全 文 ：细胞生物学杂志 Chinese Journal of Cell Biology 2007, 29: 508-512 http: //www.cjcb.org
与世界接轨, 用宝尔超纯水系统 Tel: 021-64040161 www.baolor.com
收稿日期: 2006-10-25　　接受日期: 2007-04-12
韩国农村振兴厅(RDA)资助项目(No.200618)
*通讯作者。Tel: 0571-86971121, E-mail: dpguo@zju.edu.cn
葱属蔬菜植物风味前体物质的合成途径及调节机制
许　真　严永哲1　卢　钢　金千焕1　郭得平*
(浙江大学农业与生物技术学院园艺系, 杭州310029; 1韩国农村振兴厅暖地农业研究所园艺部, 济州 690-150)
摘要　　葱属蔬菜植物风味前体物质S-烃基半胱氨酸亚砜是一类非蛋白含硫氨基酸(蒜氨酸
类物质), 在蒜氨酸酶的作用下形成独特的刺激性风味成分。现对风味前体物质的种类、功能、组
织和亚细胞定位以及合成途径及合成过程的调控等方面的研究进展给予概述。
关键词　　风味前体物质; 葱属植物; S-烃基半胱氨酸亚砜
洋葱、大蒜等葱属蔬菜植物独特的辛辣气味来
源于一类性质稳定、无味的风味前体蒜氨酸(alliin)
类物质(S-烃基半胱氨酸亚砜)(cysteine sulphoxide,
CSOs)。CSOs在植物受到损伤后与蒜氨酸酶(alliinase)
等酶类反应, 生成易挥发、具有刺激性气味的含硫
化合物——风味物质[大蒜素(allicin)等]。有关风味
物质的种类及功能的国内外研究报道较多, 但对于
CSOs的报道很少, 本文就CSOs的研究进展概况作一
系统介绍。
1 风味前体物质的种类及风味化合物对植
物本身的功能
1.1 种类
葱属蔬菜植物的CSOs无气味, 难挥发, 目前研
究较多的主要有四种(表1)。S-烯丙基-L-半胱氨酸
亚砜(ACSO)是最早发现的大蒜的主要风味物质, 之后
相继发现了S-甲基-半胱氨酸亚砜(MCSO), S-丙基-
半胱氨酸亚砜(PCSO)和S-1-丙烯基-L-半胱氨酸亚
砜(PeCSO)。
除葱属植物外的其他生物 (如一些热带植物、
真菌等)也存在含量较低的CSOs, 如: S-乙基-半胱
氨酸亚砜、S-丁基半胱氨酸亚砜, S-甲巯甲基半胱氨
酸亚砜, S-苄基半胱氨酸亚砜等。它们在蒜氨酸酶的
作用下也可释放出风味物质。
植物受到损伤时, CSOs与蒜氨酸酶反应, 生成
丙酮酸盐、氨和含硫化合物, 后者进一步降解生成
有气味、易挥发的风味物质。CSOs不同, 形成的
风味也有区别。如MCSO降解后发出洋葱或甘蓝的
味道, ACSO生成独特的大蒜气味。洋葱的催泪效果
过去认为是丙基硫氧化物所致, 然而, 最近发现是蒜
氨酸酶催化PeCSO后, 在催泪因子合成酶的作用下
产生[2]。
g谷氨酰肽(gGPs)类物质是形成CSOs的中间产
物, 主要由谷胱甘肽衍生而来,也作为N或S的库源。
1.2 风味化合物的功能
风味化合物在葱属蔬菜植物中的作用一直是一个
诱人的研究课题。不参与蛋白质合成的半胱氨酸和
谷胱甘肽衍生物占葱属蔬菜植物干重的1%~5%[3], 是
葱属植物体内的主要物质之一。其作用主要有两个
方面: 一是防止害虫侵食植株, 特别是对越冬鳞茎; 二
是用于N、C、S的贮藏和运输。有关风味化合物
的抗菌作用可参见文献[4,5]。CSOs在抗病性中的作
用目前的报道较少。洋葱鳞茎中的干物质和糖分含
量与耐贮性的关系较大。不同品种的干物质和糖分
含量不同, 干物质低者可小于10%, 高者可达12%以
上, 一般干物质高其含糖量相应也高。干物质和含
糖高的品种, 腐烂率低, 贮藏效果良好。总的来看,
气味较淡的洋葱的耐贮性较差, 可能与其干物质含量
相对较低有关。
然而, 葱属蔬菜植物的特殊挥发性气味对于一些
昆虫和病原菌又具有一定的引诱作用。严重影响洋
葱、大蒜生长的真菌性病害——白腐病的结核菌孢
子萌发强烈依赖挥发性风味物质。同样, 韭菜的韭
蛆和洋葱的葱蝇都受它们各自宿主植物特有气味的
吸引[6]。
激发子可诱发植物产生防御物质, 但激发子或信
号分子(如水杨酸)却抑制洋葱愈伤组织形成CSOs[7],
这与风味物质参与植物防御反应的预期相反。
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2 葱属蔬菜植物风味前体物质的合成途径
2.1 合成途径
以 gGPs作为中间物质的CSOs合成途径可能有两
种[4]。一是谷胱甘肽中的半胱氨酸被烃基化, 然后经
过一系列步骤, 形成CSOs。此过程同时伴随谷胱甘
肽的降解[8]。另一途径是,谷胱甘肽不参与反应, 而是
直接把半胱氨酸烃基化或O-乙酰丝氨酸硫烷化, 然后
氧化生成S-烃基半胱氨酸, 最后合成CSOs (图1) [3,9]。
目前对两种不同合成途径中的少数合成酶进行了详
细研究, 也阐明了相应的生物学功能, 但两种合成途
径在不同组织和发育阶段中所起的作用仍不清楚。
2.2 合成过程中的相关物质
2.2.1 gGPs在风味前体物质合成过程中的作用 通
过放射性示踪研究[35S]-硫酸盐在葱属蔬菜植物组织
中的变化, 发现硫元素最先整合到谷胱甘肽, 然后是
gGPs, 最后是CSOs, 说明 gGPs是CSOs合成的中间
物质[3]。示踪15 min后, 35S在谷胱甘肽、g谷氨酰
氨半胱氨酸、g谷氨酰氨烯丙基半胱氨酸亚砜、甲
基谷胱甘肽、S-2-羧丙基谷胱甘肽及一些未知化合
物中出现。6h后, 在CSOs中出现。示踪试验7天
后, 洋葱叶片中MCSO含量没有变化, 而PeCSO含
量增加了8倍, PCSO增加了5倍。35S标记的S-2-
图 1　风味前体物质S-烃基-半胱氨酸亚砜的两种可能合成途径[3,9]
表1　葱属植物的主要风味前体物质[1]
名称 缩写 结构式 存在植物
S-烯丙基-L-半胱氨酸亚砜(蒜氨酸) ACSO CH2=CH-CH2-R 大蒜
S-甲基-半胱氨酸亚砜 MCSO CH3-R 葱属、芸薹属
S-丙基-半胱氨酸亚砜 PCSO CH3-CH-CH2-R 洋葱
S-1-丙烯基-L-半胱氨酸亚砜(异蒜氨酸) PeCSO CH3-CH=CH-R 洋葱
　 O NH2
　　表1 中 R=-S-CH2-CH-COOH。
-­
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羧丙基谷胱甘肽可以在洋葱和大蒜中出现, 而在观赏
植物Allium siculum中不存在, 说明S-2-羧丙基谷胱
甘肽是CSOs中烯丙基、丙烯基、丙基等基团形成
的中间产物[3](图2)。完整植株与离体植株中CSOs的
合成途径可能不同, 完整植株的35S标记物大部分出现
在CSOs中, 在CSOs之前几乎不在 gGPs中出现[8]。
上述研究初步阐明了 gGPs与CSOs合成的关系, 但
在某些具体方面仍需进一步研究, 如: 该合成过程在
不同组织、不同生长阶段是否相同, 合成过程中烃
基类物质的来源等。
2.2.2 半胱氨酸与风味前体物质的关系 半胱氨
酸是葱属蔬菜植物合成CSOs的底物。葱属蔬菜植
物中含有高水平的半胱氨酸, 可能是由于其调节半胱
氨酸合成的机制不同于其他植物。半胱氨酸合成是
在丝氨酸乙酰转移酶(SAT)和半胱氨酸合成酶依次催
化下完成的, 该过程把无机硫元素整合到有机硫化物
中, 同时伴随碳和氮的同化。经SAT催化后, O-乙
酰基添加到丝氨酸中, 生成O-乙酰丝氨酸的氨基丙
烯酸盐化合物, 其在半胱氨酸合酶(CS)的作用下与硫
化物反应, 生成S-烃基半胱氨酸[10]。
半胱氨酸合酶有很广泛的作用底物, 它属于b取
代基丙氨酸合成酶家族。当它与合适的底物结合时,
就会合成S-甲基(烯丙基或羧甲基等)半胱氨酸, 其合
成速率是半胱氨酸合成速率的1%~72%[7]。
2.2.3 烃基的形成与来源 烃基类物质是CSOs合
成中不可缺少的基团。半胱氨酸与甲基丙烯酸反应,
生成S-2-羧基丙烯半胱氨酸, 为ACSO、PeCSO和
PCSO的合成提供了烃基基团。CSOs的所有烃基侧
链(甲基除外)都来自于S-2-羧丙基类物质, 这类物质
经脱羧和还原反应, 生成各种烃基(图2)。
在洋葱中, S-2-羧丙基半胱氨酸能迅速转变成
PeCSO。此步骤涉及S-2-氧化脱羧过程。在脱羧
图2　烃基合成途径[3]
过程中, 3-酮 S-2-羧丙基半胱氨酸衍生物并非中间
产物。S参与CSOs的形成并最后氧化为硫氧化物
需要酶的催化。在半胱氨酸合酶的作用下, 通过合
成反应把S添加到O-乙酰丝氨酸形成半胱氨酸, 而
且形成的半胱氨酸可进一步烃基化。S-烃基半胱氨
酸氧化后会形成相应的硫氧化物[11]。
14C-丝氨酸和14C-半胱氨酸饲喂洋葱叶子可全
部参与PeCSO和MCSO的合成。半胱氨酸能促进
PeCSO的快速合成, 说明半胱氨酸可能是PeCSO的
直接来源。向洋葱的根部添加丝氨酸、2-丙烯硫醇
或乙硫醇, 可产生洋葱自身并不合成的ACSO和S-乙
基CSO[12]。因此, CSOs的合成受多种因素影响。
S-烃基半胱氨酸经氧化可生成相应的亚砜类物
质。洋葱叶组织中的S-甲基半胱氨酸、S-乙基半
胱氨酸、S-丙基半胱氨酸、S-丙烯基半胱氨酸等
都可被氧化成亚砜类物质。有趣的是, 洋葱鳞茎及
大葱组织中, 还可把S-烯丙基半胱氨酸转化成ACSO,
这可能与参与氧化的酶的立体专一性有关[11], 因为洋
葱本身并不合成ACSO。
细胞中缬氨酸脂肪侧链的断裂是形成甲基丙烯
酸盐的基础。反应的中间产物甲基丙烯酰-CoA可
与游离的硫醇反应[13]。该反应受来自于半胱氨酸或
谷胱甘肽的硫醇含量水平的调节。
烯丙基的另一个可能来源是植物次生代谢产物葡
萄糖硫苷[14]。尽管其中的详细步骤有待进一步明确,
但其在葱属植物CSOs合成中的作用已引起注意。
2.2.4 参与风味前体物质代谢的酶 目前对参与
葱属蔬菜植物CSOs合成的部分酶的功能还不大清
楚。这里主要介绍转肽酶、转移酶和C-S裂解酶
(蒜氨酸酶)。
gGPs是烃基半胱氨酸亚砜的合成前体物质[3], 其
合成过程中需要转肽酶把甘氨酰基和g谷氨酰胺残基
从烃基亚砜中去除。g谷氨酰胺转肽酶催化 g谷氨酰
胺基团从 gGPs转移到其他多肽或氨基酸中。g谷氨
酰胺转肽酶的活性在pH≥8.0时快速增高。该酶的
Km在以谷氨酰胺衍生物为底物时为0.4~2.0 mmol/L,
谷胱甘肽为底物时为5 mmol/L。其作用底物有: g谷
氨酰胺甲基半胱氨酸、g 谷氨酰胺丙烯基半胱氨
酸、2-羧基谷胱甘肽、g谷氨酰胺丙烯基半胱氨酸
亚砜。
谷胱甘肽-S-转移酶位于植物胞液和微体中, 它
能从液泡转移到细胞质和细胞核, 该酶特性的差异与
其在细胞内存在区间有关[15]。当植物生长、细胞分
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裂和衰老时, 此类酶的表达显著不同。此酶与其他
酶一起与谷胱甘肽结合可增加自身水溶性, 发挥去毒
作用。
在蒜氨酸酶作用下, CSOs经裂解后形成风味物
质。蒜氨酸酶一般由约包含2 200个核苷酸的mRNA
翻译而成。大蒜的蒜氨酸酶含448个氨基酸, 洋葱
的蒜氨酸酶含445个氨基酸[16]。蒜氨酸酶有三个结
构域: 中心和C末端含有C-S裂解酶和转氨酶的典型
折叠结构, 中心区域含5磷酸吡哆醛活性位点; N末
端有不同于其他C-S裂解酶和转氨酶的类似EGF区
域, 利于半胱氨酸残基之间形成二硫化物。
3 风味前体物质合成的组织和亚细胞定位
谷胱甘肽存在于洋葱鳞茎表皮细胞的叶绿体和
细胞质中, 而 gGPs和CSOs仅存在于细胞质中, g谷
氨酰胺半胱氨酸则位于叶绿体中[3]。参与CSOs合成
的一些酶类也有不同的分布, 如负责谷胱甘肽合成的
g谷氨酰胺半胱氨酸合成酶存在于叶绿体, 而g谷氨
酰胺转肽酶则存在于细胞质, 极少部分分布于过氧化
体中。
洋葱的贮藏器官形成于膨大的叶基部, 大蒜的贮
藏器官是由膨大的侧芽形成。洋葱的蒜氨酸酶存在
于细胞液泡[7], CSOs分布在细胞质。与洋葱不同, 大
蒜的蒜氨酸酶存在于特定类型的细胞中。蒜瓣含有
高度液泡化的有导管束分布的薄壁细胞。把新鲜的
蒜瓣切片置于蓝色光下, 叶鞘细胞束会发出强烈的黄绿
色荧光, 而其他类型的细胞却没有, 这种荧光现象是由
蒜氨酸酶中的5, -磷酸-吡哆醛盐所产生[17]。因此, 大
蒜的蒜氨酸酶存在于叶鞘细胞的液泡中。
洋葱鳞茎形成期CSOs从叶片上部向基部运
输。在鳞茎形成之前, 叶上部含有大量三种CSOs
(PeCSO、MCSO和PCSO)(PeCSO是洋葱主要的
CSOs), 但当鳞茎形成后, PeCSO和MCSO含量降低
了约90%, 只有PCSO继续保持高水平。随着鳞茎
的逐渐成熟, 外部衰老鳞片CSOs含量降低, 而内部
鳞片的PCSO含量会增加。0~0.5 ℃下贮藏6个月,
CSOs在内部鳞片和鳞茎顶部及底部含量增加并高于
外层鳞片[18]。
4 风味前体物质合成的调控
4.1 组织培养过程中的合成
CSOs的合成并不局限于特定的组织或细胞中,
但未分化细胞中合成次生代谢产物的量远远低于完
整植株, 通过改变生长条件可显著增加次生代谢产物
的合成。
不同葱属植物在组织培养过程中合成CSOs的途
径不同: 未分化、无色的洋葱愈伤组织中CSOs含量
不及鳞茎的10%, 并且几乎都是MCSO, 而PeCSO的
合成非常少。未分化的大蒜愈伤组织含有少量的
ACSO和PCSO。细香葱愈伤组织中存在微量的
PCSO和PeCSO。当愈伤组织在光条件下再分化形
成绿芽或根后, 就恢复合成全部CSOs的能力[3]。
组织培养过程中, 外加S-烃基供体或中间物质
能促进CSOs的合成。当大蒜愈伤组织分化芽时, 能
合成很少量的MCSO、ACSO, 并含有痕量的S-烯
丙基半胱氨酸和S-甲基半胱氨酸[11], 但若加入2-丙
烯硫醇, 会很快形成S-烯丙基半胱氨酸和ACSO。向
洋葱或大蒜组织培养基中添加2-丙烯硫醇、烯丙基
硫醇或者S-烯丙基-L-半胱氨酸, 能促进ACSO合
成。添加丙基硫醇或S-丙基-L-半胱氨酸, 能促进
PCSO合成。向洋葱愈伤培养基中添加S-2-羧丙基
半胱氨酸或S-丙烯基半胱氨酸, 可恢复组织合成
PeCSO的能力[19]。添加丝氨酸、半胱氨酸、烯丙
基谷胱甘肽都有促进CSOs合成的作用。以上结果
表明, 组织培养过程中, 可通过外加烃基半胱氨酸或
S-烃基谷胱甘肽类物质诱导CSOs合成, 但这两种途
径是否在所有组织中同时发挥作用还有待进一步研
究。
4.2 硫和氮素的影响
硫和氮元素在CSOs合成过程中具有重要的调
控作用。硫是构成葱属植物风味成分的重要成分,
植物早期对硫的吸收和同化是形成风味的基础, 硫的
利用效率高其风味就比较浓。氮可能会影响硫的吸
收进而影响CSOs的合成。硫的代谢与氮的代谢密
切相关, 如半胱氨酸的合成需要硫和氮同时参与。
施用硫和氮肥可以提高CSOs的含量[20]。
PeCSO是洋葱的主要CSOs, 但通过改变生长环
境(如低硫、高氮水平), 可以提高其中MCSO的含
量。种植在高硫条件下, 洋葱鳞茎中CSOs含量较
高, 但其含量与土壤含硫量并不成正比[21]。进一步
研究发现, 植株表现缺硫症状时, 几乎95%的硫都用
于合成CSOs(PeCSO、MCSO和PCSO)和 g谷氨酰
胺丙烷基半胱氨酸亚砜, 表明CSOs合成时需要大量
的硫。硫含量很高时, 鳞茎中不到40%的硫用于合
成CSOs, 其余的硫可能存在于风味前体物合成期间
的其他中间产物中或其他有机硫化合物[20]。
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The Biosynthetic Pathways of Flavor Precursors and Its Control in Alliums
Zhen Xu, Yeong-Cheol Um1, Gang Lu, Chun-Hwan Kim1, De-Ping Guo*
(Department of Horticulture, College of Agriculture and Biotechnology, Zhejiang University, Hangzhou 310029, China; 1 Subtropical
Horticulture Division, National Institute of Subtropical Agriculture, Rural Development Administration, Jeju 690-150, Korea)
Abstract Flavor precursors in alliums, S-alk(en)yl-cysteine sulphoxides, are classes of non-protein sulfur-
containing amino acids, which can be transformed enzymatically into flavors and odours by the enzyme allinase.
The recent development in classes, role and control of the biosynthesis of flavor precursors in alliums are reviewed
in this paper.
Key words flavor precursor; alliums; S-alk(en)yl-cysteine sulphoxide
Received: October 25, 2006 Accepted: April 12, 2007
This work was supported by the Rural Development Administration, Republic of Korea (No.200618)
* Corresponding author. Tel: 86-571-86971121, E-mail: dpguo@zju.edu.cn
氮的供应会影响硫的吸收和CSOs的形成, 但可
能不影响鳞茎中无机硫的含量。随着氮含量增加,
洋葱鳞茎中有机硫含量不断上升, 无机硫含量变化不
大; 当环境中氮含量达到80 mg/L时, 有机硫含量下
降[22]。对CSOs和 gGPs含量分析显示: g谷氨酰胺丙
烯基半胱胺酸亚砜含量受氮影响较大, 当外界氮含量
达到80 mg/L时, 其含量增加大约10倍, 之后随氮含
量增加而下降。PCSO不受氮增加影响, MCSO随外
界氮含量的增加而增加, PeCSO随氮含量增加而缓慢
增加, 当氮含量超过80 mg/L后, 其含量随氮增加而
缓慢下降。氮含量较低时(20~50 mg/L), PeCSO是
洋葱主要CSOs, 氮含量高于80 mg/L时, MCSO为
主要CSOs。这可能与 gGPs类物质含量有关。
外界氮量低时, 洋葱表现出明显的缺氮症状, 叶
发黄、鳞茎小, 除PeCSO外, MCSO、PCSO、gGPs
含量很低, 且不受硫变化的影响[23]。当硫含量缺乏
时, PeCSO含量在缺氮时比氮含量适中时还要高, 且
MCSO含量一直高于PeCSO。这表明, 氮对MCSO
合成的影响比硫大。硫对PeCSO和 gGPs合成的不同
影响表明PeCSO和 gGPs的合成受不同途径的控制。
5 展望
葱属蔬菜植物中CSOs含量的多少、各种CSOs
所占的比例对葱属植物风味的形成有很大影响。因
此, 了解CSOs的种类、合成机制及相关影响因素对
培育大蒜的优良品种和大蒜精深加工等具有重要意
义。目前, 已对葱属植物CSOs的种类、合成机制
及相关因子之间的关系、分析方法等方面有了初步
的研究和认识[7,24], 但在某些具体方面, 例如: CSOs
合成过程发生的植物生长阶段及部位、gGPs参与
CSOs合成的途径在不同组织或器官中是否相同、
各种烃基类物质的来源、参与合成的酶的种类、特
性及作用方式等问题尚不明确, 有待进一步研究。
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