全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2008, 34(3): 471−476 http://www.chinacrops.org/zwxb/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

基金项目: 国家自然科学基金项目(30370867, 30771329); 浙江省科技计划重点项目(2007C22G2030005)
作者简介: 张裕晨(1982−), 男, 硕士研究生。专业方向: 植物细胞与分子遗传学。
*
通讯作者(Corresponding author): 马伯军(1965−), 男, 教授, 从事植物细胞与分子遗传学研究。E-mail: mbj@zjnu.cn
Received(收稿日期): 2007-07-21; Accepted(接受日期): 2007-09-26.
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2008.00471
花生根边缘细胞发育影响因子的分析
张裕晨 马伯军* 顾志敏 施美凤
(浙江师范大学化学与生命科学学院, 浙江金华 321004)
摘 要: 以花生品种新昌小京生和江西一把抓为材料, 采用种子悬空气培法, 研究了根边缘细胞(BC)的数目、活性及
其影响因子。结果表明, 花生根长为 1 mm时开始产生 BC, 当根生长到 13~17 mm时, BC数目达最大值, 约 10 000
个。在根边缘细胞的发育过程中, 根冠果胶甲酯酶(PME)的活性与根 BC 发育、诱导存在密切的相关性, 说明 PME
在 BC产生、发育和游离过程中起着重要作用。BC释放出的胞外抑制剂不但可以抑制 BC的产生而且还能降低其活
性, 且浓度越高抑制作用越强烈。与 BC活性相比, 胞外抑制剂对 BC的产生影响更大。高温和低温环境不但抑制花
生根的生长, 而且影响花生根 BC的产生速度、最大值及其活性。与对 BC产生的影响相比, 温度对 BC 活性影响较
大。根尖黏液层渗透势的维持可以使 BC在较长时间内维持高活性。
关键词: 花生; 根边缘细胞; 发育调控; 根尖分生组织; 胞外抑制剂
Factors Associated with Root Border Cell Development in Peanut
ZHANG Yu-Chen, MA Bo-Jun*, GU Zhi-Min, and SHI Mei-Feng
(College of Chemistry and Life Sciences, Zhejiang Normal University, Jinghua 321004, Zhejiang, China)
Abstract: Border cells (BCs), originated from root-cap meristem, are a kind of active cells deposited in the periphery of roots to
protect the root tips from extracellular biotic and abiotic stresses. Some investigators believe it is a constitutive expression in BC’s
production, while others suggest that it is an induced process regulated by intro- and extro-signals. BCs in different plant species
show completely different responses to temperature stress. In this paper, we investigated the factors associated with the production
and development of BCs in peanut (Arachis hypogaea L.), which had never been reported before. Two peanut cultivars, Xinchang
Xiaojingsheng and Jiangxi Yibazhua were employed and their seeds were aerobic cultured after imbibition. The BC number and
activity (percentage of BC survival/total) as well as their responses to pectin methylesterase (PME) activity, BC liquor, tempera-
ture, and osmotic potential were measured. Under normal cultural condition, the number of BCs increased with the development
and elongation of the root. The first BC formation almost synchronously occurred with root tip emergence. When the root length
was 13–17 mm at 25℃, the number of BCs reached the maximum (about 10 000 BCs). When the BCs were removed from root tip,
a new generation of BCs was induced within 72 h. During this period, the PME activity increased quickly to the maximum within
4 h and then decreased to pre-induction background levels subsequently, suggesting that the PME may play an important role in
production and development of BC. The number and survival percentage of detached BCs were significantly different when the
roots cultured in the media with three different BC liquor concentrations containing extracellular inhibitor of BC. The extracellular
inhibitor of BC released could inhibit not only the production of BC but also its activity, and the inhibition was strong with the
increment of the concentration. The extracellular inhibitor affected more greatly on BC production as compared with the BC ac-
tivity. Temperature directly or indirectly affected the root growth, and regulated the production and development of BCs. Both
high and low temperatures inhibited the root growth and affected the production rate, maximum number, and activity of BC, and
low temperature had more severe harmness to the development of the peanut root. Temperature had greater impact on BC activity
as compared with secretion rate of BC. The activities of detached BCs in different culture conditions show significant difference.
The survival percentage of detached border cells was significantly higher under culture in the aerobic or mannitol than in MS
medium or ddH2O, suggesting that maintenance of mucus layer osmolarity in root apex can maintained the survival percentage of
BCs at a high level within a relative long time. The results supported the hypothesis of induced model of BC formation that regu-
472 作 物 学 报 第 34卷

lated by the intrinsic and extrinsic signals.
Keywords: Peanut; Root border cell; Development control; Root apical meristem; Extracellular inhibitor
植物根边缘细胞(border cell, BC)来源于根冠分
生组织(root-cap meristem), 由根冠细胞经过淀粉合
成期、重力感受期、黏液分泌期等阶段发育而成[1],
最后聚集在与根冠松散相连的水溶性黏液层中[2]。
根边缘细胞以前被称为根冠脱落细胞(sloughed root
cap cells), 并被误认为是根生长过程中根冠与土壤
摩擦而大量积累在根尖上的一类死亡脱落细胞, 没
有生物学活性, 只是在根生长过程中起润滑作用[3]。
早在 1919年, Knudson [4]就曾提出植物根冠脱落细
胞是有活性的, 而且可以保持几个月之久, 然而这
一观点一直没有得到其他学者的认同。近年来, 越
来越多的证据表明 , 绝大多数物种(≥90%)的根冠
脱落细胞是有活性的[2], 其发育受胞内外信号调控。
Hawes 等[8]将这类细胞改称为根边缘细胞, 以强调
其位置是在根表面与土壤之间、有生物活性的生物
边界层(biotic boundary layer)。研究表明, BC在脱离
根冠前可以感知重力并向外分泌黏液来减少根尖和
土壤间的摩擦, 起润滑作用, 从而保证根尖生长过
程中尽可能少受伤害; 当 BC 脱离根冠或遭受逆境
时, 其mRNA表达和蛋白质合成均会发生显著变化,
同时能特异性合成并快速向外分泌一系列具有生物
活性的物质, 如小分子蛋白、氨基酸、糖类、花色
素、酚类及类黄酮抗生素、过氧化物酶、半乳糖苷
酶等, 这些物质能抑制或促进根际周围微生物的生
长, 如真菌、细菌、病毒、线虫等, 以及中和根际周
围一些有毒物质, 如铝毒, 从而调节根部环境[8-13]。
有关植物 BC 的发育及其生物学功能的研究,
目前己成为植物学研究领域的新热点之一, 并取得
了许多研究成果。Clowe 等[14]认为 BC 的形成是一
个组成型表达的过程, 根冠分生组织一直处于有丝
分裂状态 , 每个根尖不断地向外界释放边缘细胞 ,
而 Hawes等[8-9,15-16]却认为 BC的形成是一个受内外
信号调控的诱导型表达过程; Hamamtoto 等[17]的研
究表明 , 植物根尖分生组织 (root apical meristem,
RAM)类型与植物 BC分泌能力及 BC分泌物质密切
相关; Hawes等[5,18]研究表明不同物种间的 BC对温
度胁迫的反应是完全不同的。有关植物 BC 的研究
尽管取得了不少成果, 但有关 BC 的发育调控及其
影响因子的研究仍面临许多挑战。BC的形成是否是
一个诱导型表达过程; 不同物种或同一物种不同品
种的耐热性差异是否由 BC 的耐热性差异所引起;
植物根冠分生组织类型与植物 BC 分泌的相关性等
问题, 仍有待进一步研究。到目前为止, 国内外尚未
见对花生(Arachis hypogaea L.)根边缘细胞研究的报
道。本实验拟对花生根边缘细胞的发育及其影响因
子进行系统研究, 为花生根际抗病、抗逆性研究提
供试验基础和理论参考。
1 材料与方法
1.1 材料及其培养
选用花生(Arachis hypogaea L.)品种新昌小京生
和江西一把抓。分别挑选饱满、均一、且无病虫害
的种子 , 放入小盆 , 以铺满盆底为佳 , 用水完全浸
没种子, 盆口覆盖保鲜膜, 保鲜膜上留有透气小孔,
于 25℃黑暗中萌发 12 h。
采用悬空气培法培养已萌芽的种子。用皮筋将
纱布固定于小盆上方 , 再在纱布上铺一张湿滤纸 ,
将露白种子播于湿滤纸上, 每盆播 60~80 粒, 用保
鲜膜和橡皮筋封口, 保鲜膜上留有透气小孔, 于 25
℃下黑暗培养。
1.2 边缘细胞的数目与活性
取相同根长的根尖 10 个 , 放入装有 1 mL
ddH2O的 1.5 mL离心管中, 静置 1~2 min, 待边缘细
胞(BC)及其黏液在水中展开, 同时用吸管反复吹打
溶液使 BC 在水中充分散开, 形成 BC 悬浮液。在
LEICA DM LB2型荧光显微镜(德国 Leica公司产)10
倍镜下观察计数, 观察时血球计数板上每 1 小格细
胞数不多于 30 个。每个根尖的细胞数 (个
mL−1)=C/(S×V×10), 式中 C为所数细胞总数; S为
所数方格数; V为每小格的体积(mL)。将含有 BC的
溶液与 FDA 染液(含 25 μg mL−1 荧光素双醋酸溶
液[11])按体积比 1∶1混合, 黑暗室温染色 10 min后,
在 LEICA DM LB2型荧光显微镜 10倍镜下观察, 发
绿色荧光的为活细胞。BC活性=活细胞数/细胞总数
×100%。
1.3 果胶甲酯酶(PME)的提取及其活性检测
在悬空气培过程中, 分别剪取 30个初生根长度
为 0、1、3、5、7、10、13、15、17、20和 25 mm
的幼苗根尖(即将突破种皮的根长视为 0, 取材时将
种皮去除剪取露出的根尖)进行 PME 活性检测。在
诱导培养时, 随机挑取花生初生根长度为 25 mm的
幼苗, 用无菌纸巾轻轻擦去边缘细胞及其黏液, 然
第 3期 张裕晨等: 花生根边缘细胞发育影响因子的分析 473


后继续进行悬空气培, 剪取 30个诱导培养 0、1、4、
8、12和 24 h后的幼苗根尖进行 PME活性检测。将
上述取好的根尖置于已加入 200 μL PME提取液(含
0.1 mol L−1柠檬酸, 0.2 mol L−1 Na2HPO4和 1 mol L−1
NaCl)的研钵中, 充分研磨后, 置冰上 1 h, 每 20 min
振荡 1次。然后在 4℃下 15 000× g 离心 10 min, 收
集上清液, 于−20℃下保存。按马伯军等[19]的方法进
行活性检测。
1.4 BC生长发育的影响因素
1.4.1 BC 原液 随机剪取 20 个根尖放入 2 000
μL ddH2O制成 BC的母液, 取 ddH2O 20 mL分别加
入 0、500和 1000 μL母液制成培养液。取根长约 15
mm的幼苗, 用无菌纸巾轻轻擦去附着于根尖的BC,
分别培养于上述培养液中, 12、24和 48 h后分别调
查其 BC数目及活性。
1.4.2 温度 将刚露白的种子分别在 15℃、25℃
和 35℃的恒温箱中悬空气培, 培养 9、12、24、36、
48、72 h后分别调查其根长、根 BC数目及活性。
1.4.3 渗透势 取根长约 15 mm 的花生幼苗, 浸
入 ddH2O 收集 BC, 分别培养于 MS 培养基
(Murashige,1962)[18]、0.5 mol L-1 甘露醇和 ddH2O,
12、24、48 h后分别检测 BC活性。
1.5 数据分析
各试验根据 3 次以上独立数据计算平均值和标
准误, 利用 SPSS 13.0软件进行方差分析, 采用 LSD
法进行多重比较。
2 结果与分析
2.1 花生根的生长与 BC发育
花生根 BC 大多呈椭圆形或棒状, 少数呈不规
则形状(图 1)。25℃悬空气培过程中, 当根长仅为 1
mm 时, 新昌小京生约产生 125 个 BC, 江西一把抓
约产生 250个BC; BC数目在新昌小京生根长 17 mm
时达到最大值(约 10 500 个), 江西一把抓则在根长
15 mm时达到最大值(约 10 642个)(图 2)。在 25℃萌
发起始阶段, BC 数目随着初生根的伸长而增加; 当
BC数目达到最大值后, BC数目趋于平衡。两品种的
BC 数目在整个培养过程中差异不显著, 说明二者
发育无显著差异。
2.2 花生根冠 PME活性与 BC发育
花生初生根生长初期, 根冠 PME活性迅速上升
(图 3), 当根长为 1 mm时, 根冠 PME活性已达最高
值(100%), 此时花生开始产生少量的 BC (图 2)。随

图 1 花生根边缘细胞
Fig. 1 Roots border cells in peanut
a: 根尖边缘细胞(×40); b~d: FDA染色后的边缘细胞(×200)。
a: border cells in the root apex (×40); b–d: border cells were col-
lected from root tips and stained using FDA (×200).

图 2 花生根的生长与 BC数量的关系
Fig. 2 Relationship between the growth rate of peanut roots
and the number of border cells
YBZ: 江西一把抓; XJS: 新昌小京生。
YBZ: Jiangxi Yibazhua; XJS: Xinchang Xiaojingsheng.


图 3 悬空气培条件下花生 BC发育过程中的 PME活性变化
Fig. 3 Changes of PME activity during BCs development
under aerobic culture in peanut

着初生根的生长, 根尖的 PME 活性平稳下降, 到初
生根长至 15 mm时, BC数也达到最大值(图 2), 此时
474 作 物 学 报 第 34卷

PME 相对活性(与最高活性相比)已降到一个相对较
低水平, 以后 PME活性基本上维持在这一水平不再
有较大的变化。将已形成的整套根尖边缘细胞移去
后继续进行悬空气培, 可检测到根冠 PME活性迅速
上升(图 4), 4 h时 PME活性达到最高值, 之后逐渐
下降并趋于平衡。两品种根冠 PME活性变化基本一
致, 差异不显著。

图 4 悬空气培条件下诱导时间对花生 BC中 PME活性的影响
Fig. 4 Effect of induced time on PME activity under aerobic
culture in BCs of peanut

当移去整套 BC并进行悬空气培 3 h后, 花生根
已开始向外产生 BC(图 5), 新昌小京生和江西一把
抓分别产生 1 696和 1 875个 BC; 72 h后, 两品种 BC
数目均恢复到接近最大值的水平, 而且两品种的发
育模式差异不显著。当移去整套 BC 再继续进行悬
空气培时, 根冠 PME活性迅速上升并在 4 h内达到
最大值(图 4), 而 BC数在 72 h时才接近最大值, 两
者达到最大值的时间前后相差 68 h左右。说明在诱
导培养模式下, 花生根冠 PME活性变化和 BC的游
离间存在一定的时间间隔。

图 5 诱导时间对花生 BC量的影响
Fig. 5 Effect of induced time on BC number under aerobic
culture in peanut

2.3 不同浓度 BC原液对 BC发育及其活性的影响
用3种不同浓度的BC原液培养的花生幼苗, BC
原液浓度越低, 培养在其中的根尖BC产生数目越多,
其活性也越高, 并且随着培养时间的增加, 其BC产
生数目减少, 活性降低(图6)。不加BC原液培养与加
有1 000 μL BC原液培养的BC产生数量差异显著,
而与加有500 μL BC原液培养相比, BC产生数量差
异不显著。表明BC原液浓度越高, 对BC发育的抑制
越明显。培养在3种不同浓度BC原液中的BC活性未
达到显著差异。

图 6 BC原液对花生品种新昌小京生 BC发育的影响
Fig. 6 Effect of BC liquor on border cell development in pea-
nut cultivar Xinchang Xiaojingsheng
2.4 温度对花生根的生长及 BC发育的影响
高温(35℃)和低温(15℃)对根生长均有一定的
抑制作用(图7)。根的伸长在低温与常温(25℃)培养
间差异显著 , 而在高温与低温和常温间差异不显
著。说明低温对花生根发育的影响更大。

图 7 温度对花生品种新昌小京生根伸长的影响
Fig. 7 Effect of temperature on root elongation in peanut
cultivar Xinchang Xiaojingsheng

由图 8可见, 在 15℃的低温条件下, BC数目比
在 25℃和 35℃下增长慢, 且数量较少, 但其活性则
保持在较高水平; 在 25℃条件下, BC数目在 72 h内
第 3期 张裕晨等: 花生根边缘细胞发育影响因子的分析 475


一直呈增加趋势; 在 35℃的高温条件下, 起初 BC
产生比其他 2个温度下快, 但培养至 24 h时开始急
剧减少, 而 BC活性则从一开始就呈下降趋势。由此
可见, 高温和低温都能影响根 BC 的产生速度及最
大值, 其中, 15℃的低温对 BC产生的影响达到显著
水平。与温度对 BC分泌的影响程度不同, 3种温度
对 BC 活性的影响均达到极显著水平, 高温更易使
BC失活而低温则有利于 BC维持其活性。

图 8 温度对花生品种新昌小京生根 BC发育的影响
Fig. 8 Effect of temperature on border cell development in
peanut cultivar Xinchang Xiaojingsheng

2.5 渗透势对 BC活性的影响
4 种不同培养条件使 BC 活性产生了极显著的
差异(图 9)。悬空气培条件下附着在根尖黏液层上的
BC, 其活性一直维持在 90%左右, 培养在 0.5 mol
L−1甘露醇(渗透势较高)中的 BC在培养 12 h后活性
也较高 , 约为 80%, 但在 MS(营养物质 )和无菌
ddH2O 中培养的 BC, 其活性在 12 h 后即丧失约
50%。随着培养时间的增加, MS和无菌 ddH2O中培
养的离体BC活性继续急剧下降, 24 h后已不足 10%,

图 9 不同培养条件下的离体 BC活性
Fig. 9 Activities of BCs under different culture conditions in vitro
但附着在根尖黏液层上及培养在甘露醇中的 BC 活
性依然保持较高水平。由此可见, 根尖黏液层渗透
势的维持可以使 BC长时间维持较高的活性。
3 讨论
Hamamtoto 等[17]研究表明, 植物根尖分生组织
类型与植物BC产生能力及BC分泌物质存在着密切
的相关性。根尖分生组织分为 2 种类型, 根的根冠
及有共同原始细胞的其他组织系统 , 称为开放型
(open); 中柱、皮层、根冠, 甚至表皮, 都各有其一
定的原始细胞的, 属封闭型(closed)。花生根尖分生
组织属于开放型[20], 当其根长出 1 mm 时, 已能检
测到上百个 BC; 当根生长到 13~17 mm时, BC数目
达最大值, 约 10 000 个(图 2), 在已报道统计的 12
个科近 34 个物种边缘细胞数量中只有 3 个物种达
10 000 个[12], 表明花生具有很强的 BC 产生能力。
在已划分根尖分生组织类型并进行 BC统计的 19个
物种中, 封闭型根尖分生组织 BC 最大值都不超过
200 个, 而开放型的都在 1 500 个以上, 最多可达
10 000个[17,20]。本实验室对属于封闭型的十字花科植
物青菜的BC数量统计发现最大值只有约115个, 可见
开放型根尖分生组织 BC 产生能力比封闭型的强。这
种差异的原因可能是开放型在进化上比较原始[17], 需
要借助其根部的分泌细胞来与根周围环境产生作用,
因而其 BC 分泌数量较多, 而封闭型根尖则可直接与
根周围环境作用, BC产生能力逐渐退化。
Clowe 等[14]认为根冠分生组织一直处于有丝分
裂状态, 每个根尖每天不断地向外界释放 BC, BC 的
形成是一个组成型表达的过程; 而 Hawes 等[8-9,15-16]
却认为 BC 的形成是一个受内外信号调控的诱导型
表达过程。本实验研究表明, 当 BC数目达到最大值
后, 数量趋于平衡(图 2), 而此时将 BC 移去后又能
重新产生新的 BC, 并在 72 h后恢复到最大值(图 5)。
Hawes 等[8-9,15-16]认为 BC 能释放出一种特异性的胞
外抑制剂, 当这种胞外抑制剂浓度达到一定阀值后,
能特异性地抑制根冠分生组织的有丝分裂, 从而抑
制 BC 的形成。为了进一步验证这种胞外抑制剂的
存在, 我们检测了不同浓度 BC原液对 BC发育的抑
制作用, 结果表明低浓度的影响不显著, 当浓度增
加一倍后, 影响显著(图 6)。可见, 当胞外抑制剂浓
度达到一定阈值后确实可以抑制 BC 的形成。但统
计分析表明, 3种浓度的胞外抑制剂对 BC活性的影
响并不显著, 显然胞外抑制剂对 BC 发育的抑制作
用更强烈。
476 作 物 学 报 第 34卷

温度是花生根及其 BC 发育的重要影响因子。
本研究表明高温和低温环境不但能抑制花生根的生
长而且能影响其 BC的产生速度、最大值及活性, 高
温更易使 BC失活而低温则有利于 BC维持其活性。
与温度对 BC 产生的影响程度不同, 3 种温度对 BC
活性的影响更加显著(P<0.01), 表明温度对 BC活性
影响更大。值得一提的是, 花生根在 35℃下培养 24
h后即停止生长, 同时 BC也停止增长, 这个结果与
豌豆及大麦在 35℃高温下的反应都不相符。前者根
生长被部分抑制, BC 发育被严重抑制[5]; 后者根生
长被完全抑制, 但 BC 发育并没有被抑制[19]。说明
不同物种 BC对温度胁迫的反应是不同的。
马伯军等[19]通过对大麦根边缘细胞发育的生物
学特性研究认为, BC 的游离是根冠 PME 活性表达
的结果, 并依此提出了一个 BC游离的模式。在花生
BC的发育过程中, 当根长为 1 mm时, 根冠 PME活
性已达到最高值(100%)(图 3), 花生开始产生少量的
BC(图 2), 而与花生同属豆科的豌豆根长在 5 mm时
PME才达到最高值[16], 这也正是花生边缘细胞游离
比豌豆早的原因, 同时也说明即使是同一科植物其
PME活性变化规律及 BC 游离的启动时间也有一定
差异。此外, 在根生长过程中, PME相对活性先升后
降, 而 BC产生数则持续增加, 当 BC产生数达到其
最大值后 PME相对活性(与最高活性相比)也降到了
一个较低的水平而不再发生显著的变化, BC数量趋
于稳定。当移去整套 BC再继续进行悬空气培时, 结
果表明花生根冠 PME活性与其 BC发育、诱导存在
着密切的相关性, 说明 PME在 BC产生、发育和游
离过程中起着重要作用, 这一结果与大麦为代表的
BC游离模式基本一致。
本研究表明, 根尖黏液层渗透势的维持可以使
BC 长时间维持较高的活性, 这与大麦根边缘细胞
发育的研究结果基本一致。对比 BC 在甘露醇与在
MS 中的活性 , 发现在 24 h 之后 MS 中已不足
10%(图 9), 而在甘露醇中仍近 50%, 推测是 MS 中
的复杂离子成分对 BC产生了毒害作用, 致使 BC活
性迅速下降, 至于是否由两者营养成分的差异所致
仍有待于进一步研究。
4 结论
花生根冠 PME活性与其 BC发育、诱导相关密
切。花生 BC 游离发育的启动与初生根发育几乎同
步, 并且在初生根长至 13~17 mm时, BC数达最大
值(约 10 000 个)。本研究结果支持 BC 形成是一个
受内外信号调控的诱导型表达过程的假说。花生 BC
能释放出一种特异性的胞外抑制剂, 当其浓度达一
定阈值后, 能抑制 BC的形成。温度在影响花生根生
长的同时, 还影响花生根 BC的产生速度、最大值及
活性, 高温更易使 BC失活而低温有利于维持 BC活
性, 不同物种 BC对温度胁迫的反应不同。根尖黏液
层渗透势的维持有利于维持 BC活性。
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