全 文 ：广 西 植 物 Guihaia 31(4)：485— 489 2011年 7 月
DOI：10．3969／j．issn．1000—3142．2011．04．O13
影响喜旱莲子草
形式的环境
性别可塑性表现
因子的研究
邓汝芳，刘文平 ，刘 卫
(中国科学院 华南植物园。广州 510650)
摘 要：亚稳定可塑性会显著影响植物个体的适合度和个体对环境的反应模式 ，因此，探讨其起因和维持机
制成为非常重要的科学问题。喜旱莲子草性别特征表现为亚稳定可塑性而其它表型特征为常规的可塑性。
通过正交控制实验，量化喜旱莲子草 的表型特征在不同环境条件下的可塑性表现。结果表明：(1)决定喜旱莲
子草性别可塑性和其他大多数可塑性的环境因素相同 ；(2)在不同环境条件下 ，喜旱莲子草个体性别大多表现
为完全心皮化或雌雄 同花 ，在二者之间的多种中间形态不足总个体数 的 1 。由实验结果可以推断出，喜旱
莲子草的性别亚稳定可塑性有两个亚稳态，亚稳定可塑性特征的产生 由喜旱莲子草内部因素决定 。
关键词 ：喜旱莲子草 ；亚稳定可塑性 ；心皮化；正交实验
中图分类号：Q948．11 文献标识码 ：A 文章编号：1000—3142(2011)04—0485—05
Research 0n the environmental factors regulating
the phenotypic states 0f gender plasticity
in Alternanthera p Zo JP．0
DENG Ru-Fang，LIU W en-Ping，LIU Wrei
(South China Botanical Garden，Chinese Academy of Sciences，Guangzhou 510650，China)
Abstract：Metastability plasticity could significantly afect the fitness and response model of individual plant to envi—
ronment．Therefore，it is important tO explore the inducement and operating mechanism of metastability plasticity．
Alternanthera philoxeroides shows metastahle plasticity on gender trait，but stable plasticity on other phenotypic var—
iations．In this study，orthogonal experiments were conducted to quantify the plasticity of phenotypic traits on A．phi—
loxeroides，under various control conditions．The result showed that：(1)environmental factors that determine the
gender plasticity are also the primary factors for many other plastic traits；(2)under diferent control environment，
monoclinous and completely pistillate genets are the majority of experimental plants，while incomplete pistillody indi—
viduals are less than 1．0 of the tota1．Through the results，we can make the conclusions that，A．philoxeroides has
two metastable states for gender trangeneration plasticity，and this metastability plasticity is intrinsicaly caused by in—
dividual plant．
Key words：Alternanthera philoxeroides；metastable plasticity；pistillody；orthogonal experiments
随着对可塑性研究的深入 ，越来越多的证据显
示许多可塑性性状具有不同程度的表型稳定性，其
中最典型 的就是 目前生态学和进化生物学极为关注
的表观遗传行 为——传代可塑性 ；表型可塑性所表
收稿 日期 ：2011-03 01 修 回 日期 ：2011-06—01
基金项目：国家重点基础研究“973”发展计划；国家自然科学基金 (30530160)[Supported bythe NationalKey Basic Research“973”Program of China
(20O9CB1192O4)；the National Natural Science Foundation of China(30530160)]
作者简介：邓汝芳(1985一)，女，硕士研究生，主要从事繁殖生态学研究，(E-mail)dengrufang@scbg．ac．cn。
通讯作者(Author for c0rresp0ndence，E—mail：liuwei@scib．ac．cn)
486 广 西 植 物 31卷
现出的一定范围的稳定性可被称为表型可塑性的亚
稳定性(Molinier等 ，2006；Carrol等 ，2007)。在单
个可塑性特征水平 ，表型的亚稳定性会 ：(1)使具体
的表型特征在应对环境的变化时表现出不敏感和反
应延迟的现象，这严重降低了其生态适合度；(2)亚
稳定的可塑性既可表现为表型的延续性又可表现出
表型的回复性 ，这两种不 同的反应模式将会带来两
个截然不同的生态学结果——定型化(canalization)
和可塑性。在整个有机体水平 ，一个新 的选择环境
会引起一系列的表型性状的综合可塑性，从而导致
个体性状表现出镶嵌式 的特征(Reznick& Gha—
lambor，2005)。至今为止 ，在这种不 同性状呈可塑
性斑块分布的植物体上 ，亚稳定可塑性 的产生和维
持机制是 一 个重 要但 又极 少 被 了解 的研 究领 域
(Ghalambor& Diggle，2007)。在这个研究领域 ，有
两个科学问题亟待解答 ：(1)调控亚稳定可塑性特征
表现形式的环境因素有无特殊性 ，以及亚稳定可塑
性特征是如何应对环境变化 的?(2)在 自然群体中
具有亚稳定可塑性特征常表现出一系列的连续表型
变化，不同表型的频率是多少?我们选择喜旱莲子
草的雄蕊心皮化特征为研究对象，尝试对这两个 问
题做出回答。
雄蕊心皮化是植物以直按进化方式由雌雄同花
向雌雄异花进化的途径之一(Mitchel等，2005)，且
植物性别亚稳定可塑性被认为是某些物种起源的基
础(Iltis，1983；Mural等，2002)。雄 蕊心皮化 特征
便于识别以及其在进化上有重要作用，使其成为研
究亚稳定可塑性的理想对象。喜旱莲子草是具克隆
性的多年生人侵植物，起源于南美，20世纪 3O年代
进入中国，目前 已侵入许多 国家 (Geng等，2007)。
喜旱莲子草具有可逆性的雄蕊心皮化现象。其原始
结构的两性 花结构为 5雄 蕊，1心皮，而心皮化 的
花 ，雄蕊消失，具有 6心皮 ，分两轮排列 ，其心皮化可
通过无性繁殖在多个世代里稳定传递(陈倬 ，1964)。
在许多栖息地中，偶尔会出现个别雄蕊不完全心皮
化的中间态个体 ，在其心皮化的花朵中，雄蕊不同程
度变为不可育的雌蕊(陈倬 ，1964)。因此，喜旱莲子
草的心皮化现象表现 出连续变化 、亚稳定性 和可塑
性等典型的亚稳定可塑性特征(陈倬 ，1964；Suzuki
& Nijhout，2006)。喜旱莲子草同时具有其它显著
的表型可塑性特征，例如，植物在水生条件下有更大
的叶、更长的节间距、更长更粗的茎、更大的茎髓腔和
更高的茎根比(Geng等 ，2007)。我们 以正交控制实
验来量化其多种表型可塑性变化特征，通过比较亚稳
定可塑性特征与一般可塑性特征在不同环境压力下
的表现有何异同，来尝试 回答上面所提出的两个科学
问题 。
1 材料和研究方法
1．1研究 材料
研究所用的试验材料采集自中国科学院华南植
物园内湿地，在喜旱莲子草花期内选择健康开花的
克隆植株，依据其花结构分辨实验植株的性别，标记
好性别并测量其它表型性状(见 1．4数据搜集与分
析)后用于随后 的正交控制实验 。具体材料的处理
见正交实验设计部分 。
1．2试验地点
中国科学院华南植物园的野外试验地，位于广
州市区的东北部。气候上属南亚热带季风气候区，
地处低纬，地表接受太阳辐射量较多 ，同时受季风的
影响，夏季海洋暖气流形成高温、高湿、多雨的气候；
冬季北方大陆冷风形成低温、干燥、少雨的气候。年
降雨量 1 623．6～1 899．8 mm，年 日照时数 1 820
l 960 h，年日照百分率为41 ～44 。土壤以红壤
为主。
1．3正交试验
在野外 ，大多数喜旱莲子草群体 同时具有心皮
化个体和雌雄同花个体，仅有少数单一性别群体。
比较显示 ，两种单一性别群体的分布没有地域上的
差别 ，同一地区雄蕊心皮化 的种群一般生长在含有
厚的湿润的有机质 的土壤中，而雌雄 同花种群一般
生长在含有较多沙石但不缺乏水分的土质中。依据
喜旱莲子草不 同性别个体野外分布规律 ，和参照已
有的关于性单态群体和性二态群体的双模态反应以
及喜旱莲子草的表型可塑性 的研究 (Vaughton等 ，
2005；Pan等，2006)，我们选择了土壤肥力 、土壤湿
度 、光强和植株密度 4个参量，来研究环境和喜旱莲
子草性别表型可塑性的关系。每一个环境因素被划
分成三个水平 ，以对应野外情况下全雌株生境 、雌雄
同花植株生境、两种植株共存 的中性生境等三种不
同类型的生境。为了比较喜旱莲子草性别亚稳定可
塑性与其它可塑性特征在环境压力下表现的差异 ，
分别用完全 心皮化植株 和雌雄 同花植 株进行 两个
L。(3 )的正 交试 验 。 ’
正交试验在华南植物园的生态实验温室中进
4期 邓汝芳等：影响喜早莲子草性别可塑性表现形式的环境因子的研究 487
行。心皮化植株和雌雄 同花植株在野外环境下随机
收集得来 ，其茎被洗干净并切成带有一个节 的 6～8
cm 的茎段 ，克隆片段在 12月初种植在 54个 1．2 m
×2 m的长方形水泥池中，水泥池高 1 m，下面铺有
0．6 m 的基质 ，每个池里的基质组成按实 验设计来
确定 。土壤含水量为水深。水生环境池在池底铺有
防水塑料 ，土壤含水 量通过土壤水分测定仪测定 调
节。光照强度用 LI一6400测定 。新的基株在次年 2
月由节部位长出，于 6月采收并测量包括性别 特征
在内的 12个表型参数 。
表 1 正交试验 4因素 3水平参数设计表
Table 1 Levels and factors of orthogonal experiments
因素 Factors
水平 — —
Level土壤含水量 土壤肥力 植株密度 光强
Soil moisture Soil fertility Plant density Light intensity
A．添加 Hoagland培养液的泥 (100 g／m )；B．泥 ；C．泥 ：沙 一1
：3。1．土壤配制好后需进行 c，N，P，K等 元素 的可溶 和速效 成分
的分析 ，并加以调整 3个重复。
1．4数据搜集与分析
参照已有的关于性单态群体和性二态群体的双
模态反应的研究 ，我们确定 了基于生物量和叶面积、
克隆生长相关的特征、克隆形态相关 的特征等三组
变量的 12个性状：性别(G)、平均叶面积 (LA；主茎
上的第 5到第 9节上的叶片；用叶面积仪测)、叶型
指数(LSI；叶最宽处／叶长)、茎髓 腔直 径(SPC)、节
问距(LN)、主茎长(LMS)、分枝数／主茎长 (NB)、分
株产量 (RY)、储存根直径(DR)、储存根长 (LR)、生
物量(BM)、根生 物量／地 上 生物 量 (RF)(Dorken
等，2003；Leigh等 2006)。
在 6月份采收时 ，把所有的植株分成地下(根)、
地上(茎 和叶)和生殖器 官 (花和花序 部分)3个 部
分 ，测其形态特征，然后 70℃烘 48 h，并用电子天平
称重精确到 0．1 mg。个体性别通过判别其花器官
的心皮化程度来确定 ，完全心皮化的个体定为 1，雌
雄 同花个体定 为 0，其它不同程度 心皮化个体性别
用公式 (1)计算 ：G一(fi～1)／(．厂 十m 一1) ⋯ (1)
G代表个体性别 ，厂 为花 内心皮数 ，m 为花 内
雄蕊数 。
数据分析 ，使用的统计软件为 SPSS 16．0；并用
ANOVA检验处理因子对定量特征 的影 响；用成对
数据 T检验 比较两组正交实验 (完全心皮化植株 和
雌雄同花植株为材料 的两个正交实验)中性别特征
的实验结果 ，以验证母体性别特征对无性后代 的影
响。为了方差齐性 的需要 ，后期处理数据过程 中，对
数据进行 了变形 。
2 结果与分析
正交试验中，喜旱莲子草的心皮化为全株水平 ，
即其表现为类似雌全异株的特征。对不同心皮化程
度个体在每种处理中 占所有个体 的比例进行统计 ，
结果显示 ：虽然喜旱莲子草有 多种雄蕊不完全心皮
化的中间态 ，但完全心皮化个体 和雌雄 同花个体的
总和 占绝对 多数，在本 实验 中仅 富 营养，高 密度 ，
4O 土壤持水度 ，4O 光强条件下出现 1株 中间态
个体(<1 )，即喜旱莲子草的性别亚稳定可塑性有
心皮化和雌雄同花两个亚稳态存在 。
正交综合试验结果见表 2。通过将每行实验结
果带人正交试验设计表 中，并用方差分析判断所研
究 的 4种因素对该表型特征影 响程度 的相对大小 。
结果显示，土壤肥力 厂一2，r一9．725，P
是影响许多其 它可 塑性特 征 的主要环境 因素 (表
3)。因此 ，影响心皮化特征的环境 因素和影响其他
可塑性特征 的因素相 比，并没有独特性。另一方面，
成对数据 T检验比较两个正交组合实验(完全心皮
化植株和雌雄同花植 株为材料 的两个正交实验)中
性别特征的实验结果显示 ：两个组合实验间存在显
著不同(df一8，t一8．384，P<0．05)，即母体 的性别
特征对实验材料的性别有显著的影响。
3 讨论
喜旱莲子草能在水陆两种生境下生存并进行无
性繁殖 。在陆生条件下 ，其地上根状茎和叶片在冬
季会 由于霜冻冻死 ，喜旱莲子草在第二年 的春季以
厚的肉质根再生。在水生条件下，水下部分可以越
冬存活并 在第二 年 的 3、4月份 重新 萌发 (Xu等，
2003)。本研究中喜旱莲子草经过冬季的休眠，在第
二年重新发育成新一代 的克隆植株 ，并在不 同的实
验条件下产生显著不 同的表型。但分子标记分析显
示在 中国喜旱莲子草群体具有群体间和群体内的高
度遗传一致性(Ye等 ，2003)。
488 广 西 植 物 31卷
虽然喜旱莲子草的性别可塑性有多种 中间过渡
类型存在(陈倬 ，1964)，但本研究表明，喜旱莲子草
在 自然表型上主要表现出两个显著类型——雌雄 同
花状态和完全雌化状态 。另外 ，克隆母体的性别特
征对实验材料的性别有显著 的影响，从而使其性别
特征表现出双稳态的现象 。双稳态现象在表观遗传
学的研究 中被 多次报道 (Molinier等 ，2006；Johan—
nes等 ，2009)，并且与在其它物种上对可塑性心皮
化现象研究所得的结论一致(Murai等，2002)。值
得关注的是喜旱莲子草性别可塑性所表现的双稳态
现象与植物性别进化的方向相一致——从雌雄同花
的性单态向雌雄异株的性二态进化 ，特别是正交试
验结果表明，影响其性别表型的主要环境因子为土
壤营养和土壤水分，这与许多在性二态产生和维持
机制的研究结果 中所观察到的 自然条件相一致
(Dorken ＆ Barrett，2003；Vaughton ＆ Kamsey，
2005)。这些都暗示了心皮化现象在性系统进化上
可能的重要性 。同时在我们的正交试验 中对比性别
可塑性和其他表型可塑性特征对环境的响应可以看
出：作用于性别转换和其它可塑性的环境因素并无
特殊性，环境只决定喜旱莲子草的性别转换可塑性
中性别表现形式，而心皮化可塑性现象是由植物特
表 2 雌化个体为实验材料的正交试验中喜早莲子草特征的平均值
Table 2 Mean values of Alternanthera philoxeroides phenotypic traits from orthogonal experiment
光强 Light intensity
土壤肥力 Soil fertility
密度 Plant density
土壤含水量
Soil moisture
3O．6 3．2
52．8 28．51
30 34．02
1O0．5 89．54
12．3Z
4
4．64
48
18．63 104．8 2．1
1 69．2 37．7
4．67 47．6 3．77
69 40 365．27
殊的内部因素造成。
现有的对心皮化现象 的分子生物学研 究表 明，
心皮化与染色体某些区域的染色质机构异质化有关
(Iltis，1983；Olimpieri& Mazzucato，2008)。例如，
木瓜的心皮化是 由于其 Y染色体上雄性 区域的特
异性造成 (Zhang等 ，2008；)。异质小麦的心皮化可
塑性 与 其 杂 交 所 致 核 质 互 作 有 关 (Murai等 ，
2002；)。类似于异质小麦的杂交来源，在中国的喜
旱莲子草是异源六倍体 ，与其起源地 的杂合基 因型
相近(蔡华等2009)。因此，杂交所造成的基因组结构
的不稳定性可能是生物物种进化的重要原因之一，同
时也可 能是 引起 表 观遗 传变 异 的 重要 原 因之 一
(Finnegan，2O02)。结合正交实验结果可以推测：喜旱
莲子草雄蕊心皮化的亚稳定性可塑性可能与其杂交
来源所导致的基因组压力有关，但具体原因还需进一
步分子生物学工作，如对相关基因的甲基化和序列特
征的研究。
喜旱莲子草的性别可塑性 和亚稳态特征，在亚
* * I
如
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弘 卯
蛾L
4期 邓汝芳等：影响喜旱莲子草性别可塑性表现形式的环境因子的研究 489
稳定可塑性 中具有很强 的代表性(陈倬 ，1964)。因
此 ，对其进行研究将为我们 了解亚稳定 可塑性 的维
持机制做出重要 贡献 。本研究 中正交实验显示 ，土
壤营养和水分条件是影响喜旱莲子草性别的重要因
素，这与其野外纯心皮化种群一般生长在含有厚的
湿润的有机质的土壤 中，而纯雌雄同花种群一般生
长在含有较多沙石土质 中的结论一致。这表明 ，两
个性别系统与栖息地类型有关的生态因子维持了它
们在各 自区域的稳定性 ，同时 ，性系统的亚稳定性可
以使它们在短期 的或轻微的环境 波动下保持稳定 ，
从而有利于在野外维持喜旱莲子草 的表型分 化(性
别分离)，并且为遗传同化提供时间，这一维持机制
成功地解 释 了 墨西哥 粟 的 进化 过 程 (West—Eber—
hard，2005；Suzuki＆ Nijhout，2006)。相信未来通
过在两个亚稳态各 自的优势 环境之 间进行 交互移
栽 ，并长期观察喜旱莲子草性别亚稳定 可塑性 的变
化规律 ，将为解释亚稳定可塑性在进化中的意义提
供更加重要 的依据。
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