全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2013, 39(7): 1319−1324 http://www.chinacrops.org/zwxb/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

本研究由国家自然科学基金项目(31000688)和河南省教育厅科学技术研究重点项目(13A210487)资助。
* 通讯作者(Corresponding author): 汪月霞, E-mail: yxwang2100@126.com
第一作者联系方式: E-mail: hpf88111@163.com
Received(收稿日期): 2012-12-03; Accepted(接受日期): 2013-03-11; Published online(网络出版日期): 2013-04-23.
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20130423.1327.002.html
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2013.01319
外源甜菜碱对干旱胁迫下小麦幼苗叶绿体抗氧化酶
及 psbA基因表达的调节
侯鹏飞 1 马俊青 2 赵鹏飞 1 张欢玲 1 赵会杰 1 刘华山 1 赵一丹 1
汪月霞 1,*
1河南农业大学生命科学学院, 河南郑州 450002; 2河南省林业科学研究院, 河南郑州 450008
摘 要: 为了探究外源甜菜碱对干旱胁迫下小麦幼苗的生长调节作用, 以优质高产、高抗旱的小麦品种矮抗 58为材
料, 四叶期分别用 0.1、1.0和 10.0 mmol L−1的 GB预处理小麦叶片, 同时在根部施加 30%聚乙二醇(PEG-6000)以模
拟干旱环境, 研究其对小麦超氧化物歧化酶(SOD), 过氧化氢酶(CAT), 过氧化物酶(POD), 丙二醛(MDA)、超氧阴离
子自由基( O−2 )产生速率、叶绿素含量及相对含水量的影响, 并采用 Real-time PCR测定叶绿体 psbA基因表达水平的
变化。结果表明, 干旱胁迫明显减少小麦叶片相对含水量和叶绿素含量, 降低 SOD、CAT 及 POD 活性, 提升 MDA
含量和 O−2 产生速率, 抑制 psbA 基因表达水平, 而外施 GB 具一定浓度效应, 在适当浓度下能明显缓解这些胁迫反
应, 调控干旱胁迫下小麦叶绿体抗氧化酶活性以清除多余活性氧, 减缓相对含水量及叶绿素含量的降低, 提升 psbA
基因的表达水平, 从而加快受损 D1蛋白的周转并提高小麦的抗干旱胁迫能力。
关键词: 小麦; 甜菜碱; psbA基因; 干旱胁迫; 叶绿体抗氧化酶
Effects of Betaine on Chloroplast Protective Enzymes and psbA Gene Expres-
sion in Wheat Seedlings under Drought Stress
HOU Peng-Fei1, MA Jun-Qing2, ZHAO Peng-Fei1, ZHANG Huan-Ling1, ZHAO Hui-Jie1, LIU Hua-Shan1,
ZHAO Yi-Dan1, and WANG Yue-Xia1,*
1 College of Life Sciences, Henan Agricultural University, Zhengzhou 450002, China; 2 Henan Academy of Forestry, Zhengzhou 450008, China
Abstract: With the purpose of revealing the effect of exogenous glycine betaine (GB) on wheat seedlings, Aikang 58 was used as
the experimental material, which has the characteristics of high yield and drought resistance. The leaves were sprayed with 0.1,
1.0, and 10.0 mmol L−1 of GB during four-leaf stage, respectively, while the root was applied by 30% polyethylene glycol
(PEG-6000) to simulate the drought environment. The effects of exogenous GB treatment on the parameters of superoxide dismu-
tase (SOD), catalase (CAT), peroxidase (POD) activities, superoxide anion radicals ( O−2 ) production rate, malondialdehyde
(MDA), chlorophyll content, and relative water content (RWC) under drought stress were tested three days after treatment. Si-
multaneously, the relative transcriptional expression of psbA in chloroplast was determined by Real-time PCR assay. The results
showed that drought stress obviously decreased the RWC and chlorophyll content of wheat leaves, reduced activities of SOD,
CAT, and POD, increased MDA content and the production rate of reactive oxygen species, and suppressed psbA expression.
Nevertheless, such stress reactions were alleviated by exogenous GB treatment, and this regulation effect showed a great correla-
tion with GB concentration. These results indicated that exogenous GB could remove excess reactive oxygen, and retard the de-
crease of RWC and chlorophyll content by regulating antioxidant enzyme activities in wheat chloroplast under drought stress,
enhance the transcriptional level of psbA gene, accelerate the turnover of D1 protein in wheat chloroplast, and finally improve the
drought resistance in wheat.
Keywords: Triticum aestivum; Betaine; psbA gene; Drought stress; Chloroplast antioxidant enzyme
1320 作 物 学 报 第 39卷

近年来, 随着全球气候的不断变化, 干旱胁迫已成为
小麦(Triticum aestivum L.)生长过程最易遭受的逆境因子
之一。干旱胁迫会改变植物一系列的代谢平衡, 包括活性
氧代谢、细胞渗透势的改变、一些功能蛋白质的合成或降
解[1]、基因表达水平的变化[2]等。植物细胞内存在一系列
的抗氧化酶, 如超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)
和过氧化物酶(POD)等, 在胁迫下可以加快对活性氧的清
除, 维持活性氧代谢平衡, 保护膜结构的功能[3]。植物光
系统 II (PSII)是干旱、高温等多种胁迫伤害的关键部位,
PSII 是一个多亚基蛋白复合体, 由 25 种以上亚基构成,
其中由叶绿体 psbA 编码的 D1 蛋白是许多逆境破坏的靶
位[4]。受损 D1蛋白的降解以及新 D1蛋白的快速合成, 是
PSII功能修复的关键步骤[5], 而 D1蛋白编码基因 psbA表
达水平的变化, 在胁迫下 D1 蛋白快速周转过程中起着极
其重要的作用 [2], 并且与小麦的抗逆境胁迫生长密切相
关[6]。前人的研究结果表明, 胁迫条件下叶绿体多余活性
氧的聚集能造成 D1蛋白含量的下降[7-8], 然而, 有关干旱
胁迫下小麦叶绿体 psbA 基因表达水平与活性氧之间的关
系仍不了解。
甜菜碱(glycinebetaine, GB)是细胞内的一种相容分子,
不论外施 GB 还是通过基因工程促进 GB 积累, 均可增强
植物对非生物逆境的抵抗能力[9]。外施甜菜碱可增强干旱
条件下植物细胞的渗透调节能力, 提高抗氧化酶活性, 减
缓干旱胁迫诱导的细胞伤害[10]。然而, 有关外源 GB对干
旱胁迫下小麦叶绿体中 psbA 基因表达水平的调节仍未见
报道, 也无从了解小麦的抗干旱胁迫、psbA基因表达以及
GB的调节三者之间的关系。本文研究了干旱胁迫下冬小
麦的生理性状、psbA 基因表达以及不同浓度 GB 的调节
作用, 以了解外源 GB 诱导的 psbA 基因表达与小麦耐干
旱胁迫之间的关系。
1 材料与方法
1.1 材料培养
以在河南广泛种植的具有代表性的优质高产、高抗旱
等特点的小麦品种矮抗 58为材料。种子经 30%双氧水消
毒、浸种、催芽后, 挑选发芽一致的种子移植到盛有石英
砂的塑料杯中, 于 22℃、光周期 14 h/10 h (昼/夜)、500
μmol m−2 s−1光子通量密度(PPFD)条件下培养, 长至一叶
一心期时每天喷施 Hoagland 营养液。至四叶期时将小麦
随机分组, 并在 500 μmol m−2 s−1 PPFD下同时进行 3种处
理: (1)对照(CK)。于根部加水同时对小麦叶片分别喷施
0.1 mmol L−1 GB (CK+GB1)、1.0 mmol L−1 GB (CK+GB2)、
10 mmol L−1 GB (CK+GB3)。(2)干旱胁迫。在根部施加 30%
(W/V) PEG-6000, 渗透势约为–0.80 MPa。 (3)干旱胁迫
+GB处理。在小麦根部施加 30% (W/V) PEG-6000同时对
叶片分别喷施 0.1 mmol L−1 GB (GB1+PEG)、1.0 mmol L−1
GB (GB2+PEG)、10.0 mmol L−1 GB (GB3+PEG)。处理 3 d
后, 立即取叶片测定生理生化特性。
1.2 测定项目与方法
1.2.1 相对含水量和叶绿素含量 参照 Schonfeld等[11]
的方法测定相对含水量。采用分光光度法[12]测定叶绿素
含量。
1.2.2 抗氧化酶活性 采用氮蓝四唑 (NBT)光还原
法[13]测定 SOD活性, 紫外吸收法[13]测定 CAT活性, 愈创
木酚法[13]测定 POD活性。
1.2.3 丙二醛(MDA)含量 采用硫代巴比妥酸(TBA)
法[14]测定 MDA含量。
1.2.4 叶绿体产生 O−2 速率 参考王爱国和罗广华的
方法[15]测定O−2产生速率。
1.3 总 RNA提取和 real time PCR分析
采用 TRIzol 试剂提取小麦叶片总 RNA, 再采用多聚
T 引物以及 RevertAid 第一条 cDNA 链合成试剂盒
(Fermentas, 美国) 将约 3 μg总 RNA反转录为 cDNA, 用
于 Real-time PCR分析。Real-time PCR终反应体系 20 μL,
包含 SYBR Premix Ex Taq II (TaKaRa, 日本) 10 μL, 10
μmol L−1引物各 0.6 μL, cDNA模板 2 μL, ddH2O 6.8 μL。
采用 Primer 3.0 在线软件(http://frodo.wi.mit.edu/cgi-bin/
primer3/primer3_www.cgi)设计 psbA基因(GenBank登录号
为 NC002762)的引物序列 (psbA-F: 5′-GGAGGGGCAGC
GATGAAGGC-3′ 和 psbA-R: 5′-GCCTGTGGGGTCGC
TTCTGC-3′)。以 18sRNA 作为 Real-time PCR 的内标
(GenBank 登录号为 AJ272181), 引物序列为 18S-F:
5′-GTGACGGGTGACGGAGAATT-3′和 18S-R: 5′-GACAC
TAATGCGCCCGGTAT-3′ [16]。所有引物均由生工生物工程
(上海)有限公司合成。Real-time PCR 反应程序为 95℃预
变性 30 s, 95℃变性 5 s, 60℃退火 30 s, 采集荧光, 循环 40
次。每个样本至少 3 个重复, 用 2−ΔΔCt对样本基因进行表
达差异相对定量分析[17]。
1.4 数据分析
每盆小麦(5株)作为 1次重复, 各处理至少重复 3次。
利用 Microsoft Excel 软件绘图 , 并用单向方差分析
(ANOVA)进行成对统计分析, 在 P < 0.05水平上比较小麦
各处理间的差异显著性。
2 结果与分析
2.1 干旱胁迫与 GB 处理对小麦叶片相对含水量及抗氧
化酶活性的影响
干旱胁迫条件下 , 小麦叶片内 RWC 明显降低
(P<0.05), 为对照的 52.8% (图 1-A), 而施加不同浓度 GB
后, 含量均明显有所升高, 且随着 GB 浓度的增加呈先升
高后降低的趋势, 其中 1.0 mmol L−1 GB浓度的效果最好,
此时 RWC含量甚至可恢复至对照水平(P > 0.05)。表明施
加 GB 可以有效的减弱因干旱胁迫引起的 RWC 下降, 增
加保水力以提高抗旱性。
干旱胁迫下小麦叶片 SOD、CAT和 POD活性明显下
第 7期 侯鹏飞等: 外源甜菜碱对干旱胁迫下小麦幼苗叶绿体抗氧化酶及 psbA基因表达的调节 1321



图 1 PEG胁迫与 GB处理对小麦叶片相对含水量及抗氧化酶活性的影响
Fig. 1 Relative water content and antioxidant enzyme activities of wheat leaves under PEG and PEG plus GB treatments
图中数值为至少 3次重复测定的平均值±标准差, 上标字母相同代表在 P < 0.05水平上差异不显著。
Each bar is the mean ± SD of at least three replicates. Bars superscribed by different letters are significantly different at P < 0.05.

降(P < 0.05)(图 1-B, C, D)。而施加不同浓度 GB后可明显
恢复这 3种抗氧化酶的活性, 其中 1.0 mmol L−1效果最好,
经该浓度 GB处理后, 干旱胁迫下的小麦叶片中的抗氧化
酶活性最高, 而 SOD和 CAT酶活性甚至可恢复至对照水
平(P > 0.05)(图 1-B, C), 更高或更低的 GB浓度处理也会
造成抗氧化酶活性的下降。
2.2 干旱胁迫与 GB处理对小麦叶片 MDA含量及O−2产
生速率的影响
干旱胁迫下叶片内的 MDA含量迅速增加, 达到对照
的 2.8倍(P<0.05)(图 2-A), 而施加不同浓度的 GB后MDA
的含量均明显下降, 其中 1.0 mmol L−1 GB处理后, 小麦
叶片中MDA的含量与未经干旱处理的对照无明显差别(P
> 0.05)(图 2-A)。表明 GB 能有效降低干旱胁迫下植物体
叶片 MDA的含量, 从而减缓过氧化反应而对细胞造成的
损伤。
正常条件下活性氧的产生和清除保持平衡 , 植物细
胞不会积累过多活性氧。但是逆境下这种平衡会被破坏,
造成活性氧的大量积累。干旱胁迫下叶绿体内的 O−2产生
速率迅速增加, 几乎达到对照的 2倍(P<0.05)(图 2-B), 而
施加不同浓度的 GB 后 O−2的产生速率均下降, 其中 1.0
mmol L−1 GB 处理后, 叶绿体中O−2的产生速率比干旱胁
迫下降低 32.7% (图 2-B)。表明 GB能有效的降低干旱胁
迫下叶绿体 O−2的含量, 从而减缓因活性氧积累对细胞造
成的损伤。
2.3 干旱胁迫与 GB 处理对小麦叶片叶绿素含量及 psbA
基因表达量的影响
干旱胁迫条件下 , 小麦叶片内叶绿素含量明显降低
(P < 0.05), 为对照的 58.8% (图 3-A), 而施加不同浓度的
GB 后, 叶绿素含量随着 GB 浓度的增加呈现先升高后降
低的趋势, 其中 1.0 mmol L−1 GB浓度的效果最好, 达到
对照的 89.0% (图 3-A), 表明施加 GB 可以在一定程度上
减缓因干旱胁迫引起的叶绿素降解 , 以维持正常的光合
作用。
PEG 胁迫处理后, 小麦叶片 psbA 基因表达水平明显
下降, 仅为对照的 16.0% (图 3-B)。不同浓度 GB处理后,
能够明显提升干旱胁迫下 psbA 基因的表达水平, 且随着
GB浓度的增大 psbA基因的表达量也随之升高, 经过 10.0
mmol L−1 GB处理后, 与 PEG胁迫处理相比, psbA基因的
表达量增大 3.6 倍 (图 3-B), 但仍明显低于对照水平
(P<0.05)。
1322 作 物 学 报 第 39卷


图 2 PEG胁迫与 GB处理对小麦叶片 MDA含量及叶绿体 −O 2 产生速率的影响
Fig. 2 MDA contents and −O 2 production rate in the chloroplasts of wheat in PEG and PEG plus GB treatments
图中数值为至少 3次重复测定的平均值±标准差, 上标字母相同代表在 P < 0.05水平上差异不显著。
Each bar is the mean ± SD of at least three replicates. Bars superscribed by different letters are significantly different at P < 0.05.


图 3 PEG胁迫与 GB处理对小麦叶绿素含量及 psbA基因表达量的影响
Fig. 3 Chlorophyll contents and relative transcriptional abundance of psbA gene of wheat leaves at PEG and PEG plus GB treatments
图中数值为至少 3次重复测定的平均值±标准差, 上标字母相同代表在 P<0.05水平上差异不显著。
Each bar is the mean ± SD of at least three replicates. Bars superscribed by different letters are significantly different at P<0.05.

3 讨论
干旱会降低植物体内水分平衡 , 进而影响植物一
系列的生理生化功能。本研究表明, 外源 GB 的施加对
正常生长的小麦幼苗没有显著影响 , 但明显减缓了干旱
胁迫下小麦相对含水量(图 1-A)和叶绿素含量的下降幅
度(图 3-A), 减轻叶片的受损程度, 提高小麦幼苗的抗旱
能力。
植物在干旱胁迫下, 会通过各种途径产生活性氧, 引
起活性氧清除系统平衡的破坏和膜脂过氧化作用 , 从而
加速细胞的衰老和解体[18-19]。而 MDA是膜脂过氧化的最
终产物, 其含量可以反映植物遭受逆境伤害的程度[20]。干
旱胁迫下 SOD、CAT和 POD抗氧化酶活性分别为正常条
件下的 60.2%、16.0%和 47.9%, 而经过 1.0 mmol L−1 GB
处理后, 抗氧化酶活性分别为正常条件下的 90.4%、97.1%
和 77.6% (图 1-B, C, D), 同时 GB的施加减缓了小麦幼苗
MDA 含量的升高(图 2-A)及O−2产生速率(图 2-B), 表明
GB 处理后可以稳定抗氧化酶系统, 有利于清除小麦体内
过多的活性氧 , 减缓植物细胞在干旱胁迫下受到的氧化
伤害, 维持细胞膜系统的完整性, 增强抗旱性。这可能与
第 7期 侯鹏飞等: 外源甜菜碱对干旱胁迫下小麦幼苗叶绿体抗氧化酶及 psbA基因表达的调节 1323


GB作为分子伴侣在渗透胁迫下稳定抗氧化酶等生物大分
子的结构和功能有关[21]。
除叶绿体抗氧化酶以外, 由 psbA基因编码的D1蛋白
是 PSII 复合体中最为重要的结构和功能蛋白之一[22], 及
时合成 D1蛋白是逆境下加快 PSII修复, 提高光合效率的
关键[4,22]。前人的研究表明胁迫下过多的活性氧可以降解
D1蛋白[7-8], 而本研究结果表明干旱胁迫下小麦叶片中多
余的活性氧可明显降低叶绿体 psbA 基因的表达量(图 3-B),
并推测可能与胁迫下 D1 蛋白含量降低有关, 从而导致
PSII 活性及电子传递速率下降, 最终导致叶绿素含量的
下降[6](图 3-A)。本研究也首次证明外源 GB 的施加可以
缓解 psbA 基因表达量的降低, 并且随着 GB 浓度的增大
psbA基因表达量也随着升高(图 3-B)。GB诱导的 psbA基
因表达量的提升能够加快新 D1 蛋白的合成, 这对小麦抵
抗干旱胁迫具有重要的作用, 充足的新合成 D1 蛋白能够
及时替换 PSII 复合体中受损的 D1 蛋白, 有利于加快 D1
蛋白的周转和 PSII 功能的修复[2], 从而增强植物自身的
抗旱性[23]。
此外, 本研究发现, GB 对小麦幼苗的抗干旱胁迫调
节能力呈现一定的剂量效应, 即在施加小于 1 mmol L−1
浓度外源 GB 处理时, 抗氧化酶活性和 psbA 基因的表达
量均随着 GB浓度的增大而升高, 并与膜质过氧化程度呈
现相反的趋势(图 1-B, C, D和图 3-B), 也证明抗氧化酶作
用下的活性氧的清除, 是叶绿体 psbA 基因转录的修复调
节、PSII 的功能修复以及植物的抗逆性增长的重要原
因[24-25]。而施加更高浓度的外源 GB, 并没有一直提高小
麦的抗氧化酶活性, 但此时 psbA 基因的表达量并无明显
的降低, 表明外源 GB 处理也能够促进 psbA 基因的转录
表达 , 可能与植物在长期干旱条件下抵御干旱胁迫而产
生的一种适应有关, 但过高浓度的 GB可能造成一定的渗
透胁迫, 并不利于小麦的生长。
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