全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2015, 41(1): 1521 http://zwxb.chinacrops.org/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn
本研究由国家自然科学基金项目(31171575)和国家科技支撑计划项目(2013BAD01B03)资助。
* 通讯作者(Corresponding author): 邱丽娟, E-mail: qiulijuan@caas.cn, Tel: 10-82105843
第一作者联系方式: E-mail: liubozhzi@163.com
Received(收稿日期): 2014-04-25; Accepted(接受日期): 2014-09-06; Published online(网络出版日期): 2014-11-11.
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20141111.1559.021.html
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2015.00015
中品 03-5373对大豆胞囊线虫 3号生理小种免疫抗性的遗传解析
刘 波 1 李英慧 1 于佰双 2 王家军 2 刘玉林 1 常汝镇 1 邱丽娟 1,*
1 中国农业科学院作物科学研究所 / 农作物基因资源与基因改良国家重大科学工程 / 农业部北京大豆生物学重点实验室 , 北京
100081; 2黑龙江省农业科学院大豆研究所, 黑龙江哈尔滨 150086
摘 要: 大豆胞囊线虫 3 号生理小种在我国已发现的 8 个小种中分布最为广泛, 严重影响大豆生产。中品 03-5373
(ZP03-5373)是对 3号小种免疫的优良抗源。本研究以中品 03-5373为母本, 与感病品种中黄 13 (ZH13)杂交建立包含
254个家系的重组自交系群体, 利用 SSR、EST-SSR、InDel和 SNP等 506个分子标记对该分离群体进行基因型鉴定,
构建全长为 2651.90 cM的遗传图谱, 标记间平均距离为 5.24 cM。结合抗性鉴定数据, 在中品 03-5373中检测到 3个
控制大豆胞囊线虫 3号生理小种的 QTL区间, 分别位于 Gm07 (SCN3-7)、Gm11 (SCN3-11)和 Gm18 (SCN3-18)。其中
SCN3-18可解释 29.5%的抗性变异, 为主效抗性位点; SCN3-7和 SCN3-11分别控制 6.2%和 5.5%的抗性变异, 为微效
位点。SCN3-7与 SCN3-18间存在显著的上位性互作。通过对中品 03-5373祖先亲本 2个 QTL区间(SCN3-7和 SCN3-11)
侧翼标记的系谱追踪, 进一步证明 SCN3-7和 SCN3-11与大豆胞囊线虫 3号抗性相关。
关键词: 大豆; 大豆胞囊线虫; 重组自交系; 分子标记; QTL定位
Genetic Analysis of Immunity to Soybean Cyst Nematode Race 3 in Elite Line
Zhongpin 03-5373
LIU Bo1, LI Ying-Hui1, YU Bai-Shuang2, WANG Jia-Jun2, LIU Yu-Lin1, CHANG Ru-Zhen1, and QIU
Li-Juan1,*
1 National Key Facility for Crop Gene Resources and Genetic Improvement / Key Laboratory of Soybean Biology in Beijing, Agriculture of Ministry /
Institute of Crop Sciences, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China; 2 Soybean Research Institute, Heilongjiang Academy
of Agricultural Sciences, Harbin 150086, China
Abstract: Soybean cyst nematode (SCN) race 3, one of the eight races identified in China, is widely distributed and severely re-
duced soybean yield. Zhongpin 03-5373 (ZP03-5373) is an elite line immune to SCN race 3. In this study, a recombinant inbred
line (RIL) population was developed from a cross between ZP03-5373 and Zhonghuang 13 (ZH13). A genetic linkage map was
constructed using a total of 506 molecular markers, including SSRs, EST-SSRs, InDel, and SNP. The total length of the genetic
map was 2651.90 cM with an average marker spacing of 5.24 cM. Based on the phenotyping data, we detected three QTL inter-
vals to dominate SCN3, including SCN3-7 (Gm07), SCN3-11 (Gm11), and SCN3-18 (Gm11). Main effect QTL, SCN3-18 could
explain 29.5% of resistant variation. Two minor effect QTLs, SCN3-7 and SCN3-11, explained 6.2% and 5.5% of resistant varia-
tion, respectively. And it further showed there was significant epistatic interaction between SCN3-7 and SCN3-18 for resistance to
SCN3. Both SCN3-7 and SCN3-11 were confirmed to be resistant to SCN3 by tracking flanking marker in the ancestors of
ZP03-5373. These markers will be helpful for developing SCN resistant cultivars and cloning resistant genes by marker assisted
selection.
Keywords: Soybean; Soybean cyst nematode; Recombinant inbreed line; Molecular marker; QTL
大豆(Glycine max L. Merri)是我国重要经济作
物, 富含有利于人体健康的植物蛋白、油脂和功能
保健成分。大豆胞囊线虫[Heterodera glycines Ichi-
nohe, soybean cyst nematode (SCN)]是严重影响世界
16 作 物 学 报 第 41卷
大豆生产的土传、定居性内寄生线虫[1], 主要分布于
中国、美国、巴西等大豆生产国。目前, 选育和种植
抗病品种是多种防治措施中最经济、有效和环境友好
的方法[2]。我国虽已审定80个抗(耐)病品种, 但抗病
基因主要来自Franklin, CN210和北京小黑豆等少数
抗源, 存在遗传基础狭窄、抗病品种抗性单一等问题,
且仅有少数抗病品种应用于生产[3]。由于自然条件下
SCN群体的多样性和高度变异, 长期种植少数抗病
品种会使抗病性退化, 导致其他生理小种的爆发, 造
成大豆产量的大幅度降低。因此发掘新抗源或新型抗
病基因是提高抗病品种持久抗性的重要途径。
SCN 抗性是多基因控制的数量性状 [4-6], 自
Concibido 等[7]首次利用抗病品系 M85-1430 检测到
抗病 QTL以来, 有 161个与大豆胞囊线虫抗性相关
的 QTL被检测[8-10](http://www.soybase.org/search/index.
php?qtl= SCN), 位于 Gm01和 Gm13之外的 18个染
色体。其中, 在 Gm08和 Gm18染色体检测到的 QTL
最多, 分别为 57 个和 23 个。遗传分析表明, 位于
Gm18 上的 rhg1 位点控制着多个生理小种的抗性,
可解释 50%的 3号小种抗性变异[11]。2012年, Cook
等[12]在此区间发现 3 个基因的串联重复数目与抗性
相关, 拷贝数越高、抗性越强; 位于 Gm08上的 Rhg4
为控制 4号生理小种的主效位点, Liu等[13]利用图位
克隆方法在 Rhg4位点克隆了抗病基因 SHMT。但是,
这 2 个主效基因尚不能完全解释抗性变异。Kim 等[14]
发现在 rhg1-b和 Rhg4抗病等位变异基础上, 聚合 2
个来自野生大豆 QTL (cqSCN-006 和 cqSCN-007)的
抗病等位变异可以显著提高大豆的抗病性, 说明目
前克隆的 2个主效基因, 不足以满足分子标记辅助
聚合抗病基因并选育抗病品种的需求, 有必要发掘
新的抗病基因。中品 03-5373含有 PI437654、Peking
和灰皮支黑豆等大豆胞囊线虫重要抗源的血缘 ,
是免疫或高抗多个大豆胞囊线虫生理小种的优异
抗源 [15]。张姗姗等[16]利用分子标记对其系谱材料进
行分析, 筛选到与 3号生理小种抗性相关的候选标
记 20个, 其中Gm11上的 Satt197、Gm16上的 Sct_193
和 Gm19 上的 Satt723 均为抗 3 号生理小种的新位
点。本研究以中品 03-5373 为母本、感病品种中黄
13 为父本建立 254 个家系组成的重组自交系(RIL),
通过 SSR、EST-SSR、InDel、SNP 等分子标记的基
因型鉴定和 3号小种抗性鉴定, 拟发掘中品 03-5373
携带的抗病 QTL, 为抗病基因的克隆和分子标记辅
助抗病品种选育奠定基础。
1 材料与方法
1.1 试验材料
以中国农业科学院作物科学研究所培育的中品
03-5373 和中黄 13 分别为母本和父本杂交, 2007 年
构建获得含有 254 个单株的 F2群体, 以株行混收法
繁殖 F3-4, 单粒传法繁殖 F5-F10, 建立 F5:10重组自交
系群体[17]。中品 03-5373的来源可追踪到 10个亲本,
包括 Peking、灰皮支黑豆、PI437654、Hartwig、
Forrest、Lee、晋 1265、Hill、Dyer 和 Bragg, 系谱
关系如图 1[16]。
图 1 中品 03-5373的系谱
Fig. 1 Pedigree chart of Zhongpin 03-5373
各品种对 3号小种的抗性标于品种名称的下方。
The resistances to SCN race 3 in each variety are labeled under the
variety name.
1.2 大豆胞囊线虫抗性鉴定
2011年5月上旬在黑龙江哈尔滨试验基地鉴定
重组自交系群体的亲本和254个F5:10家系对大豆胞
囊线虫3号生理小种的抗性。试验采用完全随机区组
设计, 单行区, 3次重复, 行长2.0 m, 行距0.5 m, 株
距0.1 m。每40行设置2个亲本作为对照 , 出苗后
28~35 d从每株行随机挖取10株, 统计每株胞囊数。
大田管理同一般大田。同时病土盆栽鉴定1次, 病土
取自田间自然病圃, 将病土充分混合后装入直径为
15 cm的花盆, 每盆留苗5株, 每品种播3盆。出苗后
28~35 d扣盆调查每株根系胞囊数。根据每株平均胞
囊数计算胞囊指数[female index (FI), FI=100×群体
株行胞囊平均数/感病亲本(中黄13)株行平均数][18]
划分品种的抗性等级 , FI=0的为免疫 (immune, I);
0
ceptible, HS)[19]。2013年重复鉴定2011年鉴定的病株
第 1期 刘 波等: 中品 03-5373对大豆胞囊线虫 3号生理小种免疫抗性的遗传解析 17
株系。
1.3 分子标记和基因型分析
1.3.1 DNA提取 利用快速提取试剂盒(天根生
化科技(北京)有限公司)提取254个重组自交系及其
亲本和中品03-5373系谱材料嫩叶的基因组DNA[17]。
1.3.2 重组自交系的分子标记鉴定 采用 167 个
SSR[20]、4 个 EST-SSR[17]、24 个 InDel[17]和 311 个
SNP[17]等共 506分子标记鉴定RIL群体的基因型[16]。
1.3.3 SNP标记鉴定 选择定位区间侧翼SNP标
记, 参照Illumina公司GoldGate assay方法对11份系
谱材料进行鉴定[21]。
1.4 数据分析
1.4.1 表型分析 利用 SAS软件 Proc Mixed
Asycov分析大豆胞囊线虫3号生理小种抗性的广义
遗传力H2 [h2=100%遗传方差 (Vg)/表型方差 (Vp)];
用SAS软件Statistics分析表型方差等基本统计量。
1.4.2 QTL定位 利用QTL IciMapping V3.2[22]构
建连锁图 , 利用Grouping命令 , 将LOD值设为3.0,
默认最大遗传距离超过50 cM后进行重新分组, 使
用Ordering算法对连锁群上的分子标记排序 , 通过
Rippling命令中的SALOD重新梳理连锁群上标记的
遗传距离及相对应的位置 , 最后利用Kosambi函数
将计算的重组率同遗传距离转换, 参考大豆公共图
谱整合的染色体标记 [23], 通过MapChart2.2软件 [24]
绘制遗传连锁图。
利用完备区间作图方法[22]对数据进行加性及上
位性QTL的检测 , 使步长按照1 cM运行 , 并且将
LOD临界值设为2.5, 即当实际求得的LOD值大于
2.5时, 就认为该区段存在1个QTL。假设在不同环境
中同时存在相同性状的QTL, 则认为这是“一致性
QTL”; 为了确保QTL所在区间的准确性, 一般将不
同环境下均能检测到的相邻区间内的QTL, 选取其
能覆盖所有QTL的最大区间 ; 按照性状名称+染色
体命名QTL。
1.4.3 区间SNP位点遗传分析 通过系谱追踪方
法分析定位区间侧翼SNP标记与3号小种抗性的关
联情况[25]。
2 结果与分析
2.1 重组自交系和系谱群体对大豆胞囊线虫 3号
小种的抗性
田间病圃和温室的 3 号生理小种病土鉴定结果
表明, 中品 03-5373和中黄 13分别表现免疫和高感。
对重组自交系群体进行大田鉴定和温室鉴定, 重复
间差异不显著, 而家系间差异极显著(P<0.01)(表 1)。
254个家系的胞囊指数变异范围为 0.144~291.800,
平均值为 93.94, 介于 2个亲本之间但趋于感病(图
2)。抗、感家系数量比为 6.97, 呈现偏分离。抗大豆
胞囊线虫 3号生理小种的广义遗传力较高, 为 55.8%。
在 11 份中品 03-5373 系谱材料中, 有 9 份表现
免疫和高抗, 除 Dyer 为高抗外, 其他皆为免疫, 包
括 3个主要抗源 Peking, PI437654和灰皮支黑豆。其
余 3份皆表现高感(表 2和图 1)。
图 2 中品 03-5373和中黄 13衍生的 RIL家系对大豆胞囊线虫
3号生理小种抗性的分布
Fig. 2 Distribution for resistance to SCN3 in RIL population
derived from the cross of Zhongpin 03-5373 and Zhonghuang 13
以胞囊指数计算 RIL家系数。箭头表示亲本平均数。
The number of RIL lines was counted by the femal index scale.
Means of female InDel of Zhongpin 03-5373 and Zhonghuang 13
are shown by arrows.
表 1 4个重复的胞囊指数统计量分析
Table 1 Statistic analysis of the femal index for four repetitions
胞囊指数 Femal index 重复名称
Code of repetition 平均值
Average
变异范围
Range of variation
峰值
Kurtosis
偏斜度
Skewness
重复间方差的 P值
P-value for the variance of
repetitions
DT1 93.9 2–406 1.69 1.15
DT 2 99.3 2–287 3.21 1.31
DT 3 81.4 3–629 10.67 2.34
WS 4 91.8 1–456 2.19 1.20
0.06
DT: 大田鉴定; WS: 温室鉴定。DT: identification in the field; WS: identification in the green house.
18 作 物 学 报 第 41卷
表 2 ZP03-5373祖先亲本对 SCN 3号生理小种的抗性鉴定
Table 2 Resistance identification of ZP03-5373 ancestors to SCN3
系谱材料
Ancestor material
Peking Hill Lee Dyer Bragg Forrest PI437654 Hartwig
灰皮支黑豆
Huipizhiheidou
晋 1265
Jin 1265
中品 03-5373
Zhongpin 03-5373
胞囊个数
Number of cyst
0 49.6 52.1 1.9 45 0 0 0 0 0 0
胞囊指数 FI (%) 0 95.2 100 3.6 86.4 0 0 0 0 0 0
抗病等级 Grade I HS HS HR HS I I I I I I
I: 免疫; HR: 高抗; HS: 高感。I: immune; HR: high resistant; HS: high susceptible.
2.2 大豆抗大豆胞囊线虫 QTL 定位分析和上位
性分析
根据 2011 和 2012 年大豆胞囊线虫 3 号小种抗
性鉴定结果, 采用 ICIM 方法共检测到 3个 QTL
(SCN3-7、SCN3-11、SCN3-18), 分别位于 Gm07、
Gm11 和 Gm18 (表 3 和图 3), 其中 SCN3-7 位于
Gm07, 侧翼标记为 Map-1385 和 Map-1395, 二者间
的遗传距离为 9.44 cM, 物理距离为 2.23 Mb, 对表
型的贡献率为 6.6%, 为微效 QTL; SCN3-11 位于
Gm11, 侧翼标记为 Map-2068 和 Map-2071, 二者间
的遗传距离为 6.31 cM, 物理距离为 587 kb, 对表型
贡献率为 5.2%, 为微效 QTL; SCN3-7 和 SCN3-
11QTL区间未见报道, 可能为新基因; SCN3-18位于
Gm18, 侧翼标记为 Map-3448 和 Map-3450, 二者间
图 3 以中品 03-5373和中黄 13衍生的重组自交系定位大豆胞囊线虫 3号生理小种抗性的 QTL
Fig. 3 QTLs resistant to SCN3 identified in RIL population from the cross between ZP03-5373 and ZH13
A: 全基因组检测到 3号生理小种抗性相关 QTL; B: 抗 3号生理小种的 QTL在连锁图谱上的分布。
A: QTL genome scaning of logarithm of the odds (LOD) score for the resistance to SCN3; B: distribution of QTL identified.
第 1期 刘 波等: 中品 03-5373对大豆胞囊线虫 3号生理小种免疫抗性的遗传解析 19
表 3 运用 ICIM方法检测到的与大豆抗大豆胞囊线虫相关的加性 QTL
Table 3 QTLs associated with the resistance to SCN 3 of soybean identified using ICIM in soybean
位点
Locus
连锁群
Linkage group
染色体
Chr.
标记/标记区间
Marker interval
物理位置
Physical position (bp)
LOD值
LOD value
贡献率
PVE (%)
加性效应
Additive effect
SCN3-7 M 7 Map-1385–Map-1395 38 093 920–40 320 836 3.4 6.6 0.13
SCN3-11 B1 11 Map-2068–Map-2071 36 848 383–37 434 951 2.9 5.2 0.11
SCN3-18 G 18 Map-3448–Map-3450 1 205 657–1 438 075 19.9 28.9 0.29
的遗传距离为 0.6 cM, 物理距离为 232 kb, 可解释
的表型变异为 28.9%, 为主效 QTL, 该位点与标记
satt309 紧密连锁, 距离两侧标记的遗传距离分别为
1.22 cM和 1.82 cM, 覆盖已报道的 rhg1-b区间[27]。
上位性分析发现 SCN3-7 位点与 SCN3-18 位点存在
显著的上位性互作, 上位性效应为 0.17, 表明在分
子育种中利用 SCN3-18 (rhg1-b)时要考虑其互作位
点 SCN3-7的作用。
2.3 利用中品 03-5373系谱群体验证定位的QTL
位点
2 个控制 3 号小种抗性的 QTL (SCN3-7 和
SCN3-11)有 4 个侧翼标记(Map-1385 和 Map-1395;
Map-2068和 Map-2071)。在中品 03-5373 (ZP03-5373)
的系谱群体中对这些标记追踪, 系谱材料中抗病亲
本皆携带 SCN3-7 侧翼 SNP 位点(Map-1385)的抗病
基因型 C/C和 SCN3-11侧翼 SNP位点(Map-2071)的
抗病基因型 A/A 和 A/G, 而感病亲本皆携带
Map-1385的感病等位变异 A/A和 G/G, 进一步证明
该位点与大豆胞囊线虫 3号抗性相关(图 4)。
图 4 QTL区间侧翼 SNP位点抗病基因型在系谱材料中的传递
路线
Fig. 4 Transmit route of franked SNP makers of QTL in
ZP03-5373 ancestors materials
3 讨论
中品 03-5373 对大豆胞囊线虫 3 号生理小种的
抗性来自 Peking、PI437654和灰皮支黑豆等 3个抗
源, 其中 Peking是美国 288个栽培品种中 46个祖先
亲本之一, 与 Pickett、PI88788和 PI90763同为大豆
胞囊线虫的鉴别寄主[26]; PI437654 是抗大豆胞囊线
虫 1 号、2 号、3 号、5 号和 14 号等多个生理小种
的抗源[27], 已广泛地用于美国等大豆主产国抗病品
种的选育[28]。灰皮支黑豆(ZDD2315)为我国鉴定出
的兼抗大豆胞囊线虫 1号、2号、3号、4号和 5号
生理小种的优异抗源[29], 吴海燕[30]进一步对中国大
量的小黑豆进行抗胞囊线虫基因归类分析发现, 灰
皮支黑豆对大豆胞囊线虫 1号、2号、3号、4号、
5 号、7 号和 14 号生理小种均表现抗性, 属于优异
的线虫抗源。张姗姗等[16]利用分子标记对中品 03-
5373 的系谱材料分析, 筛选到与 3 号生理小种抗性
相关的候选标记 20 个, 其中 Gm11 上的 Satt197、
Gm16 上的 Sct_193 和 Gm19 上的 Satt723 均为抗 3
号生理小种的新位点。本研究发现控制 3 号生理小
种抗性的 3个 QTL, 其中 SCN3-18为主效 QTL。在
该位点附近 , 前人研究通过抗源 PI437654[ 3 1 ]、
PI209332[32]、Peking、PI90763、PI88788[33-34]、PI89772[35]
和 PI404198A[36]定位了 rhg1 位点, 且有大量的抗性
QTL, 其中 Satt038与 rhg1相距仅为 3 cM[37]。Cregan
等[38]报道了 Satt309与 rhg1仅相距 0.4 cM。Kim等[11]
利用 4个相关群体将 rhg1的侧翼区间 rhg1-b缩小到
了 67 kb。2012年, Cook等[12]在此区间克隆了 3个
基因, 发现它们的串联重复数目相关, 拷贝数越多、
抗性越强。另外 2 个微效位点 SCN3-7 (物理位置为
38 093 920~40 320 836)和 SCN3-11 (物理位置为
36 848 383~37 434 951)分别处在 Gm07 和 Gm11 上,
未见报道, 推测为新位点。前人研究表明, 聚合来自
野生大豆 QTL (cqSCN-006 和 cqSCN-007)的抗病等
位变异可以显著提高大豆的抗病性[14], 但本研究发
现中品 95-5383的 2个抗性位点 SCN3-7与 SCN3-18
间存在上位性作用, SCN3-7的存在将削弱 rhg1-b的
20 作 物 学 报 第 41卷
抗性。本研究结果为分子标记辅助选择育种和抗病
基因克隆提供信息和材料。
4 结论
检测到 3个抗大豆胞囊线虫的 QTL, 其中 SCN3-
18为主效 QTL, 位于公布的 rhg1-b附近, 与前人定
位相同; SCN3-7和 SCN3-11是新检测的 QTL, 并在
中品 03-5373的系谱中得到验证。利用 QTL互作上
位性这一重要的遗传基础发现了 SCN3-7与 SCN3-18
之间存在互作效应, 即 SCN3-7的存在将削弱 rhg1-b
的抗性, 表明分子标记选择抗病育种的复杂性。
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