全 文 ：园艺学报，2015，42 (3)：462–470.
Acta Horticulturae Sinica
462 doi：10.16420/j.issn.0513-353x.2014-0762；http：//www. ahs. ac. cn
收稿日期：2014–10–15；修回日期：2014–12–01
基金项目：国家自然科学基金项目（31372073）；现代农业产业技术体系北京市创新团队果类蔬菜项目（GCTDZJ2014033001）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：yangwencai@cau.edu.cn）
番茄 3 个抗疮痂病菌 T3 小种基因的等位性测定
和序列分析
赵白梅，曹海鹏，段俊杰，杨文才*
（中国农业大学蔬菜学系，设施蔬菜生长发育调控北京市重点实验室，北京 100193）
摘 要：将分别携带抗番茄疮痂病菌 Xanthomonas perforans T3 小种基因 Xv3、Rx4 和 RxLA1589 的番
茄材料 Hawaii7981、PI128216 和 LA1589 相互杂交，获得了包含 535 ~ 1 655 个单株的 3 个 F2 分离群体
Hawaii7981 × PI128216、Hawaii7981 × LA1589 和 PI128216 × LA1589。采用注射法对这 3 个 F2 群体的每
个单株及亲本和感病对照 OH88119 进行抗 T3 小种鉴定，结果显示除 OH88119 外的所有单株对 T3 小种
都具有过敏型抗性反应，表明 Xv3、Rx4 和 RxLA1589 为等位基因。根据 Rx4 基因的序列设计引物，从
Hawaii7981、PI128216 和 LA1589 中扩增该基因并测序，序列比对显示，来自于 3 个材料的 Rx4 位点编码
区序列完全一致，表明这 3 个材料所携带的对番茄疮痂病菌 T3 小种的抗性由同一基因控制。
关键词：番茄；番茄疮痂病；T3 小种；过敏型抗性基因；等位性测定
中图分类号：S 641.2 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2015）03-0462-09

Allelic Tests and Sequence Analysis of Three Genes for Resistance to
Xanthomonas perforans Race T3 in Tomato
ZHAO Bai-mei，CAO Hai-peng，DUAN Jun-jie，and YANG Wen-cai*
（Beijing Key Laboratory of Growth and Developmental Regulation for Protected Vegetable Crops，Department of
Vegetable Science，China Agricultural University，Beijing 100193，China）
Abstract：Three crosses，Hawaii7981 × PI128216，Hawaii7981 × LA1589 and PI128216 × LA1589，
were made to develop F2 populations for testing allelisms among three genes Xv3，Rx4，and RxLA1589 for
resistance to bacterial spot caused by Xanthomonas perforans race T3. Each population consisted of 535–
1 655 individuals. Infiltration method was used to inoculate the parental and F2 plants as well as the
susceptible control OH88119. The results showed that all plants had hypersensitive resistance to race T3
except for OH88119，indicating that Xv3，Rx4 and RxLA1589 were allelic genes. Sequences of Rx4 alleles
were amplified from Hawaii7981，PI128216，and LA1589 using the gene-specific primers. No sequence
variation was observed in the coding region，suggesting that the resistance to race T3 in the three resistant
lines was conditioned by the same gene. These results will provide useful information for understanding
the mechanism of resistance to race T3 and developing resistant variety in tomato.
Key words：tomato；tomato bacterial spot；race T3；hypersensitive resistance gene；allelic test

赵白梅，曹海鹏，段俊杰，杨文才.
番茄 3 个抗疮痂病菌 T3 小种基因的等位性测定和序列分析.
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由疮痂病菌（Xanthomonas perforans）优势小种 T3 引起的疮痂病（bacterial spot）是番茄生产
中的一种细菌性病害（孙福在 等，1999；杨文才，2013）。近十多年来，随着种植方式的改变，该
病逐渐成为保护地番茄的主要病害之一（王振学 等，2005；郭士成 等，2008；刘艳岩 等，2008；
张伟亮 等，2010），对番茄产业的持续发展造成严重威胁。
自 1995 年 T3 小种在美国佛罗里达州出现（Jones et al.，1995）以来，人们在抗 T3 小种番茄材
料的发掘、抗性遗传研究和基因定位等方面开展了大量的工作，筛选出具有田间抗性的樱桃番茄
（Solanum lycopersicum var. cerasiforme）材料‘PI114490’、醋栗番茄（S. pimpinellifolium）材料
‘PI 340905-S’及栽培番茄（S. lycopersicum）材料‘PI126428’和‘PI155372’，还发现了兼具田
间抗性和过敏反应的醋栗番茄材料‘PI126932’、‘PI128216’和‘LA1589’，潘那利（S. pennelli）
番茄材料‘LA716’，以及栽培番茄育种材料‘Hawaii7981’（Scott et al.，1995；Astua-Monge et al.，
2000；孙会军 等，2011a）。进一步研究发现，过敏反应主要由单显性基因控制，而田间抗性则呈数
量性状遗传模式（Scott et al.，1996，2001；Robbins et al.，2009；孙会军 等，2011a，2011b）。迄
今已经鉴定出 3 个过敏反应基因 Xv3、Rx4 和 RxLA1589，分别来自于‘Hawaii7981’、‘PI128216’和
‘LA1589’，但都被定位到番茄第 11 号染色体的同一位置（孙会军 等，2011a；Wang et al.，2011；
Pei et al.，2012）。根据遗传图谱位置和小群体等位性测定推测 Xv3 和 Rx4 可能为等位基因或同一个
基因（Wang et al.，2011；杨文才，2013）。
为了明确 Xv3、Rx4 和 RxLA1589 之间的关系，本研究中将分别携带这 3 个基因的番茄材料
‘Hawaii7981’、‘PI128216’和‘LA1589’进行杂交，获得 3 个 F2 分离群体，通过进行抗性鉴定以
明确 3 个基因是否为等位基因，然后对 3 份亲本材料的 Rx4 候选基因序列进行 PCR 扩增，通过序列
比对来确定这 3 个基因是否为同一个基因，为番茄抗疮痂病机理研究和在育种中利用这 3 个抗病材
料提供参考。
1 材料与方法
1.1 植物材料和试验设计
番茄材料包括抗疮痂病的栽培番茄‘Hawaii7981’（携带 Xv3 基因）、醋栗番茄‘PI128216’（携
带 Rx4 基因）和‘LA1589’（携带 RxLA1589基因），感病栽培番茄‘OH88119’，以及‘Hawaii7981’×
‘PI128216’、‘Hawaii7981’בLA1589’、‘PI128216’בLA1589’的 F1 和 F2 群体。抗性鉴定分
两批在中国农业大学上庄试验站日光温室中进行。第 1 批于 2014 年 2 月 11 日播种，3 月 21 日定植，
种植的材料包括‘Hawaii7981’、‘PI128216’及其 F1 和 F2 群体，以‘OH88119’为感病对照，4 月
10 日进行接种抗性鉴定。第 2 批材料于 2014 年 3 月 28 日播种，4 月 26 日定植，种植的材料包括
‘Hawaii7981’、‘PI128216’、‘LA1589’及‘Hawaii7981’בLA1589’、‘PI128216’בLA1589’
的 F1 和 F2 群体，以‘OH88119’为感病对照，5 月 18 日进行接种抗性鉴定。
1.2 接种和过敏反应观察
所用菌系为番茄疮痂病 T3 小种病原菌 Xv829，由美国佛罗里达大学植物病理系的 Jeffery Jones
教授提供。接种前 3 ~ 4 d 将保存于 4 ℃的菌用接种环刮取少许涂到 YDC（Lelliot & Stead，1987）
平板培养基上，在 28 ℃下培养 2 ~ 3 d 后，用无菌水悬浮并稀释成约 1 × 108 cfu · mL-1 的菌液。
接种前 1 h，对生长于日光温室中的番茄植株喷水。采用叶背面注射法（Yang & Francis，2005）
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接种，每个番茄植株注射 3 片小叶，每片小叶的注射面积约为 1 cm2。接种完成后，每天早、晚分
别对番茄植株喷水 1 次，以增加病害发生所需要的湿度。
接种后 24 h 开始调查过敏反应，每 24 h 调查 1 次，直到感病亲本‘OH88119’出现水浸状病斑
为止。
1.3 Rx4 基因的序列扩增与分析
采用改进的 CTAB 法（Kabelka et al.，2002）分别提取‘Hawaii7981’、‘PI128216’、‘LA1589’
和‘OH88119’的基因组 DNA。根据已经克隆的 Rx4 候选基因序列（Pei et al.，2012）及番茄基因
组序列（Sato et al.，2012）设计了基因特异引物（正向：5′-TATTATCGGCAGGAAGCAC-3′；反向：
5′-CTTTCTTCTACAACGCCTC-3′），分别从 4 个材料的基因组 DNA 中扩增 Rx4 基因及上、下游部
分序列。PCR 反应体系为 25 μL，包括 14.25 μL ddH2O、2.5 μL 10× LA PCR Buffer Ⅱ（Mg2+ Plus）、
正反向引物各 1 μL（10 μmol · L-1）、4 μL dNTPs（各 2.5 μmol · L-1）、2 μL DNA 模板和 0.25 μL（5
U · μL-1）TaKaRa LA Taq 酶（宝生物工程有限公司，大连）。PCR 扩增使用 BIO-RAD 热循环仪，反
应程序如下：94 ℃ 4 min，34 个循环包括 94 ℃变性 35 s、52 ℃退火 35 s 和 72 ℃延伸 5 min，最后
在 72 ℃下保持 10 min。
PCR 产物经 0.9%琼脂糖凝胶电泳后，用天根生化科技（北京）有限公司的大量琼脂糖凝胶回收
试剂盒回收目的 DNA 片段。将回收的 PCR 产物，与 pMD-19T 载体构建重组质粒，将连接产物转
至大肠杆菌感受态细胞中，菌液经 PCR 检测获得阳性克隆。每个材料随机选取 2 ~ 3 个阳性克隆的
菌液送北京三博远志生物技术有限责任公司测序。采用 DNAMAN（Lynnon Biosoft，USA）去除测
序片段中的载体序列并进行序列拼接，同时从 SOL Genomics Networks（http：//www.sgn.cornell.edu/）
上获取已经进行全基因组测序的两个材料‘Heinz1706’和‘LA1589’的 Rx4 位点相应序列，采用
DNAMAN 进行多重序列比对。
2 结果与分析
2.1 亲本材料和 F1 植株叶片在接种番茄疮痂病 T3 小种病原菌后的症状
抗病亲本‘Hawaii7981’、‘PI128216’、‘LA1589’和所有 F1 植株的叶片在注射接种病原菌 T3
小种后 24 ~ 48 h 都出现过敏反应症状，病斑边缘清晰，而感病对照‘OH88119’的叶片上没有任何
症状（图 1，24 h）。接种 96 h 后，感病亲本‘OH88119’的叶片上开始出现水浸状病斑，注射区域
外围叶色褪绿，病斑向外扩展，此时抗病亲本及 F1 植株叶片上的病斑已经干枯坏死，病斑不再扩展
（图 1，96 h）。
2.2 Xv3、Rx4 和 RxLA1589 的等位关系分析
对第 1 批材料进行抗性鉴定时，由于日光温室的温度（主要是夜温）略低于病害发生所需的温
度，接种的植株叶片上出现过敏反应的时间推迟。在接种后 24 h，‘Hawaii7981’（Xv3 基因）、
‘PI128216’（Rx4 基因）及其 F1 和 F2 植株叶片上都没有出现过敏反应症状，感病对照‘OH88119’
上也没有症状。在接种后 48 h，除感病对照外，其余植株叶片上都出现了过敏反应症状，而且在 F2
群体的 1 655 个单株中没有观察到感病植株（表 1），表明‘Hawaii7981’和‘PI128216’所携带的
抗番茄疮痂病 T3 小种的基因 Xv3 和 Rx4 是等位的。
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图 1 亲本植株在接种番茄疮痂病 T3 小种病原菌 24 h 和 96 h 后叶片上的症状
Fig. 1 Symptoms on leaves of parental plants 24 h and 96 h after infiltration of bacterial spot race T3


表 1 亲本及各组合 F1 和 F2 对番茄疮痂病 T3 小种的抗性反应统计
Table 1 Summary of response to tomato bacterial spot race T3 in parents，F1 and F2 plants
亲本/世代
Parent/Generation
总株数
Total number of plants
抗病株数
Number of resistant plants
感病株数
Number of susceptible plants
Hawaii7981（Xv3） 8 8 0
PI128216（Rx4） 7 7 0
LA1589（RxLA1589） 8 8 0
OH88119 8 0 8
（Hawaii7981 × PI128216）F1 7 7 0
（Hawaii7981 × PI128216）F2 1 655 1 655 0
（Hawaii7981 × LA1589）F1 6 6 0
（Hawaii7981 × LA1589）F2 535 535 0
（PI128216 × LA1589）F1 6 6 0
（PI128216 × LA1589）F2 987 987 0


第 2 批材料中，除感病对照‘OH88119’外，其余植株的叶片上都在注射接种后 24 h 出现了过
敏反应症状，‘Hawaii7981’（Xv3 基因）בLA1589’（RxLA1589 基因）和‘PI128216’（Rx4 基因）×
‘LA1589’的两个 F2 群体（分别包含 535 和 987 个单株）中都没有观察到感病单株（表 1），表明
‘Hawaii7981’与‘LA1589’所携带的抗番茄疮痂病 T3 小种的基因 Xv3 和 RxLA1589 是等位的，
‘PI128216’与‘LA1589’所携带的抗番茄疮痂病 T3 小种的基因 Rx4 和 RxLA1589 也是等位的。
2.3 抗性位点 Rx4 在‘Hawaii7981’、‘PI128216’和‘LA1589’中的序列比较
为了确认‘Hawaii7981’、‘PI128216’和‘LA1589’对番茄疮痂病的抗性是否为同一基因控制，
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图 2 番茄 Rx4 位点的 PCR 产物电泳图
Fig. 2 Image of electrophoresis for PCR products of Rx4 locus
O：OH88119，P：PI128216，H：Hawaii7981，L：LA1589.
采用 Rx4 候选基因特异引物从这 3 个材料及感
病材料‘OH88119’中扩增该位点的基因组
DNA。电泳结果显示，所有材料中都扩增到了
大小约为 3.5 kb 的单一条带，‘OH88119’的
PCR 产物比其他 3 个材料的略小（图 2）。
测序结果显示，‘Hawaii7981’、‘PI128216’
和‘LA1589’中 Rx4 位点的序列长度相同，都
为 3 535 bp。‘LA1589’中该位点的序列与已
经公布的‘LA1589’基因组中 Rx4 序列完全一
致，感病对照‘OH88119’中的 rx4 位点序列
与‘Heinz1706’基因组中的 rx4 序列完全一致，
长度为 3 411 bp。抗病材料和感病材料之间在编码区存在 8 个单核苷酸多态性（SNP）和 1 个插入/
缺失（InDel）变异，与 Pei 等（2012）的研究结果一致，在上游序列中有 2 个 InDel（105 bp 和 24 bp）
和 11 个 SNPs，下游序列中有 4 个 SNPs（图 3）。3 个抗病材料‘LA1589’、‘PI128216’和‘Hawaii7981’
之间在上游序列中还互有 2 ~ 4 个 SNPs。


图 3 ‘Hawaii7981’、‘PI128216’、‘LA1589’、‘OH88119’和‘Heinz1706’中的
Rx4 位点及其上下游序列核苷酸变异
以‘Heinz1706’中的 Rx4 位点序列为标准，相同的核苷酸序列未列，“+”代表有插入片段，“-”代表无插入片段或核苷酸。
上、下游序列中的外显子用灰色方格显示，感病材料或与感病材料相同的碱基用浅灰色方格显示，
仅 PI128216 和 Hawaii7981 中相同的碱基用深灰色方格显示。
Fig. 3 Nucleotide variation of Rx4 locus，upstream-，and downstream- sequences among Hawaii7981，
PI128216，LA1589，OH88119 and Heinz1706
Sequence of Rx 4 locus from Heinz1706 is used as the standard. Invariable nucleotides are removed. A plus（+）indicates existence of the insertion，
and a dash（-）indicates absence of the insertion or nucleotide. Exon in up-stream and down-stream sequences is indicated with gray cell.
The base in the susceptible lines or the same as in the susceptible lines is indicated with light gray cell，while the base that is
only the same between PI128216 and Hawaii7981 is indicated with deep gray cell.


由于 Rx4 基因没有内含子（Pei et al.，2012），因此其基因组 DNA 也可视为 cDNA。将 cDNA
序列用 NCBI 网站上的 ORF Finder 进行开放阅读框预测和氨基酸序列推导，得到感病材料
‘OH88119’中 rx4 位点的开放阅读框为 2 667 bp，编码 888 个氨基酸，而抗病材料‘Hawaii7981’、
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‘PI128216’和‘LA1589’中 Rx4 位点的开放阅读框为 2 661 bp，编码 886 个氨基酸（图 4），缺少
的 2 个氨基酸由 InDel 引起。在 8 个 SNPs 中，6 个为非同义突变，两个为同义突变。

图 4 ‘Hawaii7981’、‘PI128216’、‘LA1589’、‘OH88119’和‘Heinz1706’中 Rx4 位点的可变氨基酸
以‘Heinz1706’中的 rx4 位点序列为标准，不变的氨基酸已被去除，“-”代表缺失。感病材料的氨基酸用灰色方格显示。
Fig. 4 Variable amino acids in the Rx4 locus among Hawaii7981，PI128216，LA1589，OH88119 and Heinz1706
Sequence of rx4 locus from Heinz1706 is used as the standard. Invariable amino acids are removed. A dash（-）indicates a deletion.
non-syn：Non-synonymous. syn：Synonymous. Amino acid in the susceptible lines is indicated with gray cell.
3 讨论
虽然来自于黄单胞杆菌属（Xanthomonas）的多个种和小种（Jones et al.，2004）都能在番茄植
株上引起疮痂病，并造成严重的产量损失和果实品质下降（Stall et al.，2009），但是由于 X.
euvesicatoria 的 T1 小种和 X. vesicatoria 的 T2 小种在出现几年后就被 X. perforans 的 T3 和 T4 小种
取代（杨文才，2013），再加上近年来 X. gardneri 的扩展，因此目前国际上主要针对 T3 和 T4 小种
开展抗性遗传和育种利用研究，同时在抗 X. gardneri 的材料发掘方面开展一些工作。迄今已经明确
了‘Hawaii7981’、‘PI128216’、‘LA1589’和‘LA716’的抗性遗传模式，定位了 4 个抗性基因 Xv3、
Rx4、RxLA1589 和 RXopJ4（孙会军 等，2011a；Wang et al.，2011；Pei et al.，2012；Sharlach et al.，
2013），获得了 Rx4 和 RXopJ4 基因的候选序列（Pei et al.，2012；Sharlach et al.，2013），并从‘PI114490’
中鉴定出 5 个 QTL（孙会军 等，2011b；Sun et al.，2014），为研究抗性机理和育种奠定了基础。
Wang 等（2011）对分别由‘Hawaii7981’和‘PI128216’衍生出来的抗性材料杂交获得的两个 F2
群体（分别含有 235 和 341 个单株）进行过敏型抗性鉴定，没有发现感病植株，进而推测 Xv3 和 Rx4
为紧密连锁或等位的。本研究将这两个基因等位性测定的 F2 群体单株数扩大到 1 655 株，也没有发
现感病植株。如果这两个基因是连锁的，那么根据现有的数据，两个基因的交换值应小于 0.06%，
遗传距离最大约为 0.06 cM。按照番茄 11 号染色体该区域 1 cM 约 50 kb（Pei et al.，2012）计算，
这两个基因的物理距离在 3 kb 之内，也就是说，Xv3 应该紧跟在 Rx4 基因的上游或下游。但 Pei 等
（2012）的研究表明，上下游的两个基因都与抗病性无关，据此可以排除 Xv3 和 Rx4 是紧密连锁基
因的可能性。另外，‘Hawaii7981’、‘PI128216’和‘LA1589’中 Rx4 位点编码区没有序列差异，
表明这 3 个材料中的 Rx4 蛋白是一样的，而 Pei 等（2012）的研究发现‘Hawaii7981’和‘PI128216’
在注射病原菌后，Rx4 基因 RNA 水平上的表达一致。综合已有的结果，可以确定 Xv3、Rx4 和 RxLA1589
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为同一基因，这也旁证了‘Hawaii7981’抗性基因来源于野生种的推测（杨文才 等，2007）。
‘Hawaii7981’是从栽培种与野生种杂交后代中选出的一个育种材料，具有普通栽培番茄的株型和
中等大小的果实，可直接用于番茄疮痂病抗性育种。
启动子在植物与病原菌互作中起着重要的作用，在由黄单胞杆菌属病原菌引起的病害中已有报
道。例如，辣椒抗疮痂病基因 Bs3 与病原菌的互作取决于该基因启动子序列上特定的结合域，在该
区域插入 11 bp 后就不能被病原菌的无毒蛋白 AvrBS3 识别（Römer et al.，2007，2009b）。同样，水
稻白叶枯病病原菌（X. oryzae pv. oryzae）与抗性基因 Xa27 的识别也发生在启动子区域，感病品种
因在该特定区域缺失了 3 bp 而不被病原菌的无毒蛋白 AvrXa27 识别（Römer et al.，2009a）。已有的
结果显示，醋栗番茄材料‘PI128216’在接种 T3 小种后 Rx4 基因的转录表达与接水对照没有明显
的差异，而感病亲本在接种病原菌后相应位点的转录表达比接水对照略微下调（Pei et al.，2012），
表明该基因在病原菌入侵情况下转录水平上的表达差异不大。本研究发现该基因的上游序列在抗感
材料中存在两个分别为 24 bp 和 105 bp 的 InDel，还有 11 个 SNPs，这些序列变异是否会造成病原菌
无毒蛋白 AvrXv3 不能识别感病品种中的位点还有待进一步研究。
由于在辣椒疮痂病抗性基因的克隆和寄主与病原菌互作等方面开展的工作较为深入，加上曾经
认为番茄和辣椒疮痂病病原菌相同，因此到目前为止，除了定位番茄疮痂病抗性基因和鉴定候选基
因（杨文才，2013），以及采用差显技术（SSH、cDNA-AFLP）或微列阵技术分离抗 T3 小种相关基
因（Gibly et al.，2004；Balaji et al.，2007；Du et al.，2014）外，还没有在植株抗性机理方面开展研
究工作。近年来的研究发现，番茄疮痂病和辣椒疮痂病的病原菌之间存在较多差异（Potnis et al.，
2011），番茄疮痂病病原菌比辣椒疮痂病病原菌复杂得多，推测病原菌与寄主的互作也可能完全不同。
从表型上看，‘Hawaii7981’、‘LA1589’、‘PI128216’和‘LA716’对 T3 小种既具有田间抗性，又
具有过敏反应，而‘PI114490’对 T3 小种只有田间抗性，没有过敏反应。要了解疮痂病病原菌与番
茄抗性基因之间这种复杂的互作关系，就必须从番茄中克隆抗性基因或 QTL。本研究中对定位到番
茄 11 号染色体同一位置的 3 个基因 Xv3、Rx4 和 RxLA1589 的关系进行了分析，确定它们为同一个基
因，同时发现该基因及其上下游序列在抗、感材料中存在很大的差异，这些结果为研究番茄材料抗
T3 小种的机理提供了有价值的参考。

References
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