全 文 ：28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义*
王东超1,2, 杨永平1,3**, 陈家辉1,3, 李摇 馨4
(1 中国科学院昆明植物研究所生物多样性与生物地理学重点实验室, 云南 昆明摇 650201; 2 云南农业大学
云南省植物病理重点实验室, 云南 昆明摇 650201; 3 中国科学院青藏高原研究所昆明部,
云南 昆明摇 650201; 4 中国科学院青藏高原研究所, 北京摇 100083)
摘要: 对 28 种表型相似、 种间界限模糊的柳属植物在扫描电子显微镜下的叶表皮微形态特征进行观察,
结果表明: 柳属中有 7 种角质层蜡质纹饰, 分别是平滑蜡质层、 壳状蜡质层、 痂状蜡质层、 片状晶体、 膜
片状晶体、 锥形纤维体和鳞片状纤维体, 其中锥形纤维体和鳞片状纤维体为柳属所特有, 而片状晶体和膜
片状晶体为首次在柳属植物中发现; 扫描电子显微镜下柳属植物叶表皮毛被的微观形态特征并不似其宏观
形态 (疏毛、 绢毛、 绒毛等) 那样具有显著差异, 微观形态主要表现为毛被密度、 长短和卷曲方式 (分
为直, 微弯曲和深度卷曲三种) 的不同。 研究表明叶表皮蜡质纹饰类型、 气孔器的形态等微形态特征较
为稳定, 对柳属植物中表型相似的种类有很好的鉴定价值, 但对组、 亚属水平的界定作用不大; 分布于寒
冷地区和高海拔地区的柳属植物的叶表皮微形态特征相对多样, 这可能是植物对寒冷环境的适应进化。
关键词: 柳属; 叶表皮; 扫描电子显微镜; 微系统特征; 分类学意义
中图分类号: Q 944摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 文献标识码: A摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 文章编号: 2095-0845(2012)05-430-13
Leaf Epidermal Microfeatures of 28 Salix Species under Scanning
Electronic Microscope and Their Taxonomical Significances
WANG Dong鄄Chao1,2, YANG Yong鄄Ping1,3**, CHEN Jia鄄Hui1,3, LI Xin4
(1 Key Laboratory of Biodiversity and Biogeography, Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650201, China;
2 Key Laboratory for Plant Pathology of Yunnan Province, Yunnan Agriculture University, Kunming 650201, China;
3 Institute of Tibetan Plateau Research at Kunming, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650201, China;
4 Institute of Tibetan Plateau Research, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100083, China)
Abstract: In this paper, twenty鄄eight species of the genus Salix, with similar phenotypic characters, were selected
to study the leaf epidermal microfeatures under Scanning Electronic Microscope (SEM). Seven types of wax layer
are totally detected in those species, including smooth layer, crust, fissured layer, non鄄entire platelets, membra鄄
neous platelets, conicoids and scale鄄like conicoids. Among those types, conicoids and scale鄄like conicoids are exclu鄄
sively found in Salix, while non鄄entire platelets and membraneous platelets in Salix are depicted for the first time. The
microfeatures of leaf hairs of Salix plants under SEM are less diversified than their macrofeatures, with detectable mi鄄
crofeature variations on hair length, density and degree of curve (straight, slightly curved and deeply curved). In con鄄
clusion, our results showed leaf epidermal microfeatures of wax layer types and stomatal apparatus are relatively un鄄
changeable, which are valuable in the discrimination of similar Salix species. The Salix species from colder region
and / or higher elevation usually bear diverse microfeatures, which might be adaptive evolution to colder environments.
Key words: Salix; Leaf epidermis; SEM; Microfeatures; Taxonomical significances
植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 2012, 34 (5): 430 ~ 442
Plant Diversity and Resources摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 DOI: 10. 3724 / SP. J. 1143. 2012. 12026
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基金项目: 国家自然科学基金 (30900085), 云南省自然科学基金 (2010CD109), 中国科学院知识创新工程重要方向项目 “西
南野生生物资源的挖掘与利用冶 (KSCX2鄄EW鄄J鄄24)
通讯作者: Author for correspondence; E鄄mail: yangyp@ mail. kib. ac. cn
收稿日期: 2012-02-27, 2012-07-11 接受发表
作者简介: 王东超 (1985-) 男, 硕士研究生, 主要从事植物分类学与系统学研究。
摇 柳属全世界约有 520 多种, 绝大多数种类分
布于北半球温带地区, 少数分布到南美洲和非洲
的南部, 大洋洲无自然分布 ( Skvortsov, 1968;
方振富等, 1999; 吴征镒等, 2003)。 由于柳属的
花部结构简单 (因此可提供的稳定的分类特征
少, 属下等级的分类很大程度上依赖于并不稳定
的营养器官的特征)、 种内居群间形态变异大、
雌雄花开放和叶长出的时间往往不一致 (因此
难以在同一个植株或个体上看到一个种的所有特
征)、 广泛的自然杂交等原因, 柳属被公认为是
分类困难的植物类群 (Skvortsov, 1968; 陈家辉
等, 2008)。 扫描电子显微镜下的叶表皮微形态
特征, 对于一些根据宏观形态特征难于区分的
种、 属的鉴定具重要价值 (Wilkinson, 1979;
Fahn, 1982; Barthlott等, 1998)。 研究表明植物
的微形态特征是受遗传因子所控制, 比较稳定,
在植物分类学、 系统学上有重要的意义 (Culter,
1979), 因此被广泛应用于植物分类学和系统学
研究。
叶表皮微形态解剖学研究在柳属的分类学和
系统学研究中并不鲜见, 如 Je俳ik和Kubikov佗 (1963)
对 Salix herbacea L. 的研究, Argus (1965) 对长
白柳组 (Retusae) 的 S. herbacea L. 和绿叶柳组
(Glaucae) 的 S. glauca L. 复合群进行的详细研
究; Pataky (1967) 比较了 S. alba L., S. fragilis
L. 以及 S. arbuscula L. 的叶表皮特征; Mashima
(1970) 研究了 48 种柳属植物叶片的气孔形态,
依据副卫细胞的数目描述了 19 种气孔类型; 常
朝阳和于兆英 (1989) 研究了西北地区柳属 52
个种及 6 个变种的叶表皮特征; Chen 等 (2008)
对 29 种柳属植物的气孔类型、 气孔密度等进行
研究。 以上的研究都是基于光学显微镜的叶表皮
微形态解剖学研究, 而扫描电子显微镜下的叶表
皮微形态特征的研究并不多见。 Tomaszewski
(2004) 对 4 种欧洲柳属植物 (S. alba, S. fragi鄄
lis, S. triandra, S. pentandra) 的蜡质层的形态进
行了详细的描述; 陈家辉等 (2008) 对 28 种柳
属植物的电子显微镜扫描下的叶表皮的形态特征
进行了研究。 这些研究表明叶表皮微形态特征对
于柳属的分类学以及系统学, 尤其是一些表型相
似的类群的分类鉴定具有重要的价值。
为进一步探讨扫描电子显微镜下叶表皮微形
态特征的分类学意义, 我们选取了柳属植物中
28 种 (其中大部分种类选自分类较为困难的组)
未进行过叶表皮扫描电子显微镜研究的种为对象
进行微形态特征研究。 柳属植物叶片毛被分为绒
毛、 绢毛、 疏毛等, 在毛被的密度、 颜色、 光泽
等宏观形态上差异较为显著, 但难于进行定性、
定量的描述。 因此我们也进行了叶片毛被的观
察, 以观察这些毛被类型是否存在显著的微形态
差异。 本研究的目的是为分类困难的柳属寻找有
分类价值的微形态特征并为柳属的分类学和系统
学研究积累资料。
1摇 材料和方法
1. 1摇 材料来源
为便于讨论, 我们采用 Skvortsov (1968) 的柳属分
类系统, 而组的划分同时还参考了 《中国植物志》 (方
振富等, 1999) 的柳属系统。 研究材料为涵盖 13 个组的
28 种柳属植物, 共 31 个样品 (表 1)。
1. 2摇 方法
用于扫描电子显微镜观察的叶片为发育完全的成熟
叶片, 取叶片中部的部分用于观察。 样品为野外采集或
取自腊叶标本。 为避免对蜡质层形态的影响, 材料未经
任何处理, 直接取约 1 cm 伊 1 cm大小的方块, 将上表皮
粘于样品台上, 将灰尘吹去后镀膜, 在 KYKY鄄1000B 扫
描电子显微镜下观察照相, 仅观察了下表皮。
1. 3摇 研究术语
扫描电子显微镜下植物的叶表皮微形态特征较为复
杂, 可描述的微形态特征较多 (Wilkinson, 1979; Fahn,
1982; Barthlott等, 1998)。 考虑到柳属植物叶片一般有
较多的蜡质, 因此我们选择了较为稳定且容易观察的 3
个特征: 气孔外拱盖的形态, 气孔形态、 蜡质类型。 所
用术语参考 Wilkinson (1979), Fahn (1982), Barthlott
(1998), Tomaszewski (2004), 陈家辉等 (2008)。 叶表
皮毛被的形态术语参考 Argus (1997)。
2摇 观察结果
对气孔外拱盖内缘、 气孔形态、 蜡质类型以
及叶片毛被进行了观察, 详细观察结果见表 2 和
表 3。
气孔外拱盖内缘摇 气孔外拱盖内缘形态上分
为浅波状和近平滑两类 (表 2), 浅波状 12 种,
2种气孔外拱盖内缘被蜡质覆盖而无法观察 (图
版玉: 9, 12), 其余均为近平滑。 根据气孔外拱
盖内缘角化程度分为角化明显和不明显两类, 前
1345 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王东超等: 28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
者 10种, 其余种类角化不明显或因蜡质覆盖而未
见。 有 2种 (图版玉: 13; 图版域: 26) 气孔内
壁有毛状纹饰, 其余种类的气孔内壁光滑。
气孔形态摇 根据气孔外拱盖是否隆起以及周
围有无领状隆起可分为三大类: 3 种气孔被周围
蜡质层包围, 无任何隆起; 7 种气孔外拱盖隆
起, 周围有围领状隆起; 其余 21 种均为气孔外
拱盖隆起, 周围无围领状隆起 (表 2)。
叶表皮蜡质类型摇 共观察到 7 种蜡质类型:
平滑蜡质层 ( Smooth layer) 5 种; 壳状蜡质层
(Crust) 9种; 痂状蜡质层 (Fissured layer) 7 种;
不完整片状晶体 (Non鄄entire platelets) 1种; 膜片
状晶体 (Membraneous platelets) 1种; 锥型纤维体
(Conicoids) 2种; 鳞片状纤维体 6种 (表 2)。
表 1摇 材料来源
Table 1摇 Materials and sources
类群 Taxon 采集地及海拔Locality and altitude
凭证标本及存放
Voucher specimen and
herbarium
Suben. Salix
S. wilsonii鄄1 紫柳鄄1 (sect. Wilsonianae 紫柳组) 浙江杭州茅家埠, 13 m 王东超 640; KUN
S. wilsonii鄄2 紫柳鄄2 (sect. Wilsonianae 紫柳组) 江苏南京中山植物园, 25 m 王东超 631; KUN
S. wilsonii鄄3 紫柳鄄3 (sect. Wilsonianae 紫柳组) 浙江临安天目山, 325 m 王东超 660; KUN
S. rosthornii 南川柳 (sect. Wilsonianae 紫柳组) 浙江杭州曲院风荷, 12 m 王东超 634; KUN
S. nankingensis 南京柳 (sect. Wilsonianae 紫柳组) 江苏南京中山植物园, 25 m 王东超 637; KUN
S. cavaleriei 云南柳 (sect. Wilsonianae 紫柳组) 云南大理, 1 970 m 陈家辉 526; KUN
S. koreensis 朝鲜柳 (sect. Salix 柳组) 黑龙江小兴安岭植物园, 520 m 王东超 291; KUN
S. pierotii 白皮柳 (sect. Salix 柳组) 黑龙江小兴安岭植物园, 520 m 王东超 314; KUN
Subgen. Chamaetia
S. radinostachya var. pseudophanera 绒毛长穗柳
(sect. Mangnificae 大叶柳组) 云南贡山, 3 200 m 张挺等 11cs2780; KUN
S. delavayana 腹毛柳 (sect. Denticulatae 繁柳组) 云南香格里拉, 3 091 m 张挺等 11cs2864; KUN
S. luctuosa 丝毛柳 (sect. Denticulatae 繁柳组) 云南德钦, 3 377 m 张挺等 11cs2831; KUN
S. floccosa 丛毛矮柳 (sect. Floccosae 青藏矮柳组) 云南丽江玉龙雪山, 3 800 m 王东超 667; KUN
S. crenata 锯齿叶垫柳 (sect. Lindleyanae 青藏垫柳组) 云南丽江玉龙雪山, 3 800 m 刘德团 060; KUN
S. daliensis 大理柳 (sact. Psilotigmatae 裸柱头柳组) 云南贡山, 3 200 m 张挺等 11cs2777; KUN
Subgen. Vetrix
S. taraikensis 谷柳 (sect. Vetrix 黄花柳组) 黑龙江树木标本园, 144 m 王东超 410; KUN
S. taraikensis var. latifolia 宽叶谷柳 (sect. Vetrix 黄花柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 502; KUN
S. hsinganica 兴安柳 (sect. Vetrix 黄花柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 480; KUN
S. raddeana鄄1 大黄柳鄄1 (sect. Vetrix 黄花柳组) 黑龙江伊春小兴安岭, 286 m 王东超 184; KUN
S. raddeana鄄2 大黄柳鄄2 (sect. Vetrix 黄花柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 468; KUN
S. sinica 中国黄花柳 (sect. Vetrix 黄花柳组) 广东肇庆长利镇, 11 m 王东超 662; KUN
S. rorida 粉枝柳 (sect. Daphnella 粉枝柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 500; KUN
S. skvortzovii 司氏柳 (sect. Daphnella 粉枝柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 423; KUN
S. kangensis 江界柳 (sect. Daphnella 粉枝柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 503; KUN
S. siuzevii 卷边柳 (sect. Vimen 蒿柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 441; KUN
S. dasyclados 毛枝柳 (sect. Vimen 蒿柳组) 黑龙江伊春小兴安岭, 286 m 王东超 211; KUN
S. sachalinensis 龙江柳 (sect. Vimen 蒿柳组) 黑龙江小兴安岭植物园, 520 m 王东超 282; KUN
S. viminalis 蒿柳 (sect. Vimen 蒿柳组) 黑龙江阿什河, 260 m 王东超 056; KUN
S. rosmarinifolia 细叶沼柳 (sect. Incubaceae 沼柳组) 黑龙江呼玛大兴安岭, 234 m 王东超 475; KUN
S. hylonoma 川柳 (sect. Sieboldianae 川柳组) 云南德钦, 3 377 m 张挺等 11cs2830; KUN
S. gracilistyla 细柱柳 (sect. Subviminales 细柱柳组) 黑龙江阿什河, 260 m 王东超 082; KUN
S. cheilophila 乌柳 (sect. Cheilophilae 乌柳组) 云南香格里拉, 3 091 m 张挺等 11cs2860; KUN
234摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
3345 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王东超等: 28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
摇 摇 叶片毛被形态摇 在进行观察的 28 种柳属植
物中, 18 种叶背有毛 (表 3)。 根据毛被的疏密
情况划分为三类: 毛被数量不少于 200 根 / mm2,
有 4 种; 毛被数量 50 ~ 200 根 / mm2, 有 6 种;
毛被数量少于 50 根 / mm2, 有 7 种。 丛毛矮柳叶
成熟叶片毛被仅沿中脉分布, 其他部位无毛, 故
单独列出。 毛被数量根据固定面积内纤毛基部的
多少来计算, 仅毛前端部分在观察视野内的不计
算在内。 根据毛被长度也可分为 3 类: 7 种长度
超出观察视野无法准确测量, 我们按所能测得最
长距离 1 000 滋m来估计; 3 种长度在 500 ~ 1 000
滋m之间; 8 种长度在 500 滋m以下。 据毛被的卷
曲情况也可分为三类 (表 3): 伸展, 基本无弯
曲, 近平行排列且朝向一致, 有 9 种; 波状弯曲,
互相之间有交叉, 能看出毛的朝向, 有 6 种; 深
度卷曲, 多缠绕在一起, 无固定朝向, 有 3种。
3摇 讨论
所观察种类中, 除紫柳外, 其它种类的微形
态特征在种内都比较稳定。 据此编制检索表如下:
1. 气孔外拱盖边缘近平滑或被覆盖
摇 2. 气孔外拱盖被蜡质覆盖
摇 摇 3. 表面蜡质层为锥形纤维体 S. taraikensis………………………………………………………………………………
摇 摇 3. 表面蜡质层为鳞片状纤维体 S. raddeana………………………………………………………………………………
摇 2. 气孔外拱盖边缘近平滑
摇 摇 4. 壳状或光滑蜡质层, 表面连续无开裂
摇 摇 摇 5. 光滑蜡质层, 无或有很少的纹饰
摇 摇 摇 摇 6. 气孔外拱盖周围有两条脊状突起
摇 摇 摇 摇 摇 7. 表皮蜡质层较薄, 蜡质层下细胞轮廓清晰 S. luctuosa………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 7. 表皮蜡质层较厚, 细胞轮廓模糊 S. cheilophila………………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 6. 气口外拱盖周围无明显脊状突起
摇 摇 摇 摇 摇 8. 气孔外拱盖内缘角化不明显
表 3摇 扫描电镜下柳属植物叶片毛被的微形态特征
Table 3摇 Leaf epidermal hair microfeatures of Salix under SEM
类群 Taxon 毛密度 /根·mm
-2
Density of hair
毛长度 / 滋m
Length of hair 形态 Shape of hair 图版 Plate
S. kangensis 62 1 000 圆管状, 弯曲 芋: 1
S. viminalis 400 180 扁管状, 伸展 芋: 2
S. sachalinensis 200 1 000 圆管状, 伸展 芋: 3
S. dasyclados 50 1 000 圆管状, 弯曲 芋: 4
S. raddeana鄄1 120 1 000 圆管状, 深度卷曲 芋: 5
S. hsinganica 20 1 000 圆管状, 深度卷曲 芋: 6
S. sinica 84 360 圆管状, 弯曲 芋: 7
S. nankingensis 12 750 圆管状, 伸展 芋: 8
S. gracilistyla 128 280 圆管状, 伸展 芋: 9
S. rosmarinifolia 400 270 圆管状, 伸展 芋: 10
S. floccosa - 5 000 圆管状, 伸展 芋: 11
S. luctuosa 15 650 圆管状, 伸展 芋: 12
S. hylonoma 40 400 扁管状, 弯曲 芋: 13
S. daliensis 312 1 000 圆管状, 伸展 芋: 14
S. radinostachya var. pseudophanera 32 575 圆管状, 弯曲 芋: 15
S. delavayana 100 420 扁管状, 深度卷曲 芋: 16
S. koreensis 72 362 圆管状, 弯曲 芋: 17
S. pierotii 24 320 扁管状, 伸展 芋: 18
434摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
摇 摇 摇 摇 摇 摇 9. 气孔外拱盖扁平 S. rosthornii…………………………………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 摇 9. 气孔外拱盖脊状隆起 S. nankingensis………………………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 8. 气孔外拱盖内缘角化明显
摇 摇 摇 摇 摇 摇 10. 气孔外拱盖呈烟囱状隆起, 蜡质层较薄, 细胞轮廓清晰 S. viminalis……………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 摇 10. 气孔外拱盖仅稍微隆起, 蜡质层较厚, 表面平滑 S. delavayana…………………………………………
摇 摇 摇 5. 壳状蜡质层, 表面有颗粒状突起
摇 摇 摇 摇 11. 气孔外拱盖周围无脊状突起, 内缘角化不明显 S. daliensis……………………………………………………
摇 摇 摇 摇 11. 气孔外拱盖周围有两条明显的脊状突起
摇 摇 摇 摇 摇 12. 气孔外拱盖内缘脊状隆起, 角化明显 S. wilsonii……………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 12. 气孔外拱盖扁平, 角化不明显 S. sinica………………………………………………………………………
摇 摇 4. 痂状蜡质层或具纤维体, 表面多开裂
摇 摇 摇 13. 痂状蜡质层
摇 摇 摇 摇 14. 气孔外拱盖内缘角化不明显, 表面有膜片状晶体 S. radinostachya var. pseudophanera……………………
摇 摇 摇 摇 14. 气孔外拱盖内缘角化明显
摇 摇 摇 摇 摇 15. 气孔外拱盖周围有脊状隆起, 且表面布满碎片状蜡质 S. floccosa…………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 15. 气孔外拱盖周围无脊状隆起, 且表面有很深的沟裂, 可清晰看到层叠结构 S. koreensis………………
摇 摇 摇 13. 表面具有鳞片状纤维体
摇 摇 摇 摇 16. 表面除鳞片状纤维体外, 具不完整片状晶体 S. wilsonii………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 16. 表面全部为鳞片状纤维体, 顶端聚集呈较大片状
摇 摇 摇 摇 摇 17. 气孔外拱盖内缘角化不明显 S. kangensis……………………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 17. 气孔外拱盖内缘角化明显, 顶端聚集为小块状
摇 摇 摇 摇 摇 摇 18. 气孔外拱盖光滑无任何纹饰 S. raddeana…………………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 摇 18. 气孔外拱盖上具颗粒状纹饰 S. dasyclados…………………………………………………………………
1. 气孔外拱盖内缘浅波状
摇 19. 壳状蜡质层, 表面连续, 无开裂
摇 摇 20. 表面光滑, 仅具有少量颗粒状纹饰, 且气孔外拱盖周围有两条脊状突起
摇 摇 摇 21. 气孔外拱盖扁平, 周围的脊状突起不明显 S. rosmarinifolia……………………………………………………
摇 摇 摇 21. 气孔外拱盖隆起, 周围的脊状突起明显 S. skvortzovii……………………………………………………………
摇 摇 20. 表面具有疣状突起纹饰, 气孔外拱盖周围无脊状突起
摇 摇 摇 22. 气孔外拱盖隆起, 边缘角化明显 S. taraikensis var. latifolia……………………………………………………
摇 摇 摇 22. 气孔外拱盖扁平, 且被周围蜡质层所包围 S. hsinganica…………………………………………………………
摇 19. 痂状蜡质层或纤维体, 表面开裂
摇 摇 23. 痂状蜡质层
摇 摇 摇 24. 气孔外拱盖扁平
摇 摇 摇 摇 25. 气孔外拱盖明显, 气孔较大, 约 30 滋m S. cavaleriei…………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 25. 气孔外拱盖不明显, 气孔较小, 约 10 滋m S. rorida……………………………………………………………
摇 摇 摇 24. 气孔外拱盖隆起
摇 摇 摇 摇 26. 气孔外拱盖上有片状蜡质纹饰 S. gracilistyla……………………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 26. 气孔外拱盖上光滑无纹饰
摇 摇 摇 摇 摇 27. 气孔外拱盖周围有一圈脊状突起, 且气孔隆起呈烟囱状 S. sachalinensis…………………………………
摇 摇 摇 摇 摇 27. 气孔外拱盖周围无脊状突起, 气孔外拱盖内壁上具丝毛状纹饰 S. hylonoma……………………………
摇 摇 23. 纤维体
摇 摇 摇 28. 锥形纤维体 S. crenata………………………………………………………………………………………………
摇 摇 摇 28. 鳞片状纤维体
摇 摇 摇 摇 29. 纤维体顶面及气孔外拱盖上具有短棒状纹饰 S. siuzevii………………………………………………………
摇 摇 摇 摇 29. 纤维体顶面上无纹饰, 气孔外拱盖上有层片状晶体纹饰 S. pierotii…………………………………………
5345 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王东超等: 28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
摇 摇 在观察到的 7 种蜡质类型中, 痂状蜡质纹饰
最为常见, 占所观察种数的 30% , 分为两类:
一类以细柱柳 (图版域: 21)、 川柳 (图版域:
26) 为代表, 仅表层蜡质片状开裂, 无向下延
伸的沟状开裂; 另一类以朝鲜柳 (图版域: 33,
34) 为代表, 纵深沟裂明显, 垂直面可见层片
垛堞结构, 近似于具横脊的棒状结构 ( Trans鄄
versely ridged rodlets), 但前者连续而呈沟壑状,
后者独立而呈烟囱状耸起。
锥形纤维体被认为是柳属植物所特有的
(Tomaszewski, 2004), 鳞片状纤维体是锥形纤维
体的变型, 这两种类型界限并不明确, 有的种类
其纤维体顶端既不聚为一点也不形成大块鳞片状
结构, 而是呈较小的鳞片状, 可统称为纤维体
(陈家辉等, 2008)。 纤维体大部分存在于皱纹柳
亚属和黄花柳亚属, 从过去的研究来看, 纤维体
在柳亚属中很少见, 除已报道的爆竹柳 (S. fra鄄
gilis L. )、 白柳 (S. alba L. )、 三蕊柳 (S. trian鄄
dra L. ) ( Tomaszewski, 2004) 外, 我们所观察
的种类中仅在白皮柳和紫柳中发现。 Tomaszews鄄
ki (2004) 认为柳属各类群的原始种类不具有纤
维体的蜡质纹饰。 从我们的研究来看, 纤维体确
实在柳属中比较进化的类群如黄花柳组及垫柳组
中比较常见, 但同时在比较原始的紫柳组中同样
发现纤维体的存在 (图版玉: 16)。 这就说明
Tomazewski对于柳属原始类群中不存在纤维体蜡
质纹饰的结论是不正确的。 但紫柳叶表皮上的纤
维体稀疏, 从形态上看更似未发育完善的纤维
体。 因此, 我们也支持纤维体蜡质是柳属中比较
进化的性状这一观点。
壳状蜡质层和平滑蜡质层区别不甚明显, 前
者表面凹凸不平且有颗粒状或疣状突起, 而后者
没有。 细叶沼柳 (图版域: 22) 表面平滑, 又
有少量颗粒纹饰, 故难以确定其蜡质类型。 从外
观上看, 痂状蜡质层、 纤维体都和壳状蜡质层有
很密切的联系, 根据 Tomaszewski (2004) 提出
的锥形纤维体的发育模式我们推测, 这两种蜡质
类型均由壳状蜡质层发育而来, 但开裂方式不
同。 从其纵深面上来看, 痂状蜡质层的脊平行于
叶面排列, 而纤维体的脊则近于垂直叶面排列。
我们推测可能是叶蜡成分不同造成蜡质层的微晶
体的排列方向不同, 从而形成这两种截然不同的
蜡质纹饰。
另有两种较特别的蜡质纹饰在柳属植物中均
属首次发现: 一为不完整片状晶体 (Non鄄entire
platelets), 该类型在 Grevillea bipinnatifida中有报
道 (Barthlott等, 1998), 我们在紫柳中发现这
种蜡质纹饰 (图版玉: 16); 二为膜片状蜡质晶
体 (Membraneous platelets), 特点是表层蜡质层
呈膜状剥离, 且膜上布满孔洞, 在南京椴 (Tilia
miqueliana Maximowicz) 中有报道 (Barthlott 等,
1998), 我们在绒毛长穗柳中观察到了这种蜡质
纹饰 (图版域: 28, 29)。
气孔器形态如气孔外拱盖扁平还是隆起、 气
孔外拱盖内缘角质化情况以及气孔外拱盖的蜡质
纹饰等都是较稳定的微形态特征 (Wilkinson,
1979; Fahn, 1982)。 在我们所观察的种类中,
有 22 种 (占 70. 9% ) 气孔隆起, 周围无脊状隆
起。 7 种周围有脊状隆起的种类中, 有 4 种为壳
状蜡质层, 1 种为平滑蜡质层, 2 种为痂状蜡质
层。 比较特殊的是在蒿柳组的龙江柳、 蒿柳中发
现的气孔外拱盖隆起呈烟囱状的气孔器, 明显高
于蒿柳组其他种类, 因此可以作为一个较好的鉴
别特征。 值得一提的是, 川柳 (图版域: 26) 的
气孔外拱盖内壁有明显的丝毛状纹饰, 在其它种
类特别是与川柳采于相似生境的种类中并未观察
到, 也未见相关的文献报道。
Argus (1997) 对柳属子房表皮毛进行扫描
电子显微镜观察后发现两种类型: 一为扁平丝带
状 (Flat and ribbon鄄like), 为新世界柳属植物特
有; 另一种为管状或扁管状, 为旧世界柳属植物
特有。 我们对 18 种叶背有毛的旧世界柳属植物
的叶表皮进行观察后发现, 没有一种为扁平丝带
状毛, 全部为管状或扁管状毛, 支持 Argus 的结
论。 柳属植物的叶片毛被的宏观形态的描述有绒
毛、 绢毛、 疏毛等, 在毛被的密度、 颜色、 光泽
等宏观形态上差异较为显著, 但在扫描电子显微
镜下并未发现其微观形有显著差异, 均为光滑圆
管状, 表面无纹饰, 而区别在于毛的疏密、 长短
和卷曲情况。 叶片毛被为绒毛的种类, 如大黄柳
(图版芋: 5)、 中国黄花柳 (图版芋: 7), 在电
子显微镜下表现为深度卷曲, 长度大于 1 000
滋m, 密度小于 120 根 / mm2; 为绢毛的种类, 如
蒿柳 (图版芋: 2)、 细柱柳 (图版芋: 9), 则
634摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
表现为伸展、 无卷曲, 长度小于 500 滋m, 密度
大于 200 根 / mm2; 而疏毛的种类, 如南京柳
(图版芋: 8)、 白皮柳 (图版芋: 18), 其叶背
毛伸展无卷曲, 长度在 300 ~ 800 滋m之间, 毛密
度小于 30 根 / mm2。 总的来说, 叶片毛被的形态
不如气孔形态和蜡质纹饰的形态丰富。
扫描电子显微镜下的叶表皮微形态特征是很
好的分类性状, 对柳属组内表型相似的种类的区
分有较好的作用 (陈家辉等, 2008)。 根据我们
的观察结果, 以柳属中分类最为困难的一些组:
粉枝柳组、 蒿柳组、 黄花柳组和紫柳组为例进行
讨论。
粉枝柳组: 本组我国有 4 种, 我们选取了分
布于东北的粉枝柳、 司氏柳和江界柳进行观察。
这 3 种柳主要依据小枝是否有白粉以及叶背是否
有毛来进行鉴别, 但白粉和叶片毛被都易脱落,
给分类造成很大困难。 在扫描电子显微镜下这 3
种柳属植物的微形态特征区别明显: 司氏柳为光
滑壳状蜡质层, 并有少量颗粒状纹饰, 气孔外拱
盖隆起, 气孔周围脊状隆起; 龙江柳为痂状蜡质
层, 并有短棒状纹饰, 气孔外拱盖隆起, 周围无
脊状隆起; 粉枝柳也为痂状蜡质层, 但气孔器与
周围蜡质层完全愈合齐平, 气孔外拱盖扁平。
蒿柳组: 本组我国有 8 种, 我们选择了表型
相似、 难以区分的 4 种进行了观察, 其中龙江柳
和毛枝柳表型尤为相似, 两者的主要区别在于毛
枝柳叶片最宽处在中部以上, 而龙江柳在中部以
下 (周以良等, 1992)。 在扫描电子显微镜下两
者的叶片微形态特征区别明显, 龙江柳的蜡质纹
饰为痂状蜡质层, 并有片状纹饰, 而毛枝柳为鳞
片状纤维体; 龙江柳的气孔外拱盖隆起呈烟囱
状, 而毛枝柳气孔外拱盖仅稍微突起。 因此, 根
据叶表皮微形态特征可以很好的对这些表型极为
相似的种类进行区分。
黄花柳组: 黄花柳组在中国有 14 个种, 我
们选择了 6 种进行观察。 该组的种类叶型多变,
叶缘锯齿类型包括全缘、 疏齿、 锯齿、 波状缘
等, 甚至在同一个种的同一枝条上叶都有多种类
型, 给分类鉴定造成了较大的困难, 特别是大黄
柳和兴安柳, 其区别仅在于叶型的大小和叶背网
状脉是否明显 (周以良等, 1992)。 从扫描电子
显微镜观察结果来看, 大黄柳蜡质纹饰为锥形纤
维体, 气孔外拱盖隆起, 内缘角化明显; 而兴安
柳则为表面有疣状突起的壳状蜡质层, 气孔陷于
蜡质层内, 看不到外拱盖等结构。 两者微形态特
征区别非常明显。 我们对采自两个不同地点
(小兴安岭地区以及大兴安岭地区) 的大黄柳的
材料进行了观察, 两者在电镜下的微形态特征稍
有不同。 采自小兴安岭的大黄柳表现为顶端聚为
小片状的鳞片状纤维体, 气孔外拱盖平滑, 无任
何纹饰, 周围无脊状突起 (图版玉: 8); 采自
大兴安岭的则表现为顶端聚为大片状的鳞片状纤
维体, 部分部位愈合近似痂状蜡质层 (图版玉:
9), 其气孔外拱盖上布满蜡质纹饰, 周围有脊
状突起。 由此可见, 这两个不同地点的大黄柳叶
表皮微形态特征基本上相同, 但后者蜡质层发育
更好, 我们推测可能是为适应大兴安岭地区更寒
冷的气候环境。
紫柳组: 紫柳组多数种类分布于中国东部地
区, 我们选取了 4 种进行观察, 其中紫柳与南京
柳、 南川柳难以区分。 南京柳叶较小, 基部楔
形; 南川柳叶型较大, 基部平截; 而紫柳的叶型
变化较大, 前两种叶型在紫柳中均有发现。 三种
唯一区别在于紫柳叶背苍白, 而另两种叶背绿
色。 但我们发现, 紫柳在生长过程中 (如在同
一植株上, 有的叶片叶被苍白色, 而有的却为绿
色) 或压制标本时叶背苍白色会褪去而成绿色,
因而这几个种难以区分。 但在电镜下紫柳与另两
种区别明显: 南川柳和南京柳蜡质层平滑, 没有
纹饰, 而紫柳的蜡质纹饰则较为多样。
我们观察了采自 3 个不同地点的紫柳, 发现
了 3 种类型的壳状蜡质层。 第一种表面光滑无开
裂 (图版玉: 15); 第二种壳状蜡质层, 表面具
颗粒状纹饰 (图版玉: 17); 第 3 种壳状蜡质
层, 蜡质纹饰丰富, 且有少量发育不完善的锥状
纤维体 (图版玉: 16)。 这 3 个紫柳居群的蜡质
纹饰存在一个由多到少的梯度变化, 依次为紫柳
-2>紫柳-3>紫柳-1, 三居群生境相似, 主要差
别在于海拔和纬度。 采自南京 (图版玉: 16)
(北纬 32毅02忆48. 96义, 海拔 25 m) 和浙江天目山
(图版玉: 17) (北纬 30毅18忆49. 18义, 海拔 325 m)
的材料蜡质纹饰较多, 而采自杭州的材料 (图
版玉: 15) (纬度 30毅14忆26. 18义, 海拔 13 m) 几
乎没有蜡质纹饰。 因此我们推测蜡质纹饰的多少
7345 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王东超等: 28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
可能和海拔及纬度有关, 而后者的影响可能更大
一些, 这需要深入的研究进行验证。 紫柳的这 3
个居群在叶面色泽、 被毛情况等方面也有差别,
因此我们认为紫柳可能是包含多种变异类型的复
合群, 而其分类地位需综合其它学科的证据进行
深入研究。
综上所述, 可以发现扫描电子显微镜下叶表
皮微形态特征对于柳属分类困难的一些组内表面
相似的种类有很好的区分作用, 但进行组间的区
分则作用有限, 一些特征并不仅限于某个组而是
在多个组中均有发现: 如鳞片状纤维体, 同时存
在于黄花柳组、 紫柳组、 柳组、 蒿柳组 4 个组,
而痂状蜡质层则存在于粉枝柳组、 蒿柳组、 紫柳
组等 7 个组; 气孔外拱盖内缘角化程度以及纹饰
情况等特征在多个组中均有分布。 因此我们能够
根据叶表皮微形态特征编制种水平上的检索表,
而无法编制组水平的检索表。
我们的研究还发现, 分布于寒温带和高海拔
地区的柳属种类, 多数具有较厚的痂状蜡质层或
纤维体, 而分布在温带地区的种类蜡质层多光滑
且较薄。 另外寒温带的种类叶表皮特征比较丰富,
有的具高耸呈烟囱状的气孔器 (图版玉: 5); 有
的气孔周围有围领状结构 (图版玉: 12); 有的
气孔器与周围蜡质层完全愈合, 仅留很小的开口
(图版玉: 1); 有的气孔完全被蜡质覆盖 (图版
玉: 10)。 而产于中国东部温带地区的种类, 其
气孔多开口较大, 气孔器表面多光滑, 无加厚纹
饰。 采自南亚热带的广东的中国黄花柳其气孔器
虽然也有加厚纹饰 (图版玉: 11), 但该种原产
华北、 西北等地, 在广东为人工引种, 表明叶表
皮微形态特征是受遗传因子控制的、 较为稳定的
特征。 因此我们推测, 柳属气孔器微形态特征的
多样性可能是植物对环境长期适应的结果, 寒温
带和高海拔地区柳属种类气孔器微形态特征的多
样性可能是对寒冷气候的适应性进化。
致谢摇 中国科学院大陆碰撞与隆升重点实验室提供本实
验研究的各项设备和条件。
也参摇 考摇 文摇 献页
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图摇 版摇 说摇 明
图版玉: 叶下表皮扫描电镜图片, 示蜡质纹饰及气孔摇 1. 粉枝
柳; 2. 司氏柳; 3. 江界柳; 4. 蒿柳; 5. 龙江柳; 6. 卷边柳;
7. 毛枝柳; 8. 大黄柳鄄1; 9 ~ 10. 大黄柳鄄2; 11. 兴安柳; 12.
谷柳; 13. 宽叶谷柳; 14. 中国黄花柳; 15. 紫柳鄄1; 16. 紫柳鄄
2; 17. 紫柳鄄3; 18. 南川柳
图版域: 叶下表皮扫描电镜图片, 示蜡质纹饰及气孔摇 19. 南
京柳; 20. 滇大叶柳柳; 21. 细柱柳; 22. 细叶沼柳; 23. 锯齿
叶垫柳; 24. 丛毛矮柳; 25. 丝毛柳; 26. 川柳; 27. 大理柳;
28 ~ 29. 绒毛长穗柳; 30 ~ 31. 腹毛柳; 32. 乌柳; 33 ~ 34. 朝
鲜柳; 35. 白皮柳; 36. 白皮柳
图版芋: 叶下表皮扫描电镜图片, 示表皮毛摇 1. 江界柳; 2. 蒿
柳; 3. 龙江柳; 4. 毛枝柳; 5. 大黄柳; 6. 兴安柳; 7. 中国黄
花柳; 8. 南京柳; 9. 细柱柳; 10. 细叶沼柳; 11. 丛毛矮柳;
12. 丝毛柳; 13. 川柳; 14. 大理柳; 15. 绒毛长穗柳; 16. 腹
毛柳; 17. 朝鲜柳; 18. 白皮柳
Explanation of Plates
Plate I: Scanning electron micrographs of abaxial leaf surfaces, show鄄
ing the wax layer and stomatal apparatus摇 1. S. rorida; 2. S. skvortzo鄄
vii; 3. S. kangensis; 4. S. viminalis; 5. S. sachalinensis; 6. S. siuze鄄
vii; 7. S. dasyclados; 8. S. raddeana鄄1; 9-10. S. raddeana鄄2; 11.
S. hsinganica; 12. S. taraikensis; 13. S. taraikensis var. latifolia;
14. S. sinica; 15. S. wilsonii鄄1; 16. S. wilsonii鄄2; 17. S. wilsonii鄄3;
18. S. rosthornii
Plate 域: Scanning electron micrographs of abaxial leaf surfaces,
showing the wax layer and stomatal apparatus摇 19. S. nankingensis;
20. S. cavaleriei; 21. S. gracilistyla; 22. S. rosmarinifolia; 23. S.
crenata; 24. S. floccosa; 25. S. luctuosa; 26. S. hylonoma; 27. S.
daliensis; 28-29. S. radinostachya var. pseudophanera; 30-31. S.
delavayana; 32. S. cheilophila; 33 - 34. S. koreensis; 35 - 36. S.
pierotii
Plate 芋: Scanning electron micrographs of abaxial leaf surfaces,
showing the epidermic hairs摇 1. S. kangensis; 2. S. viminalis; 3. S.
sachalinensis; 4. S. dasyclados; 5. S. raddeana; 6. S. hsinganica;
7. S. sinica; 8. S. nankingensis; 9. S. gracilistyla; 10. S. rosmarini鄄
folia; 11. S. floccosa; 12. S. luctuosa; 13. S. hylonoma; 14. S.
daliensis; 15. S. radinostachya var. pseudophanera; 16. S. delavay鄄
ana; 17. S. koreensis; 18. S. pierotii
9345 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王东超等: 28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
摇 王东超等: 图版玉摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 WANG Dong鄄Chao et al. : Plate 玉
044摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
摇 王东超等: 图版域摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 WANG Dong鄄Chao et al. : Plate 域
1445 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王东超等: 28 种柳属植物的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
摇 王东超等: 图版芋摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 WANG Dong鄄Chao et al. : Plate 芋
244摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷