全 文 ：28卷 06 期
Vol.28 , No.06
草 业 科 学
PRA TACULT URAL SCIENCE
1207-1213
06/2011
低磷胁迫下豆科植物有机酸分泌研究进展
赵文杰 ,张丽静 ,畅 倩 ,张聪颖 ,熊忠宽
(兰州大学草地农业科技学院农业部草地农业生态系统学重点实验室 ,甘肃兰州 730020)
摘要:豆科植物在低磷条件下能产生大量有机酸 , 从而促进根际酸化 , 提高土壤中磷的有效性。本研究综述了豆
科植物在低磷条件下有机酸分泌时间 、种类和水平;比较了不同有机酸对磷活化的效率 , 多元酸效率高于一元酸;
阐述了有机酸在豆科植物根际酸化过程中发挥作用 ,指出有机酸分泌不是根际酸化的单一诱因;低磷下豆科植物
有机酸的合成主要在根系进行 ,其合成和分泌与碳代谢密切相关。最后 ,对豆科植物有机酸代谢研究方向进行了
展望 。
关键词:豆科植物;低磷;有机酸
中图分类号:Q945.78 文献标识码:A 文章编号:1001-0629(2011)06-1207-07
＊ 土壤缺磷是制约作物 、牧草生产的主要因素之
一[ 1-2] 。全世界 13.9 亿 hm2 耕地中约有 43%缺
磷[ 3] ,我国 1.07亿 hm2 农田中大约有 2/3 严重缺
磷 ,尤其是黄淮海地区 ,严重缺磷的土地占总耕地面
积的 67%[ 4] 。实际生产中 ,一般采用施磷肥来提高
植物对磷的吸收 ,我国自 20世纪 50年代开始施用
磷肥 , 到 90 年代已累计施用磷肥 7 880 万 t
(P2O 5)[ 5] 。据预测 ,世界磷肥资源在 2050 年将被
耗尽[ 2] 。磷肥当季利用率大多在 15%左右[ 6] 。植
物主要吸收 HPO 4 2-和 H2 PO 4 - ,而 PO 4 3-不易被
吸收[ 7] 。由于土壤中钙 、铁 、铝及土壤黏粒大量存
在 ,通过吸附固定 、沉淀或微生物吸收作用很快地将
有效磷转化为 Ca2-P 、Ca8-P 、Al-P 、Fe-P 等难溶性
磷[ 8] 。在一年只施一次磷肥的情况下 ,结合我国平
均复种指数为 1.5 , 40年间大约有 6 100万 t P2O 5
积累在土壤中[ 6] 。而这部分难溶性磷仅有一小部分
(<1%)可被植物直接利用[ 4] 。
提高磷有效性最有效的途径 ,就是培育耐低磷
及磷高效利用品种[ 5] 。在低磷条件下 ,植物主要通
过还原和络合反应提高土壤中难溶性磷的生物有效
性 ,有机酸的分泌也能活化土壤中的难溶性磷[ 9] ,从
而促进植物对磷的吸收。研究发现[ 10] ,磷匮乏会引
起一些植物根中有机酸阴离子浓度的增加 ,表明有
机酸阴离子的分泌可能在磷活化中发挥重要作用 。
豆科植物本身可以固氮 ,还能在磷匮乏时产生
大量有机酸 ,促进植物对磷的吸收 ,极大地改变了
根-土界面物理 、化学和生物学性状 ,从而使土壤中
的氮 、磷得到合理的分配和利用。目前有机酸在豆
科植物中的研究较多 ,但主要集中在豆类作物 ,如豇
豆(Vigna unguiculata)[ 11] 、大豆(Glycine max)、木
豆(Cajanus cajan)[ 12] 、绿豆(V.radiata)[ 11] ;豆科
饲料 ,如白羽扇豆(Lupinus albus)[ 13] 、苜蓿(Medi-
cago sativa)[ 14] 等。本研究将磷匮乏时豆科植物有
机酸在植物体内的转运 、分泌水平及种类等作一概
述 ,以期为豆科植物在磷高效利用农业生产中的应
用提供一定依据。
1 磷匮乏时豆科植物分泌有机酸的时间 、水
平及种类
不同生长时期豆科植物有机酸组成和含量存在
一定差异。供磷条件下 ,随着豆科植物生长 ,根分泌
物中有机酸释放量呈现增加趋势 ,而且有机酸释放
量的高峰期一般出现在营养生长期 ,与植物代谢高
峰期吻合 ,这时植物体内有机酸代谢旺盛 ,通过根系
释放出的有机酸的量也会增多[ 15] 。缺磷会导致一
些有机酸的释放量高峰期改变 ,但分泌高峰期一般
均出现在胁迫进行的第 15-25 天[ 15-16] 。申建波
等[ 1 5] 对大豆在缺磷条件下的研究表明 ,苹果酸和顺
丁烯二酸释放的高峰在低磷条件下会提前 ,而柠檬
＊收稿日期:2011-04-18 接受日期:2011-04-23基金项目:国家重点研究发展计划“ 973”(2007CB108903);国家自然科学基金(30800801);中央高校基本科研业务费专项资金(lzujb ky-2010-3);兰州大学国家大学生创新性实验计划(091073013)作者简介:赵文杰(1987-),女 ,甘肃民勤人 ,在读硕士生 ,研究方向为草地营养生物学。
E-m ail:zhaow enjie0424@126.com通信作者:张丽静 E-m ail:li jingzhang@lz u.edu.cn
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酸的释放高峰推迟。可能低磷主要影响有机酸的代
谢过程 ,特别是三羧酸循环。
同种豆科植物在磷匮乏时分泌有机酸种类大致
相同 ,但分泌量不同 。大豆根系在供磷时 ,主要分泌
草酸 、酒石酸 、柠檬酸 ,这 3 种酸的分泌占测得的 6
种有机酸总量的 69%,乳酸 、乙酸 、苹果酸等的分泌
量很少[ 15 , 17] ;低磷条件下 ,大豆根系向外界分泌的
主要有机酸是苹果酸 、柠檬酸 、反丁烯二酸[ 15 , 18] ,而
低磷条件下大豆根系向外界分泌的乙酸减少 。田中
民等[ 16] 研究表明 ,正常供磷时 ,白羽扇豆非排根区
根尖组织分泌苹果酸 、丙二酸 、柠檬酸和乙酸 ,并有
极少量的富马酸;排根组织分泌柠檬酸和苹果酸 ,但
缺磷后 ,非排根区根尖组织分泌苹果酸 、丙二酸和柠
檬酸的含量增加 ,而乙酸含量明显减少;排根组织分
泌的柠檬酸显著高于正常供磷时 ,而苹果酸的分泌
量变化不大。张振海[ 18] 、沈宏和严小龙[ 19]分别对不
同基因型的大豆和菜豆(Phaseolus vulgaris)在低
磷条件下根系分泌物中的有机酸的测定表明 ,分泌
的种类相同 ,但是耐低磷基因型的有机酸分泌量明
显高于低磷敏感基因型品种。所以 ,豆科植物有机
酸的分泌与基因型有关 ,但是不存在种类的差异。
不同豆科植物在缺磷条件下分泌的有机酸种类
不相同。大豆根系向外界分泌的主要有机酸是苹果
酸 、柠檬酸 、反丁烯二酸[ 15 , 18] ,苜蓿分泌柠檬酸 、苹
果酸和琥珀酸[ 14] ,白羽扇豆大量分泌柠檬酸[ 16] 。木
豆缺磷时大量分泌番石榴酸 、苹果酸和草酸[ 10 , 15] 。
2 有机酸活化磷的能力
有机酸能与 Fe3+ 、Al3+ 、Ca2+等离子较强地螯
合 ,通过与难溶性磷中的磷酸根离子进行阴离子交
换或竞争吸附 ,使难溶性磷从 Fe-P 、Al-P 和Ca-P 及
其他磷库中释放或者置换出来 ,从而提高植物对磷
的吸收 、利用能力。在以 Ca-P 为主的石灰性土壤
中 ,在缺磷条件下植物诱导分泌的有机酸不仅可以
活化土壤中的 Ca2-P 和 Ca8-P , 而且也可以活化有
效性很低的 Fe-P 、Al-P 和 Ca10-P 等[ 20] 。在缺磷胁
迫下 ,白羽扇豆分泌柠檬酸 ,木豆分泌番石榴酸和甲
氧节基酒石酸鳌合铁[ 12] 都可以与磷形成复合物而
扩散至根表 ,而后 H 2PO 4 -被根系吸收 ,复合物同时
分解[ 20] 。木豆 、白羽扇豆 、菜豆等作物的根系分泌
的柠檬酸 、番石榴酸等 ,也可以增加根际土壤中可溶
性磷含量 ,促进植物对难溶性磷的吸收[ 21] 。
Bloan等[ 22] 对苹果酸 、柠檬酸等 7 种有机酸的
研究表明活化土壤无机磷能力的大小顺序为:柠檬
酸>草酸>酒石酸>苹果酸>乙酸 、琥珀酸 、乳酸。
有机酸活化土壤磷能力的大小顺序为:三元羧酸>
二元羧酸>一元羧酸。
3 磷匮乏时豆科植物分泌有机酸对根际酸
化的影响
低磷胁迫下豆科植物根系分泌大量的有机酸 ,
如柠檬酸 、草酸 、苹果酸等 ,鲜根的分泌量一般在
2.4 ～ 7.4 μmol/g ,促使根际周围 pH 值下降 ,土壤
的磷素活化而释放[ 23-24] 。白羽扇豆形成的排根能使
根际周围的 pH 值由 7.5降至 4.8[ 25] 。细胞内高羧
酸盐浓度和分泌率[ 24 , 26-27] ,使胞质中三羧基的柠檬
酸比单一羧基的在根域中引起酸化程度高 。螯合物
可与柠檬酸作用 ,因此 ,柠檬酸在胞液中过多的积累
可能也会干预根组织胞液中 Ca2+和 Mg2+的稳态 ,
促进乙醇脱氢酶的活性[ 28] ,从而引起 pH 值的变
化 。豆科植物在生物固氮过程中 ,根系也可以释放
H
+[ 29-30] ,导致根际酸化 ,提高磷的利用[ 31-32] 。Lan-
glade[ 33]研究也表明 ,有机酸在成熟排根组织中的积
累及其和质子从胞液向根际的分泌过程 ,不仅诱导
新陈代谢和根际 pH 值的变化 ,而且还充当着酸化
解毒和防止过量柠檬酸在液泡积累的作用 。无氧条
件下乳酸在根尖积累也同样如此[ 26] 。
缺磷条件下 ,白羽扇豆排根向外分泌有机酸一
方面与有机酸合成有关[ 24] ,另一方面 ,可能是增加
了柠檬酸阴离子的跨膜传递 ,而在这个传递过程中 ,
柠檬酸阴离子和质子是一个协同转运过程[ 34] 。有
机酸合成之后 ,从植物根组织向介质中的分泌是有
选择性的 、逆电化学梯度 、耗能的主动分泌过程 ,同
时也受到质膜 H +-A TP 酶活性的调节[ 16] 。
因此 ,有机酸的分泌是影响根际 pH 值变化的
原因之一 , 但根系吸收阴阳离子不平衡而导致根系
H +和 HCO 3 -净释放量的不同是引起根际 pH 值变
化的最主要原因[ 35] 。根际 pH 值变化并不仅仅是
有机酸过量分泌的结果 。
4 磷匮乏诱导有机酸在植物体内合成及分
泌
在十字花科油菜(Brassica napus)、拟南芥
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(Arabidopsis thal iana)[ 36-37] ,茄科烟草(Nicot iana
tabacum)[ 38] 、番茄(Lycopersicon esculentum)[ 39] 及
禾本科玉米(Zea mays)[ 40] 中的研究表明 ,有机酸合
成是在叶片中进行 ,随后再转运到根系向外分泌的 。
但在白羽扇豆中的研究发现有机酸主要在根系中合
成[ 16] 。白羽扇豆缺磷后 ,木质部伤流液中的苹果酸
和柠檬酸含量显著高于对照。而韧皮部汁液中只存
在极少量的苹果酸 , 而没有柠檬酸 。并且发现白羽
扇豆在缺磷条件下磷的新陈代谢能力 ,取决于茎中
的羧化物向排根的渗透强度 ,这是羧化物在根中合
成的先决条件[ 33] 。菜豆在正常供磷和低磷条件下
叶片中的有机酸含量都显著高于根系[ 19] ,但笔者未
对其根系分泌有机酸是在叶片中合成转运到根系还
是直接在根系中合成这一问题进行研究 。
磷匮乏会引起根的一些生物学性状 ,例如干质
量 、数量 、根长 、根表面积 、根分枝数 、根毛的数量和
长度等会发生变化[ 20] 。白羽扇豆低磷条件下 , 5 ～ 6
周时间侧根的根尖就出现了 2 ～ 3 cm 白色的排根 。
在位于离根尖 4 ～ 7 cm的地方则出现浅棕色成熟的
排根 。侧根新长出的须根最后可以达到的长度约为
5 mm , 接近于侧根基部衰老的排根的颜色则变成
灰褐色[ 33] 。白羽扇豆缺磷后 ,植株形成排根数量明
显增加 ,非排根区根尖组织 、排根组织和排根区根尖
组织在低磷条件下分泌的有机酸种类基本相同 ,仅
仅分泌量存在差异[ 16] ,一般排根分泌的有机酸数量
可以达到根尖分泌的 10倍[ 41] 。有机酸的释放部位
也存在差异 ,柠檬酸的积累主要在成熟和衰老的排
根中 ,然而苹果酸的积累在根组织 、非类蛋白根和新
排根中[ 33] 。柠檬酸在根组织中积累 ,但是老根中只
检测到很少的柠檬酸 ,而且在低的质膜渗透性下羧
酸常以阴离子的形式存在 。这表明在磷缺乏后有机
酸在成熟排根中的分泌并不是单一的过程 ,有可能
损伤了质膜的完整性[ 42] ,也有可能在质膜中存在一
个特定的运输通道[ 43] , 还有可能受质子通道的调
节 ,并伴随着质子的释放 ,以便维持根际的离子平
衡[ 28] 。当白羽扇豆根系磷缺乏 1.5 h时 ,阴离子通
道的拮抗物使柠檬酸的分泌降低了 51%[ 28 , 44] 。
5 磷匮乏诱导有机酸代谢与碳代谢
有机酸是碳代谢的中间产物 ,据报道 ,光合作用
固定碳的 25%～ 26%可以通过根系分泌作用进入
根际[ 45] 。Lipton 等[ 14] 研究发现苜蓿缺磷时 ,苜蓿
根系分泌物中的柠檬酸显著增加 ,可达到正常供磷
的 1.82倍 ,其他的有机酸分泌量较少 ,仅占光合产
物的 0.3%。白羽扇豆在缺磷时大量分泌柠檬酸 ,
占光合产物的 11%～ 23%[ 46] 。
磷匮乏引起有机酸的分泌是一个比较复杂的过
程 。在正常供磷条件下细胞中磷选择性地分布在细
胞质和液泡中 ,额外的磷储藏在液泡以维持细胞质
中磷的稳态[ 47-48] 。磷匮乏同时会对植物的光合 、糖
酵解和呼吸产生作用[ 49] ,从而对有机酸的分泌有直
接和间接的影响 。缺磷条件下 ,当液泡中有效磷被
用完时 ,就会因胞质中磷的匮乏而对光合作用产生
影响[ 50-51] 。Fredeen等[ 52] 研究表明 ,低磷限制抑制
了大豆地上部分的生长 ,而对其地下部分的生长抑
制不显著。低磷条件下大豆生长减慢主要是由单个
叶子叶表面展开速率降低了 85%而引起的 ,光饱和
点和 CO 2 饱和点分别降低了 55%和 45%。尽管磷
缺乏会限制碳同化 ,降低叶绿体中己糖-Pi 的输
出 ,导致其向淀粉转化 ,蔗糖通过韧皮部转移到根中
增加[ 50-51] 。大豆叶片中也观察到过蔗糖合成增加的
现象[ 49] 。蔗糖从韧皮部中的卸载可以为根提供碳
源 ,可能是为了植物生长或者是有机酸分泌 ,或者是
促进蔗糖转化酶和合成酶的合成等[ 53] 。用14 CO 2 标
记白羽扇豆茎试验的结果表明[ 54] ,在磷缺乏时 ,茎
到根的碳转运是通过根组织中蔗糖向有机酸的一系
列转化来实现的。
大豆根系中蔗糖含量在缺磷的条件下高于磷充
足的条件下[ 50] 。白羽扇豆中有机酸的积累 ,同样也
减少呼吸 , 并且伴随着细胞内可溶性磷的增
加[ 2 8 , 55] 。缺磷时呼吸链诱导 TCA 循环中柠檬酸的
回补反应受到抑制 ,阻止产生过量的相似物来竞
争[ 5 4] 。磷缺乏时菜豆根中的呼吸过程中的细胞色
素传递的能力也减弱 ,但是 NADH/NAD的比率反
而增加呼吸中氰化物的抗性[ 56] 。
6 低磷诱导合成有机酸相关的酶
有机酸在植物体内的合成途径为:CO2 ※蔗
糖 葡萄糖※丙酮酸※草酰乙酸※有机酸 。低磷条
件下白羽扇豆根尖[ 57] 、幼嫩和成熟排根中蔗糖合成
酶增加 ,蔗糖的水解作用增强[ 54 , 58] 。目前对蔗糖酶
活性的研究表明 ,蔗糖很有可能是“库” ,也有可能是
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一个信号[ 59] 。而且 ,有机酸的分泌也与其呈现相同
的模式 。因此 , 有机酸的分泌似乎是 “库”引起
的[ 58] 。
磷酸葡萄糖异构酶 、果糖激酶均属于糖酵解过
程中的关键酶 ,负责丙酮酸的生物合成。它们活性
增强 ,对促进磷库中的磷得到有效的利用 ,有机酸合
成的底物增加 ,无机磷酸盐的消耗和利用都有重要
的作用。低磷条件下白羽扇豆幼嫩和成熟排根中的
这两个酶的活力都明显增强[ 57 , 60-61] 。
低磷条件下 , 磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶
(pho shoenolpy ruvate carboxylase , PEPC)受到普遍
关注[ 56 , 62-63] 。在 PEPC 酶的作用下 ,丙酮酸与磷酸
烯醇式丙酮酸(PEP)形成草酰乙酸 ,进入三羧酸循
环 ,之后被苹果酸脱氢酶还原为苹果酸 ,最后在柠檬
酸合酶的作用下形成柠檬酸[ 64] 。 Johnson 等[ 57] 研
究发现 ,白羽扇豆根尖 PEPC 活性的增强使柠檬酸
分泌不可逆地增加。因此 ,豆科植物在低磷条件下
分泌的柠檬酸 、苹果酸较多。同时 ,缺磷或者低磷使
苹果酸脱氢酶 、柠檬酸合成酶活性增强 ,而电子传
递 、耗氧量等三羧酸循环过程则可能受到抑制 ,但也
不排除其他有机酸的积累导致的根分泌有机酸的增
加[ 65] 。
在 C4 和 CAM 植物 ,PEPC 是植物体固定 CO 2
的关键酶 ,可与 CO 2 直接反应生成草酰乙酸 ,从而
参与有机酸的合成 。但豆科植物属于 C3 植物 ,
PEPC 酶与蔗糖磷酸合成酶(sucrose pho sphate
synthase , SPS)竞争从而介导光合固定的碳向 TCA
循环中间产物池的流向。光合碳分配是由 SPS 和
PEPC 的相对活力所决定的 ,即 SPS/PEPC 比值越
小越有利于碳流向有机酸的合成。C3 植物中 ,非光
合作用固定的 CO 2 通过PEPC(<30%)也可以合成
羧化物[ 54 , 66] , 可作为碳流失的一个补偿。因此 ,
Johnson 等[ 57] 和 Neumann等[ 24]认为根中与非光合
性CO 2 固定有关的PEPC活性明显增加 , 仅能是有
机酸的分泌增加 ,与光合作用无关 。
低磷条件下有机酸的合成过程中 ,成熟和衰老
的排根中柠檬酸的积累 ,不仅使 PEPC 酶活性增加 ,
并且胞液中 TCA 循环中的顺乌头酸酶的活性减
少[ 28] 。缺磷条件下 ,白羽扇豆的 PEPC 酶和苹果酸
脱氢酶活力增加[ 57 , 67] 。同时鹰嘴豆(Cicer ariet i-
num)根系中 ,PEPC 增加的同时也伴随着顺乌头酸
酶(ACO)活力下降 ,从而引起柠檬酸的显著性增
加[ 6 5] 。因此 ,缺磷诱导植物根组织中一些有机酸代
谢产生变化 ,使其生物合成增加或降解减少 ,最终引
起有机酸分泌的增加。
7 展望
植物有机酸分泌对改善土壤中磷的利用有积极
的作用 ,目前国内外对豆科植物在低磷条件下根系
分泌有机酸做了很多的研究 ,也得到了一些成果 ,但
是国内对磷匮乏时有机酸的分泌的研究起步较晚 ,
因此在以下方面的工作还存在不足。一是豆科植物
在磷匮乏时有机酸分泌和合成的机理还不太统一 ,
在体内的转运机理也没有形成系统;二是目前对豆
科植物的研究都仅限于室内 ,一般都采用沙培和水
培 ,浇灌营养液的方法 ,室外由于受各方面的条件限
制较多 ,因此研究较少;三是豆科植物在低磷条件下
有机酸的分泌对根瘤菌是否有影响 ,鲜有研究;四是
对植物根系分泌的有机酸研究很少注重区别根的部
位 ,例如豆科植物的根系 、根尖 、排根 ,这 3个部位分
泌的有机酸量和种类可能不同 ,而直接测定根系会
产生稀释作用;五是对豆科植物的种类的研究都较
少 ,是否其他的豆科植物会存在有机酸分泌的差异。
六是对豆科植物有机酸分泌有关的分子生物学和遗
传学研究较少。因此 ,针对上述方面对豆科植物有
机酸分泌进行更进一步研究很有必要 。
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The research progress of organic acids metabolism in leguminous
plant under phosphorus deficiency
ZHAO Wen-jie , ZHANG Li-jing , CHANG Qian ,
ZHANG Cong-y ing , XIONG Zhong-kuan
(Colleg e of Pasto ral Agriculture Science and Technolog y , Lanzhou Univ ersity;
Key Labo rator y o f G ra ssland and Ag ro-Ecosy stems , Ministry of Ag riculture , Gansu Lanzhou 730020 , China
Abstract:Under phosphorus deficiency , large amounts of org anic acids w ere secreted by leguminous plants
to promo te phosphorus efficiency in the soil.This paper summarized the time course , levels and types of
the o rganic acid in the secretion process.The eff iciency of different org anic acid in pho spho rus activ ation
w as also compared.It is pointed out that o rganic acid secretion induced , but w as no t the only inducer , rhi-
zosphe re acidification.The o rganic acids w ere mainly synthesized in root sy stem , and thei r synthesis had a
tight relationship wi th carbon metabolism.Finally , the research direction of o rganic me tabolism in future
w as discussed.
Key words:leguminous plant;pho spho rus def iciency;org anic acids
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