全 文 ：第 51 卷 第 5 期
2 0 1 5 年 5 月
林 业 科 学
SCIENTIA SILVAE SINICAE
Vol. 51，No. 5
May，2 0 1 5
doi:10．11707 / j．1001-7488．20150504
收稿日期: 2014 － 04 － 18; 修回日期: 2015 － 03 － 25。
基金项目: 国家自然科学基金项目(31270440) ; 福建师范大学生物学拔尖人才班科研训练项目(201402) ;国家级大学生创新训练计划项
目(2014103940202)。
* 吴文珊为通讯作者。
福州笔管榕传粉生物学特征*
郑翠芳 陈晓倩 陈友铃 王爱芳 王 钊 吴文珊
(福建师范大学生命科学学院 福建省发育与神经生物学重点实验室 福州 350117)
摘 要: 【目的】研究福州笔管榕传粉生物学特征，为城市绿化和热带雨林生物多样性保护提供数据和科学支
持。【方法】以福州地区的 30 株笔管榕为样本，对其传粉生物学进行研究。【结果】1)笔管榕不同植株的年结果
批次不同(每年每株 0 ～ 5 批次)，以年结果 1 ～ 2 批次为主，榕果发育株内同步，株间有时同步，有时异步，无发育期
交叠的现象。笔管榕榕果的发育具明显的季节性，在日照短、温度低的秋冬季(11 月至翌年的 2 月)，榕果发育周
期(A 期至 E 期)通常需要 2 ～ 5 个月; 而在日照长、温度较高的春夏季(3—10 月)，榕果发育明显变快，其发育周期
仅需要 1 ～ 2 个月; 2)每年单株笔管榕一般发生 1 ～ 2 次换叶。初春夏末是笔管榕落叶的高峰期，新叶在落叶后
1 ～ 2周内萌发，老叶的脱落与新叶和果芽的萌发之间具关联性，叶通过光合作用为榕果萌发与发育提供良好的物
质基础; 3)笔管榕雌花期单果进蜂数量以 1 ～ 3 只占绝对优势，使个体小、数量多的榕果能够获得有效进蜂，既保证
了榕树的结实率，也避免因过多的传粉小蜂拥挤在榕果狭小空间内相互打斗而造成的小蜂死亡和产卵效率低下。
进入榕果的传粉小蜂均有不同程度的伤残; 4)雌花期榕果内雌花的花柄(含子房柄)越短，其花柱(含柱头)的长度
越长，反之亦然，从而使雌花柱头基本处于同一平面上，便于传粉小蜂的传粉与产卵，而雌花子房错落分布，使榕果
有限空间得以充分利用。传粉小蜂产卵器的平均长度显著长于雌花花柱的平均长度(P ＜ 0. 001)，表明笔管榕传粉
榕小蜂产卵器可达到绝大部分的雌花子房。【结论】笔管榕与其传粉小蜂之间形成互惠共生、高度统一的协同进化
关系。
关键词: 榕果; 榕小蜂; 虫瘿; 发育
中图分类号: S761. 2 文献标识码: A 文章编号: 1001 － 7488(2015)05 － 0028 － 09
Pollination Biology of Ficus superba var． japonica in Fuzhou
Zheng Cuifang Chen Xiaoqian Chen Youling Wang Aifang Wang Zhao Wu Wenshan
(Provincial Key Laboratory for Developmental Biology and Neurosciences College of Life Science，Fujian Normal University Fuzhou 350117)
Abstract: Ficus superba var． japonica is one type of deciduous and monoecious trees，however its reproductive behavior
is very little known． In this study，we investigated the reproductive biology of F． superba var． japonica in Fuzhou and the
results are shown in the following． (1) F． superba var． japonica plants bear multiple batches of fruits (0 － 5 crops)
annually，among which the 1 or 2 batches per year is the most case． The fig developmental patterns exhibited synchronous
intra-tree，asynchronous or synchronous inter-tree． There was no overlap of different developmental stages in trees． The fig
developmental period was obviously affected by seasons． In the autumn and winter ( from November to the next February)
when the sunshine period is short and the temperature is lower related to the rest of year，the fig developmental cycle
usually lasted for 2 to 5 months; while in the spring and summer ( from March to October)，the plant grows faster，and the
fig developmental cycle was completed in only 1 to 2 months． 2) F． superba var． japonica plants renewed their leaves 1 to
2 times each year． Both defoliation and leaf-renewing peaked in early spring and late summer． The new leaves always
started to emerge within 1 or 2 weeks after defoliation． It seems that the fig development and the growth of new leaves
would be associated with defoliation of old leaves． The carbohydrates for fig production are provided by leaves through the
process of photosynthesis． 3) The foundress of F． superba var． japonica during the female flowering phase was usually
occupied by only 1 － 3 wasps． Therefore，the large quantity of small-sized figs had chances to host sufficient pollinating
wasps to ensure their development． This circumstance can also avoid the adverse consequences such as the wasp death and
the low spawning efficiency caused by too many pollinators in the limited fig space． It was found that the pollinators that
第 5 期 郑翠芳等: 福州笔管榕传粉生物学特征
enter syconia all had to some degrees disability． 4) In the female phase，the flower stalk ( including gynophore) was
shorter while its style ( including stigma) was longer，and vice versa． Therefore，the female flowers’stigma stayed in the
same plane which conduced to fig wasps’ pollination and spawning． The ovaries of female flowers were dispersedly
distributed，forming two layers to maximally took the limited space of figs． The mean length of the pollinators’ovipositors
was significantly longer than that of the style of female flowers (P ＜ 0． 001)，indicating that the pollinators’ovipositors
could reach almost all of the ovaries． In summary，our data provide the basic and useful information regarding the
pollination biology of F． superba． var． japonica and for supporting city afforestation and conservation in tropical rain
forests．
Key words: fig，fig wasp，galls，development
榕树是榕属(Ficus)植物的统称，广泛分布于美
洲、非洲、亚洲和大洋洲的热带、亚热带地区。目前
全世界已知的榕树约有 750 种(Berg，1989)，我国
约有 100 种(张秀实等，1998)。榕树依赖其专属的
榕小蜂为其传粉，同时传粉小蜂也需要在榕果的雌
花子房内产卵才能繁衍后代，两者之间已形成了互
惠共生、高度统一的协同进化关系 (杨大荣等，
1999)。
笔管榕(Ficus superba var． japonica)为榕属落叶
乔木，雌雄同株，其榕果单生或成对腋生或簇生于叶
腋，有时也生于主干上，形成“老茎生花”的景观，榕
果球形，表面有白色圆斑点，成熟时红色或紫色，有
长约5 mm的梗。笔管榕分布于缅甸、泰国、中南半
岛诸国、马来西亚至日本琉球，在我国分布于台湾、
福建、广东、广西、浙江、海南、云南南部等地(张秀
实等，1998)。目前，榕树传粉生物学是当今植物生
殖生物学研究的一个热点，榕树为榕小蜂提供具生
态保护作用的栖息场所和生长发育必须的营养物
质，榕小蜂为榕树传粉，二者是植物和昆虫间高度
专一化的互惠共生伙伴，这为生殖生物学领域的诸
多问题提供了优良的试验模型。国内外学者在榕树
繁殖生物学方面已开展大量的研究 (李宏庆等，
2001; 杨大荣等，2001; 陈勇等，2003; Shi et al．，
2006; Yu et al．，2008; Dunn et al．，2008; Peng et al．，
2009; 张媛等，2010; Elias et al．，2012; 吴文珊等，
2013)，但关于笔管榕的繁殖特征的研究尚未见有
相关报道，仅 Yeo(2007)和 Yeo 等(2009)对分布于
新加坡地区的笔管榕的原变种 Ficus superba 进行了
榕果发育和落叶的物候观察，研究了传粉小蜂可能
的飞行距离，并探讨了榕果发育和落叶的关系，以及
气候因子对挂果、落叶以及传粉率的影响，此外，有
少量关于笔管榕榕果内共寄生的榕小蜂的相关研究
(Grandi，1923; Wiebes，1977; Ishii，1934; 冯贵，
2010)。笔者试验室自 2010 年起，定期对分布在福
州地区的笔管榕榕果内的榕小蜂进行采集与鉴定，
发现福州地区的笔管榕榕果内的榕小蜂种类极为丰
富，它们隶属于小蜂总科中的 5 个科(亚科)7 个属
的 7 个 种: 笔 管 榕 的 传 粉 小 蜂 为 榕 小 蜂 科
(Agaonidae)的 Platyscapa ishiiana，其余 6 种为非传
粉小 蜂，分 别 属 于 金 小 蜂 科 ( Pteromalidae ) 的
Otitesella ako 和 Philotrypesis sp．、广 肩 小 蜂 科
(Eurytomidae) 的 Sycophila sp、隐针榕小蜂亚科
( Epichrysomallinae ) 的 Acophila mikii 和
Sycobiomorpha sp．，以 及 数 量 稀 少 的 姬 小 蜂 科
(Eulophidae)的 Aprostocetus sp． (陈晓倩等，2013)。
本试验对福州地区笔管榕的发育周期、年动态变化、
花序的形态结构、单果进蜂量及结实率、成瘿率进行
了系统的研究与阐述，以期了解笔管榕的基本繁殖
生物学特性，为榕 －蜂协同共生研究提供基础资料。
1 材料与方法
1. 1 试验材料
用于试验的榕果采集自福州市区，分别为样地
A: 福州旗山(26°330″ N，119°1849″ E)，有样株 17
棵 (标记为 A1 － A17 ); 样地 B: 福州鼓楼区
(26°330″ N，119°1849″ E)，有样株 5 棵(标记为 B1 －
B5); 样地 C: 福州台江区(26°311″ N，119°1852″ E)，
样株 5 棵(标记为 C1 － C5); 样地 D: 仓山区(26°2
28″ N，119°1851″ E)，样株 3 棵(标记为 D1 － D3)。
总计 30 株样本，树龄在 30 年以上，榕果内共生或寄
生了多种昆虫，均隶属于膜翅目(Hymenoptera)、细
腰亚目(Apocrita)、小蜂总科( Chalcidoidea)。样地
平均海拔 83. 4 m，全年冬短夏长，温暖湿润，属于海
洋性亚热带季风气候。
1. 2 试验方法
从 2011 年 7 月—2012 年 7 月，对 30 株笔管榕
进行每周 1 次的定时、定点标记观察，记录笔管榕榕
果的年发育状况，记录各个发育时期花序的直径、颜
色及发育状况; 记录样株上叶子的生长状态( Peng
et al．，2009): 1. 0(开始衰老脱落的叶子)，1. 5(衰
92
林 业 科 学 51 卷
老脱落的叶子 + 新生红色叶子萌发)，2. 0 (新生的
红色叶子或未成熟的绿叶)，3. 0(成熟的绿叶)。开
展雌花期单果进蜂量调查，在 2011 年 7 月(2 批次)
和 11 月，以及 2012 年 4 月，共 4 批次采集正处于间
花期初期的笔管榕榕果，每批采摘 40 个以上的榕果
带回实验室，详细统计进入到每个花序腔内的传粉
小蜂数量，观察记录小蜂的损伤状况，并在体视显微
镜下测量传粉小蜂产卵器长度。利用 SPSS 17. 0 软
件对所调查数据进行统计分析。根据福州市气象台
提供的资料绘制 2011 年 7 月—2012 年 7 月间福州
地区的月均气温、月总降水量和月总日照数变化图
(图 1)。利用数码相机(Olympus μ1060)和体视显
微镜(Nikon SMZ800)，对笔管榕各个时期的花序进
行解剖观察拍照，观察花序苞口的形态结构; 观察
雌花期榕果内的雌花类型及分层状况，并统计数量。
观察雄花期雄花分布方式，并统计数量。
图 1 福州地区全年的月均气温，
月总降水量和日照数变化
Fig． 1 The monthly average temperature，monthly total
precipitation and sunshine in one year in Fuzhou
2 结果与分析
2. 1 笔管榕榕果发育特征
通过对笔管榕植株 1 年的观察，参照 Galil 等
(1968)的标准，将笔管榕榕果的发育时期划分以下
5 个时期:
雌前期( pre-female phase): 此期为花序芽形
成，花原基不断发育至雌花发育成熟，苞片通道开放
之前。小果单生或成对腋生或簇生于叶腋及老枝或
主干上，果皮绿色，表面有白色圆斑点，基生苞片 3
枚，榕果苞口紧闭，雌花柱头光滑，末端钝尖，互相不
粘连(图 2A)。此期一般 1 ～ 3 周左右，最长可达 1
个月。
雌花期( female phase): 雌花已发育成熟，苞口
最外层苞片上翘，苞片通道打开，传粉榕小蜂进入榕
果传粉(或产卵)，此期以榕果苞口再次关闭为结束
标志。榕果直径约为 8. 73 mm(SD = 0. 91，n = 27)，
果皮绿色，基部苞片宿存。雌花 200 ± 38 朵 ( n =
17)，雌花花被 2 ～ 3 裂，粉红色或红色，柱头呈羽毛
状，大多相互粘连(图 2B)。根据雌花有无花柄和子
房柄，以及花柱的长短，可以分为 4 种类型: I 型花
(长花柱无花柄无子房柄，图 2C，左)，Ⅱ型花(长花
柱无花柄具子房柄，图 2C，右)，Ⅲ型花(短花柱无花
柄具子房柄，图 2D，左)，Ⅳ型花 (短花柱具花柄和
子房柄，图 2D，右)。雌花的花柄(含子房柄)越短，
其花柱(含柱头)的长度越长，反之亦然，这使雌花
柱头基本处于一个平面上(图 2B)。此期腔内有较
大的空隙。雌花期榕果一旦有传粉小蜂进入，雌花
期就很快结束，但在没有传粉小蜂状态下，榕果雌花
期可达 2 ～ 3 周左右。
间花期( inter-floral phase): 果皮绿色或者微红
色，苞口最外层苞片重新闭合，雄花开始发育 (图
2E)。柱头逐渐枯萎脱落，被授粉的雌花子房开始
膨大并硬化，由乳白色渐变成黄色，形成种子; 被产
卵的雌花子房膨大形成虫瘿，不同种类的榕小蜂在
榕树雌花子房内产卵所形成的虫瘿的大小是不同
的，其中传粉小蜂和 Philotrypesis sp．、Otitesella ako、
Sycobiomorpha sp． 产卵后形成的虫瘿较小，直径
0. 8 ～ 1. 5 mm(图 1F)，而 Acophila mikii 和 Sycophila
sp．小蜂产卵后形成的虫瘿较大，直径 1. 5 ～ 2. 3 mm
(图 1G)。随着小蜂发育日渐成熟，虫瘿由乳白色
逐渐变成黄色或黄褐色; 未被传粉或产卵的雌花则
停止发育，逐渐枯萎，形成败育花。间花期持续时长
一般在 3 ～ 4 周左右，但在夏季间花期可短至 1 ～
2 周，冬季则长达 2 个月左右。
雄花期 ( male-phase): 此期以雄花发育成熟
(图 1I)，榕小蜂羽化，携带花粉出飞为标志。此期
榕果的直径约 13. 82 mm( SD = 2. 46，n = 35)，果皮
变软，为绿色泛白或深粉红色，成熟雄花半集生分
布，相对集中于近苞口的一侧。榕果内花药 /胚珠比
( anthers / ovules ratio，A /O ratio)为 0. 17(SD = 0. 07，
n = 65)，大于 0. 16(Kjellberg et al．，2001)。虫瘿内
小蜂发育成熟，雄蜂从虫瘿内掘孔爬出，有些雄峰寻
找内有雌蜂的虫瘿，咬开虫瘿与雌蜂交尾，有些雄蜂
则在苞口处开凿出蜂口。此后雄蜂大多留在榕果内
直至死亡，雌蜂通过出蜂口飞离榕果，寻找处于雌花
期的榕果并为其传粉或产卵。种子成熟呈黄色。此
期约 1 ～ 2 周左右。
03
第 5 期 郑翠芳等: 福州笔管榕传粉生物学特征
花后期( post-floral phase): 此期从小蜂出飞结
束到榕果腐烂落地为止。果皮软化膨大，果皮呈白
色、红色或紫色。多数笔管榕榕果在小蜂出飞后旋
即脱落，少数在树上保持 1 ～ 2 周左右，在 1 ～ 3 月甚
至可保持 4 ～ 6 周。此期榕果常被其他动物取食，从
而使其种子可以传播到更远的地方。
图 2 笔管榕花序和花的形态结构
Fig． 2 The morphologica structure of the syconia and flower of Ficus superba var． japonica
A. 雌前期雌花花柱与柱头; B. 雌花期雌花子房分层; C. 雌花期 I 型雌花 (左)和Ⅱ型雌花 (右) ; D. 雌花期Ⅲ型雌花 (左)和Ⅳ型雌花
(右) ; E. 间花期雄花; F. 均为小虫瘿的榕果; G. 具大、小虫瘿的榕果; H. 雄花期大、小虫瘿比较; I. 雄花期雄花 ．
S. 种子; M. 雄花; Bg. 大虫瘿; Sg. 小虫瘿。
A. Style and stigma in pre-female phase; B. Female ovary position in female phase; C. I-type flower ( left) and Ⅱ-type flower ( right) in female phase;
D. Ⅲ-type flower ( left) and Ⅳ-type flower ( right) in female phase; E. Male flower in inter-floral phase; F. The syconium in inter-flower phase，with
small galls; G. The syconium in inter-flower phase，with big galls and small galls; H. Big galls and small galls in male phase; I. Male flower in male
phase．
S. Seed; M. Male flower; Bg. Big galls; Sg. Small galls
2. 2 榕果发育的年动态变化
对福州市区 30 株笔管榕榕果发育周期进行全
年跟踪观察，结果表明: 笔管榕的结实批次是 0 ～ 5
次不等，其中 1 年结实 1 ～ 2 次的植株数量最多，占
53. 34%，而结 5 次果的株数最少，仅占 6. 67% ; 有
10%的植株在这 1 年中没有结实。从 27 株(除去 3
株未结实样株)笔管榕榕果的年动态变化图(图 3)
中可知: 在福州市区 1 年中的任何月份都能看到笔
管榕挂果，挂果株数 4 至十几株不等。在日照长、温
度高的春季(3—5 月)与夏季(7—10 月)为挂果的
高峰期，榕果发育明显快，其发育周期(A － E 期)仅
需要 1 ～ 2 个月; 在日照短、温度低的冬季(11 月至
次年的 2 月)，果芽的形成数量少且发育减缓，榕果
的发育期时长延长，需2 ～ 5个月。各发育期中，C 期
时长变化最为明显，C 期时长短则 15 天，长则可达
60 天。降水量对笔管榕榕果发育没有明显的影响。
榕果发育株内同步，株间有时同步，有时异步 (图
3)，在单株笔管榕上通常难以看到不同发育期交叠
的现象。样株 A4，A17，C4，C5 各有一批榕果在发
育早期夭折(图 3)，可能是由于没有传粉小蜂进入
B 期榕果，或进入榕果腔内的传粉小蜂活性不强(比
如小蜂在出飞时遇到雨季)，授粉或产卵的数量少，
从而出现落果现象。
2. 3 叶的萌发、脱落与榕果发育的相关性
从图 4 可知:笔管榕是落叶乔木，每年单株笔管
榕一般发生 1 ～ 2 次换叶(少数植株 3 次)。冬末春
初(2—4 月)和夏末秋初(8—10 月)是笔管榕落叶
的高峰期，同时也是笔管榕长出新叶的高峰期，新叶
一般在落叶后 1 ～ 2 周内萌发。叶的萌发、脱落与榕
果萌发之间存在 4 种关系: 1)约 43%批次的榕果在
13
林 业 科 学 51 卷
图 3 笔管榕榕果发育的年动态变化
Fig． 3 The dynamic changes of fig development of F． superba var． japonica in one year
叶期内萌发; 2)约 24% 批次的榕果在其发育结束
后，榕树开始落叶，表明榕果发育需要叶通过光合作
用源源不断地提供营养成分; 3)约 19% 批次的榕
果在榕树落叶后，伴随着新叶的萌发而萌发，新叶的
光合作用能力比老叶更强，可为榕果发育提供充足
的养分; 4)约 14% 批次的落叶，没有伴随榕果发
育，榕树常出现连续不断的小部分换叶，这样避免了
榕树叶量的大幅度变化，为榕树常年挂果提供了良
好的物质基础。笔管榕的叶子和榕果的发育物候显
示，叶片对榕果的发育有重要作用，基本上遵循“先
叶后果”发育规律，叶为榕果发育提供坚实营养
保障。
2. 4 雌花期榕果进蜂数量及小蜂的伤残程度
分 4 批次，共观察统计了 208 个 C 前期榕果中
的传粉小蜂进蜂数量(表 1)，结果表明: 笔管榕雌
花期榕果的进蜂量为 0 ～ 6 只不等，93. 27% 的榕果
有传粉小蜂进入，在已进蜂的榕果中，进蜂 1 ～ 3 只
的榕果占 88. 94%。笔管榕榕果较小但数量多，果
期较整齐，其雌花期单果进蜂数量少，但榕果进蜂率
高，表明同期出飞的大量的传粉小蜂，能够合理分散
进入数量较多的榕果，既保证了榕果有限的雌花资
源得到有效利用，也避免因大量小蜂涌入同一榕果
造成的通道堵塞和互相打斗，大幅提高了传粉小蜂
的传粉和产卵效率。
观察进入 208 个 C 前期花序中的 388 只传粉小
蜂发现，其躯体均有不同程度的伤残: 97. 68%的小
蜂双翅脱落，83. 76%的小蜂触角折断，其次三对足
有较为明显的损伤 (前足、中足和后足的损伤率分
别为 22. 9%，5. 67% 和 1. 29% )。传粉小蜂的触角
和双翅的残缺，对小蜂进入榕果后的产卵行为没有
明显的影响，但足的损伤可能降低小蜂的传粉效率。
2. 5 雌花花柱长度与产卵器长度之间的关系
笔管榕雌花花柱(包含柱头)长度主要分布范
围在 0. 40 ～ 1. 20 mm 之间，而传粉小蜂的产卵器长
度变幅较小，长度分布范围为 1. 10 ～ 1. 60 mm (图
5)，传粉小蜂产卵器的平均长度显著长于雌花花柱
的 平 均 长 度 ( Mann-Whitney U，U = 23. 0，
P ＜ 0. 001)，表明笔管榕传粉榕小蜂产卵器可达到
绝大部分的雌花子房。
3 讨论
3. 1 福州笔管榕榕果发育的物候特征
新加坡地区的笔管榕单株每年结果平均 4 次，榕
果发育时长(A － E 期)约 7 ～ 8 周，花序芽萌发无季节
性(Yeo et al．，2009)。但福州地区的笔管榕，单株每
年结果以 1 ～ 2 次为主，榕果发育时长因季节而异，在
日照长、温度高的春夏季为挂果的高峰期，榕果发育
周期仅需要 1 ～ 2 个月; 在日照短、温度低的冬季，果
23
第 5 期 郑翠芳等: 福州笔管榕传粉生物学特征
芽的形成数量少且发育期延长，需2 ～ 5个月，仅 C 期
发育就需要近 60 天。福州和新加坡两地的笔管榕每
株每年均要发生 1 至数次的换叶，但新加坡笔管榕的
换叶无季节性，而福州笔管榕的换叶期呈明显的季节
性。由此可见，与新加坡地区的笔管榕比较，福州地
区的笔管榕榕果发育的物候特征具明显的季节性。
榕果发育的季节性变化是榕 －蜂发育对季节性气候
的适应，在日照长、温度高的季节，榕 － 蜂发育期缩
短，繁殖效率高; 在日照短、温度低的季节，榕 －蜂发
育期延长，以便度过不良环境。
图 4 2011—2012 年笔管榕的叶子和榕果的发育物候
Fig． 4 The phenology of leaf and syconium production by F． superba var． japonica from 2011 － 2012
表 1 雌花期单果进蜂数量统计①
Tab． 1 Number of fig wasps entered per female-phase syconium
批次
Batch
果数
Number
指标
Indicators
单果进蜂数量 The wasps number in B-phase syconium
0 1 2 3 4 5 6
平均值
Mean
1 49
榕果数 Number 4 28 10 5 0 1 1
百分比 Percentage(% ) 8. 16 57. 14 20. 41 10. 20 0 2. 04 2. 04
1. 51Ab
2 72
榕果数 Number 2 35 18 14 3 0 0
百分比 Percentage(% ) 2. 78 48. 61 25. 00 19. 44 4. 17 0 0
1. 74Aab
3 40
榕果数 Number 7 17 12 3 1 0 0
百分比 Percentage(% ) 17. 50 42. 50 30. 00 7. 50 2. 50 0 0
1. 35Bb
4 47
榕果数 Number 1 14 21 8 2 0 1
百分比 Percentage(% ) 2. 13 29. 79 44. 68 17. 02 4. 26 0 2. 13
2. 00Aa
①平均值后面小写字母不同表示差异显著(P ＜ 0. 05)，大写字母不同表示差异极显著(P ＜ 0. 01)。下同。
The different lowercase letters behind the average value indicate the significant difference at the level of P ＜ 0. 05． The different capital letters
indicate the significant difference at the level of P ＜ 0. 01． The same below．
33
林 业 科 学 51 卷
图 5 产卵器及花柱长度分布
Fig 5 Distribution of the style and ovipositor length
与福州地区其他雌雄同株小果型榕树比较，例
如大叶榕(F． virens)(陈友铃等，2012)、细叶榕(F．
microcarpa)(吴文珊等，2013)等，它们的榕果发育
的物候特征是相似的，但细叶榕榕果发育株内异步，
即榕果发育周期交叠频繁。榕果发育株内异步有利
于雄花期出飞的传粉小蜂能就近找到产卵场所，有
效保证了榕树和小蜂的繁殖率; 若株内同步，由于
榕果发育株间多异步，故一般情况下，也不会造成榕
树和小蜂的繁殖率下降，但在种群小、植株个体分
散、气候恶劣条件下，榕果因缺乏传粉小蜂，小蜂因
寻找不到合适的产卵场所，双方都难以繁衍后代。
3. 2 雌花花柱长度与产卵器长度之间的相关性
雌雄异株榕树的雌花花柱(含柱头，下同)呈双
峰分布(陈艳等，2010)，即雌果中的雌花花柱长，多
呈鞭状; 雄果中的雌花无雌性功能，特称瘿花，其花
柱短，多呈喇叭状。传粉小蜂产卵器的平均长度一
般是长于雄果内雌花(瘿花)花柱平均长度，短于雌
果内雌花花柱平均长度，产卵器一般都可以到达瘿
花子房，如粗叶榕(F． hirta) (于慧等，2004)、歪叶
榕(F． cyrtophylla) (石章红等，2006)、木瓜榕 ( F．
auriculata)(杨培等，2009)、斜叶榕 (F． tinctoria)、
鸡嗉子榕 ( F． semicordata) (马文娟等，2009)。雌
雄异株的榕树雄果内，由于瘿花花柱短、柱头呈喇叭
状，以及较为平整的产卵平台，便于小蜂传粉，故榕
果的成瘿率较高。
雌雄同株榕树的雌花花柱呈单峰分布，即榕果
内雌花花柱有长有短，花柱长度呈渐变变化，将花柱
相对短的雌花称为短花柱雌花，花柱相对长的称为
长花柱雌花。目前，关于雌花花柱长度与产卵器长
度之间的相关性的研究结果表明，有些传粉小蜂产
卵器长度的分布多集中于雌花花柱长度的分布范围
内，即产卵器能到达短花柱雌花以及部分长花柱雌
花的子房 (到达率 40% ～ 85% )，如垂叶榕 ( F．
benjamina ) ( 马 文 娟 等， 2009 )、聚 果 榕 ( F．
racemosa) (翟树伟等，2007 )、细叶榕 (吴文珊等，
2013)等; 另一类传粉小蜂的产卵器长度分布在雌
花花柱长度的分布范围之外，即产卵器能到达绝大
部分 (到达率 接近 100% ) 的雌 花子 房，如 F．
citrifolia(Otero et al．，2002)、钝叶榕(F． curtipes)(马
文娟等，2009)以及笔管榕等。雌雄同株的榕果内，
可能是由于小蜂产卵时产卵器穿越细长鞭状的柱头
和花柱十分费时费力，同时，雌花柱头平台的整齐度
较差，传粉小蜂找寻合适的雌花(短花柱雌花)产卵
需要耗费较多的时间和精力，此外，花柱的粗细、柱
头的形态、花柱和柱头是否联合，都可能对成瘿率造
成影响，故其成瘿率较低。少数传粉小蜂在产卵时，
其产卵器不穿越花柱，而是将产卵器从柱头基部插
入子房(Zhang et al．，2009)，这可能是传粉小蜂提高
成瘿率的一种策略。
3. 3 造成传粉小蜂肢体伤残的原因
观察结果表明，传粉小蜂在穿越苞口通道，进入
榕果果腔内的过程中，触角和双翅的伤残率普遍较
高，其次为足。造成传粉小蜂肢体伤残的原因: 1)
榕果苞口苞片的质地与数量。传粉小蜂的触角和双
翅多在入苞口时被折断，苞口苞片的质地越硬、数量
越多，传粉小蜂触角和翅膀的伤残率就越高。如果
榕树种群的雌花期与雄花期同步性不高，即在传粉
小蜂出飞时，榕果苞口未开启或已闭合，那么传粉小
蜂要穿越苞口的难度将增大，其伤残率必然会升高。
2)榕果通道苞片的形态、数量、排列方式及紧密程
度。通道苞片有 2 种，一为短苞片，垂直于通道壁生
长，螺旋状交叠排列于通道中，传粉小蜂在穿越这种
通道时损伤较为严重; 二为长苞片，平行于通道壁
生长，传粉小蜂在穿越时只要顺着苞片生长的方向
就可以进入榕果腔内，故损伤较小。有些榕果的通
道中 均 为 螺 旋 状 排 列 短 苞 片，例 如 薜 荔 ( F．
pumila)、爱玉子 ( F． awkeotsang) (陈勇等，2002，
2006)，小蜂穿越通道受到的阻力大，肢体伤残率
高; 有些榕果的通道中均为平行于通道生长长苞
片，例如榕亚属(Urostigma) Galoglychia 组的榕树植
物、白肉榕亚属(Pharmacosycea)Pharmacosycea 组的
榕树植物(Verkerke，1989)，小蜂穿越通道受到的
阻力小，肢体伤残率低; 但多数榕果的通道中 2 种
苞片均有生长，短苞片位于近苞口端，长苞片位于近
腔的一侧［例如:笔管榕、大叶榕、细叶榕、垂叶榕
(F． benjamina)等］，短苞片数量越多、排列越紧密，
则传粉小蜂的肢体伤残率越高。榕果设置了苞口与
苞口通道，意在通过层层设卡，限制传粉小蜂以外的
其他昆虫进入榕果内产卵。传粉小蜂肢体的伤残一
定程度上降低了传粉小蜂的产卵率，从而保证了榕
树的自身利益。
43
第 5 期 郑翠芳等: 福州笔管榕传粉生物学特征
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(责任编辑 王艳娜)
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