昆虫唾液腺和反
刍液中诱导物的存在[12]，将昆虫的唾液或反刍液
涂抹到损伤的植物组织上即会产生与昆虫取食相同
的挥发物释放模式[9]。迄今为止，已经从两种植
食性昆虫的口腔分泌物中分离、鉴定出两种能诱
导机械损伤植物释放类似于虫害诱导物的化学诱导
物(elicitor)。
2.1 Volicitin Volicitin [N-(17-hydroxylinolenyl)-L-
g l u t a m i n e ]是一种植物挥发物诱导子，是由
Turlings 等[13]从甜菜夜蛾幼虫(Spodoptera exigua)
的口腔分泌物中分离出的一种化合物。它由两个
主要功能团组成：亚麻酸部分来自植物，谷氨酰
胺部分来自昆虫，最后在昆虫的口腔中合成完整
的volicitin。将纯化的volicitin涂抹到玉米植株上
诱导释放的挥发物能够吸引寄生蜂( C o t e s i a
marginiventris)，它与由甜菜夜蛾取食所吸引的寄
生蜂种类相同。同时，研究还发现，寄主植物
能够识别volicitin，并可以通过引发防御性挥发物
的合成对其作出反应，但调节这些途径的信号机
制尚不清楚。近来，Shen等[14]从玉米中克隆了一
个倍半萜环化酶Stc1基因，发现它可以被甜菜夜
蛾取食，且其唾液可以诱导产生volicitin。用基
因敲除方法进一步证明 Stc1 参与倍半萜类挥发
物——萘的合成。另外，还确定了一个来自玉米
的volicitin应答基因Igl，它参与编码一个合成吲
哚的酶[15]。这两个基因的表达既能为volicitin和昆
虫取食激活，也能为机械损伤激活。除了作为挥
发物的诱导物之外，Paré和 Tumlinson[16]认为
volicitin在昆虫的生活史中可能还有其它未知的功
能。
2.2 b-糖苷酶(b-glucosidase) 在昆虫口腔中得到
鉴定的另一种挥发物诱导因子是来自大菜粉蝶
(Pieris brassicae)的b-糖苷酶[17]。它与volicitin的
不同之处在于由大菜粉蝶独立合成。当将 b-糖苷
酶施加到甘蓝叶上时，能够诱导释放出和昆虫本
身取食同样的挥发物，两种处理都能够吸引寄生
蜂。最近鉴定的一个 b- 糖苷酶蛋白基因 SLW3 也
是由昆虫取食所诱导[18]，表明植物编码的糖苷酶
在这个信号传导过程中可能发挥一定作用。这些
实验用的都是大菜粉蝶的反刍液，F e l t o n 和
Eichenseer[12] 认为，这些反刍液中可能包含正常昆
虫取食时并不存在于其唾液中的成分。Spiteller
等[19]则认为来自于昆虫的肠道微生物可能参与植
物挥发物的诱导物的合成。目前，对植食性昆虫
口腔分泌物的成分了解甚少，唾液中是否还存在
其它诱导物或对挥发物释放起作用的某些物质尚待
研 究 。
3 植食性昆虫诱导的挥发物在植物个体间通讯中的
作用
植食性昆虫诱导的挥发物作为植食性昆虫的
捕食者和寄生物的引诱剂，具有调节植物 - 植食
性昆虫-天敌三者关系的作用[20,21]。此外，植食
性昆虫诱导的挥发物还能够诱导邻近植株的叶片产
生诱导性防御反应[2]。这方面的研究是目前植物
防御反应研究领域的一个热点[22]。但自从80年代
第 1 个相关报道发表以来，化学信息在受伤和未
受伤植物间相互关系中的作用一直存在争议[23,24]。
有些研究并未发现受伤植物和未受伤植物间有信息
传递[25,26]，而大量的研究则支持受伤植物和未受
伤植物间有信息传递的假说[27~32]。多数研究结果
表明，无论是在实验室研究还是田间实验中，无
论是草本植物还是木本植物，都有防御信息的交
流，而这种信息传递的介质则是受伤植物释放出
的挥发性化合物。
3.1 调节植物间通讯的信号化合物 植物在受到植
食性昆虫攻击后会释放出大量的挥发性化合物，
目前认为，有两种挥发性信号化合物与植物间的
通讯密切相关。
3.1.1 茉莉酸甲酯(methyl jasmonate, MeJA) Farmer
和 Ryan [29]证明，从修剪的山艾(sagebrush,
Artemesia tridentate)释放出的MeJA在邻近的番茄
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中诱导了蛋白酶抑制因子(proteinase inhibitor, PI)
的合成，与化学合成的外源 MeJA 有相同的效应。
但番茄和山艾在田间并不同时出现，故这项研究
尚缺乏生态学意义。但Karban等[32]在另一项田间
实验中同样发现受伤的山艾附近未受伤的野生烟草
植株受昆虫的取食明显减少，这表明 MeJA 可能
参与了信号的传递过程。阻断两者之间的土壤联
系并不影响实验结果，但阻断空气联系则影响实
验结果。这证明 MeJA 很可能作为信号物质参与
了植物个体间的信息交流。MeJA是脂肪酸或十八
烷在代谢途径中生物合成的产物，可被植食性昆
虫取食诱导。反之，茉莉酸(jasmonic acid，JA)
和MeJA又能在植物体内或者人工培养的组织中诱
导各种生物防御反应，且 MeJA 的挥发性能加强
其在空气中的传播能力。
3.1.2 水杨酸甲酯(methyl salicylate，MeSA) 来
自于苯丙氨酸裂解酶(phenylalanine ammonialyase,
PAL)途径的 MeSA 是植物内部另外一种胁迫信号
分子。最初发现 MeSA 可以阻止蚜虫在植物上繁
殖[33]，并吸引植食性昆虫和螨的捕食者。研究者
推测这种挥发性的甲酯可能对植物的地上部位也有
影响。随后的研究证明，MeSA 是植物抗病的一
种空气传播信号[34]。
由于植物缺少迅速记录刺激信号的神经系
统，所以确定从受伤植株释放出的对邻近植物产
生影响的挥发物信号有技术上的困难。但昆虫一
般能有效地利用外部信号，因此昆虫的神经电生
理常被认为是确定通过空气传播植物信号的一种方
法[35]。有可能昆虫会利用这个优势，借助其能有
效利用外部信号的特性来获取植物的状态信息，
或者是避免植物受与其竞争的植食性昆虫取食，
并寻觅合适的取食环境或发现潜在的危险[36]。
3.2 植物间反应的差异性 所有植物种类的受伤植
株和未受伤植株间是否都有信息传递是一个重要问
题。例如，多年生的树木比一年生的草本植物更
频繁地暴露给植食性昆虫。因此，有假说认为相
对于树木来说，草本植物对邻近植物化学信息的
应答表现得更为敏感[37]。此外，有关植物与植物
间通过化合物进行信息交流的研究常常局限于同一
个种间[32]。所以，尚缺少充足的理由说明植物不
能利用来自异种受伤植物的化学信息。研究发
现，来自于同一个科的两种植物间也存在着防御
信息的传递，只是这种传递有种的专一性，即同
种植物间的信号强度要比异种植物间大[38]。
4 与植食性昆虫诱导的植物挥发物有关的信号
途径
调控挥发物合成的信号是非常复杂的。在利
马荚中，十八烷途径的早期中间体和晚期中间体
都能诱导挥发物的合成，但不同的中间体诱导的
挥发物种类不同。早期中间体包括亚麻酸(linolenic
acid)和邻苯二胺 (12-oxo-phytodienoic acid,
OPDA)，可诱导双萜类化合物的合成，而 JA 则
可诱导单萜和倍半萜的合成[39]。Ozawa 等[40]报
道，将 JA 施加到离体的利马荚叶片上后，散发
出的挥发物无论在性质上还是数量上都类似于被甜
菜夜蛾和普通夜蛾(Mythimma seperata)取食诱导的
挥发物；但利马豆在二点叶螨(Tetranychus urticae,
two-spotted spider mite)取食时产生的挥发物和JA
诱导产生的挥发物不同，只有施加 MeSA 或者先
施加JA 再施加 MeSA 才能获得昆虫取食诱导的挥
发物。研究者认为，利马豆中存在昆虫专一性挥
发物的诱导途径，植物对昆虫的反应是通过JA代
谢的途径调节的；但利马豆对二点叶螨的反应则
是由JA 和 SA 代谢的途径共同调节的[40]。另外还
有一种可能性，即二点叶螨诱导的挥发物合成是
单独由 SA 代谢途径控制的。
昆虫诱导的挥发物信号的复杂性在Dicke等[6]
的研究中得到进一步证实。他们观察到，经外源
JA处理的利马豆叶片释放出的挥发物能吸引二点
叶螨的专一性捕食者。但当让这些捕食者在JA诱
导的挥发物和二点叶螨诱导的挥发物之间作出选择
时，它们明显表现出对二点叶螨为害的植物所释
放出的挥发物的偏爱。因此，目前还不能确切说
明哪一种途径决定了昆虫诱导的挥发物的释放，
很有可能是由一个复杂的信号网络调节的。
Thaler[41]在野外实验中发现，番茄叶片施加
外源JA，能够同时诱导对甜菜夜蛾幼虫的直接和
间接防御反应。与未施加JA的番茄叶片相比，用
JA处理的植物诱导的直接防御反应表现为一些已
知的通过十八烷途径诱导产生的防御蛋白活性的增
加以及幼虫发育速率的降低。与那些寄生在未作
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处理的植物上的幼虫相比，寄生在处理过的植物
以及邻近植物上的幼虫更容易遭到寄生蜂的攻击。
这一实验结果显示JA参与调节直接和间接防御反
应。尽管这些试验结果显示了JA作为一种生物控
制因子所发挥的作用，但还不清楚内源性JA在番
茄、甜菜夜蛾与棉铃虫之间的三级营养关系的间
接防御反应中是否起作用。应用这个体系以及目
前已有的JA和SA有缺陷或不敏感的突变体进行研
究，可能有助于为进一步认识这些信号分子在间
接防御反应中的价值提供参考。
5 结语
虫害诱导植物释放挥发物涉及一个复杂的生
理生化过程，阐明其中的机制需要昆虫学家、植
物生理学家和分子生物学家的通力合作。今后，
应进一步研究植食性昆虫的诱导物、植物个体内
和个体间的信号传递物以及植物细胞内的信号传递
途径。这不仅有助于阐明昆虫与植物的协同进
化、深入了解昆虫与植物间相互关系，还能为治
理害虫的工作提供参考。
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