全 文 ：园 艺 学 报 2014，41（9）：1811–1820 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2014–06–03；修回日期：2014–08–08
基金项目：浙江省自然科学基金项目（LQ12C02005；LQ13C020004；LQ14C200004）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：laitongfei@163.com；zt20100061@163.com）
番茄果实成熟相关转录因子的研究进展
汪 莹，孔俊花，陈微微，周 婷*，赖童飞*
（杭州师范大学生命与环境科学学院植物 RNA 信号传导中心，杭州 310036）
摘 要：对近年来通过高通量测序、基因结构预测、成熟突变体筛选、比较组学分析等手段获得的
番茄（Solanum lycopersicum Mill.）果实成熟相关转录因子的研究进展进行了综述，为进一步阐明果实成
熟相关转录调控网络作用机制的研究提供参考。
关键词：番茄；果实成熟；转录因子；调控网络
中图分类号：S 641.2 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2014）09-1811-10

Fruit Ripening-related Transcription Factors in Tomato
WANG Ying，KONG Jun-hua，CHEN Wei-wei，ZHOU Ting*，and LAI Tong-fei*
（Research Centre for Plant RNA Signaling，School of Life and Environmental Sciences，Hangzhou Normal University，
Hangzhou 310036，China）
Abstract：In this paper，the latest research progresses about ripening-related transcription factors
of Solanum lycopersicum Mill. acquiring from high-throughput sequencing，gene structure prediction，
mutant screening and comparative omics were reviewed. It will provide the theoretical underpinnings
for further illustrating the mechanism of transcriptional regulatory networks on tomato fruit
ripening.
Key words：Solanum lycopersicum；fruit ripening；transcription factors；regulation network

番茄（Solanum lycopersicum Mill.）栽培历史悠久，因其基因组小（950 Mb），生长周期短（坐
果到成熟约 60 d），且与拟南芥、水稻、玉米等模式植物亲缘关系较远而成为了研究肉质果实发育
和成熟的模式植物。现已获得大量番茄种质资源、突变体库（http：//zamir. sgn. cornell. edu/mutants/）、
高密度遗传图谱、EST 资源（http：//www. sgn. cornell. edu/），且瞬时表达和稳定转化技术成熟。此
外，2012 年 5 月完成的栽培番茄全基因组精细序列分析（The Tomato Genome Consortium，2012），
极大地推动了番茄功能基因组学及分子遗传学研究。果实成熟过程涉及到大量代谢途径的调节以及
生理生化属性的显著改变，需要对一系列基因的时序性表达进行精密转录调控，因此番茄成熟相关
转录因子的功能研究成为植物学领域的研究热点之一。通过生物信息学预测，番茄中至少存在着 62
个转录因子家族，在植物激素合成、组织细胞膨胀、细胞壁物质代谢、调节果实成熟及色素积累等
多个方面发挥着重要调控作用（Zhang et al.，2010）。探讨这些转录因子的功能及相互关系，是系统
研究番茄果实成熟衰老及其调控机制的基础，也可为定向改善番茄果实品质提供理论依据。

1812 园 艺 学 报 41 卷
1 乙烯介导的番茄果实成熟
果实的发育起始于子房中细胞的膨大，其发育成熟涉及一系列基因的时序性表达，最终决定果
实的形态、色泽、风味和质地（Giovannoni，2004）。该过程受内在和外在多种因素的调控，包括植
物激素、转录因子、光照、温度、水分和营养物质等。番茄为呼吸跃变型果实，对其成熟的分子遗
传机制研究早期主要关注于成熟过程中乙烯合成和乙烯受体介导的信号转导调控（图 1）。乙烯的前
体为甲硫氨酸（Methionine），其在腺苷甲硫氨酸合成酶（Adomet synthetase）作用下转化成 S–腺
苷甲硫氨酸（S-adenosyl methionine，SAM）；随后在 1–氨基环丙烷–1–羧酸（1-aminocyclopropane-
1-carboxylic acid，ACC）合成酶（1-aminocyclopropane-1-carboxylic synthase，ACS）的催化下转化
成 ACC；最后在 ACC 氧化酶（1-aminocyclopropane-1-carboxylic oxidase，ACO）的作用下形成乙烯。
在番茄基因组中至少存在着 12 个 ACS 和 7 个 ACO 基因，其中 LeACS2、LeACS4 和 LeACO1
在番茄果实成熟过程中发挥着主要作用（Yokotani et al.，2009；Klee & Giovannoni，2011）。番茄中
存在 7 个乙烯受体（Ethylene receptors，ETRs），其中 LeETR3/Nr、LeETR4 和 LeETR6 主要在成熟果
实中表达，这些双组份系统中的组氨酸激酶位于内质网，发挥着负调控因子的作用；在 ETRs 的下
游是由 4 个成员组成的 LeCTRs（Constitutive triple responses）家族，其中 LeCTR1 在果实中表达量
最高，通过促分裂素原活化蛋白激酶（Mitogen-activated protein kinase，MAPK）级联反应，负向调
节下游的 EIN2（Ethylene insensitive 2）；EIN2 位于多种植物激素传导通路的交叉点，对于激素的网
络调控具有重要的作用；EIN2 下游是一个位于细胞核的反式作用因子家族 EILs（EIN3-like），番茄
中由 LeEIL1 ~ 4 组成，能够识别多个成熟衰老相关基因以及 ERFs（Ethylene response factors）基因
启动子区域的 EREs（Ethylene response element）；乙烯信号传导的末端是 ERFs 家族，番茄中 5 种
LeERFs（LeERF1 ~ 4，3b）通过与目标基因启动子区域的 GCC-Box 结合完成对成熟相关基因的调
控（Cara & Giovannoni，2008；Bapat et al.，2010；Gapper et al.，2013）。
2 转录因子在番茄不同组织及发育阶段的特异表达
转录因子（Transcription factors）是一群能与基因 5′ 端上游特定序列（启动子区域）专一性结
合，从而保证目的基因以特定的强度在特定的时间与空间表达的蛋白质分子，通过对目标基因转录
水平的调节，进而影响细胞的生物学行为。在番茄生长发育及成熟过程中，至少存在着 998 个预测
的转录因子，分属 62 个家族，约占番茄基因组 34 727 个基因中的 2.87%（Zhang et al.，2010）。通
过转录组深度测序、实时定量 RT-PCR（Real-time RT-PCR）和基因芯片等技术的检测，发现这些转
录因子在番茄的不同组织及发育时期存在着明显差异（图 2）。在番茄早期发育过程中（坐果至果实
破色），AP2-EREBP、AUX/IAA、GBP、bHLH、HB、ARF、LIM、SPB、HSF、FHA 和 PBF-2-Like
等 11 个转录因子家族表现活跃；在果实成熟期（果实破色至完全成熟）VBI3-VP1、MADS、C2H2、
CCAAT、HMG、G2-Like 和 MYB-related 等 7 个转录因子家族表达量较高；在果实发育至成熟过程
中 GRAS、MBF1、MYB、bZIP 和 WRKY 等 5 个转录因子家族均稳定表达。其中 WRKY 家族具有
两种表达模式，一种是部分家族成员在果实破色后显著升高，另一种模式则是在果实破色前逐渐下
降，而在成熟过程中逐渐升高（Rohrmann et al.，2011，2012；Mori et al.，2013）。C3H、PHD、SET
及 Trihelix 等转录因子家族在番茄果实中表达量很低，可能对果实的发育及成熟没有影响。此外，
ABI3-VP1、bZIP、bHLH 和 C2C2-Dof 等多个转录因子家族在叶、茎、花等非果实组织中表达
（Rohrmann et al.，2012）。
9 期 汪 莹等：番茄果实成熟相关转录因子的研究进展 1813


图 1 番茄果实发育成熟过程中乙烯合成的调控（A）及乙烯介导的信号传导途径（B）
箭头代表正向调节，钝箭头代表负向调节，虚线双向箭头代表猜测的相互作用。
Fig. 1 Regulation of ethylene biosynthesis in tomato development and fruit ripening（A）and putative ethylene
signaling transduction pathway in tomato（B）
Arrows indicate positive regulation，blunt arrows indicate negative regulation，and double arrows with
broken line indicate putative multiple interactions.



图 2 转录因子在番茄不同组织及发育阶段的特异表达
Fig. 2 Specific expression of transcription factors in different tissues and developmental stages of tomato
1814 园 艺 学 报 41 卷
3 番茄成熟相关转录因子的功能
近年来，番茄成熟相关转录因子的功能研究成为植物学领域的研究热点之一。在高通量筛选番
茄果实成熟相关转录因子并分析其表达图谱的同时，研究人员借助基因结构预测、成熟突变体筛选
和比较组学分析等技术手段，在分析果实成熟相关转录因子功能方面也取得了很多成果（表 1）。

表 1 已知功能的番茄果实成熟相关转录因子
Table 1 Transcription factors with known functions related to tomato fruit ripening
名称
Name
检索号
Accession number
长度/aa
Length
家族
Family
调控方式
Regulation mode
参考文献
Reference
LeMADS-RIN NM_001247741 242 MADS 正向 Positive Ito et al.，2008；Martel et al.，2011；Osorio et al.，2011；
Qin et al.，2012；Fujisawa et al.，2013
SlFUL1 NM_001247244 245 MADS 正向 Positive
SlFUL2 Solyc03g114830.2.1 248 MADS 正向 Positive
Bemer et al.，2012；Shima et al.，2013，2014；
Fujisawa et al.，2014；Wang et al.，2014
SlTAGL1 NM_001247258 269 MADS 正向 Positive Itkin et al.，2009；Vrebalov et al.，2009；Pan et al.，
2010；Giménez et al.，2010
SlMYB12 NM_001247472 338 R2R3MYB 正向 Positive Adato et al.，2009；Ballester et al.，2010
LeHB1 NM_001247367 285 HD-Zip 正向 Positive Lin et al.，2008
LeSPL-CNR XM_004232852 136 SPL 正向 Positive Manning et al.，2006
SlMADS1 NM_001247451 246 MADS 反向 Negative Dong et al.，2013
SlAP2a NM_001247523 401 AP2/ERF 反向 Negative Chung et al.，2010；Karlova et al.，2011
SlERF6 JN616265 254 ERF/EREBP 反向 Negative Lee et al.，2012
3.1 LeMADS-RIN
LeMADS-RIN 属于 MADS 转录因子家族 SEPALLATA 亚家族，是目前番茄中研究最为深入的
转录因子。该转录因子定位于细胞核，在番茄成熟过程中高度表达，能够在体外形成稳定的同源二
聚体，转录活性区域位于C末端，C末端的27个氨基酸为转录活性所必需。CArG-box是LeMADS-RIN
典型的识别基序，包括 C(C/T) (A/T)6(A/G)G、C(A/T)8G、C(C/T) (A/T)G(A/T)4(A/G)G 等几种形式。
大约 60%的 LeMADS-RIN 识别位点含有 1 个或多个 CArG-box，对于其他不含 CArG-box 的识别位
点，LeMADS-RIN 可能与某些 DNA 结合因子形成复合物后再进行识别（Ito et al.，2008；Fujisawa et
al.，2011）。rin（Ripening inhibitor）突变体由于部分 RIN 及与其毗邻 MACROCALYX 间隔序列的缺
失，导致大量成熟相关基因的表达被抑制，出现花序延长、萼片肥大和果实无法成熟的表型（Vrebalov
et al.，2002）。LeMADS-RIN 能够与乙烯合成的主要基因 ACS2、ACS4、ACO1 的启动子区域结合，
从而控制乙烯合成（Fujisawa et al.，2012）。Qin 等（2012）的研究表明，LeMADS-RIN 能够调控
LOX（Lipid oxidation of polyunsaturated fatty acids）途径中的 TomloxC、ADH2 及 HPL，影响芳香族
化合物的合成。Yang 等（ 2012）发现 LeMADS-RIN 介导的调控网络影响钙 /钙调蛋白
（Calcium/calmodulin）对 SlSR/CAMTA 的调节。利用染色质免疫共沉淀结合基因芯片技术
（Chromatin Immunoprecipitation-chip，ChIP-chip）以及生物信息学技术分析发现，LeMADS-RIN 的
直接靶标至少包含 241 个基因，参与到 67 个代谢途径中，涉及乙烯合成及其介导的信号转导、呼吸
作用、植物激素合成、细胞壁修饰、色素积累、芳香族化合物合成和逆境胁迫应答等多个方面（Ito
et al.，2008；Martel et al.，2011；Fujisawa et al.，2012；Kumar et al.，2012；Fujisawa et al.，2013）。
3.2 SlFUL1/SlFUL2
SlFUL1/SlFUL2（过去也被称为 SlTDR4/SlMBP7）属于MADS转录因子家族的 SQUAMOSA/AP1
分支，与拟南芥 AtFUL 同源（氨基酸序列相似度分别为 75%和 77%）。SlFUL1 和 SlFUL2 两者序列
9 期 汪 莹等：番茄果实成熟相关转录因子的研究进展 1815

相似性较高，功能有重合（Hileman et al.，2006）。SlFUL1 在果实发育早期表达量较低，从绿熟期
开始迅速升高，在红熟期达到最高，且集中表达在外果皮；SlFUL2 在果实中稳定表达，仅在成熟期
略有升高。利用 RNA 干扰（RNA interference，RNAi）技术在番茄栽培品种‘Micro-Tom’中抑制
SlFUL1/SlFUL2 的表达，导致成熟果实中番茄红素（lycopene）及顺式–八氢番茄红素（cis-phytoene）
含量下降，表皮呈橙色，果实失水速率升高；利用基因芯片分析发现 SlFUL1/SlFUL2 在乙烯信号传
导途径下游或独立发挥作用，对类胡萝卜素（carotenoid）合成、细胞壁修饰蛋白合成、脂代谢、葡
萄糖代谢均有显著影响（Bemer et al.，2012）。Wang 等（2014）在‘Ailsa Craig’番茄中过表达 SlFUL2，
发现花的脱落模式改变，茎枝发育受阻，同时番茄果实底部出现尖头表型，果皮变薄。Shima 等（2014）
发现沉默 SlFUL1/SlFUL2，影响番茄坐果及种子的形成，并通过抑制 ACS 的活性降低乙烯的合成，
同时转基因株系的果实角质层厚度变薄，硬度降低。Fujisawa 等（2014）利用转录本测序技术
（RNA-sequencing）研究发现，SlFUL1/SlFUL2 对番茄果实成熟相关基因的调控范围比 LeMADS-RIN
更为广泛，利用 ChIP-chip 研究表明，SlFUL1/SlFUL2 在全基因组范围内，有 1 145 和 1 134 个结合
位点与 LeMADS-RIN 重叠，还分别具有 435 及 604 个特异结合位点，这些结合位点对应着 860 及
878 个直接调控基因，能够协同 LeMADS-RIN 或独立行使其生物学功能。
3.3 SlTAGL1
SlTAGL1（Tomato AGAMOUS-LIKE 1）位于番茄第 7 条染色体，属于 MADS 转录因子家族，
与拟南芥中 SHATTERPROOF 1 直系同源，氨基酸匹配率为 71%（Busi et al.，2003）。SlTAGL1 在番
茄根、幼苗、叶以及种子中均有表达，最早出现在花的雄蕊及心皮原基，在花期到达第 1 个表达高
峰（Brukhin et al.，2003），在破色至红熟期到达第 2个表达高峰。利用 35S启动子在番茄‘Moneymaker’
中过表达 SlTAGL1，导致花萼变短、花瓣变厚变红并与果实同时扩展伸长，最终融合在一起，但果
实可以正常成熟。利用 RNAi 技术沉默 SlTAGL1，对花的发育没有影响，但果实中叶绿素（chlorophyll）
含量升高，果实表面粗糙，外果皮变薄，厚角细胞的体积及数量显著降低，后期果实展现橙色或
黄色的表型，无转红软化过程（Giménez et al.，2010）。在转录水平上则表现为 ACS2、ACS4、PSY1、
PG、PE2 及 E4 表达下降，但 RIN、NOR 及 CNR 的表达不受影响（Vrebalov et al.，2009）。此外，
在 rin 和 nor 突变体中过表达 SlTAGL1，能够使突变体恢复成熟表型。因此，SlTAGL1 可能通过依
赖或不依赖乙烯信号传导途径两种方式对果实成熟进行正向调控（Itkin et al.，2009；Pan et al.，2010）。
3.4 LeHB1
LeHB1 包含保守的 Homeodomain leucine zipper（HD-Zip）结构域，其 HD-Zip domain 的氨基酸
序列与拟南芥中 AtHB-1 的相似性为 92%。通过 GST︰︰HD-Zip/DNA 结合试验发现 LeHB1 HD-Zip
能够识别 LeACO1 启动子区域 AATA(AA)TATT 或 CAAT(A)ATGG 的反向重复序列，通过调节 ACO1
的表达参与番茄果实成熟的调控。Northern-blot 检测表明，LeHB1 在花蕾及子房发育期的花瓣及叶
片中均有表达，对机械损伤不敏感，果实发育初期和绿熟期高度表达，破色后表达逐渐下降。利用
病毒诱导的基因沉默（Virus-induced gene silence，VIGS）在‘Ailsa Craig’番茄果实上沉默 LeHB1
（mRNA 表达下降 60% ~ 90%），果实成熟延缓，部分延熟果实果皮呈现黄色或橙色，LeACO1 表达
下降，与 ACO1 沉默的转基因番茄表型一致。而通过病毒载体过表达 LeHB1 则产生多重花序、萼片
与花瓣融合、萼片基部膨大等现象，同时诱导 LeACO1 表达水平升高（Lin et al.，2008）。
3.5 SlMYB12
植物中类黄酮（Flavonoids）的合成由 R2R3MYB 家族的转录因子调控，其中部分转录因子由
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MYB、bHLH 和 WD40 重复蛋白复合而成（Ramsay & Glover，2005）。Ballester 等（2010）利用生
物信息学工具筛选出 17 个编码 R2R3MYB 和 9 个编码 bHLH 的转录因子。通过对类黄酮合成相关
基因表达分析发现，SlMYB12 与粉色番茄 IL1b 株系的表型相关性最高，同时通过 VIGS 降低 SlMYB12
表达，致使‘Moneymaker’番茄成熟果实中柚皮苷查尔酮（Naringenin chalcone）含量降低，产生
粉色表型。SlMYB12 位于番茄第 1 染色体，包含 3 个内含子，第 2 个内含子表现出较高的多态性，
约 80%的氨基酸序列与拟南芥 AtMYB12 一致，缺乏与 bHLH 蛋白互作的保守序列，主要功能为调
节类黄酮的生物合成。在‘Micro-Tom’番茄中过表达 AtMYB12，导致果实中类黄酮及其衍生物含
量升高（Luo et al.，2008）。此外，SlMYB12 同源基因 SlMYB111 在部分番茄品种中也与其功能相似
（Adato et al.，2009）。
3.6 LeSPL-CNR
LeSPL-CNR 位于番茄第 2 条染色体的长臂上，编码 SQUAMOSA SBP-box（Squamosa promoter
binding-like protein）蛋白，包含一段高度保守的 DNA 结合区域（约 80 个氨基酸），属于 SPL 基因
家族，与拟南芥 AtSPL3 相似度最高（Salinas et al.，2012）。番茄 cnr（Colorless non-ripening）突变
体发现于 1993 年，其表型与其他已知的多个突变均明显不同，开花 40 ~ 50 d 后果实仍保持较高的
硬度，果皮呈现黄色，果肉为无色或白色，乙烯合成减少，用外源乙烯处理仍不能完全恢复野生型
表型；此外，突变体成熟时期的果实果皮细胞不能膨大，胞间距增加，以同型半乳糖醛酸聚糖和钙
为基础的细胞粘连下降，质感改变（Orfila et al.，2001）。通过生化试验及基因芯片分析发现，在整
个果实发育期间，cnr 突变体中大量成熟相关基因的表达发生变化，其中 RIN 的表达显著上升， FUL1
的表达显著下降，表明 CNR、RIN、NOR 及 FUL1 至少部分存在于同一转录调控途径中（Eriksson et
al.，2004）。Manning 等（2006）研究发现，cnr 突变体是由于 LeSPL-CNR 启动子自发表观遗传变异，
即 DNA 甲基化改变引起的。突变体中 LeSPL-CNR 启动子上游存在 286 bp DNA 超甲基化区域，可
能抑制了 LeSPL-CNR 表达。同时病毒诱导的 LeSPL-CNR 沉默能够抑制番茄果实的成熟，表明
LeSPL-CNR 在控制番茄果实成熟过程中起着关键作用。
3.7 SlMADS1
SlMADS1 属于 MADS 转录因子家族 SEPSLLATA 亚家族，在番茄幼芽、茎、叶片及花的雄蕊
中含量较低，根中几乎不表达，但在花萼及未成熟的果实中高度表达（Gaffe et al.，2011）。利用 RNAi
技术在‘Ailsa Craig’番茄中沉默 SlMADS1，果实成熟期提前 3 ~ 6 d，果实中类胡萝卜素含量显著
升高，ACS2、ACO1、ACO3、E4 以及 E8 基因表达上升，两个参与胁迫应答的 ERF1 和 Pti4 基因表
达下降，表明 SlMADS1 在番茄果实成熟过程中起着负调控作用（Dong et al.，2013）。
3.8 SlAP2a
AP2（APETALA2）是植物特有的一类转录因子，在拟南芥中被认定为花发育 ABC 模型中 A
类功能基因的同源异构体，与 EREBP（Ethylene-responsive element binding protein）以及 RAV 亚家
族组成 AP2/ERF 超家族，在种子萌发、花器官形成、果实发育、乙烯响应、抗病等过程中发挥着重
要的作用（Kim et al.，2006）。AP2 蛋白含有一段高度保守的区域，由 68 个氨基酸组成，其中 18
个氨基酸形成两性 α–螺旋（amphipathic α-helix）结构的核心元件。目前在番茄中共找到 5 种 AP2-like
蛋白，其中 LeAP2a 在花及未成熟果实中表达量较低，在果实绿熟及破色期表达上调，并在红熟期
维持较高的水平。Karlova 等（2011）利用 RNAi 技术在‘Moneymaker’番茄中沉默 SlAP2a，其花
及果实发育发生了显著改变，主要包括果实体积变小，形状畸变，颜色分布不均以及不能完全转红
9 期 汪 莹等：番茄果实成熟相关转录因子的研究进展 1817

等，果实中多糖及腐胺（Putrescine）含量升高，自由氨基酸含量下降，种子形状、大小、种皮及种
皮毛形态也有变化；同时抑制 SlAP2a 的表达引起果实中乙烯合成增加，表明该转录因子能够通过负
反馈作用影响乙烯的合成。通过基因芯片分析发现，沉默株系中共有 527 和 523 个基因表达发生了
上调或下调，涉及细胞壁、类胡萝卜素、苯丙素（phenylpropanoid）、类黄酮、植物激素合成以及色
质体分化等多个方面。Chung 等（2010）利用 RNAi 技术在‘Ailsa Craig’番茄中沉默 SlAP2a 的表
达，其果实颜色改变早于对照（7 d 左右），软化提前，成熟果皮呈现深橙色，果实体积变小，种子
数量及活力与对照相比没有变化。通过高效液相色谱检测及相关基因表达分析发现，抑制 SlAP2a
表达将显著降低番茄红素合成，提高 β–胡萝卜素（β-carotene）及叶绿素的含量，并促进了成熟相
关基因（ACS2、ACS4、ACO1、E4、E8、RIN 以及 PG2A）的表达。
3.9 SlERF6
SlERF6 属于 ERF/EREBP 家族，定位于细胞核，能够与 GCC-box 结合，在番茄果实成熟期高
度表达（Nakano et al.，2006）。Lee 等（2012）以潘那利番茄 Solanum pennellii 渐渗系为材料，整合
了成熟果实代谢组及转录组结果，预测出 38 个转录因子与类胡萝卜素合成密切相关，并构建了转录
因子与类胡萝卜素合成相关性网络。其中，SlERF6 表达与反式–番茄红素（trans-lycopene）和 β–
胡萝卜素含量呈负相关。利用 RNAi 技术抑制 SlERF6 表达，果实中类胡萝卜素含量显著升高，DXS、
HSP21、ACS2、ACO1 以及 ACO3 表达升高，表明 SlERF6 能够通过直接或间接的方式，反向调控
类胡萝卜素的积累及乙烯的合成，但确切的调控方式尚不明确。
4 转录因子之间的调控网络
在番茄果实发育成熟过程中存在着一系列精密的转录调控，许多具有重要生物学功能的基因通
常被多个转录因子调节或逐级调节，同时转录因子在转录水平上还存在着自我调节或相互调节（图 3）。

图 3 番茄成熟相关转录因子之间的调控网络
箭头代表正向调节，钝箭头代表负向调节，虚线双向箭头代表蛋白的相互作用，弧形箭头代表自我调节。
Fig. 3 A schematic representation of the proposed regulation network of ripening-related transcription factors in tomato fruit
Arrows indicate positive regulation，blunt arrows indicate negative regulation，double arrows with
broken line indicate interaction between proteins，and arc arrows indicate self-regulation.
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Rohrmann 等（2012）利用 qRT-PCR 对果实中 134 个转录因子进行了表达相关性分析
（Tomato-Arabidopsis cross species coexpression analysis），通过 Pearson’s correlation 分析发现其中 91
个转录因子之间存在着复杂的网络关系。Martel 等（2011）发现 LeMADS-RIN 与靶标位点的结合需
要 LeSPL-CNR 或其调节基因产物的存在；Karlova 等（2011）研究表明，SlAP2a 位于 LeNAC-NOR、
LeMADS-RIN 及 LeSPL-CNR 的下游，LeSPL-CNR 能够直接与 SlAP2a 的启动子结合，同时 SlAP2a
能够反向调控 LeSPL-CNR 的表达；MADS 转录因子间的互作对于行使其功能具有重要的作用，
Leserberg 等（2008）和 Dong 等（2013）分别利用酵母双杂交技术检测发现 SlFUL2 与 LeMADS-RIN
存在着相互作用，SlMADS1 能够与 LeMADS-RIN 互作；Bemer 等（2012）及 Shima 等（2013）分
别利用双分子荧光试验及酵母双杂交筛库的方法，验证了 SlFUL1 和 SlFUL2 二者均能与
LeMADS-RIN 互作，但它们之间不存在相互作用；Fujisawa 等（2014）利用凝胶阻滞试验发现 SlFUL2、
LeMADS-RIN、SlTAGL1 能够形成四聚体复合物，同时 SlFUL1 和 SlFUL2 还分别能够与 SlTAGL1
形成复合物，其中 SlFUL2-TAGL2 为主要形式。这些直接的证据为揭示番茄果实成熟相关转录因子
之间的网络互作机制，在转录转译、蛋白结构与功能相关性水平上阐明与成熟相关的酶、受体蛋白
等下游结构基因的调控提供了契机。
5 结束语
番茄果实成熟涉及表型变化、生理生化改变等复杂的遗传过程，通过对该过程中乙烯合成及其
介导的信号传导途径的分子生物学分析，已初步了解该过程的遗传基础（图 1）。已知的成熟突变体
如 rin、nor 和 cnr，其果实大小及种子发育正常，但均不能成熟，无明显的呼吸跃变，外源乙烯亦
不能使其恢复野生型表型，意味着突变体果实的成熟调控体系存在着缺陷，而这 3 个对应突变基因
的编码蛋白均为转录因子，表明转录因子代表着一类重要的成熟调节因子，能够与植物激素分别或
协作发挥功能。转录因子的调控作用非常保守，例如 RIN-like MADS-box 基因是已知的花发育及果
实成熟调控因子，在进化水平上甚至早于单、双子叶植物的分化（Klee & Giovannoni，2011）。通过
转录谱分析发现，大量的转录因子在果实发育成熟过程中差异表达（Osorio et al.，2011；Rohrmann
et al.，2012），通过正向或反向调控的方式发挥作用（图 2，表 1），功能涉及植物激素合成、组织细
胞膨胀、细胞壁物质代谢、果实成熟调节及色素积累等多个方面。但现有的成果还不足以真正阐明
转录因子网络调控机制及转录因子间的互作模式（图 3），如 LeMADS-RIN、LeNAC-NOR 以及 SlTAGL1
均在乙烯调控通路的上游发挥作用，外源表达 SlTAGL1 能够回复 rin 及 nor 突变体的表型（Giménez
et al.，2010），但在 rin 和 nor 突变体果实中内源 SlTAGL1 却能够正常表达（Vrebalov et al.，2009），
这一矛盾的现象暂时还无法解释。因此，转录因子参与的调控网络中尚有许多未知因素有待进一步
的发掘。未来的研究应着眼于：（1）继续发掘鉴定番茄成熟相关转录因子，确定其下游靶标及作用
机制，进而发掘出完整的转录调控网络，并在其他农作物果实上进行验证比较；（2）探索转录调控
对番茄果实代谢过程及品质的影响，利用分子遗传育种途径定向培育高品质番茄及其他果实类农作物
新品种；（3）寻找其他表观遗传修饰调控番茄果实成熟的证据；（4）探索果实成熟与衰老的关系。

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