全 文 ：植物生理学通讯 第 44卷 第 6期，2008年 12月 1185
茉莉酸类物质在植物防御植食动物中的作用
张红梅 *, 王明艳, 李超
华北煤炭医学院生物科学系, 河北唐山 063000
The Function of Jasmonates in Plant Defense Herbivores
ZHANG Hong-Mei*, WANG Ming-Yan, LI Chao
Department of Biological Science, North China Coal Medical College, Tangshan, Hebei 063000, China
提要: 就茉莉酸类物质的生物合成和代谢以及在防御植食节肢动物中的作用和JA信号的分子机制的研究进展进行了介绍。
关键词: 茉莉酸类; 防御; 植食动物; 信号传导
收稿 2008-06-26 修定 2008-09-23
资助 华北煤炭医学院研究生科研启动基金。
* E-mail: zhangxiaomei77@yahoo.com.cn; Tel: 0315-
3725859
茉莉酸类物质(jasmonates, JAs)是以茉莉酸
(jasmonic acid, JA)及其甲酯(methyl jasmonates,
MeJA)为主体的一类生长调节物质, 具有环戊烷酮
基本结构, 包括茉莉酸的氨基酸结合物、葡萄糖苷
和其羟化衍生物等。在植物组织中, JAs参与植物
体内碳的分配、动力传导、调节衰老和生长发育
等(Browse 2005)。茉莉酸及其同系物负责植物对
植食动物和一些病原体的攻击作出防御反应。直
接防御可以毒杀幼小的植食昆虫, 而间接防御通过
释放大量挥发性物质, 吸引捕食性和寄生性天敌(蔡
昆争等2006; 徐伟和严善春2005; 朱家红和彭世清
2006)。本文介绍 JAs在防御植食节肢动物中的作
用, 并对JA信号的分子机制研究进展作简单介绍。
1 茉莉酸类物质的生物合成和代谢
迄今为止, 在植物体内已发现 30多种 JAs, 研
究表明, JAs生物合成的最初前体是 α-亚麻酸(18:
3), α-亚麻酸从植物细胞膜上释放后, 经过十八烷
酸途径产生(+)-7-iso-JA, (+)-7-iso-JA经表异构化作
用形成较稳定的(-)-7-iso-JA (Browse 2005; Schaller
等 2005; Wasternack 2007)。由(-)-7-iso-JA经酶
促转化衍生出各种茉莉酸类物质。JA代谢的主要
路线有: (1) C-1位上的甲基化作用, 产生挥发性物
质茉莉酸甲酯(MeJA); (2) C-1位上的脱羧作用, 产
生另一种易挥发的成分顺式 -茉莉酮; (3) C-12位
或 C - 1 1 位上的羟基化作用 , 产生晚香玉酸
(tuberonic acid, TA)和一些能被硫化作用或糖基化
作用进一步修饰的相关衍生物; (4) C-6位上的还
原作用, 产生南瓜酸(cucurbic acid, CA), 南瓜酸上
的羧基基团也可酯化成糖残基; (5)与异亮氨酸(Ile)
或其他氨基酸之间的结合作用, 产生 JA-Ile或其他
相应 JA的氨基酸轭合物(jasmonoyl-amino acid
conjugates, JAAAC) (图 1; Browse和Howe 2008)。
专题介绍 Special Topics
图 1 JA的生物合成和代谢(Browse和Howe 2008)
JMT: 茉莉酸羧基甲基转移酶; JACs: JA的相应氨基酸轭合
物; JAR1: 茉莉酸 -氨基酸合成酶中的一种。
人们关注的是JA多种化学衍生物的生物学功
能。一些研究者认为能够与受体结合并引起生理
反应的茉莉酸类物质才具有生物活性, 如 JA和
MeJA具有生物活性。非生物活性的茉莉酸类物质
有的是前体物质, 有的可能作为JA的钝化形式, 当
植物组织需要时, 可降解释放出游离态的JA而发挥
生理作用(Browse和Howe 2008)。Miersch等(2007)
报道, JA的羟基化作用是钝化 JA的方式之一。对
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JA不敏感突变体 jar1分析表明, JA-Ile也具有生物
活性(Kang等 2006; Staswick和 Tiryaki 2004)。
2 JA是植物防御植食动物的普遍信号
植物在自然界遭受损伤或植食动物的攻击后,
能产生复杂的化学反应, 这些反应对攻击者可产生
直接或间接的防御作用, 直接作用包括蛋白质、脂
肪酸和氨基酸等营养物质质量的下降, 更重要的是
产生酚酸、单宁和生物碱等次生代谢物
(secondary metabolites)以及蛋白酶抑制剂, 影响植
食动物的消化和吸收能力(Wang等 2001); 间接作
用是产生挥发性信号物质, 来吸引寄生性或捕食性
天敌(蔡昆争等 2006)。
已知 JA、乙烯、水杨酸和其他的植物激素,
是与植物防御相关的信号分子, 但JA是伤信号途径
中的关键信号分子。如 JA可激活拟南芥中抗真菌
的抗逆基因 PDF的表达, 而不能被水杨酸诱导
(Penninckx等 1996)。当 JA不能有效合成时, 植物
的抗逆性大为降低, 这在突变体的工作中得到证实,
fad3-2、fad7-2和 gad8这 3个亚麻酸缺陷的突变
体及 coi1突变体均不能对伤害作出反应(McConn
等 1997; Rojo等 1998)。Bodenhausen和 Reymond
(2007)通过比较 coi1、ein2-1和 sid2-1突变体, 即
分别研究 JA、乙烯和水杨酸突变体对昆虫的抗性,
发现 JA突变体对昆虫的抗性最差。可见 JA是伤
信号途径中的关键信号分子。
2.1 JA作为直接防御信号 植食昆虫一旦取食植物
体后, 会导致被取食部位或取食区附近JA的合成和
积累, “告知”宿主植物体对昆虫的袭击处于
“警戒”状态, 并采取相应的防御对策。用 JA处
理植物体后, 植物体内相关基因如精氨酸酶、草酸
氧化酶、蛋白酶抑制剂等基因开始转录, 这些基因
的表达均与植物对昆虫的抗性有关(Chen等 2005,
2007; Zhu-Salzman等 2008)。此外, 一些引起 JA途
径组成型激活基因的改变, 如JA诱导的精氨酸酶和
苏氨酸脱氨酶的过表达, 加强番茄对植食动物的抗
性(Chen等 2005)。蕈蚊(Bradysia impatiens)和两
点蜘蛛螨(Tetranychous urticae)是对拟南芥和番茄
伤害不严重的昆虫, 但拟南芥JA突变体易受到蕈蚊
的攻击, 番茄 JA突变体易受到两点蜘蛛螨的攻击,
说明JA途径为对抗一系列植食昆虫的袭击提供了
有效的防御(Li等 2004; McConn等 1997)。此外,
JA途径中的基因敲除, 导致非宿主植物成为偶然昆
虫的取食对象(Kessler等 2004)。以上这些突变体
的研究均为JA作为防御正向调节物提供了有利的
证据。
由JA调节植物体内产生对植食动物有直接防
御作用的次生代谢物, 对植食动物有毒或抗营养
(Howe 2005)。有人认为, JAs诱导产生的有关蛋
白也是植物重要的防御武器, 如创伤诱导产生的蛋
白酶抑制剂(PIs), 能与昆虫消化道内的蛋白消化酶
相互作用, 形成酶抑制剂复合物(EI), 消弱或阻断消
化酶对食物中蛋白质的水解消化作用, 并刺激昆虫
消化酶的过度分泌, 使昆虫产生厌食反应, 蛋白酶
抑制剂的合成受到 JA途径的紧密调节(Farmer和
Ryan 1990; Steppuhn和 Baldwin 2007)。多酚氧化
酶、苏氨酸脱氨酶、精氨酸酶和营养贮藏蛋白等
防御蛋白的表达, 依赖于 JA或COI1蛋白(COI1蛋
白是 JA信号传导途径中的重要蛋白) (Browse和
Howe 2008)。
2.2 JA作为间接防御信号 JA可间接地调节植物
对昆虫的防御。生物有机体自我保护对策的实现,
需要宿主植物、植食动物和植食动物的天敌(拟寄
生物或捕食者) 3个营养水平的相互作用。鳞翅目
植食动物取食植物叶片后, 昆虫口中分泌物中的激
发子可促使植物产生挥发性物质, 吸引寄生性黄蜂
定位到取食叶片的昆虫 , 并将其捕食( E r b 等
2008)。研究表明, 昆虫口分泌物中的激发子, 在
形成宿主-昆虫反应中起到了重要的作用(Mithöfer
和 Boland 2008)。
3 JAZ阻抑物和 JA信号机制模型
COI1是JA信号途径中的一种调节基因, 编码
含有 F-box的 COI1蛋白。COI1在 JA信号传导过
程中具有重要的作用。研究表明, JA信号途径的
中心调控依赖于 E3泛素连接酶, 通过泛素化作用,
SCFCOI1复合体发挥作用, 在26S蛋白酶体的作用下
被降解。Mandaokar等(2006)和 Thines等(2007)通
过对正效应子、负效应子和COI1下游组分的大规
模遗传筛查, 以及对COI1相互作用蛋白的研究, 均
未检测出 SCFCOI1复合体作用的靶蛋白。迄今已鉴
定了数个 JA早期应答基因, 编码含有 ZIM基序
(mot if)的蛋白, 命名为茉莉酸盐 -ZIM- 结构域
(JASMONTE-ZIM-DOMAIN, JAZ)基因(Chini等
2007; Thines等 2007)。拟南芥 JAZ蛋白家族含有
12个成员, 为 tify蛋白大家族成员中的一个亚组,
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tify蛋白共同具有保守的TIFYxG序列, 此保守序列
存在于ZIM基序内(Vanholme等2007)。总的看来,
JAZ蛋白的同源性局限于 3个区域: 序列相似性较
差的N-端区; 含有 ZIM基序的中间区; 含有高度
保守序列的 C-端区, 保守序列为 SLX2FX2KRX2-
RX5PY, 这段保守序列也被称作 “Domain 3”或 “CT
domain” (Chini等 2007; Thines等 2007)。
研究表明, JAZ1蛋白在正常情况下抑制JA响
应基因的表达, 但高水平的茉莉酸衍生物 JA-Ile介
导JAZ1蛋白耦合到SCFCOI1复合体上, 确保JAZ1阻
抑物的降解(Chini等 2007; Thines等 2007)。基于
JAZ1在阻碍JA反应中的显著作用, 提出了JA信号
机制。主要内容为: 在正常情况下JAZ蛋白阻止JA
应答基因(如MYC2基因)的转录; 当植食昆虫对植
物组织造成伤害后, 导致植物体内快速积累具有生
物活性的高水平的 JAs (如 JA-Ile), 促进 JAZ与
SCFCOI1复合体耦合, 发生泛素化作用, 并导致其在
26S蛋白酶体的作用下被降解, 排除了 JAZ蛋白阻
抑物, 转录因子(TF)去阻抑, 激活早期基因的表达
(图 2; Browse和 Howe 2008)。
时还发现, 非结合形式的 JAs, 如 JA、MeJA和 12-
氧 -植物二烯酸不能启动JAZ1与SCFCOI1复合体之
间的作用。但 JA-Ile是否只介导 JAZ1与 SCFCOI1
之间的相互作用, 还是 JA-Ile也可介导 JAZ家族中
的其他成员与SCFCOI1之间的相互作用, 是否 JA和
其他的非结合形式 JAs也可启动SCFCOI1与 JAZ家
族成员间的相互作用, 这些问题都有待进一步研
究。
4 结语
茉莉酸及其同系物负责植物对植食动物和一
些病原体的攻击作出防御反应, 其作用机制的研究
还不清楚, 特别是 JA的作用与 IAA、SA、ABA和
乙烯等生长物质的作用是一完整的、相互交错的
网络系统(朱家红和彭世清 2006)。解决这一问题
的关键是鉴定这些交叉位点, 这些位点可揭示植物
是如何对生物和非生物胁迫做出整体反应的。
确立 JA感知的分子机制, 鉴定 JA受体, 以及
确定受体的利用与 JAZ蛋白的专一性降解之间是
如何发生作用的。这些问题的解决, 将有利于揭示
JA发挥作用的分子机制。
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高剂量时耦合, 低剂量时二者不发生作用。他们同
图 2 对植食动物攻击做出反应的 JA信号模型(Browse和
Howe 2008)
a: 正常条件下的植物, 低水平 JA-Ile; b: 植食动物取食后的
植物, 高水平 JA-I le。
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